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Stomatal Traits are Evolutionarily Associated with Vein Density in Basal Angiosperms

基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化



全 文 :植物科学学报  2014ꎬ 32(4): 320~328
Plant Science Journal
    DOI:10􀆰 3724 / SP􀆰 J􀆰 1142􀆰 2014􀆰 40320
基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
张 亚1ꎬ2ꎬ 杨石建1ꎬ2ꎬ 孙 梅1ꎬ2ꎬ 曹坤芳1ꎬ3∗
( 1􀆰 中国科学院西双版纳热带植物园ꎬ 热带森林生态学重点实验室ꎬ 云南勐腊 666303ꎻ 2􀆰 中国科学院大学ꎬ 北京 100049ꎻ
3􀆰 广西大学林学院ꎬ 亚热带农业生物资源保护与利用国家重点实验室ꎬ 广西南宁 530004 )
摘  要: 植物叶片通过气孔的水分蒸腾散失和叶脉的水分供应达到水分平衡ꎬ 而基部被子植物在进化过程中叶
片水分供应和蒸腾散失是否达到平衡或关联进化还缺乏了解ꎮ 本研究以 11种基部被子植物为材料ꎬ 测定了气孔
密度、 气孔长度、 叶脉密度和叶片厚度 4个叶片性状ꎬ 并结合系统发育树ꎬ 利用系统发育独立对比的方法分析
这些性状之间的关联进化ꎮ 结果显示: 沿进化方向ꎬ 气孔密度和叶脉密度逐渐增加ꎬ 而气孔长度和叶片厚度有
减小的趋势ꎻ 无论是否考虑系统发育的影响ꎬ 气孔密度都与叶脉密度呈显著正相关关系ꎬ 说明二者之间存在关
联进化ꎬ 并证实了基部被子植物叶片水分平衡假说ꎻ 气孔密度和长度、 叶脉密度均与叶片厚度呈显著线性相关ꎬ
但在去除系统发育的影响后这种线性相关关系不再显著ꎬ 说明叶片厚度与其它三个叶片性状不存在关联进化ꎮ
本研究结果还表明ꎬ 叶片的水分供应和散失乃至 CO2通透性的平衡主导着基部被子植物叶片结构和功能的进化ꎮ
关键词: 基部被子植物ꎻ 关联进化ꎻ 气孔密度ꎻ 叶脉密度ꎻ 水分平衡
中图分类号: Q945􀆰 79          文献标识码: A          文章编号: 2095 ̄0837(2014)04 ̄0320 ̄09
      收稿日期: 2014 ̄03 ̄17ꎬ 退修日期: 2014 ̄04 ̄08ꎮ
  基金项目: 国家自然科学基金资助项目(31170399)ꎮ
  作者简介: 张亚(1990-)ꎬ 男ꎬ 硕士研究生ꎬ 主要研究方向为植物生理生态学(E ̄mail: zhangya@ xtbg􀆰 org􀆰 cn)ꎮ
  ∗ 通讯作者(Author for correspondence. E ̄mail: caokf@ xtbg􀆰 ac􀆰 cn)ꎮ
Stomatal Traits are Evolutionarily Associated with
Vein Density in Basal Angiosperms
ZHANG Ya1ꎬ2ꎬ YANG Shi ̄Jian1ꎬ2ꎬ SUN Mei1ꎬ2ꎬ CAO Kun ̄Fang1ꎬ3∗
(1􀆰 Key Laboratory of Tropical Forest Ecologyꎬ Xishuangbanna Tropical Botanical Gardenꎬ
Chinese Academy of Sciencesꎬ Menglaꎬ Yunnan 666303ꎬ Chinaꎻ 2􀆰 University of Chinese Academy of Sciencesꎬ
Beijing 100049ꎬ Chinaꎻ 3􀆰 State Key Laboratory of Conservation and Utilization of Subtropical Agro ̄Bioresourcesꎬ
College of Forestryꎬ Guangxi Universityꎬ Nanningꎬ Guangxi 530004ꎬ China)
Abstract: Plant leaves reach water balance by evaporative water loss through stomata and
water supply from leaf veins􀆰 Howeverꎬ it is still unclear whether water supply and transpiration
demand maintained balance during the evolution of basal angiosperms􀆰 In the present studyꎬ
we measured stomatal densityꎬ stomatal lengthꎬ vein density and leaf thickness from 11 basal
angiosperm species and applied phylogenetically independent contrastsꎬ combined with
phylogenetic treesꎬ to detect correlated ̄evolution between traits􀆰 Our results showed that
along the evolutionary directionꎬ stomatal density and vein density increased gradually while
stomatal length and leaf thickness expressed a declining trendꎻ whether phylogeny was
considered or notꎬ stomatal density was positively correlated with vein densityꎬ indicating
their correlated ̄evolutionꎬ and supporting the hypothesis that leaf water balance existed in
basal angiospermsꎻ leaf thickness was correlated significantly with both stomatal traits and
vein densityꎻ howeverꎬ after removing the phylogenetic effectꎬ these correlations disappearedꎬ
indicating non ̄correlated evolution between these traits􀆰 The results of the present study
revealed that the maintenance of the balance between water demand and supplyꎬ and even
CO2 supplyꎬ drove the evolution of leaf structure and function in basal angiosperms􀆰
Key words: Basal angiospermsꎻ Evolutionary associationꎻ Stomatal densityꎻ Vein densityꎻ
Water balance
叶片的水分平衡对植物生理功能的维持具有重
要意义ꎬ 叶片的水分平衡是指叶片光合作用过程中
水分的供应与散失之间的平衡关系ꎬ 取决于叶片进
行光合作用时叶脉的水分传送及通过气孔口的水分
散失[1]ꎮ 具体来说ꎬ 叶脉密度决定着整个叶片的
水分供应[1ꎬ2]ꎮ 高叶脉密度表明叶片维管系统在叶
肉细胞中遍布更广ꎬ 从而缩短水分从叶脉运输到气
孔的距离ꎬ 提高了叶片的蒸腾能力和水力导
度[3-5]ꎬ 进而提高叶片的光合能力[6]ꎬ 因此叶脉密
度的进化为植物具有高的光合速率奠定了基础ꎬ 在
基部被子植物(basal angiosperms)的早期演化过
程中具有重要意义[7]ꎻ 同时具有高光合能力的叶
片为弥补大量的水分缺失则需要构建高的叶脉密
度ꎬ 这就要求植物消耗更多的碳源物质和能量ꎬ 故
植物叶片需要在光合产量和叶脉投资之间进行权
衡[7ꎬ8]ꎮ 此外ꎬ 气孔是植物与大气进行水气交换的
通道ꎬ 叶片进行光合作用时不可避免地伴随着水分
的蒸发损耗[8]ꎬ 气孔密度和气孔大小(保卫细胞长
度)与叶片蒸腾需求即叶片的水分丧失有直接关
系[9ꎬ10]ꎮ 许多研究表明ꎬ 干旱生境的植物具有较高
的气孔密度和较小的气孔[10ꎬ11]ꎮ 小气孔可以更快
地响应外界的环境因子[12]ꎬ 当植物面临干旱胁迫
时ꎬ 小气孔可以迅速关闭以防止水分进一步丧失ꎬ
而大气孔在潮湿荫蔽的环境中可能占有优势[10]ꎮ
由于叶脉和气孔共同作用维持叶片的水分平衡ꎬ 二
者之间必然存在紧密的关联ꎬ 这种关联及其进化在
植物对外界环境的适应中具有重要意义ꎮ
叶片的水分供应及储存与叶片厚度也有关系ꎬ
厚叶片可以直接储存更多水分且在干旱期间能维持
较稳定的水分供给[1ꎬ13]ꎮ 但是ꎬ 厚叶片也同时增加
了水分在叶片中从叶脉末端到蒸腾部位(气孔)的
距离ꎬ 这将增加水分的叶肉传导阻力ꎬ 进而降低总
叶片水力导度和叶片光合速率[14]ꎬ 因此叶片厚度
与气孔及叶脉间可能也存在一定的关联ꎮ Beerling
和 Kelly发现叶片厚度与下表皮气孔密度间确实存
在关联进化[15]ꎬ 故在研究叶片的水分平衡时ꎬ 考
虑叶片厚度的影响是很有必要的ꎮ
基部被子植物是被子植物系统发育基部类群的
简称ꎬ 包括 ANITA 类群(无油樟属 Amborella、 睡
莲目 Nymphaeales、 五味子科 Schisandraceae、
腺齿木科 Trimeniaceae、 木兰藤属 Austrobaileya)
和金粟兰科(Chloranthaceae)植物以及木兰类植
物(Magnoliidsꎬ 包括白桂皮目 Canellales、 樟目
Laurales、 木兰目 Magnoliales、 胡椒目 Pipera ̄
les) [16]ꎮ 其中ꎬ 以无油樟属、 木兰藤属和一些金
粟兰科木本植物为代表的现存基部被子植物ꎬ 常生
长于潮湿、 阴暗且有生物干扰的生境[17]ꎬ 幼苗具
有攀援或倚靠习性的细长嫩枝ꎬ 而成年植株则具直
立枝条的典型多分枝灌木或小乔木ꎬ 即在其不同的
生长时期植株会经历不同的生长形态[18]ꎮ 现存基
部被子植物的生活环境暗示了被子植物可能起源于
潮湿、 荫蔽的林下生境[17]ꎬ 研究基部被子植物的
生理生态特征对于理解被子植物的起源演化有很大
帮助[18]ꎮ Brodribb和 Feild[2]研究表明ꎬ 在被子植
物起源后的 40 ~60 Ma 间ꎬ 被子植物叶脉密度快
速增大ꎬ 水分的充足供给为高光合能力提供了基
础ꎬ 因而被子植物叶片的最大光合能力也随之快速
提高(3~4 倍)ꎬ 高光合能力无疑是被子植物占据
陆地植被主导地位的一个显著优势[2]ꎮ 从进化角
度研究基部被子植物叶片的水分平衡将为理解植物
在进化过程中对环境的适应策略提供了一个新思
路ꎬ 这对理解被子植物的高光合能力及被子植物自
白垩纪以来的迅速演化具有关键意义ꎮ
本研究测定了生长于中国科学院西双版纳热带
植物园的 11种基部被子植物叶片的气孔密度及大
小、 叶脉密度、 叶片厚度 4个叶片性状参数ꎬ 结合
系统发育树并利用系统发育独立对比的方法ꎬ 试图
回答以下 2个科学问题: (1)气孔、 叶脉密度及叶
片厚度在基部被子植物发展过程中有何进化趋势?
(2)基部被子植物的气孔、 叶脉密度是否存在关联
进化以维持叶片水分供需平衡?
1  材料与方法
1􀆰 1  研究地点自然概况及实验材料
研究地点为地处热带北缘的中国云南省勐腊县
勐仑镇中国科学院西双版纳热带植物园(21°41′Nꎬ
101°25′Eꎬ 海拔 570 m)ꎬ 其年平均温度为 21􀆰 7℃ꎬ
最热月(7月)平均气温为 25􀆰 7℃ꎬ 最冷月(1 月)
平均气温为 16℃ꎻ 年降雨量为 1560 mmꎬ 一年分
为两个明显的季节ꎬ 雨季(5-10 月)和旱季(11 月
123  第 4期                        张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
到次年 4月)ꎬ 其中雨季降水量占全年降水的 80%
以上ꎮ 本实验全部在雨季(7-10月)完成ꎮ
从生长于西双版纳热带植物园内热带森林及引
种栽培的 7 个基部被子植物科(五味子科、 金粟兰
科、 番荔枝科(Annonaceae)、 樟科(Lauraceae)、
肉豆蔻科 (Myristicaceae)、 木兰科 (Magnolia ̄
ceae)、 胡椒科(Piperaceae)中ꎬ 各选取 1 ~2 个
代表种(共 11 个种ꎬ 表 1ꎬ 科名参照 APGⅢ分类
系统[19])ꎬ 且每种植物选取 5个个体ꎬ 每个个体选
取 5片健康、 阳生的成年叶片进行气孔密度及大
小、 叶脉密度、 叶片厚度的测定ꎮ 本实验选取的
11种基部被子植物均为常绿植物ꎬ 树龄在 5 年以
上ꎮ 另外ꎬ 睡莲目(Nymphaeales)虽然是基部被
子植物类群的重要成员之一ꎬ 但由于该目植物多为
水生ꎬ 多裂(如穗莼属 Cabomba)或多褶(如澳大
利亚睡莲属 Ondinea)的叶片与陆生基部被子植物
有很大区别[20]ꎬ 故本研究暂不考虑睡莲目植物ꎮ
1􀆰 2  叶片性状测定
从每种植物 5 个不同个体上分别采集 5 片健
康、 阳生且无破损的成年叶片ꎬ 编号后密封于内含
湿纸球的封口袋内ꎬ 置于保鲜盒中带回实验室进行
叶片相关性状的观测ꎮ
首先用印记法观测气孔密度及长度: 选取叶
片背面中部ꎬ 用纸巾擦净后涂一层透明指甲油ꎬ
3 min 后用镊子轻轻将指甲油膜揭下ꎬ 平铺于载玻
片上ꎬ 盖上盖玻片于光学显微镜(Leica DM 2500ꎬ
德国)下观察并拍照ꎬ 每个叶片拍摄 10个视野ꎮ 对
含有气孔的照片用图形软件 ImageJ 1.4.8(http:∥
rsb􀆰 info􀆰 nih􀆰 gov / ij / ) [21]编辑处理ꎬ 统计每个视
野内的气孔个数ꎬ 并直接测量保卫细胞的长度作为
气孔长度(stomatal lengthꎬ SLꎬ 单位: μm)ꎮ 气
孔密度为视野中单位叶面积的气孔数目(stomatal
densityꎬ SDꎬ 单位: No􀆰 / mm2)ꎮ
将用于气孔性状观测的叶片背部的透明指甲油
全部清除后ꎬ 将叶片沿中脉分成两半ꎬ 一半仍然密
封于封口袋中并置于保鲜盒内备用ꎮ 而对另一半叶
片作如下处理: 从叶片中部剪取面积约 2 cm2的叶
片组织放入 7% NaOH 溶液中煮沸 3 minꎬ 用纯净
水漂洗 30 min 后转移至 5% NaClO 水溶液中漂白
5 minꎬ 再用纯净水漂洗 30 minꎬ 最后置于载玻片
上ꎬ 经 0􀆰 5% 甲基蓝溶液染色 3 min后在光学显微
镜下观察叶脉并拍照ꎬ 每个叶片拍摄 10 个视野ꎮ
对含有叶脉的照片用图形软件 ImageJ 编辑处理并
测量视野中所有叶脉的总长度ꎬ 单位叶面积的叶脉
总长度为叶脉密度( leaf vein densityꎬ VDꎬ 单位:
mm/ mm2)ꎮ
取出保鲜盒内保存备用的另半片叶片(背部已
清除涂抹的透明指甲油)ꎬ 避开主脉ꎬ 取叶片中间
部位并用双面刀片进行徒手切片ꎻ 将切好的叶片横
切面用 0􀆰 1%番红染液染色后制成临时装片ꎬ 在光学
表 1  11种基部被子植物
Table 1  Eleven basal angiosperm species selected in this study
物种
Species
生活型
Life form
生境
Habitat
金粟兰科 Chloranthaceae
  草珊瑚 Sarcandra glabra (Thunb􀆰 ) Nakai 半灌木 Subshrub 山坡、 沟谷林下荫湿处
胡椒科 Piperaceae
  黄花胡椒 Piper flaviflorum C􀆰 de Candolle 藤本 Liana 山谷、 沟边密林
五味子科 Schisandraceae
  重瓣五味子 Schisandra plena A􀆰 C􀆰 Smith 藤本 Liana 密林
  野八角 Illicium simonsii Maximowicz Bull􀆰 乔木 Tree 山谷、 溪流、 沿江两岸潮湿处
番荔枝科 Annonaceae
  假鹰爪 Desmos chinensis Loureiro Fl􀆰 灌木 Shrub 丘陵山坡、 林缘灌木丛
  金钩花 Pseuduvaria trimera Craib 乔木 Tree 山地密林或山谷、 沟旁潮湿疏林
樟科 Lauraceae
  阴香 Cinnamomum burmanni (Nees et T􀆰 Nees) Blume 乔木 Tree 疏林、 密林、 灌丛或溪边路旁
  披针叶楠 Phoebe lanceolata (Nees) Nees 乔木 Tree 山地阔叶林
肉豆蔻科 Myristicaceae
  云南风吹楠 Horsfieldia prainii (King) Warburg Monogr 乔木 Tree 沟谷密林或山坡密林
  云南肉豆蔻 Myristica yunnanensis Y􀆰 H􀆰 Li 乔木 Tree 山坡或沟谷斜坡的密林
木兰科 Magnoliaceae
  香子含笑 Michelia hypolampra Dandy 乔木 Tree 山坡、 沟谷林
223 植 物 科 学 学 报 第 32卷 
显微镜下观察叶片横切结构并拍照ꎬ 每个叶片拍摄
10个视野ꎮ 叶片横切面照片用图形软件 ImageJ
编辑处理并测量叶片厚度( leaf thicknessꎬ LTꎬ 单
位: μm)ꎮ
1􀆰 3  系统进化树的建立及性状的系统发育信号检测
以买麻藤科(Gnetaceae)、 无油樟科(Ambo ̄
rellaceae)和睡莲科(Nymphaeaceae)植物为外类
群ꎬ 构建基部被子植物 11 个种的系统进化树ꎮ 首
先从 GenBank 数据库(http:∥www.ncbi.nlm.nih.
gov / genbank / )中获取本研究中 11 个种(表 1)的
叶绿体基因 matK 序列ꎻ 采用软件 MEGA 5􀆰0 的
CLUSTALW模块对 matK 基因序列进行自动比对ꎬ
并对比对结果辅以少量手动调整ꎻ 然后用 jModel ̄
Test 0􀆰1软件选择最优进化树模型ꎬ 适合本研究的
最优模型是 GTR ++ I + G模型ꎻ 最后依据最优模
型ꎬ 设置步长(Bootstrap)为 1000ꎬ 采用最大似
然法构建 11个基部被子植物的系统进化树ꎮ
为了解叶片性状受系统发育的影响程度ꎬ 采用
K ̄统计检测性状的系统发育信号值 (K ̄values)ꎬ
K ̄统计是基于“布朗运动”随机模型来估计性状的
总变异与随机期望值之间的关系ꎮ 若 K > 1ꎬ 说明
该性状主要受系统发育控制ꎬ 在进化过程中较保
守ꎻ 反之ꎬ K < 1表示该性状是独立进化的ꎬ 且在
进化过程中受环境的影响较大[22]ꎮ 本研究利用 R
3.0.2 软件 ( http:∥ ftp. ctex. org / mirrors / CRAN / )
“picante”模块ꎬ 并结合基于 matK 基因序列构建
的系统进化树对各性状的 K值进行检测[23]ꎮ
1􀆰 4  统计分析
利用系统发育独立对比(phylogenetically in ̄
dependent contrastsꎬ PICs)的方法进行性状关联
进化检测ꎮ 首先由各原始性状值根据系统进化树提
供的系统发育位置及枝长信息在 Phylocom 3􀆰 41
软件“analysis of traits(AOT)”模块中计算出内部
节点(祖先种)的性状值(contrasts)ꎻ 然后比较性
状关系在原始数据值和内部节点性状值之间是否
有差异ꎮ 各性状原始值和系统发育对比值间的相
关关系均用“Pearson”相关分析和线性回归方程
模拟ꎮ
文中进化树的绘制采用软件 Tree View X 作
图ꎬ 其余所有性状关系作图均使用软件 SigmaPlot
12􀆰 5ꎮ 差异显著性检测水平为 P < 0􀆰 05ꎮ
2  结果与分析
2􀆰 1  基部被子植物的叶片性状
基部被子植物 11 个种的叶片均为异面叶ꎬ 叶
肉已明显分化出栅栏组织和海绵组织ꎬ 且气孔均分
布于下表皮ꎬ 上表皮无气孔分布ꎮ 4个叶片性状在
11个基部被子植物间变化很大(表 2)ꎬ 如重瓣五
味子 ( Schisandra plena) 的气孔密度最低ꎬ 为
65􀆰 72 No􀆰 / mm2ꎬ 而阴香(Cinnamomum burman ̄
ni)的气孔密度达到 458􀆰 73 No􀆰 / mm2ꎬ 约为前者
的 7倍ꎻ 11种植物的气孔长度变化范围在 14􀆰 30~
48􀆰 07 μm之间ꎻ 叶脉密度变化幅度也较大(2􀆰 26~
8􀆰 58 mm / mm2 )ꎬ 草珊瑚(Sarcandra glabra)的
叶脉密度最低ꎬ 而假鹰爪(Desmos chinensis)的
最高ꎻ 叶片厚度为 117􀆰 67 ~336􀆰 00 μmꎬ 金钩花
(Pseuduvaria trimera)叶片最薄ꎬ 而野八角( Illicium
simonsii)叶片最厚(表 2)ꎮ
表 2  11种基部被子植物叶片性状参数
Table 2  Leaf traits of the 11 basal angiosperm species examined in this study
种名
Species
气孔密度(No􀆰 / mm2)
SD (mean ± sd)
气孔长度(μm)
SL (mean ± sd)
叶脉密度(mm/ mm2)
VD (mean ± sd)
叶片厚度(μm)
LT (mean ± sd)
野八角 93􀆰 00 ± 13􀆰 32 38􀆰 28 ± 3􀆰 03 3􀆰 41 ± 0􀆰 32 336􀆰 00 ± 23􀆰 33
重瓣五味子 65􀆰 72 ± 11􀆰 46 45􀆰 58 ± 5􀆰 03 4􀆰 86 ± 0􀆰 59 273􀆰 35 ± 25􀆰 13
草珊瑚 66􀆰 93 ± 22􀆰 25 48􀆰 07 ± 3􀆰 61 2􀆰 26 ± 0􀆰 35 252􀆰 14 ± 20􀆰 31
假鹰爪 310􀆰 93 ± 38􀆰 17 23􀆰 90 ± 2􀆰 00 8􀆰 58 ± 0􀆰 76 148􀆰 65 ± 13􀆰 40
金钩花 309􀆰 68 ± 37􀆰 90 21􀆰 65 ± 1􀆰 57 6􀆰 65 ± 0􀆰 44 117􀆰 67 ± 11􀆰 59
阴香 458􀆰 73 ± 66􀆰 29 14􀆰 30 ± 1􀆰 38 6􀆰 88 ± 0􀆰 60 169􀆰 03 ± 13􀆰 84
披针叶楠 439􀆰 77 ± 55􀆰 23 17􀆰 16 ± 1􀆰 63 6􀆰 47 ± 0􀆰 79 120􀆰 86 ± 10􀆰 47
云南风吹楠 248􀆰 92 ± 34􀆰 25 24􀆰 52 ± 2􀆰 23 7􀆰 08 ± 0􀆰 56 282􀆰 00 ± 32􀆰 27
云南肉豆蔻 164􀆰 02 ± 24􀆰 54 26􀆰 80 ± 3􀆰 24 5􀆰 19 ± 0􀆰 62 256􀆰 72 ± 27􀆰 00
香子含笑 293􀆰 45 ± 39􀆰 76 18􀆰 40 ± 1􀆰 29 6􀆰 41 ± 0􀆰 59 182􀆰 48 ± 13􀆰 48
黄花胡椒 101􀆰 64 ± 13􀆰 76 29􀆰 71 ± 2􀆰 73 6􀆰 35 ± 0􀆰 60 210􀆰 65 ± 11􀆰 05
最小值~最大值 65􀆰 72~458􀆰 73 14􀆰 30~48􀆰 07 2􀆰 26~8􀆰 58 117􀆰 67~336􀆰 00
    Notes: SDꎬ Stomatal densityꎻ SLꎬ Stomatal lengthꎻ VDꎬ Vein densityꎻ LTꎬ Leaf thickness.
323  第 4期                        张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
2􀆰 2  叶片性状的系统发育信号检测及性状沿进化
树的进化方向
叶片性状的系统发育信号检测结果(表 3)表
明: 气孔密度(SD)和气孔长度(SL)均表现出很强
的系统发育信号(K > 1)ꎬ 在进化过程中比较保
守ꎮ 而叶脉密度(VD)和叶片厚度(LT)受系统发育
影响较小(K < 1)ꎮ 4个叶片性状值沿 11种基部被
子植物系统进化树排列的结果显示: 气孔密度沿进
化方向越来越高ꎬ 而气孔长度沿进化方向越来越
小ꎮ 另外ꎬ 较进化的种叶片较薄ꎬ 且拥有更高的叶
脉密度(图 1)ꎮ
表 3  叶片性状的系统发育信号值
Table 3  Phylogenetic signals of leaf traits
性状
Traits
缩写
Abbr􀆰
单位
Unit
K值
K ̄value
P值
P ̄value
气孔密度
Stomatal density SD No􀆰 / mm
2 1􀆰 438 0􀆰 005
气孔长度
Stomatal length SL μm 1􀆰 779 0􀆰 001
叶脉密度
Vein density VD mm / mm
2 0􀆰 650 0􀆰 103
叶片厚度
Leaf thickness LT μm 0􀆰 655 0􀆰 041
    注: K > 1ꎬ 性状进化主要受系统发育控制ꎻ K < 1ꎬ 性状进化
受系统发育影响较小ꎮ
    Notes: K > 1 indicates evolution of traits mainly controlled by
phylogenyꎬ while K < 1 represents phylogeny affecting
traits evolution weakly.
2􀆰 3  叶片性状间的关联进化
无论是否考虑系统发育的影响ꎬ 叶脉密度都与
气孔密度存在显著正相关关系(原始值 R 2 = 0􀆰 476∗ꎻ
对比值 R 2 = 0􀆰 570∗ꎻ 图 2: Aꎬ B)ꎬ 而与气孔长度
呈显著负相关(原始值 R 2 = 0􀆰 620∗∗ꎻ 对比值 R 2 =
0􀆰 399∗ꎻ 图 2: Cꎬ D)ꎮ 气孔密度和长度均与叶
片厚度呈显著线性相关ꎬ 但在去除系统发育的影响
后这种线性相关关系不再显著(图 3: Aꎬ Bꎬ Cꎬ
D)ꎮ 叶脉密度与叶片厚度的原始值存在显著负相
关(R 2 = 0􀆰 637∗)ꎬ 但在去除系统发育影响后二者
间无显著相关关系(图 3: Eꎬ F)ꎮ
3  讨论
3􀆰 1  基部被子植物叶片性状的进化趋势与系统发生
基部被子植物的气孔密度和叶脉密度沿进化
方向有增大的趋势ꎬ 而气孔长度和叶片厚度沿进
化方向呈变小趋势(图 1)ꎬ 这与基部被子植物起
源于潮湿、 荫蔽环境的假说[17]是相符的ꎮ 与被子
植物相比[8ꎬ9ꎬ12] ꎬ 拥有低气孔密度、 低叶脉密度
及较大气孔的基部被子植物适于在阴凉、 潮湿的
林下环境中生存[10ꎬ24ꎬ25] ꎮ 如位于进化树基部的重
瓣五味子和野八角均有较低的气孔密度和叶脉密
Desmos chinensis
Pseuduvaria trimera
Michelia hypolampra
Phoebe lanceolata
Cinnamomum burmanni
Myristica yunnanensis
Horsfieldia prainii
Piper flaviflorum
Sarcandra glabra
IIIicium simonsii
Schisandra plena
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A B C D
0 200 400 15 30 45 2 5 8 120 220 320
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79
53
95
0.1
系统进化树上节点的数值代表植物类群在该节点处分开的支持率 > 50%ꎮ A: 气孔密度(SDꎬ No􀆰 / mm2 )ꎻ Bꎻ 气孔长度(SLꎬ μm)ꎻ
C: 叶脉密度(VDꎬ mm/ mm2)ꎻ D: 叶片厚度(LTꎬ μm)ꎮ
Numbers associated with nodes in the phylogeny tree are maximum likelihood bootstrap values of greater than 50%􀆰 A: Stomatal den ̄
sity (SDꎬ No􀆰 / mm2)ꎻ B: Stomatal length (SLꎬ μm)ꎻ C: Vein density (VDꎬ mm/ mm2)ꎻ D: Leaf thickness (LTꎬ μm) .
图 1  叶片性状(平均值)沿 11种基部被子植物进化趋势
Fig􀆰 1  Evolutionary trends of leaf traits (mean values) in 11 basal angiosperm species
423 植 物 科 学 学 报 第 32卷 
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2 4 6 8 -14 -7 0 7 14
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Vein density
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Vein density contrasts
R 2 = 0.620** R 2 = 0.399*
R 2 = 0.570*R 2 = 0.476*
A B
C D
图 2  11种基部被子植物中叶脉密度与气孔密度、
气孔长度的相关关系
Fig􀆰 2  Correlations of leaf vein density with stomatal density and stomatal length
across 11 basal angiosperm species (∗ꎬ P < 0􀆰 05ꎻ ∗∗ꎬ P < 0􀆰 01)
 
度、 较大的气孔长度和叶片厚度ꎬ 前者生于丛林
中ꎬ 后者常见于溪边潮湿处ꎬ 其生境都较荫蔽、
湿润ꎮ Feild 等[26]对一种较原始的木兰藤科植物
Austrobaileya scandens 研究也表明ꎬ 该种植物
具有较低的气孔密度(35 ± 5 No􀆰 / mm2)和较大
的气孔长度(32 ± 5 μm)ꎮ 而当基部被子植物开
始向干旱、 开阔的地区演化时ꎬ 如生长于疏林的
较进化的阴香ꎬ 逐渐增高的气孔密度和叶脉密度
以及逐渐减小的气孔长度和叶片厚度都有利于植
物叶片保持良好的水分供需动态平衡ꎮ 因为小气
孔可以更加灵敏地感受外界环境的干旱并及时关
闭防止水分进一步散失[9] ꎬ 同时干旱促进较高的
叶脉密度为及时补充由强烈的蒸腾作用导致的水
分亏缺提供了保证[27] ꎮ
从叶片性状系统发育信号检测的结果来看ꎬ 基
部被子植物的气孔密度和长度有很强烈的系统发育
信号(表 3)ꎬ 反映了基部被子植物的气孔性状受进
化时间的影响较大ꎬ 在进化过程中比较保守ꎮ 在一
些蕨类和兰科植物的研究中ꎬ 气孔长度也检测出较
强的系统发育信号[1ꎬ10]ꎮ 但是气孔密度在一些研究
中却表现出较弱的系统发育信号[1ꎬ10ꎬ28]ꎬ 与本研究
结果相异ꎬ 这可能是所用的系统发育进化树不在同
一科、 属水平上[27]的原因ꎬ 也可能是因为不同的
种对应着不同保守程度的气孔性状[10ꎬ28]ꎮ 本研究
中基部被子植物的叶脉密度和叶片厚度均没有显示
出较强的系统发育信号(表 3)ꎬ 表明叶脉密度与叶
片厚度在进化中受到系统发育的影响较小ꎬ 而受外
界环境的影响较大ꎬ 与 Zhang 等[1ꎬ10]的研究结果
一致ꎬ 这可能反映了性状的适应进化ꎬ 体现了物种
在异质环境中的适应性选择[29]ꎮ
523  第 4期                        张 亚等: 基部被子植物气孔性状与叶脉密度的关联进化
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Leaf thickness
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Leaf thickness contrasts
8
6
4
2
100 150 200 250 300 350 -600 -400 -200 0 200
12
6
0
-6
-12
-18
R 2 = 0.637* R 2 NS= 0.011
R 2 = 0.468* R 2 NS= 0.217
R 2 = 0.579* R 2 NS= 0.036
A B
C D
E F
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图 3  11种基部被子植物中叶片厚度与气孔密度、 气孔长度和叶脉密度的相关关系
Fig􀆰 3  Correlations of leaf thickness with stomatal densityꎬ stomatal length and vein density
across 11 basal angiosperm species (∗ꎬ P < 0􀆰 05ꎻ ∗∗ꎬ P < 0􀆰 01ꎻ NSꎬ P > 0􀆰 05)
 
3􀆰 2  基部被子植物叶片性状的关联进化
与许多研究结果[1ꎬ7ꎬ8ꎬ10ꎬ30ꎬ31]一致ꎬ 基部被子植
物的叶脉密度与气孔密度呈显著正相关关系ꎬ 而与
气孔长度呈显著负相关(图 2)ꎮ 无论是否考虑系统
发育的影响ꎬ 基部被子植物的气孔密度和叶脉密度
都存在显著正相关关系ꎬ 暗示了在基部被子植物中
气孔与叶脉是协同进化的[8]ꎬ 二者关系在古老的
类群中均已建立ꎬ 并在以后的进化类群中持续存
在[32ꎬ33]ꎮ 叶脉与气孔的相关关系体现了水分供需
平衡在基部被子植物叶片中也是存在的ꎬ 如生于荫
湿处的半灌木草珊瑚气孔密度较低ꎬ 气孔长度较大
(图 1)ꎬ 但由于水分并不是生长的主要限制因素ꎬ
其叶脉密度也并不高ꎻ 而生长于开阔地带的乔木如
披针叶楠(Phoebe lanceolata)则需要更高的叶脉
密度保证充足的水分供应ꎬ 并且小气孔和高气孔
密度可使植物在一定蒸腾强度下达到最高的光合
能力ꎮ 另外ꎬ 气孔和叶脉的关联进化为植物在叶
脉网络碳投资和光合产量之间的权衡提供了重要
623 植 物 科 学 学 报 第 32卷 
基础[8] ꎮ
基部被子植物的叶片厚度与气孔、 叶脉均呈显
著相关ꎬ 但这种相关关系在去除系统发育的影响后
不再显著(图 3)ꎬ 表明叶片厚度与气孔、 叶脉之间
不存在关联进化ꎬ 进而功能关联也较弱ꎬ 或在系统
发育过程中叶片厚度对水分供需平衡的贡献相对较
小ꎮ Zhang等[10]研究也显示ꎬ 气孔和叶片组织结
构厚度间不存在关联进化ꎬ 这可能是由于自然选择
压力所致ꎮ 气孔和叶脉受大气 CO2浓度、 热胁迫、
水分状况及光照强度等影响[5ꎬ11ꎬ24ꎬ34ꎬ35]ꎬ 而叶片厚
度主要受光照强度、 紫外辐射、 降雨及土壤营养元
素等制约[36-38]ꎬ 二者不同的环境影响因素使叶片
的功能性状面临不同的选择压力[10]ꎮ 另外ꎬ 树高
可能导致植株水分运输阻力存在差异并直接影响到
叶片属性的变化ꎬ 如较高的树木往往叶片更小且更
厚ꎬ 从而导致叶片厚度与其它性状的关系并不显
著ꎮ
综上所述ꎬ 沿系统发育进化方向ꎬ 基部被子植
物的气孔密度和叶脉密度有逐渐增大的趋势ꎬ 而气
孔长度和叶片厚度呈逐渐减小的趋势ꎬ 这与被子植
物荫湿的林下起源假说相符ꎮ 叶脉密度与气孔密度
存在显著正相关关系ꎬ 而与气孔长度呈显著负相
关ꎬ 反映了水分供需平衡在基部被子植物叶片进化
适应过程中也起到重要作用ꎮ 叶片厚度与气孔特
征、 叶脉密度之间不存在关联进化ꎬ 或各自独立进
化ꎬ 反映了叶片厚度在基部被子植物水分平衡的进
化过程中起到的作用较小ꎮ
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(责任编辑: 刘艳玲)
823 植 物 科 学 学 报 第 32卷