全 文 ：西双版纳热带雨林中花外蜜腺植物的初步调查
刘景欣1 , 2 , 陈 进1
?
(1 中国科学院西双版纳热带植物园 , 云南 勐腊 666303 ; 2 中国科学院研究生院 , 北京 100049)
摘要 : 为了解西双版纳热带雨林中花外蜜腺植物分布规律 , 作者在西双版纳自然保护区勐腊县境内调查了
7 个 (3 个原始雨林 , 4 个不同林龄的次生林 ) 森林群落中的花外蜜腺植物。7 个群落中共有 424 种被子植
物 , 发现花外蜜腺植物 52 种 (占 12 .3% )。大部分花外蜜腺植物隶属于五桠果亚纲 (Dillenidae)、蔷薇亚
纲 (Rosidae) 和菊亚纲 (Asteridae) ; 扁平型的花外蜜腺最常见 , 叶片是花外蜜腺的主要着生部位。7 个群
落中的花外蜜腺植物种类丰富度版纳青梅原始林中最低 (9 . 8% ) , 5 年生中平树林中最高 ( 18 .5% ) , 次生
林比原始林中花外蜜腺植物更丰富。不同生长型中花外蜜腺植物种类丰富度依次为乔木 > 灌木 > 藤本 > 草
本 , 未发现附生植物和寄生植物有花外蜜腺。
关键词 : 花外蜜腺植物 ; 群落调查 ; 生长型 ; 动植物关系
中图分类号 : Q 948 文献标识码 : A 文章编号 : 0253 - 2700 (2008) 02 - 173 - 10
Preliminary Investigation of Extrafloral Nectaried Plants in
the Tropical Rainforests in Xishuangbanna , China
LIU Jing-Xin1 , 2 , CHEN J in1 *
(1 Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, ChineseAcademy of Sciences, Mengla 666303 , China;
2 GraduateUniversity of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049 , China)
Abstract: In order to understand the distribution pattern of the extrafloral nectaried plants in the tropical rainforest in
Xishuangbanna, Yunnan, China, we investigated seven forest communities ( threeprimary forestsandfour secondary forests
at different ages) inXishuangbanna NatureReserve . Fifty-twospecies belongingto36 genera and23 families accountingfor
12 .3% of 424 angiosperm species in the seven communities were found to bear extrafloral nectaries ( EFNs) . Among
which, eight generaand 37 specieswerethefirst time to be recorded as plants to bear EFNs . The study indicated, ( 1)
TheEFN species mainly occurred in subclasses Dilleniidae, Rosidae and Asteridae of the Magnoliopsida, and the most
common EFNswereflattened glands situated on leaf blades; (2) The proportions of EFN specieswithin the seven commu-
nities ranged from 9 .5% ( Vatica guangxiensis forest) to 18 .5 % ( Macaranga denticulata forest) , and the EFN species
appeared to be more abundant in the secondary forests than those in the primary forests; (3) EFN specieswere dispropor-
tionally distributed among different growth forms, with the abundance being: tree> shrub> liana> herb, and no epiphytic
and parasitic plantswere found to bear EFNs .
Key words: Community survey; Extrafloral nectary; EFN; Growth form; Plant-animal interaction
花外蜜腺 ( Extrafloral nectary) 指着生在植物
体花外部器官 ( 如叶、茎、花萼外侧、花瓣外
侧 ) 上 , 一般与传粉无关的蜜腺 ( Elias, 1983;
Koptur, 2005) , 它分泌的蜜液是以蚂蚁为主的多
种昆虫所喜爱的食物 (Koptur, 1992) 。有关花外
蜜腺的生态功能研究很多 ( Bentley, 1977; Wagn-
云 南 植 物 研 究 2008 , 30 (2) : 173～182
Acta Botanica Yunnanica

? ?通讯作者 : Author for correspondence; E-mail : biotrans@ bn.yn. cninfo.net
收稿日期 : 2007 - 04 - 19 , 2008 - 03 - 17 接受发表
作者简介 : 刘景欣 (1980 - ) 男 , 硕士 , 研究方向 : 动植物关系的进化生态学。目前在香格里拉高山植物园从事科研科普工作。
er, 1997; Wagner and Kay, 2002; Heil and McKey,
2003) 。大多数的试验表明花外蜜腺可以吸引蚂
蚁、蜘蛛、寄生蜂等草食者的天敌来保护植物免
受草食者或真菌等的危害 ( Bentley, 1977; Kop-
tur, 1992a, 2005 )。也有人认为有些植物的花外
蜜腺可以将拜访花的蚂蚁吸引过来从而降低其对
花的 伤害 ( Rosenzweig, 2002; Wagner and Kay,
2002; Galen, 2005) , 有些研究还发现某些植物的
花外蜜腺可以吸引传粉者 (Knox 等 , 1985; Lopes
等 , 2002) , 某些植物的花外蜜腺能吸引蚂蚁在
其附近筑巢从而增加其周围土壤的肥力 (Wagn-
er, 1997)。
哪些植物类群、哪类植物群落中花外蜜腺植
物更丰富一直是人们关注的科学问题 ( Bentley,
1977; Elias, 1983; Koptur, 2005 )。已有的研究显
示 , 花外蜜腺的有无可能主要受植物系统发生的
影响 , 已经报道的花外蜜腺植物有 109 科 702 属
约 3 766 种 , 它们既有蕨类植物也有被子植物 ,
但绝大多数属于双子叶植物的五桠果亚纲 (Dil-
lenidae)、蔷薇亚纲 ( Rosidae) 和菊亚纲 (Asteri-
dae) ( Elias, 1983; Keeler, 2005 )。不同地区花外
蜜腺植物丰富度不同 , 总体上看 , 热带地区比温
带地区拥有更丰富的花外蜜腺植物 ( Bentley,
1977; Oliveira and Freitas, 2004) , 然而也有研究
发现在热带地区高海拔的群落中花外蜜腺植物稀
少 ( Keeler, 1979 )。Pemberton ( 1998 ) 在东亚的
研究发现花外蜜腺植物种类数和丰富度随着纬度
的降低而增加 , 且这种趋势还和生境中蚂蚁群落
的丰富度的变化趋势一致。
不同演替阶段的森林群落中花外蜜腺植物种
类丰富程度可能不同。Fiala and Linsenmair (1995)
认为次生林中花外蜜腺植物较原始林群落更为丰
富。许多研究发现林缘、林窗以及干扰多的森林
中花外蜜腺植物比郁闭的成熟森林中更丰富 , 光
依赖型植物种比顶级型植物种中花外蜜腺植物更
丰富 ( Bentley, 1976; Fiala and Linsenmair, 1995;
Blüthgen and Reifenrath, 2003 )。然而 , 至今尚缺
乏这方面的系统研究工作。
目前的研究还发现不同生长型的植物中花外
蜜腺植物的种类丰富度差异情况在不同地区的群
落中不一致 : 美洲亚马逊热带雨林群落和澳大利
亚热带雨林群落中藤本植物 > 乔木 ( Blüthgen
等 , 2000; Blüthgen and Reifenrath, 2003) , 而澳大
利亚热带雨林群落中没有附生的花外蜜腺植物
(Blüthgen and Reifenrath, 2003) , 而地处热带东南
亚的马来西亚的帕宋 ( Pasoh) , 其热带雨林群落
中乔木 > 藤本植物 ( Fiala and Linsenmair, 1995 )。
目前还没有专门探讨不同生长型中花外蜜腺植物
丰富度差异的研究 , 而更多地点的研究资料 , 对
增进对上述问题的认识是十分必要的。
西双版纳位于热带东南亚向亚热带东亚的过
渡带 , 处于冈瓦纳古陆 (Gondwana) 的印缅板块
( Indian and Burmese plates) 和劳亚古陆 ( Laur-
asia) 的亚欧板块 ( Eurasian plate) 的接合线上 ,
这里的热带雨林植物区系独特 (Zhu, 1997; Zhu
等 , 2006)。有关本地区花外蜜腺植物的研究尚
未见报道。本研究在西双版纳州勐腊县自然保护
区补蚌村周围选择年龄不同的 4 个次生林群落和
3 个原始热带雨林群落 , 调查群落中的花外蜜腺
植物种类。结合已有的研究资料 , 我们提出以下
假设 :
(1) 花外蜜腺受到系统发生的影响 , 本地区
中花外蜜腺植物也应主要集中在五桠果亚纲、蔷
薇亚纲和菊亚纲中 ;
(2) 随植物群落年龄的增长 , 其中的花外蜜
腺植物种类丰富度将降低 , 次生林中花外蜜腺植
物种类丰富度应显著高于原始林 ;
(3) 某地域内不同生长型的植物中花外蜜腺
植物丰富度的差异在一定程度上是对系统发生的
反应 , 即不同生长型的植物中花外蜜腺植物丰富
度的差异是因为不同生长型的植物来源于不同的
植物类群。
1 材料和方法
1 .1 研究地点
调查地点位于西双版纳州勐腊县补蚌村附近 (N 21°
37′01 .1″, E 101°35′02 .0″, Alt . 597 m) 的次生林和原始热
带雨林。当地为西部型季风热带气候 , 干湿季节明显 ,
干季 5 月到 10 月 , 雨季从 11 月到次年 4 月 (龚德能和
王建皓 , 1987) , 干季又可以分为雾凉季 ( 11 月至次年 2
月) 和干热季 (3 月至 5 月) (张克映 , 1963)。该地年平
均气温为 21 .0℃ ; 6 月份气温最高 , 月平均气温 24 .7℃ ;
1 月份气温最低 , 月平均气温是 15 .2℃ ; ≥ 10℃的年均
积温为 7 639℃ ; 平均降水 1 540 .2 mm?a (雨季 1 273 .4 mm?
a) (郑征等 , 2001)。
471 云 南 植 物 研 究 30 卷
2005 年 2 月 19 至 5 月 1 日 , 选取处于不同演替阶段
上的 7 个群落 (原始林 3 个 , 次生林 4 个 ) , 首先用样线
法获得了各个群落的被子植物名录 , 然后依据获得的名
录进行花外蜜腺植物的调查。所选的热带雨林属于湿季
节雨林的龙脑香林亚型 (Zhu, 1997; Zhu等 , 2006) , 据
当地人介绍 , 所选择的次生林 , 都是在刀耕火种的龙脑
香林的基础上发育而来的。
1 .2 调查方法
1 .2 .1 植物名录的获得 2005 年 2 月 19 日至 3 月 6 日在
选定的 7 个群落 (表 1 ) 中 , 每 10 m设置一条样线 , 然
后调查出现在样线左右 0 .5 m内的被子植物 (每种植物
只记录一次 ) , 这样连续的设置样线进行调查 , 直到样
线经过了各种小生境而且新的植物种类不再出现 ; 然后
在群落中四处巡视 , 补加没有出现在样线上的植物种类
(视为另一样线)。各个群落中样线的长度和被子植物种
数见表 3。
1 .2 .2 花外蜜腺植物调查方法 依据植物名录在 7 个群
落中检查每种植物花外蜜腺的有无 , 由于物候的限制 ,
主要检查着生于叶和茎上的蜜腺 , 而且主要以检查嫩叶
为主。确定花外蜜腺的依据有 : (1 ) 直接肉眼观察 (必
要时辅以放大镜 ) ; (2) 烟霉有规律的出现在植物的特定
部位且没 有产 蜜类 昆 虫或 其活 动迹 象 ( Pemberton,
1998) ; (3) 有液体积累的用舌头舔尝确定是否为含糖液
体。每种植物在每个群落中的调查数量达到 5 株时 , 还
没确认花外蜜腺的存在 , 视为无花外蜜腺。
1 .3 结果分析
1 .3 .1 植物生长型划分 依据 《中国植物志》 和朱华
(1992 , 1993) 对望天树林和版纳青梅林的研究 , 所调查
的被子植物被分为乔木、灌木、藤本 (包括木质藤本、
攀援灌木和多年生草质藤本 )、草本 (包括草本和一年
生草质藤本 )、附生植物和寄生植物。
1 .3 .2 数据统计 原始林和次生林中花外蜜腺植物种类
丰富度的比较采用独立样本 t检验进行。用双因素方差
分析的方法 , 分析了 7 个群落、4 种生长型 (乔木、灌
木、藤本、草本 ) 之间花外蜜腺植物种类丰富度的差异
(统计分析用 Sigmastat 3 .1)。
2 结果
共调查被子植物 424 种 , 发现花外蜜腺植物
52 种 (12 .3% ) , 它们分属于 23 个科的 36 个属
(表 2)。
2 .1 花外蜜腺植物
调查的 424 种被子植物中有 36 目、75 科、
219 属、355 种为双子叶 ( 木兰纲 ) 植物 , 涵盖
了双子叶植物所有 6 个亚纲 , 其中 5 亚纲 ( 表
5 ) 、 15 ( 41 .7% ) 目、 22 ( 29 .3% ) 科、 35
(16 .0% ) 属、49 (13 .8% ) 种有花外蜜腺 ; 另外
8 目、13 科、37 属、69 种是单子叶 ( 百合纲 )
植物 , 涵盖了单子叶植物的 4 个 (共 5 个 ) 亚纲
(没有发现泽泻亚纲 Alismatidae植物 ) , 仅有 3 种
菝葜 ( Smilax) 是花外蜜腺植物 (表 2) 。
木兰纲各个亚纲中花外蜜腺植物的分布情况
如下 : 石竹亚纲 ( Caryophyllidae) 内没有花外蜜
腺植物 , 木兰亚纲 ( Magnoliidae) 和金缕梅亚纲
(Hamamelididae) 各只有 1 种花外蜜腺植物 , 花
外蜜腺植物集中在蔷薇亚纲 ( 33 种 )、五桠果亚
纲 (9 种 ) 和菊亚纲 (5 种 ) 中。所有含有花外
蜜腺植物的科都是已经报道过的。木兰纲植物中
大戟目 ( Euphorbiales) 的大戟科 ( Euphorbiaceae)
(19 种 ) 和豆目 (Fabales) 的豆科 ( Fabaceae) ( 6
种 ) 是花外蜜腺植物大科 , 其它有 17 个科各只
有 1 种花外蜜腺植物 , 另外 3 个科各含有 2 或 3
种花外蜜腺植物 ( 表 2 ) 。有些科、属内既有花
外蜜腺植物也有非花外蜜腺植物 , 如 : 大戟科和
豆科 , 山牵牛属。
表 1 群落简单描述
Table 1 Brief descriptions of the communities studied
群落编号
Community No .
地理位置
Site
群落名称
Community Name
年龄 ( 年 )
Age (year)
优势物种
Dominant species
1 ?帮松箐 望天树林 > 100 望天树 Shorea chinensis Wang Hsie
2 ?灰阴河 望天树林 > 100 望天树 S. chinensis
3 ?南沙河 版纳青梅林 > 100 版纳青梅 Vatica guangxiensis X . L . Mo
4 ?白沙河 刺栲林 46 刺栲 Castanopsis hystrix J . D . Hooker et Thomson ex A . De Candolle
5 ?回岗河 刺栲 - 苦竹林 30 刺栲 C . hystrix, 苦竹 Pleioblastus amarus ( Keng) Keng f .
6 ?补蚌村边 杂树林 20
云南黄杞 Engelhardia spicata Lesch; 滇南杜英 Elaeocarpus austroyun-
nanensi Hu; 普文楠 PhoebepuwenensisCheng; 白楸 Mallotus paniculatus
(Lam .) Muell . Arg; 印度血桐 Macaranga indica Wight
7 ?补蚌村边 中平树林 5 z中平树 Macaranga denticulate (Bl .) Muell . Arg .
5712 期 刘景欣和陈进 : 西双版纳热带雨林中花外蜜腺植物的初步调查
表 2 花外蜜腺植物名录
Table 2 Checklist of extrafloral nectary (EFN ) plants
花外蜜腺被子植物
EFN angiosperm plants
生长型
Growth form
EFN 位置
EFN position
百合纲 LILIOPSIDA
百合科 Liliaceae
圆锥菝葜 Smilax bracteata Presl * 藤本 Liana 叶尖背面 Apex lower side
马钱叶菝葜 S ?. lunglingensis Wang et Tang* 藤本 Liana 叶尖背面 Apex lower side
穿鞘菝葜 S V. perfoliata Lour .* 藤本 Liana 叶尖背面 Apex lower side
木兰纲 MAGNOLIOPSIDA
萝?科 Asclepiadaceae
光牛奶菜 Marsdenia glabra Costantin** 藤本 Liana 叶正面基部 Laminabase upper side
马鞭草科 Verbenaceae
云南石梓 Gmelina arborea Roxb . 乔木 Tree 叶正面 Lamina upper side
爵床科 Acanthaceae
大花山牵牛 Thunbergia grandiflora ( Rottl . ex Willd .) Roxb . 藤本 Liana 花萼外侧 Calyx outside
紫葳科 Bignoniaceae
齿叶猫尾木 Markhamia stipulata (Wall .) Seem . ex K . Schum . var ?. stipulata* 乔木 Tree 叶背面基部 Laminabase lower side
火烧花 Mayodendron igneum ( Kurz .) Kurz .** 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
柿树科 Ebenaceae
黑毛柿 Diospyros atrotricha H . W . Li * 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
黑皮柿 D ?. nigrocortex C . Y . Wu* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
版纳柿 D ?. xishuangbannaensis C . Y . Wu & H . Chu* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
锦葵科 Malvaceae
黄花稔 Sida acuta Burm . F .** 草本 Herb 背面叶脉 Vein lower side
梧桐科 Sterculiaceae
全缘刺果藤 Byttneria integrifolia Lace* 藤本 Liana 背面叶脉 Vein lower side
龙脑香科 Dipterocarpaceae
望天树 Shorea chinensis Wang Hsie* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
葫芦科 Cucurbitaceae
油渣果 Hodgsonia macrocarpa ( Bl .) Cogn .** 藤本 Liana 叶背面 Lamina lower side
大风子科 Flacourtiaceae
老挝天料木 Homaliumceylanicumvar ?. laoticum (Gagnep .) G . S . Fan* 乔木 Tree 基部叶缘 Lamina base margin
西番莲科 Passifloraceae
滇南蒴莲 Adenia penangiana ( Wall . ex G . Don) Wilde* 藤本 Liana 叶背面基部 Laminabase lower side
桑科 Moraceae
斜叶榕 Ficus tinctoria subsp Q. gibbosa ( Bl .) Corner * 乔木 Tree 叶背面基部 Laminabase lower side
防己科 Menispermaceae
莲蕊藤 Parabaena sagittata Miers** 藤本 Liana 叶正面基部 Laminabase upper side
大戟科 Euphorbiaceae
椴叶山麻杆 Alchornea tiliifolia ( Benth .) Muell . Arg* 灌木 Shrub 叶背面 Lamina lower side
红背山麻杆 A ?. trewioides ( Benth .) Muell . Arg . 灌木 Shrub 叶背面 Lamina lower side
银柴 Aporusa chinensis ( Champ .) Merr . 乔木 Tree 叶背面、托叶 Lamina lower side & stipule
毛银柴 A ?. villosa (Lindl .) Baill .* 乔木 Tree 叶背面、托叶 Lamina lower side & stipule
云南银柴 A Z. yunnanensis ( Pax et Hoffm .) Metc .* 乔木 Tree 叶背面、托叶 Lamina lower side & stipule
木奶果 Baccaurea ramiflora Lour .* 乔木 Tree 基部叶缘 Lamina base margin
棒柄花 Cleidion bracteosumGagnep .* 乔木 Tree 叶正反面 Lamina both sides
银叶巴豆 Croton cascarilloides Raeusch .* 灌木 Shrub 叶柄顶部 Petiole tip
中平树 Macaranga denticulata ( Bl .) Muell . Arg . 乔木 Tree 叶背面基部 Laminabase lower side
草鞋叶 M ?. henryi ( Pax et Hoffm .) Rehd . 乔木 Tree 叶柄顶部、茎 Petiole tip & stem
印度血桐 M k. indica Wight 乔木 Tree 正面叶脉 Vein upper side
尾叶血桐 M k. kurzii ( Kuntze) Pax et Hoffm .* 灌木 Shrub 叶正面基部 Laminabase upper side
血桐 M ?. sp1 . 灌木 Shrub 叶正面基部 Laminabase upper side
血桐 M ?. sp2 灌木 Shrub 叶正面基部 Laminabase upper side
毛桐 Mallotus barbatus ( Wall .) Muell . Arg . 灌木 Shrub 正面叶脉 Vein upper side
白楸 M ?. paniculatus (Lam .) Muell . Arg . 乔木 Tree 正面叶脉 Vein upper side
粗糠柴 M ?. philippinensis (Lam .) Muell . -Arg . 乔木 Tree 叶正面基部 Laminabase upper side
671 云 南 植 物 研 究 30 卷
续表 1
花外蜜腺被子植物
EFN angiosperm plants
生长型
Growth form
EFN 位置
EFN position
四果野桐 M k. tetracoccus ( Roxb .) . Kurz 乔木 Tree 正面叶脉 Vein upper side
浆果乌桕 Sapiumbaccatum Roxb .* 乔木 Tree 背面叶脉 Vein lower side
豆科 Fabaceae
蛇藤 Acacia pennata (Linn .) Willd . 藤本 Liana 复叶叶柄 Rachis
海红豆 Adenanthera pavonina var ?. microsperma (Teijsm . et Binnend .) Nielsen* 乔木 Tree 复叶叶柄、正面叶脉 Rachis & Vein upper side
蝶腺棋子豆 Cylindrokelupha kerrii ( Gagnep .) T . L . Wu* 乔木 Tree 复叶叶柄 Rachis
见血飞 Mezoneuron cucullatum (Roxb .) Wight & Arn .** 藤本 Liana 叶尖 Apex
狸爪豆 Mucuna pruriens (Linn .) DC .* 草本 Herb 托叶 Stipule
猴耳环 Pithecellobium clypearia ( Jack) Benth .* 乔木 Tree 复叶叶柄 Rachis
远志科 Polygalaceae
泰国黄叶树 Xanthophyllum siamensis Craib* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
云南黄叶树 X ?. yunnanensis C . Y . Wu* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
葡萄科 Vitaceae
密花火筒 Leea compactiflora Kurz* 灌木 Shrub 茎 Stem
蔷薇科 Rosaceae
臀果木 Pygeumtopengii Merr .** 乔木 Tree 叶背面基部 Laminabase lower side
毒鼠子科 Dichapetalaceae
毒鼠子 Dichapetalumgelonioides ( Roxb .) Engl . 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
楝科 Meliaceae
鹧鸪花 Trichilia connaroides ( W . Et A .) Bentvelzen* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
芸香科 Rutaceae
三桠苦 Evodia lepta ( Spreng .) Merr .** 灌木 Shrub 叶背面 Lamina lower side
无患子科 Sapindaceae
番龙眼 Pometia tomentosa (Bl .) Teysm . et Binn .* 乔木 Tree 叶背面 Lamina lower side
首次报道的花外蜜腺植物种用‘ ( * )’标注 , 属用‘ ( * * )’标注 , 依据哈钦松分类系统分类
Firstly reported EFN species markedwith‘ ( * )’, genus markedwith‘ ( * * )’, Plants were classified according to J . Hutchison′s Classification System
另外 , 经过与 Keeler ( 2005) 总结的全世界
已经报道的花外蜜腺植物名录比较发现西双版纳
发现的花外蜜腺植物中有 37 个种、8 个属是首
次报道 ( 表 2 )。
2 .2 花外蜜腺的着生位置和形状
花外蜜腺的着生位置有叶片、叶柄、托叶、
茎、花萼外侧 ( 表 2 ) , 形状有无定形 ( form-
less) 、凸起 ( elevated) 、扁平 ( flattened)、凹陷
( pit-shaped) 、洞 形 ( hollow) 5 种类 型 ( Elias,
1983; So, 2004 , 图 1 ) 。叶脉、叶基部、叶缘、
叶柄和茎上的蜜腺多为显眼的凸起型、凹陷型、
洞型或大个儿的扁平型 , 容易发现 ; 托叶、叶片
(基部以外 ) 、花萼外侧的蜜腺相对来说结构不明
显 , 呈无定形或很小的扁平型 , 可以根据蜜腺与
周围颜色的差别初步判断然后再仔细检查 , 或者
有液体分泌物时用舌头舔尝来确定是否为蜜腺。
不明显的蜜腺主要出现在毒鼠子科、芸香科、楝
科、远志科、柿树科、爵床科和百合科的植物上 ,
表 3 各个群落中花外蜜腺植物种数和种类丰富度
Table 3 Extrafloral nectaried species and species abundance in each community
群落 Community
原始林 Primary forests
1 z2 3 ?
次生林 Secondary forests
4 5 46 7 ?
总和 Total
样线长度 Transect length ( m) 200 ?180 $120 120 120 Y160 70 Q
植物种数 Species number 201 ?170 $137 109 131 Y151 65 Q424 y
花外蜜腺植物种数 (百分比 )
EFN species amount ( Percentage)
24 ?
( 11 >. 9 % )
22 ?
(12 ?. 9 % )
13
( 9 7. 5 % )
11
(10 s. 1 % )
24 F
(18 .3 % )
19
(12 ~. 6 % )
12 Q
(18 ?. 5 % )
52 f
(12 .3 % )
平均值±标准误 ( Mean±SE ) 11 c. 4±1 $. 7 % 14 P. 3±3 ?. 7 %
各群落描述见表 1。原始林和次生林中花外蜜腺植物的种类丰富度差异不显著 ( Pdf= 5 = 0 .246 , 独立样本 t 检验 , 但是检验效力 0.104 太低 )
See table 1 for thedescription of each community . Thedifferenceof extrafloral nectary species abundance between primary and secondary communities is not
significant ( Pdf= 5 = 0 . 271 , independent samples t test, but Power = 0 .104 is far too small)
7712 期 刘景欣和陈进 : 西双版纳热带雨林中花外蜜腺植物的初步调查
图 1 花外蜜腺着生位置和形状举例
1 . 齿叶猫尾木 ; 2 . 碟腺祺子豆 ; 3 . 番龙眼 ; 4 . 海红豆 ; 5 . 菝葜 ; 6 . 猴耳环 ; 7 . 毛桐 ; 8 . 草鞋叶 ;
9 . 尾叶血桐 ; 10a, b . 毒鼠子 ; 11 . 鹧鸪花 ; 12 . 浆果乌桕
着生位置 : 叶片 ( 1 . 3 . 4 . 5 . 7 . 9 . 10 . 11 . 12) , 茎 ( 8) , 叶柄 (2 . 4 . 6 .) ;
蜜腺形状 : 扁平 (1 . 3 . 7 . 9 . 10 . 11 . 12 ) , 凹陷 ( 2 . 6 .) , 凸起 (8 . 6 .) , 无定形 (5 )
Fig . 1 Examples of extrafloral nectary positions and shapes
1 . Markhamia stipulata var . stipulata; 2 . Cylindrokelupha kerrii ; 3 . Pometia tomentosa; 4 . Adenanthera pavonina var. microsperma;
5 . Smilax sp .; 6 . Pithecellobiumclypearia; 7 . Mallotus barbatus; 8 . Macaranga henryi ; 9 . Macaranga kurzii ;
10a, b . Dichapetalumgelonioides; 11 . Trichilia connaroides; 12 . Sapiumbaccatum
EFN position: Lamina (1 . 3 . 4 . 5 . 7 . 9 . 10 . 11 . 12) , Stem ( 8) , Petioleor Rachis ( 2 . 4 . 5 .) ;
EFN shape: Flattened (1 . 3 . 7 . 9 . 10 . 11 . 12 ) , Pit-shaped (2 . 6 .) , Elevated (8 . 6 .) , Formless ( 5)
豆科既有明显的蜜腺也有不明显的蜜腺。47 种
(90 .4% ) 花外蜜腺植物只在一个位置有蜜腺 ,
其它的 5 种 (9 . 6% ) 在两个位置上有花外蜜腺。
叶片蜜腺植物最常见有 44 种 (其中 12 种在叶正
871 云 南 植 物 研 究 30 卷
面 , 29 种在叶背面 , 1 种叶片正反两面都有 , 2
种在叶缘 ) , 其次是叶柄蜜腺植物有 6 种 , 托叶
蜜腺植物 4 种 , 茎蜜腺植物 2 种 , 花萼外侧蜜腺
植物 1 种 (表 2)。
蜜液主要在幼嫩 ( 幼叶、幼茎 ) 器官的花外
蜜腺上发现。成熟以后的叶子上本来就不明显的
无定形的和很小的扁平蜜腺更加不易发现 , 结构
明显的蜜腺虽然还是清晰可辨但是已经丧失了分
泌蜜液的功能 ( 棒柄花的叶蜜腺例外 )。
2 .3 群落间花外蜜腺植物种类丰富度比较
版纳青梅原始林中花外蜜腺植物种类丰富度
最低 ( 9 .8% ) , 5 年生中平树林中最高 (18 .5% )
(表 3)。次生林中花外蜜腺植物种类占 14 .4% ,
原始林中占 10 .2% , 统计结果显示次生林比原
始林二者差异不显著 ( 表 3 )。
但考虑到 46 年的刺栲林 , 其群落结构和郁
闭度都已经接近原始林 , 如果将该群落从次生林
中去除或者将其列入原始林中 , 分析结果都发现
次生林中花外蜜腺植物丰富度显著高于原始林
( P 值分别为 0 .041 和 0 .017) 。
2 .4 不同生长型的花外蜜腺植物
52 种花外蜜腺植物中有乔木 31 种、灌木 9
种、藤本 10 种、草本 2 种 ( 表 2 )。双因素方差
分析表明不同生长型的植物中花外蜜腺植物的种
类丰富度有显著差异 ( Two Way Anova, F3 , 18 =
7 .612 , P = 0.002; 图 2 ) , 从大到小依次为乔木
(16 .5% ) , 灌木 ( 11.4% ) , 藤本 ( 10.2% ) , 草
本 ( 5 . 1% ) , 附生植物和寄生植物 (0) 。
表 4 列出各个生长型的植物中两类亚纲 (花
图 2 四种生长型中花外蜜腺植物的种类丰富度
(均值±1 倍标准误 , 相同的字母表示在 P = 0 .05 的水平上
差异不显著 , 多重比较采用 Fisher LSD法 )
Fig . 2 extraflora nectary plant abundance in the four growth forms
( Mean±SE , means showing the same letter are not significantly different
at P = 0 .05 level , multiple comparison was performed by Fisher LSD)
外蜜腺植物集中亚纲、花外蜜腺植物稀少亚纲 )
的植物种数和花外蜜腺植物种数以及丰富度 , 发
现各个生长型的植物中有花外蜜腺植物都是集中
在花外蜜腺植物集中亚纲中 ( P = 0 .0345 , 单尾
配对 t检验 ) 。
3 讨论
3 .1 花外蜜腺植物种类
表 4 各个生长型的植物中两类亚纲的植物种数和花外蜜腺植物种数以及丰富度
Table 4 Species number, extrafloral nectary ( EFN) species number and extrafloral nectary ( EFN)
species abundance of the two subclasses categories in every growth forms
生长型
Growth form
花外蜜腺植物集中亚纲
Subclasses that EFN species concentrated
植物种数
Species Num .
花外蜜腺植物种数 (及百分比 )
EFN Species Num . ( % )
花外蜜腺植物稀少亚纲
Subclasses that have few EFN species
植物种数
Species Num .
花外蜜腺植物种数 (及百分比 )
EFN Species Num . ( % )
乔木 Tree 111 u30 ?( 27 ?. 0 % ) 67 1 ( 1 N. 5 % )
灌木 Shrub 66 c9 ?(13 . 6 % ) 12 0 |
藤本 Liana 63 c7 ?(11 . 1 % ) 36 3 ( 8 N. 3 % )
草本 Herb 19 c2 ?(10 . 5 % ) 44 0 |
说明 : 花外蜜腺集中亚纲即指上文提到的蔷薇亚纲、五桠果亚纲和菊亚纲 ; 花外蜜腺植物稀少亚纲即指其它几个亚纲 ; 附生植物和
寄生植物种类太少没有列在表中
Note: Subclasses that EFN species concentrated include Rosidae, Dillenidaeand Asteridae; Subclasses that havefew EFN species include all theother sub-
classes; Epiphytes and parasites were not included in the table just because they have very few species
9712 期 刘景欣和陈进 : 西双版纳热带雨林中花外蜜腺植物的初步调查
表 5 三个地点木兰纲各亚纲的植物种数 (及百分比 ) 和花外蜜腺 ( EFN ) 植物的种数 (及百分比 )
Table 5 Number (and percentage) of all species and extrafloral nectary (EFN) species
in each subclasses of Magnoliopsida in three locations
西双版纳 (中国 )
Xishuangbanna ( China)
所有 All EFN
帕宋 (马来西亚 )
Pasoh ( Malaysia)
所有 All EFN
巴罗克勒纳多岛 (巴拿马 )
Barro Colorada Island ( Panama)
所有 All EFN
木兰亚纲 Magnoliidae 52 ?(14 H. 6 % ) 1 (2 8. 0 % ) 62 ( 8 ?. 3 % ) 0 416 h(9 . 2 % ) 0
金缕梅亚纲 Hamamelididae 40 ?(11 H. 3 % ) 1 (2 8. 0 % ) 35 ( 4 ?. 7 % ) 1 (1 .2 % ) 10 h(5 . 8 % ) 0
石竹亚纲 Caryophyllidae 1 ?(0 #. 3 % ) 0 f- - 3 V( 1 . 7 % ) 0 ?
五桠果亚纲 Dillenidae 60 ?(16 H. 9 % ) 9 ( 18 J. 4 % ) 228 ( 30 (. 8 % ) 31 (35 +. 4 % ) 41 V( 23 .7 % ) ( 30 .4 % )
蔷薇亚纲 Rosidae 127 ?( 35 Z. 8 % ) 33 (67 ]. 3 % ) 362 ( 48 (. 8 % ) 56 (61 +. 0 % ) 74 V( 42 .8 % ) ( 63 .3 % )
菊亚纲 Asteridae 75 ?(21 H. 1 % ) 5 ( 10 J. 2 % ) 54 ( 7 ?. 2 % ) 3 (2 .4 % ) 29 V( 16 .8 % ) (6 .5 % )
说明 : 帕宋的森林类型为原始低地热带雨林 , 巴罗克勒纳多岛上森林类型为半原始半次生性质的热带雨林 , ‘ - ’ 表示该亚纲的植物
在调查中没有出现 , 马来西亚和巴拿马的数据来自 Fiala and Linsenmair 1995 (Table 2 ) , 并且巴拿马的数据中不含藤本植物
Note: the forest type isprimary lowland rainforest in Pasoh, and half primary half secondary rainforest in Barro Colorada Island,‘ - ’ indicates plants be-
long to that subclass were not occurred in that location, dates of Malaysia and Panamafrom Fiala and Linsenmair 1995 (Table 2) , and lianas not included
in the date of Panama
在西双版纳调查的森林群落中花外蜜腺植物
的分布与以前的调查结果 ( Elias, 1983; Fiala and
Linsenmair, 1995; Keeler, 2005 ) 一样不 是随机
的 , 而是集中出现在五桠果亚纲、蔷薇亚纲和菊
亚纲中 ( 表 4 , 5 )。而且本研究首次报道的 8 属
37 种花外蜜腺植物中大多数也都属于五桠果亚
纲和蔷薇亚纲。几个地区的群落中花外蜜腺植物
都集中出现在五桠果亚纲、蔷薇亚纲和菊亚纲
中 , 支持花外蜜腺的发生强烈受到系统发生的控
制的假设。
通过与 Keeler ( 2005) 总结的全世界已经报
道的花外蜜腺植物名录比较发现本研究首次报道
了 37 种花外蜜腺植物 ( 表 2 ) , 这为世界范围内
花外蜜腺植物研究提供了新的资料。然而由于不
知道前人群落调查的植物名录 , 这里的首次报道
不代表是对这些植物为花外蜜腺植物的首次研
究。Sugiura等 (2006) 通过比较研究认为小笠原
群岛 ( Bonin Islands) 上 的一种 木槿 ( Hibiscus
glaber) 是因为该岛上没有本地草食者和蚂蚁而
“丢失”了花外蜜腺 , 可见在某地具有花外蜜腺
的植物在其它生境中可能没有花外蜜腺。该研究
启发我们通过研究不同群落中同种植物是否一直
具有花外蜜腺、花外蜜腺的性状变异去研究花外
蜜腺的进化。
3 .2 花外蜜腺的着生位置和形状
目前已经在除了根以外的所有植物器官上发
现了花外蜜腺 ( Koptur, 1992b) , 然而本调查和
以前的结果 (Oliveira and Leitao-Filho, 1987; Fiala
and Linsenmair, 1995; Pemberton, 1998; Blüthgen
and Reifenrath, 2003; So, 2004) 都发现绝大多数
花外蜜腺植物仅在一种器官 ( 主要是叶片 ) 上有
花外蜜腺。而且已有的研究大都发现幼叶上的花
外蜜腺才分泌蜜液 , 叶片成熟甚至衰老后花外蜜
腺会失去分泌蜜液的功能。很多研究还证明花外
蜜腺分泌的蜜液可以吸引草食者的天敌而影响草
食者 , 从而保护植物叶片尤其是幼叶 ( Koptur,
1992a; Oliveira and Freitas, 2004; Koptur, 2005 )。
草食者对植物叶片尤其是嫩叶的取食压力可能是
花外蜜腺进化的主要趋动力之一。
3 .3 群落间花外蜜腺植物种类丰富度比较
本研究中 4 个次生林中花外蜜腺 植物占
14 .3% ± 3.7% , 而 3 个原始林中占 11 .4% ±
1 .7% , 次生林中花外蜜腺植物种类丰富度和原
始林的差异未达到显著水平。然而当把 46 年的
刺栲林从次生林中去除或将其列入原始林中分
析 , 分析结果都发现次生林中花外蜜腺植物丰富
度显 著 高 于 原 始 林 ( P 值 分 别 为 0 .041 和
0 .017 )。以前的研究发现受到干扰过的森林、林
缘和林窗比郁闭的成熟森林中花外蜜腺植物种类
丰富 ( Bentley, 1976; Fiala and Linsenmair, 1995;
Blüthgen and Reifenrath, 2003 ) , Bentley (1976 ) 认
为是因为林缘、林窗内蚂蚁丰富度高造成 , 还有
许多研究都暗示花外蜜腺植物丰富是由于蚂蚁群
落丰富造成的 (Morellato and Oliveira, 1991; Kop-
081 云 南 植 物 研 究 30 卷
tur, 1992b; Pemberton, 1998) 。以前的调查还发现
外蜜腺植物在光依赖性植物中比在顶级种中更丰
富 ( Fiala and Linsenmair, 1995 ) , 而干扰过的森
林、林缘、次生林和林窗中有更多的光依赖性植
物种类。
另外 , 西双版纳的原始林中花外蜜腺植物种
类丰富度 11 .7% (次生林中 13 .6% , 7 个群落综
合为 12 .3% ) , 略低于马来西亚的原始热带群落
中花外蜜腺植物种类丰富度 12.3% ( Fiala and
Linsenmair, 1995) , 二者最接近且都低于其它热
带地区尤其是热带美洲的调查结果 , 高于亚热带
东亚和东亚温带地区植物群落的调查结果 (Ol-
iveira and Freitas, 2004 )。旧热带地区比新热带
(热带美洲 ) 地区的森林群落中花外蜜腺植物丰
富度低于的原因有待进一步研究。
3 .4 不同生长型的花外蜜腺植物
本研究发现不同生长型的植物中花外蜜腺植
物种类丰富度为乔木 > 藤本 , 没有附生花外蜜腺
植物 , 这一结果同马来西亚的分析结果 ( Fiala
and Linsenmair, 1995 ) 一致 , 与在亚马逊 ( 新热
带植物区系界 ) 热带雨林的一个调查发现林冠层
附生植物和藤本植物 > 乔木 ( Blüthgen等 , 2000)
和在澳大利亚 ( 澳大利亚植物区系界 ) 的热带雨
林中发现藤本植物 > 乔木 , 没有附生花外蜜腺植
物 ( Blüthgen and Reifenrath, 2003 ) 的结果不一
致。
分析了花外蜜腺植物集中亚纲和花外蜜腺植
物稀少亚纲中的植物在各个生长型中的分布后 ,
发现花外蜜腺植物集中亚纲的植物多为乔木、灌
木和藤本植物 , 花外蜜腺植物稀少的亚纲的植物
多为草本植物 (表 4 ) , 这说明草本植物中花外
蜜腺植物较少可能是因为该地区草本植物多为系
统发生上不容易产生花外蜜腺植物的类群。该结
果在一定程度上支持了我们的假说 ; 不同植物区
系之间群落内不同生长型的植物中花外蜜腺植物
种类丰富度的差异可能是其在进化历史上经受了
不同压力的反应 , 而更有可能是因为花外蜜腺的
产生受到强烈的系统发生控制、地区之间的差异
仅仅是生物区系成分差异造成的。这些推论都需
要更多的研究加以证实。
本调查研究结果支持植物的花外蜜腺性状受
系统发生的控制的假说 ; 发现次生林中花外蜜腺
植物种类丰富度显著高于原始林 ; 不同生长型的
植物中花外蜜腺植物种类丰富度有差异 , 该差异
与植物类群丰富度的差异相一致 , 支持不同生长
型的植物中花外蜜腺植物丰富度的差异是因为不
同生长型的植物来源于不同的植物类群的假说。
基于对花外蜜腺的着生位置的分析我们认为草食
者对植物叶片尤其是嫩叶的取食压力可能是花外
蜜腺进化的主要趋动力之一。
致谢 中国科学院西双版纳热带植物园标本馆的周仕顺
先生、补蚌村村民封文昌及其儿子阿东在野外调查过程
中给予大力帮助 , 周仕顺先生还在百忙当中帮忙鉴定标
本 ; 在野外调查过程中一直得到西双版纳自然保护区勐
腊县保护所补蚌保护站的配合 ; 中国科学院植物研究所
的杨亲二研究员对本文的英文摘要进行了修改。
〔参 考 文 献〕
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