全 文 ：植物科学学报　 ２０１４ꎬ ３２(４): ３２０~３２８
Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ Ｊｏｕｒｎａｌ
　 　 ＤＯＩ:１０􀆰 ３７２４ / ＳＰ􀆰 Ｊ􀆰 １１４２􀆰 ２０１４􀆰 ４０３２０
基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
张 亚１ꎬ２ꎬ 杨石建１ꎬ２ꎬ 孙 梅１ꎬ２ꎬ 曹坤芳１ꎬ３∗
( １􀆰 中国科学院西双版纳热带植物园ꎬ 热带森林生态学重点实验室ꎬ 云南勐腊 ６６６３０３ꎻ ２􀆰 中国科学院大学ꎬ 北京 １０００４９ꎻ
３􀆰 广西大学林学院ꎬ 亚热带农业生物资源保护与利用国家重点实验室ꎬ 广西南宁 ５３０００４ )
摘　 要: 植物叶片通过气孔的水分蒸腾散失和叶脉的水分供应达到水分平衡ꎬ 而基部被子植物在进化过程中叶
片水分供应和蒸腾散失是否达到平衡或关联进化还缺乏了解ꎮ 本研究以 １１种基部被子植物为材料ꎬ 测定了气孔
密度、 气孔长度、 叶脉密度和叶片厚度 ４个叶片性状ꎬ 并结合系统发育树ꎬ 利用系统发育独立对比的方法分析
这些性状之间的关联进化ꎮ 结果显示: 沿进化方向ꎬ 气孔密度和叶脉密度逐渐增加ꎬ 而气孔长度和叶片厚度有
减小的趋势ꎻ 无论是否考虑系统发育的影响ꎬ 气孔密度都与叶脉密度呈显著正相关关系ꎬ 说明二者之间存在关
联进化ꎬ 并证实了基部被子植物叶片水分平衡假说ꎻ 气孔密度和长度、 叶脉密度均与叶片厚度呈显著线性相关ꎬ
但在去除系统发育的影响后这种线性相关关系不再显著ꎬ 说明叶片厚度与其它三个叶片性状不存在关联进化ꎮ
本研究结果还表明ꎬ 叶片的水分供应和散失乃至 ＣＯ２通透性的平衡主导着基部被子植物叶片结构和功能的进化ꎮ
关键词: 基部被子植物ꎻ 关联进化ꎻ 气孔密度ꎻ 叶脉密度ꎻ 水分平衡
中图分类号: Ｑ９４５􀆰 ７９　 　 　 　 　 文献标识码: Ａ　 　 　 　 　 文章编号: ２０９５￣０８３７(２０１４)０４￣０３２０￣０９
　 　 　 收稿日期: ２０１４￣０３￣１７ꎬ 退修日期: ２０１４￣０４￣０８ꎮ
　 基金项目: 国家自然科学基金资助项目(３１１７０３９９)ꎮ
　 作者简介: 张亚(１９９０－)ꎬ 男ꎬ 硕士研究生ꎬ 主要研究方向为植物生理生态学(Ｅ￣ｍａｉｌ: ｚｈａｎｇｙａ＠ ｘｔｂｇ􀆰 ｏｒｇ􀆰 ｃｎ)ꎮ
　 ∗ 通讯作者(Ａｕｔｈｏｒ ｆｏｒ ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｅｎｃｅ. Ｅ￣ｍａｉｌ: ｃａｏｋｆ＠ ｘｔｂｇ􀆰 ａｃ􀆰 ｃｎ)ꎮ
Ｓｔｏｍａｔａｌ Ｔｒａｉｔｓ ａｒｅ Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｉｌｙ Ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ｗｉｔｈ
Ｖｅｉｎ Ｄｅｎｓｉｔｙ ｉｎ Ｂａｓａｌ Ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ
ＺＨＡＮＧ Ｙａ１ꎬ２ꎬ ＹＡＮＧ Ｓｈｉ￣Ｊｉａｎ１ꎬ２ꎬ ＳＵＮ Ｍｅｉ１ꎬ２ꎬ ＣＡＯ Ｋｕｎ￣Ｆａｎｇ１ꎬ３∗
(１􀆰 Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｔｒｏｐｉｃａｌ Ｆｏｒｅｓｔ Ｅｃｏｌｏｇｙꎬ Ｘｉｓｈｕａｎｇｂａｎｎａ Ｔｒｏｐｉｃａｌ Ｂｏｔａｎｉｃａｌ Ｇａｒｄｅｎꎬ
Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓꎬ Ｍｅｎｇｌａꎬ Ｙｕｎｎａｎ ６６６３０３ꎬ Ｃｈｉｎａꎻ ２􀆰 Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ ｏｆ Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓꎬ
Ｂｅｉｊｉｎｇ １０００４９ꎬ Ｃｈｉｎａꎻ ３􀆰 Ｓｔａｔｅ Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｃｏｎｓｅｒｖａｔｉｏｎ ａｎｄ Ｕｔｉｌｉｚａｔｉｏｎ ｏｆ Ｓｕｂｔｒｏｐｉｃａｌ Ａｇｒｏ￣Ｂｉｏｒｅｓｏｕｒｃｅｓꎬ
Ｃｏｌｌｅｇｅ ｏｆ Ｆｏｒｅｓｔｒｙꎬ Ｇｕａｎｇｘｉ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙꎬ Ｎａｎｎｉｎｇꎬ Ｇｕａｎｇｘｉ ５３０００４ꎬ Ｃｈｉｎａ)
Ａｂｓｔｒａｃｔ: Ｐｌａｎｔ ｌｅａｖｅｓ ｒｅａｃｈ ｗａｔｅｒ ｂａｌａｎｃｅ ｂｙ ｅｖａｐｏｒａｔｉｖｅ ｗａｔｅｒ ｌｏｓｓ ｔｈｒｏｕｇｈ ｓｔｏｍａｔａ ａｎｄ
ｗａｔｅｒ ｓｕｐｐｌｙ ｆｒｏｍ ｌｅａｆ ｖｅｉｎｓ􀆰 Ｈｏｗｅｖｅｒꎬ ｉｔ ｉｓ ｓｔｉｌｌ ｕｎｃｌｅａｒ ｗｈｅｔｈｅｒ ｗａｔｅｒ ｓｕｐｐｌｙ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｉｒａｔｉｏｎ
ｄｅｍａｎｄ ｍａｉｎｔａｉｎｅｄ ｂａｌａｎｃｅ ｄｕｒｉｎｇ ｔｈｅ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｏｆ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ􀆰 Ｉｎ ｔｈｅ ｐｒｅｓｅｎｔ ｓｔｕｄｙꎬ
ｗｅ ｍｅａｓｕｒｅｄ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙꎬ ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈꎬ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ ａｎｄ ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ ｆｒｏｍ １１ ｂａｓａｌ
ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｓｐｅｃｉｅｓ ａｎｄ ａｐｐｌｉｅｄ ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃａｌｌｙ ｉｎｄｅｐｅｎｄｅｎｔ ｃｏｎｔｒａｓｔｓꎬ ｃｏｍｂｉｎｅｄ ｗｉｔｈ
ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃ ｔｒｅｅｓꎬ ｔｏ ｄｅｔｅｃｔ ｃｏｒｒｅｌａｔｅｄ￣ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｔｒａｉｔｓ􀆰 Ｏｕｒ ｒｅｓｕｌｔｓ ｓｈｏｗｅｄ ｔｈａｔ
ａｌｏｎｇ ｔｈｅ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｄｉｒｅｃｔｉｏｎꎬ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙ ａｎｄ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ ｉｎｃｒｅａｓｅｄ ｇｒａｄｕａｌｌｙ ｗｈｉｌｅ
ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈ ａｎｄ ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ ｅｘｐｒｅｓｓｅｄ ａ ｄｅｃｌｉｎｉｎｇ ｔｒｅｎｄꎻ ｗｈｅｔｈｅｒ ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ ｗａｓ
ｃｏｎｓｉｄｅｒｅｄ ｏｒ ｎｏｔꎬ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙ ｗａｓ ｐｏｓｉｔｉｖｅｌｙ ｃｏｒｒｅｌａｔｅｄ ｗｉｔｈ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙꎬ ｉｎｄｉｃａｔｉｎｇ
ｔｈｅｉｒ ｃｏｒｒｅｌａｔｅｄ￣ｅｖｏｌｕｔｉｏｎꎬ ａｎｄ ｓｕｐｐｏｒｔｉｎｇ ｔｈｅ ｈｙｐｏｔｈｅｓｉｓ ｔｈａｔ ｌｅａｆ ｗａｔｅｒ ｂａｌａｎｃｅ ｅｘｉｓｔｅｄ ｉｎ
ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓꎻ ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ ｗａｓ ｃｏｒｒｅｌａｔｅｄ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｗｉｔｈ ｂｏｔｈ ｓｔｏｍａｔａｌ ｔｒａｉｔｓ ａｎｄ
ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙꎻ ｈｏｗｅｖｅｒꎬ ａｆｔｅｒ ｒｅｍｏｖｉｎｇ ｔｈｅ ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃ ｅｆｆｅｃｔꎬ ｔｈｅｓｅ ｃｏｒｒｅｌａｔｉｏｎｓ ｄｉｓａｐｐｅａｒｅｄꎬ
ｉｎｄｉｃａｔｉｎｇ ｎｏｎ￣ｃｏｒｒｅｌａｔｅｄ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｔｈｅｓｅ ｔｒａｉｔｓ􀆰 Ｔｈｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｏｆ ｔｈｅ ｐｒｅｓｅｎｔ ｓｔｕｄｙ
ｒｅｖｅａｌｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｍａｉｎｔｅｎａｎｃｅ ｏｆ ｔｈｅ ｂａｌａｎｃｅ ｂｅｔｗｅｅｎ ｗａｔｅｒ ｄｅｍａｎｄ ａｎｄ ｓｕｐｐｌｙꎬ ａｎｄ ｅｖｅｎ
ＣＯ２ ｓｕｐｐｌｙꎬ ｄｒｏｖｅ ｔｈｅ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｏｆ ｌｅａｆ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ａｎｄ ｆｕｎｃｔｉｏｎ ｉｎ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ􀆰
Ｋｅｙ ｗｏｒｄｓ: Ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓꎻ Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ａｓｓｏｃｉａｔｉｏｎꎻ Ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙꎻ Ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙꎻ
Ｗａｔｅｒ ｂａｌａｎｃｅ
叶片的水分平衡对植物生理功能的维持具有重
要意义ꎬ 叶片的水分平衡是指叶片光合作用过程中
水分的供应与散失之间的平衡关系ꎬ 取决于叶片进
行光合作用时叶脉的水分传送及通过气孔口的水分
散失[１]ꎮ 具体来说ꎬ 叶脉密度决定着整个叶片的
水分供应[１ꎬ２]ꎮ 高叶脉密度表明叶片维管系统在叶
肉细胞中遍布更广ꎬ 从而缩短水分从叶脉运输到气
孔的距离ꎬ 提高了叶片的蒸腾能力和水力导
度[３－５]ꎬ 进而提高叶片的光合能力[６]ꎬ 因此叶脉密
度的进化为植物具有高的光合速率奠定了基础ꎬ 在
基部被子植物(ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ)的早期演化过
程中具有重要意义[７]ꎻ 同时具有高光合能力的叶
片为弥补大量的水分缺失则需要构建高的叶脉密
度ꎬ 这就要求植物消耗更多的碳源物质和能量ꎬ 故
植物叶片需要在光合产量和叶脉投资之间进行权
衡[７ꎬ８]ꎮ 此外ꎬ 气孔是植物与大气进行水气交换的
通道ꎬ 叶片进行光合作用时不可避免地伴随着水分
的蒸发损耗[８]ꎬ 气孔密度和气孔大小(保卫细胞长
度)与叶片蒸腾需求即叶片的水分丧失有直接关
系[９ꎬ１０]ꎮ 许多研究表明ꎬ 干旱生境的植物具有较高
的气孔密度和较小的气孔[１０ꎬ１１]ꎮ 小气孔可以更快
地响应外界的环境因子[１２]ꎬ 当植物面临干旱胁迫
时ꎬ 小气孔可以迅速关闭以防止水分进一步丧失ꎬ
而大气孔在潮湿荫蔽的环境中可能占有优势[１０]ꎮ
由于叶脉和气孔共同作用维持叶片的水分平衡ꎬ 二
者之间必然存在紧密的关联ꎬ 这种关联及其进化在
植物对外界环境的适应中具有重要意义ꎮ
叶片的水分供应及储存与叶片厚度也有关系ꎬ
厚叶片可以直接储存更多水分且在干旱期间能维持
较稳定的水分供给[１ꎬ１３]ꎮ 但是ꎬ 厚叶片也同时增加
了水分在叶片中从叶脉末端到蒸腾部位(气孔)的
距离ꎬ 这将增加水分的叶肉传导阻力ꎬ 进而降低总
叶片水力导度和叶片光合速率[１４]ꎬ 因此叶片厚度
与气孔及叶脉间可能也存在一定的关联ꎮ Ｂｅｅｒｌｉｎｇ
和 Ｋｅｌｌｙ发现叶片厚度与下表皮气孔密度间确实存
在关联进化[１５]ꎬ 故在研究叶片的水分平衡时ꎬ 考
虑叶片厚度的影响是很有必要的ꎮ
基部被子植物是被子植物系统发育基部类群的
简称ꎬ 包括 ＡＮＩＴＡ 类群(无油樟属 Ａｍｂｏｒｅｌｌａ、 睡
莲目 Ｎｙｍｐｈａｅａｌｅｓ、 五味子科 Ｓｃｈｉｓａｎｄｒａｃｅａｅ、
腺齿木科 Ｔｒｉｍｅｎｉａｃｅａｅ、 木兰藤属 Ａｕｓｔｒｏｂａｉｌｅｙａ)
和金粟兰科(Ｃｈｌｏｒａｎｔｈａｃｅａｅ)植物以及木兰类植
物(Ｍａｇｎｏｌｉｉｄｓꎬ 包括白桂皮目 Ｃａｎｅｌｌａｌｅｓ、 樟目
Ｌａｕｒａｌｅｓ、 木兰目 Ｍａｇｎｏｌｉａｌｅｓ、 胡椒目 Ｐｉｐｅｒａ￣
ｌｅｓ) [１６]ꎮ 其中ꎬ 以无油樟属、 木兰藤属和一些金
粟兰科木本植物为代表的现存基部被子植物ꎬ 常生
长于潮湿、 阴暗且有生物干扰的生境[１７]ꎬ 幼苗具
有攀援或倚靠习性的细长嫩枝ꎬ 而成年植株则具直
立枝条的典型多分枝灌木或小乔木ꎬ 即在其不同的
生长时期植株会经历不同的生长形态[１８]ꎮ 现存基
部被子植物的生活环境暗示了被子植物可能起源于
潮湿、 荫蔽的林下生境[１７]ꎬ 研究基部被子植物的
生理生态特征对于理解被子植物的起源演化有很大
帮助[１８]ꎮ Ｂｒｏｄｒｉｂｂ和 Ｆｅｉｌｄ[２]研究表明ꎬ 在被子植
物起源后的 ４０ ~６０ Ｍａ 间ꎬ 被子植物叶脉密度快
速增大ꎬ 水分的充足供给为高光合能力提供了基
础ꎬ 因而被子植物叶片的最大光合能力也随之快速
提高(３~４ 倍)ꎬ 高光合能力无疑是被子植物占据
陆地植被主导地位的一个显著优势[２]ꎮ 从进化角
度研究基部被子植物叶片的水分平衡将为理解植物
在进化过程中对环境的适应策略提供了一个新思
路ꎬ 这对理解被子植物的高光合能力及被子植物自
白垩纪以来的迅速演化具有关键意义ꎮ
本研究测定了生长于中国科学院西双版纳热带
植物园的 １１种基部被子植物叶片的气孔密度及大
小、 叶脉密度、 叶片厚度 ４个叶片性状参数ꎬ 结合
系统发育树并利用系统发育独立对比的方法ꎬ 试图
回答以下 ２个科学问题: (１)气孔、 叶脉密度及叶
片厚度在基部被子植物发展过程中有何进化趋势?
(２)基部被子植物的气孔、 叶脉密度是否存在关联
进化以维持叶片水分供需平衡?
１　 材料与方法
１􀆰 １　 研究地点自然概况及实验材料
研究地点为地处热带北缘的中国云南省勐腊县
勐仑镇中国科学院西双版纳热带植物园(２１°４１′Ｎꎬ
１０１°２５′Ｅꎬ 海拔 ５７０ ｍ)ꎬ 其年平均温度为 ２１􀆰 ７℃ꎬ
最热月(７月)平均气温为 ２５􀆰 ７℃ꎬ 最冷月(１ 月)
平均气温为 １６℃ꎻ 年降雨量为 １５６０ ｍｍꎬ 一年分
为两个明显的季节ꎬ 雨季(５－１０ 月)和旱季(１１ 月
１２３　 第 ４期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
到次年 ４月)ꎬ 其中雨季降水量占全年降水的 ８０％
以上ꎮ 本实验全部在雨季(７－１０月)完成ꎮ
从生长于西双版纳热带植物园内热带森林及引
种栽培的 ７ 个基部被子植物科(五味子科、 金粟兰
科、 番荔枝科(Ａｎｎｏｎａｃｅａｅ)、 樟科(Ｌａｕｒａｃｅａｅ)、
肉豆蔻科 (Ｍｙｒｉｓｔｉｃａｃｅａｅ)、 木兰科 (Ｍａｇｎｏｌｉａ￣
ｃｅａｅ)、 胡椒科(Ｐｉｐｅｒａｃｅａｅ)中ꎬ 各选取 １ ~２ 个
代表种(共 １１ 个种ꎬ 表 １ꎬ 科名参照 ＡＰＧⅢ分类
系统[１９])ꎬ 且每种植物选取 ５个个体ꎬ 每个个体选
取 ５片健康、 阳生的成年叶片进行气孔密度及大
小、 叶脉密度、 叶片厚度的测定ꎮ 本实验选取的
１１种基部被子植物均为常绿植物ꎬ 树龄在 ５ 年以
上ꎮ 另外ꎬ 睡莲目(Ｎｙｍｐｈａｅａｌｅｓ)虽然是基部被
子植物类群的重要成员之一ꎬ 但由于该目植物多为
水生ꎬ 多裂(如穗莼属 Ｃａｂｏｍｂａ)或多褶(如澳大
利亚睡莲属 Ｏｎｄｉｎｅａ)的叶片与陆生基部被子植物
有很大区别[２０]ꎬ 故本研究暂不考虑睡莲目植物ꎮ
１􀆰 ２　 叶片性状测定
从每种植物 ５ 个不同个体上分别采集 ５ 片健
康、 阳生且无破损的成年叶片ꎬ 编号后密封于内含
湿纸球的封口袋内ꎬ 置于保鲜盒中带回实验室进行
叶片相关性状的观测ꎮ
首先用印记法观测气孔密度及长度: 选取叶
片背面中部ꎬ 用纸巾擦净后涂一层透明指甲油ꎬ
３ ｍｉｎ 后用镊子轻轻将指甲油膜揭下ꎬ 平铺于载玻
片上ꎬ 盖上盖玻片于光学显微镜(Ｌｅｉｃａ ＤＭ ２５００ꎬ
德国)下观察并拍照ꎬ 每个叶片拍摄 １０个视野ꎮ 对
含有气孔的照片用图形软件 ＩｍａｇｅＪ １.４.８(ｈｔｔｐ:∥
ｒｓｂ􀆰 ｉｎｆｏ􀆰 ｎｉｈ􀆰 ｇｏｖ / ｉｊ / ) [２１]编辑处理ꎬ 统计每个视
野内的气孔个数ꎬ 并直接测量保卫细胞的长度作为
气孔长度(ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈꎬ ＳＬꎬ 单位: μｍ)ꎮ 气
孔密度为视野中单位叶面积的气孔数目(ｓｔｏｍａｔａｌ
ｄｅｎｓｉｔｙꎬ ＳＤꎬ 单位: Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２)ꎮ
将用于气孔性状观测的叶片背部的透明指甲油
全部清除后ꎬ 将叶片沿中脉分成两半ꎬ 一半仍然密
封于封口袋中并置于保鲜盒内备用ꎮ 而对另一半叶
片作如下处理: 从叶片中部剪取面积约 ２ ｃｍ２的叶
片组织放入 ７％ ＮａＯＨ 溶液中煮沸 ３ ｍｉｎꎬ 用纯净
水漂洗 ３０ ｍｉｎ 后转移至 ５％ ＮａＣｌＯ 水溶液中漂白
５ ｍｉｎꎬ 再用纯净水漂洗 ３０ ｍｉｎꎬ 最后置于载玻片
上ꎬ 经 ０􀆰 ５％ 甲基蓝溶液染色 ３ ｍｉｎ后在光学显微
镜下观察叶脉并拍照ꎬ 每个叶片拍摄 １０ 个视野ꎮ
对含有叶脉的照片用图形软件 ＩｍａｇｅＪ 编辑处理并
测量视野中所有叶脉的总长度ꎬ 单位叶面积的叶脉
总长度为叶脉密度( ｌｅａｆ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙꎬ ＶＤꎬ 单位:
ｍｍ/ ｍｍ２)ꎮ
取出保鲜盒内保存备用的另半片叶片(背部已
清除涂抹的透明指甲油)ꎬ 避开主脉ꎬ 取叶片中间
部位并用双面刀片进行徒手切片ꎻ 将切好的叶片横
切面用 ０􀆰 １％番红染液染色后制成临时装片ꎬ 在光学
表 １　 １１种基部被子植物
Ｔａｂｌｅ １　 Ｅｌｅｖｅｎ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｓｐｅｃｉｅｓ ｓｅｌｅｃｔｅｄ ｉｎ ｔｈｉｓ ｓｔｕｄｙ
物种
Ｓｐｅｃｉｅｓ
生活型
Ｌｉｆｅ ｆｏｒｍ
生境
Ｈａｂｉｔａｔ
金粟兰科 Ｃｈｌｏｒａｎｔｈａｃｅａｅ
　 草珊瑚 Ｓａｒｃａｎｄｒａ ｇｌａｂｒａ (Ｔｈｕｎｂ􀆰 ) Ｎａｋａｉ 半灌木 Ｓｕｂｓｈｒｕｂ 山坡、 沟谷林下荫湿处
胡椒科 Ｐｉｐｅｒａｃｅａｅ
　 黄花胡椒 Ｐｉｐｅｒ ｆｌａｖｉｆｌｏｒｕｍ Ｃ􀆰 ｄｅ Ｃａｎｄｏｌｌｅ 藤本 Ｌｉａｎａ 山谷、 沟边密林
五味子科 Ｓｃｈｉｓａｎｄｒａｃｅａｅ
　 重瓣五味子 Ｓｃｈｉｓａｎｄｒａ ｐｌｅｎａ Ａ􀆰 Ｃ􀆰 Ｓｍｉｔｈ 藤本 Ｌｉａｎａ 密林
　 野八角 Ｉｌｌｉｃｉｕｍ ｓｉｍｏｎｓｉｉ Ｍａｘｉｍｏｗｉｃｚ Ｂｕｌｌ􀆰 乔木 Ｔｒｅｅ 山谷、 溪流、 沿江两岸潮湿处
番荔枝科 Ａｎｎｏｎａｃｅａｅ
　 假鹰爪 Ｄｅｓｍｏｓ ｃｈｉｎｅｎｓｉｓ Ｌｏｕｒｅｉｒｏ Ｆｌ􀆰 灌木 Ｓｈｒｕｂ 丘陵山坡、 林缘灌木丛
　 金钩花 Ｐｓｅｕｄｕｖａｒｉａ ｔｒｉｍｅｒａ Ｃｒａｉｂ 乔木 Ｔｒｅｅ 山地密林或山谷、 沟旁潮湿疏林
樟科 Ｌａｕｒａｃｅａｅ
　 阴香 Ｃｉｎｎａｍｏｍｕｍ ｂｕｒｍａｎｎｉ (Ｎｅｅｓ ｅｔ Ｔ􀆰 Ｎｅｅｓ) Ｂｌｕｍｅ 乔木 Ｔｒｅｅ 疏林、 密林、 灌丛或溪边路旁
　 披针叶楠 Ｐｈｏｅｂｅ ｌａｎｃｅｏｌａｔａ (Ｎｅｅｓ) Ｎｅｅｓ 乔木 Ｔｒｅｅ 山地阔叶林
肉豆蔻科 Ｍｙｒｉｓｔｉｃａｃｅａｅ
　 云南风吹楠 Ｈｏｒｓｆｉｅｌｄｉａ ｐｒａｉｎｉｉ (Ｋｉｎｇ) Ｗａｒｂｕｒｇ Ｍｏｎｏｇｒ 乔木 Ｔｒｅｅ 沟谷密林或山坡密林
　 云南肉豆蔻 Ｍｙｒｉｓｔｉｃａ ｙｕｎｎａｎｅｎｓｉｓ Ｙ􀆰 Ｈ􀆰 Ｌｉ 乔木 Ｔｒｅｅ 山坡或沟谷斜坡的密林
木兰科 Ｍａｇｎｏｌｉａｃｅａｅ
　 香子含笑 Ｍｉｃｈｅｌｉａ ｈｙｐｏｌａｍｐｒａ Ｄａｎｄｙ 乔木 Ｔｒｅｅ 山坡、 沟谷林
２２３ 植 物 科 学 学 报 第 ３２卷　
显微镜下观察叶片横切结构并拍照ꎬ 每个叶片拍摄
１０个视野ꎮ 叶片横切面照片用图形软件 ＩｍａｇｅＪ
编辑处理并测量叶片厚度( ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓꎬ ＬＴꎬ 单
位: μｍ)ꎮ
１􀆰 ３　 系统进化树的建立及性状的系统发育信号检测
以买麻藤科(Ｇｎｅｔａｃｅａｅ)、 无油樟科(Ａｍｂｏ￣
ｒｅｌｌａｃｅａｅ)和睡莲科(Ｎｙｍｐｈａｅａｃｅａｅ)植物为外类
群ꎬ 构建基部被子植物 １１ 个种的系统进化树ꎮ 首
先从 ＧｅｎＢａｎｋ 数据库(ｈｔｔｐ:∥ｗｗｗ.ｎｃｂｉ.ｎｌｍ.ｎｉｈ.
ｇｏｖ / ｇｅｎｂａｎｋ / )中获取本研究中 １１ 个种(表 １)的
叶绿体基因 ｍａｔＫ 序列ꎻ 采用软件 ＭＥＧＡ ５􀆰０ 的
ＣＬＵＳＴＡＬＷ模块对 ｍａｔＫ 基因序列进行自动比对ꎬ
并对比对结果辅以少量手动调整ꎻ 然后用 ｊＭｏｄｅｌ￣
Ｔｅｓｔ ０􀆰１软件选择最优进化树模型ꎬ 适合本研究的
最优模型是 ＧＴＲ ＋＋ Ｉ ＋ Ｇ模型ꎻ 最后依据最优模
型ꎬ 设置步长(Ｂｏｏｔｓｔｒａｐ)为 １０００ꎬ 采用最大似
然法构建 １１个基部被子植物的系统进化树ꎮ
为了解叶片性状受系统发育的影响程度ꎬ 采用
Ｋ￣统计检测性状的系统发育信号值 (Ｋ￣ｖａｌｕｅｓ)ꎬ
Ｋ￣统计是基于“布朗运动”随机模型来估计性状的
总变异与随机期望值之间的关系ꎮ 若 Ｋ > １ꎬ 说明
该性状主要受系统发育控制ꎬ 在进化过程中较保
守ꎻ 反之ꎬ Ｋ < １表示该性状是独立进化的ꎬ 且在
进化过程中受环境的影响较大[２２]ꎮ 本研究利用 Ｒ
３.０.２ 软件 ( ｈｔｔｐ:∥ ｆｔｐ. ｃｔｅｘ. ｏｒｇ / ｍｉｒｒｏｒｓ / ＣＲＡＮ / )
“ｐｉｃａｎｔｅ”模块ꎬ 并结合基于 ｍａｔＫ 基因序列构建
的系统进化树对各性状的 Ｋ值进行检测[２３]ꎮ
１􀆰 ４　 统计分析
利用系统发育独立对比(ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃａｌｌｙ ｉｎ￣
ｄｅｐｅｎｄｅｎｔ ｃｏｎｔｒａｓｔｓꎬ ＰＩＣｓ)的方法进行性状关联
进化检测ꎮ 首先由各原始性状值根据系统进化树提
供的系统发育位置及枝长信息在 Ｐｈｙｌｏｃｏｍ ３􀆰 ４１
软件“ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｔｒａｉｔｓ(ＡＯＴ)”模块中计算出内部
节点(祖先种)的性状值(ｃｏｎｔｒａｓｔｓ)ꎻ 然后比较性
状关系在原始数据值和内部节点性状值之间是否
有差异ꎮ 各性状原始值和系统发育对比值间的相
关关系均用“Ｐｅａｒｓｏｎ”相关分析和线性回归方程
模拟ꎮ
文中进化树的绘制采用软件 Ｔｒｅｅ Ｖｉｅｗ Ｘ 作
图ꎬ 其余所有性状关系作图均使用软件 ＳｉｇｍａＰｌｏｔ
１２􀆰 ５ꎮ 差异显著性检测水平为 Ｐ < ０􀆰 ０５ꎮ
２　 结果与分析
２􀆰 １　 基部被子植物的叶片性状
基部被子植物 １１ 个种的叶片均为异面叶ꎬ 叶
肉已明显分化出栅栏组织和海绵组织ꎬ 且气孔均分
布于下表皮ꎬ 上表皮无气孔分布ꎮ ４个叶片性状在
１１个基部被子植物间变化很大(表 ２)ꎬ 如重瓣五
味子 ( Ｓｃｈｉｓａｎｄｒａ ｐｌｅｎａ) 的气孔密度最低ꎬ 为
６５􀆰 ７２ Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２ꎬ 而阴香(Ｃｉｎｎａｍｏｍｕｍ ｂｕｒｍａｎ￣
ｎｉ)的气孔密度达到 ４５８􀆰 ７３ Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２ꎬ 约为前者
的 ７倍ꎻ １１种植物的气孔长度变化范围在 １４􀆰 ３０~
４８􀆰 ０７ μｍ之间ꎻ 叶脉密度变化幅度也较大(２􀆰 ２６~
８􀆰 ５８ ｍｍ / ｍｍ２ )ꎬ 草珊瑚(Ｓａｒｃａｎｄｒａ ｇｌａｂｒａ)的
叶脉密度最低ꎬ 而假鹰爪(Ｄｅｓｍｏｓ ｃｈｉｎｅｎｓｉｓ)的
最高ꎻ 叶片厚度为 １１７􀆰 ６７ ~３３６􀆰 ００ μｍꎬ 金钩花
(Ｐｓｅｕｄｕｖａｒｉａ ｔｒｉｍｅｒａ)叶片最薄ꎬ 而野八角( Ｉｌｌｉｃｉｕｍ
ｓｉｍｏｎｓｉｉ)叶片最厚(表 ２)ꎮ
表 ２　 １１种基部被子植物叶片性状参数
Ｔａｂｌｅ ２　 Ｌｅａｆ ｔｒａｉｔｓ ｏｆ ｔｈｅ １１ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｓｐｅｃｉｅｓ ｅｘａｍｉｎｅｄ ｉｎ ｔｈｉｓ ｓｔｕｄｙ
种名
Ｓｐｅｃｉｅｓ
气孔密度(Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２)
ＳＤ (ｍｅａｎ ± ｓｄ)
气孔长度(μｍ)
ＳＬ (ｍｅａｎ ± ｓｄ)
叶脉密度(ｍｍ/ ｍｍ２)
ＶＤ (ｍｅａｎ ± ｓｄ)
叶片厚度(μｍ)
ＬＴ (ｍｅａｎ ± ｓｄ)
野八角 ９３􀆰 ００ ± １３􀆰 ３２ ３８􀆰 ２８ ± ３􀆰 ０３ ３􀆰 ４１ ± ０􀆰 ３２ ３３６􀆰 ００ ± ２３􀆰 ３３
重瓣五味子 ６５􀆰 ７２ ± １１􀆰 ４６ ４５􀆰 ５８ ± ５􀆰 ０３ ４􀆰 ８６ ± ０􀆰 ５９ ２７３􀆰 ３５ ± ２５􀆰 １３
草珊瑚 ６６􀆰 ９３ ± ２２􀆰 ２５ ４８􀆰 ０７ ± ３􀆰 ６１ ２􀆰 ２６ ± ０􀆰 ３５ ２５２􀆰 １４ ± ２０􀆰 ３１
假鹰爪 ３１０􀆰 ９３ ± ３８􀆰 １７ ２３􀆰 ９０ ± ２􀆰 ００ ８􀆰 ５８ ± ０􀆰 ７６ １４８􀆰 ６５ ± １３􀆰 ４０
金钩花 ３０９􀆰 ６８ ± ３７􀆰 ９０ ２１􀆰 ６５ ± １􀆰 ５７ ６􀆰 ６５ ± ０􀆰 ４４ １１７􀆰 ６７ ± １１􀆰 ５９
阴香 ４５８􀆰 ７３ ± ６６􀆰 ２９ １４􀆰 ３０ ± １􀆰 ３８ ６􀆰 ８８ ± ０􀆰 ６０ １６９􀆰 ０３ ± １３􀆰 ８４
披针叶楠 ４３９􀆰 ７７ ± ５５􀆰 ２３ １７􀆰 １６ ± １􀆰 ６３ ６􀆰 ４７ ± ０􀆰 ７９ １２０􀆰 ８６ ± １０􀆰 ４７
云南风吹楠 ２４８􀆰 ９２ ± ３４􀆰 ２５ ２４􀆰 ５２ ± ２􀆰 ２３ ７􀆰 ０８ ± ０􀆰 ５６ ２８２􀆰 ００ ± ３２􀆰 ２７
云南肉豆蔻 １６４􀆰 ０２ ± ２４􀆰 ５４ ２６􀆰 ８０ ± ３􀆰 ２４ ５􀆰 １９ ± ０􀆰 ６２ ２５６􀆰 ７２ ± ２７􀆰 ００
香子含笑 ２９３􀆰 ４５ ± ３９􀆰 ７６ １８􀆰 ４０ ± １􀆰 ２９ ６􀆰 ４１ ± ０􀆰 ５９ １８２􀆰 ４８ ± １３􀆰 ４８
黄花胡椒 １０１􀆰 ６４ ± １３􀆰 ７６ ２９􀆰 ７１ ± ２􀆰 ７３ ６􀆰 ３５ ± ０􀆰 ６０ ２１０􀆰 ６５ ± １１􀆰 ０５
最小值~最大值 ６５􀆰 ７２~４５８􀆰 ７３ １４􀆰 ３０~４８􀆰 ０７ ２􀆰 ２６~８􀆰 ５８ １１７􀆰 ６７~３３６􀆰 ００
　 　 Ｎｏｔｅｓ: ＳＤꎬ Ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙꎻ ＳＬꎬ Ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈꎻ ＶＤꎬ Ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙꎻ ＬＴꎬ Ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ.
３２３　 第 ４期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
２􀆰 ２　 叶片性状的系统发育信号检测及性状沿进化
树的进化方向
叶片性状的系统发育信号检测结果(表 ３)表
明: 气孔密度(ＳＤ)和气孔长度(ＳＬ)均表现出很强
的系统发育信号(Ｋ > １)ꎬ 在进化过程中比较保
守ꎮ 而叶脉密度(ＶＤ)和叶片厚度(ＬＴ)受系统发育
影响较小(Ｋ < １)ꎮ ４个叶片性状值沿 １１种基部被
子植物系统进化树排列的结果显示: 气孔密度沿进
化方向越来越高ꎬ 而气孔长度沿进化方向越来越
小ꎮ 另外ꎬ 较进化的种叶片较薄ꎬ 且拥有更高的叶
脉密度(图 １)ꎮ
表 ３　 叶片性状的系统发育信号值
Ｔａｂｌｅ ３　 Ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃ ｓｉｇｎａｌｓ ｏｆ ｌｅａｆ ｔｒａｉｔｓ
性状
Ｔｒａｉｔｓ
缩写
Ａｂｂｒ􀆰
单位
Ｕｎｉｔ
Ｋ值
Ｋ￣ｖａｌｕｅ
Ｐ值
Ｐ￣ｖａｌｕｅ
气孔密度
Ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙ ＳＤ Ｎｏ􀆰 / ｍｍ
２ １􀆰 ４３８ ０􀆰 ００５
气孔长度
Ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈ ＳＬ μｍ １􀆰 ７７９ ０􀆰 ００１
叶脉密度
Ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ ＶＤ ｍｍ / ｍｍ
２ ０􀆰 ６５０ ０􀆰 １０３
叶片厚度
Ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ ＬＴ μｍ ０􀆰 ６５５ ０􀆰 ０４１
　 　 注: Ｋ > １ꎬ 性状进化主要受系统发育控制ꎻ Ｋ < １ꎬ 性状进化
受系统发育影响较小ꎮ
　 　 Ｎｏｔｅｓ: Ｋ > １ ｉｎｄｉｃａｔｅｓ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｏｆ ｔｒａｉｔｓ ｍａｉｎｌｙ ｃｏｎｔｒｏｌｌｅｄ ｂｙ
ｐｈｙｌｏｇｅｎｙꎬ ｗｈｉｌｅ Ｋ < １ ｒｅｐｒｅｓｅｎｔｓ ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ ａｆｆｅｃｔｉｎｇ
ｔｒａｉｔｓ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｗｅａｋｌｙ.
２􀆰 ３　 叶片性状间的关联进化
无论是否考虑系统发育的影响ꎬ 叶脉密度都与
气孔密度存在显著正相关关系(原始值 Ｒ ２ ＝ ０􀆰 ４７６∗ꎻ
对比值 Ｒ ２ ＝ ０􀆰 ５７０∗ꎻ 图 ２: Ａꎬ Ｂ)ꎬ 而与气孔长度
呈显著负相关(原始值 Ｒ ２ ＝ ０􀆰 ６２０∗∗ꎻ 对比值 Ｒ ２ ＝
０􀆰 ３９９∗ꎻ 图 ２: Ｃꎬ Ｄ)ꎮ 气孔密度和长度均与叶
片厚度呈显著线性相关ꎬ 但在去除系统发育的影响
后这种线性相关关系不再显著(图 ３: Ａꎬ Ｂꎬ Ｃꎬ
Ｄ)ꎮ 叶脉密度与叶片厚度的原始值存在显著负相
关(Ｒ ２ ＝ ０􀆰 ６３７∗)ꎬ 但在去除系统发育影响后二者
间无显著相关关系(图 ３: Ｅꎬ Ｆ)ꎮ
３　 讨论
３􀆰 １　 基部被子植物叶片性状的进化趋势与系统发生
基部被子植物的气孔密度和叶脉密度沿进化
方向有增大的趋势ꎬ 而气孔长度和叶片厚度沿进
化方向呈变小趋势(图 １)ꎬ 这与基部被子植物起
源于潮湿、 荫蔽环境的假说[１７]是相符的ꎮ 与被子
植物相比[８ꎬ９ꎬ１２] ꎬ 拥有低气孔密度、 低叶脉密度
及较大气孔的基部被子植物适于在阴凉、 潮湿的
林下环境中生存[１０ꎬ２４ꎬ２５] ꎮ 如位于进化树基部的重
瓣五味子和野八角均有较低的气孔密度和叶脉密
Desmos chinensis
Pseuduvaria trimera
Michelia hypolampra
Phoebe lanceolata
Cinnamomum burmanni
Myristica yunnanensis
Horsfieldia prainii
Piper flaviflorum
Sarcandra glabra
IIIicium simonsii
Schisandra plena
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()*
+,-.
/
01234
0156.
7&89
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@ABC(
A B C D
0 200 400 15 30 45 2 5 8 120 220 320
100
100
100
100
100
100
100
79
53
95
0.1
系统进化树上节点的数值代表植物类群在该节点处分开的支持率 > ５０％ꎮ Ａ: 气孔密度(ＳＤꎬ Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２ )ꎻ Ｂꎻ 气孔长度(ＳＬꎬ μｍ)ꎻ
Ｃ: 叶脉密度(ＶＤꎬ ｍｍ/ ｍｍ２)ꎻ Ｄ: 叶片厚度(ＬＴꎬ μｍ)ꎮ
Ｎｕｍｂｅｒｓ ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ｗｉｔｈ ｎｏｄｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ ｔｒｅｅ ａｒｅ ｍａｘｉｍｕｍ ｌｉｋｅｌｉｈｏｏｄ ｂｏｏｔｓｔｒａｐ ｖａｌｕｅｓ ｏｆ ｇｒｅａｔｅｒ ｔｈａｎ ５０％􀆰 Ａ: Ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎ￣
ｓｉｔｙ (ＳＤꎬ Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２)ꎻ Ｂ: Ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈ (ＳＬꎬ μｍ)ꎻ Ｃ: Ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ (ＶＤꎬ ｍｍ/ ｍｍ２)ꎻ Ｄ: Ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ (ＬＴꎬ μｍ) .
图 １　 叶片性状(平均值)沿 １１种基部被子植物进化趋势
Ｆｉｇ􀆰 １　 Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｔｒｅｎｄｓ ｏｆ ｌｅａｆ ｔｒａｉｔｓ (ｍｅａｎ ｖａｌｕｅｓ) ｉｎ １１ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｓｐｅｃｉｅｓ
４２３ 植 物 科 学 学 报 第 ３２卷　
600
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50
40
30
20
10
2 4 6 8 -14 -7 0 7 14
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)*#$( / )mm mm
Vein density
2 )*#$%&
Vein density contrasts
R 2 = 0.620** R 2 = 0.399*
R 2 = 0.570*R 2 = 0.476*
A B
C D
图 ２　 １１种基部被子植物中叶脉密度与气孔密度、
气孔长度的相关关系
Ｆｉｇ􀆰 ２　 Ｃｏｒｒｅｌａｔｉｏｎｓ ｏｆ ｌｅａｆ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ ｗｉｔｈ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙ ａｎｄ ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈ
ａｃｒｏｓｓ １１ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｓｐｅｃｉｅｓ (∗ꎬ Ｐ < ０􀆰 ０５ꎻ ∗∗ꎬ Ｐ < ０􀆰 ０１)
　
度、 较大的气孔长度和叶片厚度ꎬ 前者生于丛林
中ꎬ 后者常见于溪边潮湿处ꎬ 其生境都较荫蔽、
湿润ꎮ Ｆｅｉｌｄ 等[２６]对一种较原始的木兰藤科植物
Ａｕｓｔｒｏｂａｉｌｅｙａ ｓｃａｎｄｅｎｓ 研究也表明ꎬ 该种植物
具有较低的气孔密度(３５ ± ５ Ｎｏ􀆰 / ｍｍ２)和较大
的气孔长度(３２ ± ５ μｍ)ꎮ 而当基部被子植物开
始向干旱、 开阔的地区演化时ꎬ 如生长于疏林的
较进化的阴香ꎬ 逐渐增高的气孔密度和叶脉密度
以及逐渐减小的气孔长度和叶片厚度都有利于植
物叶片保持良好的水分供需动态平衡ꎮ 因为小气
孔可以更加灵敏地感受外界环境的干旱并及时关
闭防止水分进一步散失[９] ꎬ 同时干旱促进较高的
叶脉密度为及时补充由强烈的蒸腾作用导致的水
分亏缺提供了保证[２７] ꎮ
从叶片性状系统发育信号检测的结果来看ꎬ 基
部被子植物的气孔密度和长度有很强烈的系统发育
信号(表 ３)ꎬ 反映了基部被子植物的气孔性状受进
化时间的影响较大ꎬ 在进化过程中比较保守ꎮ 在一
些蕨类和兰科植物的研究中ꎬ 气孔长度也检测出较
强的系统发育信号[１ꎬ１０]ꎮ 但是气孔密度在一些研究
中却表现出较弱的系统发育信号[１ꎬ１０ꎬ２８]ꎬ 与本研究
结果相异ꎬ 这可能是所用的系统发育进化树不在同
一科、 属水平上[２７]的原因ꎬ 也可能是因为不同的
种对应着不同保守程度的气孔性状[１０ꎬ２８]ꎮ 本研究
中基部被子植物的叶脉密度和叶片厚度均没有显示
出较强的系统发育信号(表 ３)ꎬ 表明叶脉密度与叶
片厚度在进化中受到系统发育的影响较小ꎬ 而受外
界环境的影响较大ꎬ 与 Ｚｈａｎｇ 等[１ꎬ１０]的研究结果
一致ꎬ 这可能反映了性状的适应进化ꎬ 体现了物种
在异质环境中的适应性选择[２９]ꎮ
５２３　 第 ４期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
500
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-250
-500
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)*+$( )μm
Leaf thickness
)*+$%&
Leaf thickness contrasts
8
6
4
2
100 150 200 250 300 350 -600 -400 -200 0 200
12
6
0
-6
-12
-18
R 2 = 0.637* R 2 NS= 0.011
R 2 = 0.468* R 2 NS= 0.217
R 2 = 0.579* R 2 NS= 0.036
A B
C D
E F
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图 ３　 １１种基部被子植物中叶片厚度与气孔密度、 气孔长度和叶脉密度的相关关系
Ｆｉｇ􀆰 ３　 Ｃｏｒｒｅｌａｔｉｏｎｓ ｏｆ ｌｅａｆ ｔｈｉｃｋｎｅｓｓ ｗｉｔｈ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙꎬ ｓｔｏｍａｔａｌ ｌｅｎｇｔｈ ａｎｄ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ
ａｃｒｏｓｓ １１ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｓｐｅｃｉｅｓ (∗ꎬ Ｐ < ０􀆰 ０５ꎻ ∗∗ꎬ Ｐ < ０􀆰 ０１ꎻ ＮＳꎬ Ｐ > ０􀆰 ０５)
　
３􀆰 ２　 基部被子植物叶片性状的关联进化
与许多研究结果[１ꎬ７ꎬ８ꎬ１０ꎬ３０ꎬ３１]一致ꎬ 基部被子植
物的叶脉密度与气孔密度呈显著正相关关系ꎬ 而与
气孔长度呈显著负相关(图 ２)ꎮ 无论是否考虑系统
发育的影响ꎬ 基部被子植物的气孔密度和叶脉密度
都存在显著正相关关系ꎬ 暗示了在基部被子植物中
气孔与叶脉是协同进化的[８]ꎬ 二者关系在古老的
类群中均已建立ꎬ 并在以后的进化类群中持续存
在[３２ꎬ３３]ꎮ 叶脉与气孔的相关关系体现了水分供需
平衡在基部被子植物叶片中也是存在的ꎬ 如生于荫
湿处的半灌木草珊瑚气孔密度较低ꎬ 气孔长度较大
(图 １)ꎬ 但由于水分并不是生长的主要限制因素ꎬ
其叶脉密度也并不高ꎻ 而生长于开阔地带的乔木如
披针叶楠(Ｐｈｏｅｂｅ ｌａｎｃｅｏｌａｔａ)则需要更高的叶脉
密度保证充足的水分供应ꎬ 并且小气孔和高气孔
密度可使植物在一定蒸腾强度下达到最高的光合
能力ꎮ 另外ꎬ 气孔和叶脉的关联进化为植物在叶
脉网络碳投资和光合产量之间的权衡提供了重要
６２３ 植 物 科 学 学 报 第 ３２卷　
基础[８] ꎮ
基部被子植物的叶片厚度与气孔、 叶脉均呈显
著相关ꎬ 但这种相关关系在去除系统发育的影响后
不再显著(图 ３)ꎬ 表明叶片厚度与气孔、 叶脉之间
不存在关联进化ꎬ 进而功能关联也较弱ꎬ 或在系统
发育过程中叶片厚度对水分供需平衡的贡献相对较
小ꎮ Ｚｈａｎｇ等[１０]研究也显示ꎬ 气孔和叶片组织结
构厚度间不存在关联进化ꎬ 这可能是由于自然选择
压力所致ꎮ 气孔和叶脉受大气 ＣＯ２浓度、 热胁迫、
水分状况及光照强度等影响[５ꎬ１１ꎬ２４ꎬ３４ꎬ３５]ꎬ 而叶片厚
度主要受光照强度、 紫外辐射、 降雨及土壤营养元
素等制约[３６－３８]ꎬ 二者不同的环境影响因素使叶片
的功能性状面临不同的选择压力[１０]ꎮ 另外ꎬ 树高
可能导致植株水分运输阻力存在差异并直接影响到
叶片属性的变化ꎬ 如较高的树木往往叶片更小且更
厚ꎬ 从而导致叶片厚度与其它性状的关系并不显
著ꎮ
综上所述ꎬ 沿系统发育进化方向ꎬ 基部被子植
物的气孔密度和叶脉密度有逐渐增大的趋势ꎬ 而气
孔长度和叶片厚度呈逐渐减小的趋势ꎬ 这与被子植
物荫湿的林下起源假说相符ꎮ 叶脉密度与气孔密度
存在显著正相关关系ꎬ 而与气孔长度呈显著负相
关ꎬ 反映了水分供需平衡在基部被子植物叶片进化
适应过程中也起到重要作用ꎮ 叶片厚度与气孔特
征、 叶脉密度之间不存在关联进化ꎬ 或各自独立进
化ꎬ 反映了叶片厚度在基部被子植物水分平衡的进
化过程中起到的作用较小ꎮ
参考文献:
[ １ ] 　 Ｚｈａｎｇ ＳＢꎬ Ｓｕｎ Ｍꎬ Ｃａｏ ＫＦꎬ Ｈｕ Ｈꎬ Ｚｈａｎｇ ＪＪ.
Ｌｅａｆ ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｔｉｃ ｒａｔｅ ｏｆ ｔｒｏｐｉｃａｌ ｆｅｒｎｓ ｉｓ ｅｖｏｌｕ￣
ｔｉｏｎａｒｉｌｙ ｌｉｎｋｅｄ ｔｏ ｗａｔｅｒ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｃａｐａｃｉｔｙ[Ｊ]. ＰＬｏＳ
ＯＮＥꎬ ２０１４ꎬ ９: ｅ８４６８２.
[ ２ ] 　 Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｆｅｉｌｄ ＴＳ. Ｌｅａｆ ｈｙｄｒａｕｌｉｃ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｌｅｄ
ａ ｓｕｒｇｅ ｉｎ ｌｅａｆ ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｔｉｃ ｃａｐａｃｉｔｙ ｄｕｒｉｎｇ ｅａｒ￣
ｌｙ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｄｉｖｅｒｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ[Ｊ] . Ｅｃｏｌ Ｌｅｔｔꎬ ２０１０ꎬ
１３(２): １７５－１８３.
[ ３ ] 　 Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ｊｏｒｄａｎ ＧＪ. Ｌｅａｆ ｍａｘｉｍｕｍ
ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｔｉｃ ｒａｔｅ ａｎｄ ｖｅｎａｔｉｏｎ ａｒｅ ｌｉｎｋｅｄ ｂｙ ｈｙ￣
ｄｒａｕｌｉｃｓ[Ｊ] . Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌꎬ ２００７ꎬ １４４(４): １８９０－
１８９８.
[ ４ ] 　 Ｂｏｙｃｅ ＣＫꎬ Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ｚｗｉｅｎｉｅｃｋｉ
ＭＡ. Ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｌｅａｆ ｖｅｉｎ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｗａｓ ｐｈｙｓｉｏ￣
ｌｏｇｉｃａｌｌｙ ａｎｄ ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌｌｙ ｔｒａｎｓｆｏｒｍａｔｉｖｅ [ Ｊ] .
Ｐｒｏｃ Ｒ Ｓｏｃ Ｂꎬ ２００９ꎬ ２７６(１６６３): １７７１－１７７６.
[ ５ ] 　 李乐ꎬ 曾辉ꎬ 郭大立. 叶脉网络功能性状及其生态学
意义[Ｊ]. 植物生态学报ꎬ ２０１３ꎬ ３７(７): ６９１－６９８.
[ ６ ] 　 Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｈｏｌｂｒｏｏｋ ＮＭꎬ Ｚｗｉｅｎｉｅｃｋｉ ＭＡꎬ Ｐａｌ￣
ｍａ Ｂ. Ｌｅａｆ ｈｙｄｒａｕｌｉｃ ｃａｐａｃｉｔｙ ｉｎ ｆｅｒｎｓꎬ ｃｏｎｉｆｅｒｓ
ａｎｄ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ: ｉｍｐａｃｔｓ ｏｎ ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｔｉｃ
ｍａｘｉｍａ[Ｊ]. Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌꎬ ２００５ꎬ １６５(３): ８３９－８４６.
[ ７ ] 　 Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｊｏｒｄａｎ ＧＪꎬ Ｃａｒｐｅｎｔｅｒ ＲＪ. Ｕｎｉｆｉｅｄ
ｃｈａｎｇｅｓ ｉｎ ｃｅｌｌ ｓｉｚｅ ｐｅｒｍｉｔ ｃｏｏｒｄｉｎａｔｅｄ ｌｅａｆ ｅｖｏｌｕ￣
ｔｉｏｎ[Ｊ] . Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌꎬ ２０１３ꎬ １９９(２): ５５９－５７０.
[ ８ ] 　 Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｊｏｒｄａｎ ＧＪ. Ｗａｔｅｒ ｓｕｐｐｌｙ ａｎｄ ｄｅ￣
ｍａｎｄ ｒｅｍａｉｎ ｂａｌａｎｃｅｄ ｄｕｒｉｎｇ ｌｅａｆ ａｃｃｌｉｍａｔｉｏｎ ｏｆ
Ｎｏｔｈｏｆａｇｕｓ ｃｕｎｎｉｎｇｈａｍｉｉ ｔｒｅｅｓ [ Ｊ] . Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌꎬ
２０１１ꎬ １９２(２): ４３７－４４８.
[ ９ ] 　 Ｆｒａｎｋｓ ＰＪꎬ Ｄｒａｋｅ ＰＬꎬ Ｂｅｅｒｌｉｎｇ ＤＪ. Ｐｌａｓｔｉｃｉｔｙ ｉｎ
ｍａｘｉｍｕｍ ｓｔｏｍａｔａｌ ｃｏｎｄｕｃｔａｎｃｅ ｃｏｎｓｔｒａｉｎｅｄ ｂｙ
ｎｅｇａｔｉｖｅ ｃｏｒｒｅｌａｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｓｔｏｍａｔａｌ ｓｉｚｅ ａｎｄ
ｄｅｎｓｉｔｙ: ａｎ ａｎａｌｙｓｉｓ ｕｓｉｎｇ Ｅｕｃａｌｙｐｔｕｓ ｇｌｏｂｕｌｕｓ
[Ｊ]. Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌ Ｅｎｖｉｒｏｎꎬ ２００９ꎬ ３２(１２): １７３７－１７４８.
[１０] 　 Ｚｈａｎｇ ＳＢꎬ Ｇｕａｎ ＺＪꎬ Ｓｕｎ Ｍꎬ Ｚｈａｎｇ ＪＪꎬ Ｃａｏ
ＫＦꎬ Ｈｕ Ｈ. Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ａｓｓｏｃｉａｔｉｏｎ ｏｆ ｓｔｏｍａｔａｌ
ｔｒａｉｔｓ ｗｉｔｈ ｌｅａｆ ｖｅｉｎ ｄｅｎｓｉｔｙ ｉｎ Ｐａｐｈｉｏｐｅｄｉｌｕｍꎬ Ｏｒ￣
ｃｈｉｄａｃｅａｅ[Ｊ] . ＰＬｏＳ ＯＮＥꎬ ２０１２ꎬ ７: ｅ４００８０.
[１１] 　 Ｘｕ ＺＺꎬ Ｚｈｏｕ ＧＳ. Ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ｌｅａｆ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎ￣
ｓｉｔｙ ｔｏ ｗａｔｅｒ ｓｔａｔｕｓ ａｎｄ ｉｔｓ ｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐ ｗｉｔｈ ｐｈｏｔｏ￣
ｓｙｎｔｈｅｓｉｓ ｉｎ ａ ｇｒａｓｓ[Ｊ] . Ｊ Ｅｘｐ Ｂｏｔꎬ ２００８ꎬ ５９
(１２): ３３１７－３３２５.
[１２] 　 Ｄｒａｋｅ ＰＬꎬ Ｆｒｏｅｎｄ ＲＨꎬ Ｆｒａｎｋｓ ＰＪ. Ｓｍａｌｌｅｒꎬ ｆａｓｔｅｒ
ｓｔｏｍａｔａ: ｓｃａｌｉｎｇ ｏｆ ｓｔｏｍａｔａｌ ｓｉｚｅꎬ ｒａｔｅ ｏｆ ｒｅ￣
ｓｐｏｎｓｅꎬ ａｎｄ ｓｔｏｍａｔａｌ ｃｏｎｄｕｃｔａｎｃｅ[Ｊ] . Ｊ Ｅｘｐ
Ｂｏｔꎬ ２０１３ꎬ ６４(２): ４９５－５０５.
[１３] 　 Ｏｇｂｕｒｎ ＲＭꎬ Ｅｄｗａｒｄｓ ＥＪ. Ｑｕａｎｔｉｆｙｉｎｇ ｓｕｃｃｕｌｅｎｃｅ:
ａ ｒａｐｉｄꎬ ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌｌｙ ｍｅａｎｉｎｇｆｕｌ ｍｅｔｒｉｃ ｏｆ ｐｌａｎｔ
ｗａｔｅｒ ｓｔｏｒａｇｅ[Ｊ] . Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌ Ｅｎｖｉｒｏｎꎬ ２０１２ꎬ ３５
(９): １５３３－１５４２.
[１４] 　 Ｓｃｏｆｆｏｎｉ Ｃꎬ Ｒａｗｌｓ Ｍꎬ ＭｃＫｏｗｎ Ａꎬ Ｃｏｃｈａｒｄ Ｈꎬ
Ｓａｃｋ Ｌ. Ｄｅｃｌｉｎｅ ｏｆ ｌｅａｆ ｈｙｄｒａｕｌｉｃ ｃｏｎｄｕｃｔａｎｃｅ ｗｉｔｈ
ｄｅｈｙｄｒａｔｉｏｎ: Ｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐ ｔｏ ｌｅａｆ ｓｉｚｅ ａｎｄ ｖｅｎａ￣
ｔｉｏｎ ａｒｃｈｉｔｅｃｔｕｒｅ[Ｊ] . Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌꎬ ２０１１ꎬ １５６
(２): ８３２－８４３.
[１５] 　 Ｂｅｅｒｌｉｎｇ ＤＪꎬ Ｋｅｌｌｙ ＣＫ. Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｃｏｍｐａｒａｔｉｖｅ
ａｎａｌｙｓｅｓ ｏｆ ｔｈｅ ｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐ ｂｅｔｗｅｅｎ ｌｅａｆ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ
ａｎｄ ｆｕｎｃｔｉｏｎ[Ｊ]. Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌꎬ １９９６ꎬ １３４(１): ３５－
５１.
[１６] 　 Ｓｏｌｔｉｓ ＰＳꎬ Ｓｏｌｔｉｓ ＤＥ. Ｔｈｅ ｏｒｉｇｉｎ ａｎｄ ｄｉｖｅｒｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ
ｏｆ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ[Ｊ] . Ａｍｅｒ Ｊ Ｂｏｔꎬ ２００４ꎬ ９１(１０):
１６１４－１６２６.
７２３　 第 ４期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
[１７] 　 Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ａｒｅｎｓ ＮＣꎬ Ｄｏｙｌｅ ＪＡꎬ Ｄａｗｓｏｎ ＴＥꎬ Ｄｏｎｏ￣
ｇｈｕｅ ＭＪ. Ｄａｒｋ ａｎｄ ｄｉｓｔｕｒｂｅｄ: ａ ｎｅｗ ｉｍａｇｅ ｏｆ
ｅａｒｌｙ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ ｅｃｏｌｏｇｙ[Ｊ]. Ｐａｌｅｏｂｉｏｌｏｇｙꎬ ２００４ꎬ
３０(１): ８２－１０７.
[１８] 　 Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ａｒｅｎｓ ＮＣ. Ｔｈｅ ｅｃｏｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ ｏｆ ｅａｒｌｙ
ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ[Ｊ] . Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌ Ｅｎｖｉｒｏｎꎬ ２００７ꎬ ３０
(３): ２９１－３０９.
[１９] 　 Ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ Ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ Ｇｒｏｕｐ. Ａｎ ｕｐｄａｔｅ ｏｆ ｔｈｅ
Ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍ Ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ Ｇｒｏｕｐ ｃｌａｓｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ ｆｏｒ ｔｈｅ
ｏｒｄｅｒｓ ａｎｄ ｆａｍｉｌｉｅｓ ｏｆ ｆｌｏｗｅｒｉｎｇ ｐｌａｎｔｓ: ＡＰＧ Ⅲ
[Ｊ] . Ｂｏｔ Ｊ Ｌｉｎｎ Ｓｏｃꎬ ２００９ꎬ １６１(２): １０５－１２１.
[２０] 　 Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ａｒｅｎｓ ＮＣ. Ｆｏｒｍꎬ ｆｕｎｃｔｉｏｎꎬ ａｎｄ ｅｎｖｉ￣
ｒｏｎｍｅｎｔｓ ｏｆ ｔｈｅ ｅａｒｌｙ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ: ｍｅｒｇｉｎｇ ｅｘ￣
ｔａｎｔ ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ ａｎｄ ｅｃｏｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ ｗｉｔｈ ｆｏｓｓｉｌｓ[Ｊ] .
Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌꎬ ２００５ꎬ １６６(２): ３８３－４０８.
[２１] 　 Ａｂｒàｍｏｆｆ ＭＤꎬ Ｍａｇａｌｈａｅｓ ＰＪꎬ Ｒａｍ ＳＪ. Ｉｍａｇｅ
ｐｒｏｃｅｓｓｉｎｇ ｗｉｔｈ ＩｍａｇｅＪ[Ｊ] . Ｂｉｏｐｈｏｔｏｎｉｃｓ Ｉｎｔｅｒｎａ￣
ｔｉｏｎａｌꎬ ２００４ꎬ １１: ３６－４２.
[２２] 　 Ｂｌｏｍｂｅｒｇ ＳＰꎬ Ｇａｒｌａｎｄ ＴＪｒꎬ Ｉｖｅｓ ＡＲ. Ｔｅｓｔｉｎｇ ｆｏｒ
ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃ ｓｉｇｎａｌ ｉｎ ｃｏｍｐａｒａｔｉｖｅ ｄａｔａ: ｂｅｈａ￣
ｖｉｏｒａｌ ｔｒａｉｔｓ ａｒｅ ｍｏｒｅ ｌａｂｉｌｅ[Ｊ] . Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎꎬ ２００３ꎬ
５７(４): ７１７－７４５.
[２３] 　 Ｋｅｍｂｅｌ ＳＷꎬ Ｃａｈｉｌｌ ＪｒＪＦ. Ｉｎｄｅｐｅｎｄｅｎｔ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｏｆ
ｌｅａｆ ａｎｄ ｒｏｏｔ ｔｒａｉｔｓ ｗｉｔｈｉｎ ａｎｄ ａｍｏｎｇ ｔｅｍｐｅｒａｔｅ
ｇｒａｓｓｌａｎｄ ｐｌａｎｔ ｃｏｍｍｕｎｉｔｉｅｓ[Ｊ]. ＰＬｏＳ ＯＮＥꎬ ２０１１ꎬ
６: ｅ１９９９２.
[２４] 　 Ａａｓａｍａａ Ｋꎬ Ｓõｂｅｒ Ａꎬ Ｒａｈｉ Ｍ. Ｌｅａｆ ａｎａｔｏｍｉｃａｌ
ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｃｓ ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ｗｉｔｈ ｓｈｏｏｔ ｈｙｄｒａｕｌｉｃ
ｃｏｎｄｕｃｔａｎｃｅꎬ ｓｔｏｍａｔａｌ ｃｏｎｄｕｃｔａｎｃｅ ａｎｄ ｓｔｏｍａ￣
ｔａｌ ｓｅｎｓｉｔｉｖｉｔｙ ｔｏ ｃｈａｎｇｅｓ ｏｆ ｌｅａｆ ｗａｔｅｒ ｓｔａｔｕｓ ｉｎ
ｔｅｍｐｅｒａｔｅ ｄｅｃｉｄｕｏｕｓ ｔｒｅｅｓ[Ｊ] . Ａｕｓｔ Ｊ Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙ￣
ｓｉｏｌꎬ ２００１ꎬ ２８(８): ７６５－７７４.
[２５] 　 Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪꎬ Ｊａｆｆｒｅ Ｔꎬ Ｈｏｌｂｒｏｏｋ ＮＭ.
Ａｃｃｌｉｍａｔｉｏｎ ｏｆ ｌｅａｆ ａｎａｔｏｍｙꎬ ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｔｉｃ ｌｉｇｈｔ
ｕｓｅꎬ ａｎｄ ｘｙｌｅｍ ｈｙｄｒａｕｌｉｃｓ ｔｏ ｌｉｇｈｔ ｉｎ Ａｍｂｏｒｅｌｌａ
ｔｒｉｃｈｏｐｏｄａ (Ａｍｂｏｒｅｌｌａｃｅａｅ) [Ｊ] . Ｉｎｔ Ｊ Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉꎬ
２００１ꎬ １６２(５): ９９９－１００８.
[２６] 　 Ｆｅｉｌｄ ＴＳꎬ Ｆｒａｎｋｓ ＰＪꎬ Ｓａｇｅ ＴＬ. Ｅｃｏｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ
ｓｈａｄｅ ａｄａｐｔａｔｉｏｎ ｉｎ ｔｈｅ ｂａｓａｌ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍꎬ Ａｕｓ￣
ｔｒｏｂａｉｌｅｙａ ｓｃａｎｄｅｎｓ (Ａｕｓｔｒｏｂａｉｌｅｙａｃｅａｅ) [Ｊ] . Ｉｎｔ
Ｊ Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉꎬ ２００３ꎬ １６４(２): ３１３－３２４.
[２７] 　 Ｓａｃｋ Ｌꎬ Ｓｃｏｆｆｏｎｉ Ｃ. Ｌｅａｆ ｖｅｎａｔｉｏｎ: ｓｔｒｕｃｔｕｒｅꎬ ｆｕｎｃ￣
ｔｉｏｎꎬ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔꎬ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎꎬ ｅｃｏｌｏｇｙ ａｎｄ ａｐｐｌｉ￣
ｃａｔｉｏｎｓ ｉｎ ｔｈｅ ｐａｓｔꎬ ｐｒｅｓｅｎｔ ａｎｄ ｆｕｔｕｒｅ[ Ｊ] . Ｎｅｗ
Ｐｈｙｔｏｌꎬ ２０１３ꎬ １９８(４): ９８３－１０００.
[２８] 　 Ｂｅａｕｌｉｅｕ ＪＭꎬ Ｌｅｉｔｃｈ ＩＪꎬ Ｐａｔｅｌ Ｓꎬ Ｐｅｎｄｈａｒｋａｒ Ａꎬ
Ｋｎｉｇｈｔ ＣＡ. Ｇｅｎｏｍｅ ｓｉｚｅ ｉｓ ａ ｓｔｒｏｎｇｅｒ ｐｒｅｄｉｃｔｏｒ ｏｆ
ｃｅｌｌ ｓｉｚｅ ａｎｄ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙ ｉｎ ａｎｇｉｏｓｐｅｒｍｓ[Ｊ] .
Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌꎬ ２００８ꎬ １７９(４): ９７５－９８６.
[２９] 　 Ａｃｋｅｒｌｙ ＤＤꎬ Ｄｏｎｏｇｈｕｅ ＭＪ. Ｌｅａｆ ｓｉｚｅꎬ ｓａｐｌｉｎｇ ａｌ￣
ｌｏｍｅｔｒｙꎬ ａｎｄ Ｃｏｒｎｅｒ􀆳ｓ ｒｕｌｅｓ: Ｐｈｙｌｏｇｅｎｙ ａｎｄ ｃｏｒ￣
ｒｅｌａｔｅｄ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｉｎ ｍａｐｌｅｓ (Ａｃｅｒ)[Ｊ] . Ａｍｅｒ Ｎａ￣
ｔｕｒａｌｉｓｔꎬ １９９８ꎬ １５２(６): ７６７－７９１.
[３０] 　 Ｍｕｒｐｈｙ ＭＲＣꎬ Ｊｏｒｄａｎ ＧＪꎬ Ｂｒｏｄｒｉｂｂ ＴＪ. Ａｃｃｌｉｍａ￣
ｔｉｏｎ ｔｏ ｈｕｍｉｄｉｔｙ ｍｏｄｉｆｉｅｓ ｔｈｅ ｌｉｎｋ ｂｅｔｗｅｅｎ ｌｅａｆ ｓｉｚｅ
ａｎｄ ｔｈｅ ｄｅｎｓｉｔｙ ｏｆ ｖｅｉｎｓ ａｎｄ ｓｔｏｍａｔａ [ Ｊ] . Ｐｌａｎｔ
Ｃｅｌｌ Ｅｎｖｉｒｏｎꎬ ２０１４ꎬ ３７(１): １２４－１３１.
[３１] 　 Ｓａｃｋ Ｌꎬ Ｃｏｗａｎ ＰＤꎬ Ｊａｉｋｕｍａｒ Ｎꎬ Ｈｏｌｂｒｏｏｋ ＮＭ.
Ｔｈｅ ‘ｈｙｄｒｏｌｏｇｙ’ ｏｆ ｌｅａｖｅｓ: ｃｏ￣ｏｒｄｉｎａｔｉｏｎ ｏｆ ｓｔｒｕ￣
ｃｔｕｒｅ ａｎｄ ｆｕｎｃｔｉｏｎ ｉｎ ｔｅｍｐｅｒａｔｅ ｗｏｏｄｙ ｓｐｅｃｉｅｓ
[Ｊ] . Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌ Ｅｎｖｉｒｏｎꎬ ２００３ꎬ ２６ ( ８): １３４３ －
１３５６.
[３２] 　 Ａｃｋｅｒｌｙ ＤＤꎬ Ｒｅｉｃｈ ＰＢ. Ｃｏｎｖｅｒｇｅｎｃｅ ａｎｄ ｃｏｒｒｅｌａ￣
ｔｉｏｎｓ ａｍｏｎｇ ｌｅａｆ ｓｉｚｅ ａｎｄ ｆｕｎｃｔｉｏｎ ｉｎ ｓｅｅｄ ｐｌａｎｔｓ:
ａ ｃｏｍｐａｒａｔｉｖｅ ｔｅｓｔ ｕｓｉｎｇ ｉｎｄｅｐｅｎｄｅｎｔ ｃｏｎｔｒａｓｔｓ
[Ｊ] . Ａｍｅｒ Ｊ Ｂｏｔꎬ １９９９ꎬ ８６(９): １２７２－１２８１.
[３３] 　 Ａｃｋｅｒｌｙ Ｄ. Ｓｅｌｆ￣ｓｈａｄｉｎｇꎬ ｃａｒｂｏｎ ｇａｉｎ ａｎｄ ｌｅａｆ ｄｙ￣
ｎａｍｉｃｓ: ａ ｔｅｓｔ ｏｆ ａｌｔｅｒｎａｔｉｖｅ ｏｐｔｉｍａｌｉｔｙ ｍｏｄｅｌｓ
[Ｊ] . Ｏｅｃｏｌｏｇｉａꎬ １９９９ꎬ １１９(３): ３００－３１０.
[３４] 　 Ｗｏｏｄｗａｒｄ ＦＩ. Ｓｔｏｍａｔａｌ ｎｕｍｂｅｒｓ ａｒｅ ｓｅｎｓｉｔｉｖｅ ｔｏ
ｉｎｃｒｅａｓｅｓ ｉｎ ＣＯ２ ｆｒｏｍ ｐｒｅ￣ｉｎｄｕｓｔｒｉａｌ ｌｅｖｅｌｓ [ Ｊ] .
Ｎａｔｕｒｅꎬ １９８７ꎬ ３２７(６１２３): ６１７－６１８.
[３５] 　 Ｓｃｈｌｕｔｅｒ Ｕꎬ Ｍｕｓｃｈａｋ Ｍꎬ Ｂｅｒｇｅｒ Ｄꎬ Ａｌｔｍａｎｎ Ｔ.
Ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｔｉｃ ｐｅｒｆｏｒｍａｎｃｅ ｏｆ ａｎ Ａｒａｂｉｄｏｐｓｉｓ ｍｕ￣
ｔａｎｔ ｗｉｔｈ ｅｌｅｖａｔｅｄ ｓｔｏｍａｔａｌ ｄｅｎｓｉｔｙ (ｓｄｄ １￣１) ｕｎ￣
ｄｅｒ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｌｉｇｈｔ ｒｅｇｉｍｅｓ[Ｊ] . Ｊ Ｅｘｐ Ｂｏｔꎬ ２００３ꎬ
５４(３８３): ８６７－８７４.
[３６] 　 Ｃｕｎｎｉｎｇｈａｍ ＳＡꎬ Ｓｕｍｍｅｒｈａｙｅｓ Ｂꎬ Ｗｅｓｔｏｂｙ Ｍ.
Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｄｉｖｅｒｇｅｎｃｅｓ ｉｎ ｌｅａｆ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ａｎｄ ｃｈｅ￣
ｍｉｓｔｒｙꎬ ｃｏｍｐａｒｉｎｇ ｒａｉｎｆａｌｌ ａｎｄ ｓｏｉｌ ｎｕｔｒｉｅｎｔ ｇｒａｄｉｅｎｔｓ
[Ｊ]. Ｅｃｏｌ Ｍｏｎｏｇｒꎬ １９９９ꎬ ６９(４): ５６９－５８８.
[３７] 　 Ｍａｎｅｔａｓ Ｙꎬ Ｐｅｔｒｏｐｏｕｌｏｕ Ｙꎬ Ｓｔａｍａｔａｋｉｓ Ｋꎬ Ｎｉｋｏ￣
ｌｏｐｏｕｌｏｓ Ｄꎬ Ｌｅｖｉｚｏｕ Ｅꎬ Ｐｓａｒａｓ Ｇꎬ Ｋａｒａｂｏｕｒｎｉｏｔｉｓ
Ｇ. Ｂｅｎｅｆｉｃｉａｌ ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｅｎｈａｎｃｅｄ ＵＶ￣Ｂ ｒａｄｉａｔｉｏｎ
ｕｎｄｅｒ ｆｉｅｌｄ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎｓ: Ｉｍｐｒｏｖｅｍｅｎｔ ｏｆ ｎｅｅｄｌｅ
ｗａｔｅｒ ｒｅｌａｔｉｏｎｓ ａｎｄ ｓｕｒｖｉｖａｌ ｃａｐａｃｉｔｙ ｏｆ Ｐｉｎｕｓ
ｐｉｎｅａ Ｌ. ｓｅｅｄｌｉｎｇｓ ｄｕｒｉｎｇ ｔｈｅ ｄｒｙ Ｍｅｄｉｔｅｒｒａｎｅａｎ
ｓｕｍｍｅｒ[Ｊ]. Ｐｌａｎｔ Ｅｃｏｌꎬ １９９７ꎬ １２８(１￣２): １０１－１０８.
[３８] 　 Ｋｅｒｓｔｉｅｎｓ Ｇ. Ｗａｔｅｒ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｉｎ ｐｌａｎｔ ｃｕｔｉｃｌｅｓ: Ａｎ
ｕｐｄａｔｅ[Ｊ]. Ｊ Ｅｘｐ Ｂｏｔꎬ ２００６ꎬ ５７(１１): ２４９３－２４９９.
(责任编辑: 刘艳玲)
８２３ 植 物 科 学 学 报 第 ３２卷