全 文 ：植物生理学通讯 第 44卷 第 5期，2008年 10月1004
C3、C4和C3-C4中间型植物的进化
李辉严, 马三梅 *
暨南大学生物工程学系, 广州 510632
The Evolution of C3, C4 and C3-C4 Intermediate Plants
LI Hui-Yan, MA San-Mei*
Department of Biotechnology, Jinan University, Guangzhou 510632, China
提要: 介绍了有关C3、C4和C3-C4中间型植物进化的形态学、生理学、分子生物学、遗传学等方面的证据; 推断地球上首
先出现C3植物, 然后是C3-C4中间类型植物, 最后出现C4植物。
关键词: C3植物; C4植物; C3-C4中间型植物; 进化
* 通讯作者(E-mail: msmwdw@163. com; Tel: 020-38897606)。
收稿 2008-06-10 修定 2008-09-12
* 通讯作者(E-mai l : msmwdw@1 6 3. com; Tel : 0 20 -
3 8 8 9 7 6 0 6 )。
光合作用是一切生命存在、繁荣和发展的根
本源泉, 也是地球上最重要的化学反应。根据光合
作用碳同化最初产物的不同, 人们曾将光合植物分
成 C3和 C4植物两大类。但是, 1974年Kennedy和
Laetsch发现番杏科(Aizoaceae)的种棱粟米草
(Mollugo verticillata)既不属于C3植物, 也不属于C4
植物, 而是两者之间的中间类型, 具有自己独特的
酶学特性和解剖结构。因此, 提出了 “C3-C4中间型
植物(C3-C4 intermediate plant)”的概念。随着更多
C3-C4中间型植物的发现, 人们对它们的特性进行了
广泛的研究(陈宗权和张维经 1988; Christin等
2008)。本文主要介绍有关 C3、C4和 C3-C4中间型
植物进化的形态学、生理学、分子生物学和遗传
学的证据和假说。
1 形态学方面的证据
菊科黄花菊属(Flaveria)中有 C3植物、C3-C4
中间类型植物和C4植物等, 是研究光合作用途径进
化的很好材料。McKown和Dengler (2007)对黄花
菊属中 C3、C3-C4、C4植物的形态学的研究发现,
C3-C4中间型植物与 C3植物相比, 其叶肉细胞的面
积减少, 维管束鞘细胞(bundle sheath cell, BSC)面积
增加, BSC内的细胞器增加, 使得能进行有效的CO2
重固定, 减弱光呼吸, 提高光合效率。有的 C3-C4
中间型植物的叶肉细胞与BSC紧密相接, 细胞连丝
密度更高, 因而光合效率更高。而 C4植物的叶肉
拥有花环结构, 能进行充分的四碳酸循环, 光合效
率更高。因而他们推测在黄花菊属C4光合途径的
进化过程中, 胞间连丝等形态的分化先于生理的分
化, 如叶肉细胞数量与表面积首先减少, BSC数量
及其内含物增加, 使其形成具备部分功能的区域, 然
后形成了不完全的花环结构, 最后出现完全的花环
结构, 行使完整的 C4光合作用。这说明 C3植物不
是直接进化到 C4植物, 需要经历特殊的过程——
C3-C4中间型阶段, 逐步进化到 C4植物。
2 生理学方面的证据
生理学的研究结果也为 C3植物、C3-C4中间
类型植物和 C4植物的进化提供了证据。1978年
Raghavendra等报道, 番杏科的无茎粟米草幼嫩的叶
片进行C3光合途径, 中间年龄阶段的叶片同时进行
C3和C4光合途径的合成, 而成熟的叶片则进行C4光
合途径。这就说明无茎粟米草不同年龄阶段的叶
片具有不同的光合途径。同时也表明, 无茎粟米草
的叶片中首先出现C3光合途径, 然后是C3和C4光
合途径, 最后出现 C4光合途径。在进化上, 个体
发育往往重现进化的过程。无茎粟米草不同叶龄
的叶片进行不同类型的光合途径, 是否表明 C3植
物、C3-C4中间类型植物和 C4植物是依次出现的
呢?
莎草科(Cyperaceae)的荸荠属(Eleocharis)植物
没有叶片, 只有空心秆(culm)。它的空心秆可以进
行光合作用。荸荠属植物还可以随着环境的不同
而进行不同类型的光合途径。例如 E. baldwinii的
空心秆沉入水中时进行 C3-C4中间型的光合作用;
当空心秆伸长露出水面时则进行C4类型的光合作
用。在大莎草(E. vivipara)中, 当空心秆从营气生
转到水中时有3种情况: 有的光合作用由C4转到C3;
植物生理学通讯 第 44卷 第 5期，2008年 10月 1005
有的光合作用由C4转到C3-C4中间型; 还有的光合
作用由 C3-C4中间型转到C3, 并利用水中的碳酸离
子作为碳源, 进行光合作用(Murphy等 2007)。这
就表明环境可以控制大莎草的光合途径。
Ueno (1998)研究发现, 用ABA处理沉水条件
下空心秆的C3途径的大莎草, 可以诱导形成花环结
构, C4相关酶的活性提高, 光合作用的最初产物中
四碳化合物高于三碳化合物。这表明ABA可以诱
导大莎草由C3光合途径到C4光合途径的转变。大
莎草在沉水生到营气生转变时, 在渗透压、光照、
胁迫等环境选择压下可诱导ABA的产生, 进而诱导
植物由C3光合途径到C4光合途径的转变。这些研
究结果表明环境的改变(从水生到陆生)可以改变植
物的光合途径。现在C4植物大多存在于中低纬度
的干旱和半干旱地区, 那里存在高光照、高温、
干旱等有利C4植物形成和发展的环境。C4植物不
可能存在于树丛中, 因为树丛环境为低光照和低温,
这都不利于 C4植物的形成。因此, Voznesenskaya
等(1999)提出, C4光合途径的形成是基因和环境共
同作用的结果。
3 分子生物学方面的证据
分子生物学的研究结果也为C3植物、C3-C4中
间类型植物和 C 4 植物的进化提供了证据。
McKown等(2005)收集了黄花菊属 21个种的形态
学和DNA序列数据, 并对每个数据进行独立和合并
后进行最大简约法(maximum parsimony)和贝叶斯
法(Bayesian analyses)分析, 建立了黄花菊属光合途
径的系统发育图。发现C3类型处于系统发育的最
底部, 后是 C3-C4中间型和 C4类型, 并且认为在黄
花菊属中存在 A、B两个分支。他们进一步分析
系统发育后认为, C3-C4中间型和完全的C4类型都
存在多种起源途径。
磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶(phosphoenolpyruvic
acid carboxylase, PEPC)作为许多C3-C4中间型植物
的羧化酶具有很高的活性, 与1,5-二磷酸核酮糖羧
化酶 /加氧酶(ribulose-1,5-diphosphate carborylase/
oxygenase, Rubisco)活性比是 3:1, 因而即使在比较
低的CO2浓度下, 也能进行CO2羧化。对黄花菊属
中的C3植物F. pringlei、C4植物F. trinervia和C3-
C4中间型植物F. pubescens的pepc基因的氨基酸序
列进行比较发现, 它们具有较高的同源性, 只在347
位和 774位上的氨基酸存在差异。在347和774位
点上, C4植物 F. trinervia分别为赖氨酸和丝氨酸,
而 C 3植物 F. pr ing le i 和 C3-C 4中间型植物 F.
pubescens则分别是精氨酸和丙氨酸(Engelmann等
2003)。这就反映, 在 C3植物和 C3-C4中间型植物
亲缘关系较近。在进化到 C4植物进化过程中, 只
需通过较少位点的突变, 就能形成有效的 C 4合
成。
4 遗传学的证据
C3-C4中间型植物和C3植物的杂交实验也发现
C3植物和C3-C4中间型植物亲缘关系较近, 而且C3-
C4 中间型的特性是可以遗传的。例如十字花科
(Brassicaceae)的 C3-C4中间型植物Moricandia
arvensis的BSC内有很多向心分布的叶绿体和线粒
体, 而 C3植物甘蓝(Brassica oleracea)的 BSC中只
有很少向心分布的叶绿体和线粒体。通过 M .
arvensis和甘蓝的杂交, 其杂交后代具M. arvensis
和甘蓝两者的特性, 并随着基因的组成不同, 其杂
合体特性不同, 当含 C3-C4中间型M. arvensis基因
占的比例大时, 其 C 3- C 4 特性更显著( Ueno 等
2 0 0 7 )。此外, C 3- C 4 中间型植物 D i p l o t a x i s
tenuifolia和 C3植物萝卜(Raphanus sativus)的杂交
实验也证明 C3-C4中间特性是可以遗传的。但 C4
植物与C3植物杂交并没有成功。这说明与C4植物
相比, C3-C4中间型植物与 C3植物亲源关系更近。
这与 PEPC的研究结果相同。这些杂交实验也表
明 C3-C4光合途径进化出来后, 是可以向后代传递
的(Ueno等 2006)。推测在进化过程中 C3-C4中间
型植物比 C4植物先出现(Ueno等 2003)。
5 C3植物、C3-C4中间类型植物和C4植物的进化
假说
根据以上形态学、生理学、分子生物学和遗
传学的证据, 人们推断光合类型的进化过程大致如
下: 地球上首先出现 C3植物, 然后是 C3-C4中间类
型植物、最后出现 C4植物。C3-C4中间型植物通
过CO2重固定系统, 减弱光呼吸, 提高光合效率, 以
适应低CO2浓度和高氧浓度的环境, 是C3植物更高
的进化阶段; 为实现 C4植物提供条件。
虽然各方面的研究为 C3植物、C3-C4中间类
型植物和C4植物的进化提供了很多的证据, 但C3植
物、C3-C4中间类型植物和C4植物的系统发育在不
同的科中是否都如此呢？这还需要对其他的植物进
行研究才可以得出最终的答案。
植物生理学通讯 第 44卷 第 5期，2008年 10月1006
参考文献
陈宗权, 张维经 (1988). C3-C4中间植物. 植物生理学通讯, 24 (2):
72~76
Christin PA, Besnard G, Samaritani E, Duvall MR, Hodkinson TR,
Savolainen V, Salamin N (2008). Oligocene CO2 decline pro-
moted C4 photosynthesis in grasses. Curr Biol, 18 (1): 37~43
Engelmann S, Bläsing OE, Gowik U, Svensson P, Westhoff P
(2003). Molecular evolution of C4 phosphoenolpyruvate
carboxylase in the genus Flaveria— a gradual increase from
C3 to C4 characteristics. Planta, 217 (5): 717~725
Kennedy RA, Laetsch WM (1974). Plant species intermediate for
C3, C4 photosynthesis. Science, 184 (4141): 1087~1089
McKown AD, Dengler NG (2007). Key innovations in the evolu-
tion of Kranz anatomy and C4 vein pattern in Fla vea
(Asteraceae). Am J Bot, 94 (3): 382~399
McKown AD, Moncalvo JM, Dengler NG (2005). Phylogeny of
Flaveria (Asteraceae) and inference of C4 photosynthesis
evolution. Am J Bot, 92 (11): 1911~1928
Murphy LR, Barroca J, Franceschi VR, Lee R, Roalson EH, Edwards
GE, Ku MSB (2007). Diversity and plasticity of C4 photo-
synthesis in Eleocharis (Cyperaceae). Funct Plant Biol, 34
(7): 571~580
Raghavendra AS, Rajendrudu G, Das VSR (1978). Simultaneous
occurrence of C3 and C4 photosyntheses in relation to leaf
position in Mollugo nudicaulis. Nature, 273 (5658): 143~144
Ueno O (1998). Induction of Kranz anatomy and C4-like biochemi-
cal characteristics in a submerged amphibious plant by absci-
sic acid. Plant Cell, 10 (4): 571~583
Ueno O, Bang SW, Wada Y, Kobayashi N, Kaneko R, Kaneko Y,
Matsuzawa Y (2007). Inheritance of C3-C4 intermediate pho-
tosynthesis in reciprocal hybrids between Moricandia arvensis
(C3-C4) and Brassica oleracea (C3) that differ in their genome
constitution. Plant Prod Sci, 10 (1): 68~79
Ueno O, Bang SW, Wada Y, Kondo A, Ishihara K, Kaneko Y,
Matsuzawa Y (2003). Structural and biochemical dissection
of photorespiration in hybrids differing in genome constitu-
tion between Diplotaxis tenuifolia (C3-C4) and radish (C3).
Plant Physiol, 132 (3): 1550~1559
Ueno O, Wada Y, Wakai M, Bang SW (2006). Evidence from
photosynthetic characteristics for the hybrid origin of
Diplotaxis muralis from a C3-C4 intermediate and a C3 species.
Plant Biol, 8 (2): 253~259
Voznesenskaya E, Franceschi V, Pyankov V, Edwards G (1999).
Anatomy, chloroplast structure and compartmentation of
enzymes relative to photosynthetic mechanisms in leaves
a n d cot yl ed ons o f s pe cie s in th e t r i be S a ls o l e a e
(Chenopodiaceae). J Exp Bot, 50 (341): 1779~1795