全 文 ：内生真菌与禾本科植物之间的关系
及其生态学意义＊
陈世苹　高玉葆
(南开大学生命科学学院 ,天津 300071)
Grass-Endophyte Interactions and Their Ecological Significance.Chen Shiping , Gao Yubao(Col-
lege of Life Science , Nankai University , T ianjin 300071).Chinese Journal of Ecology , 2000 , 19
(5):52-57.
Endophy tes are a kind of fungi that live inside plant.They widely ex ist in higher plants , particularly
in g rasses.I t is well documented tha t the interactions between endophy tes and plants are mutually
symbio tic.Litera ture of Acremonium-grass symbiosis over the last twenty y ears is reviewed in this
paper , in the hope that researchers in our country will pay attention to this topic.
Key words:endophy tic fungi , grasses , mutual symbiosis.
＊本文由国家自然科学基金项目(编号 39870142)
资助.
作者简介:陈世苹 , 女 , 23岁 , 1993 年考入天津师范
大学 , 1997年为南开大学生态学专业研究生。现从事草
地植物生理生态方面的研究。
高玉葆 ,男, 43岁 ,博士 ,教授 ,博士生导师。主要研
究方向为草地植物生理生态与种群生态学。近 5年来主
持 2项国家自然科学基金课题 , 在国内外重要学术期刊
上发表论文 16篇。
1　前　言
内生真菌是一类生长在植物体内的真菌 , 至
今已在许多高等植物中发现了内生真菌的存在 ,
但以禾本科植物中尤为常见。这些真菌包括子囊
菌纲 、麦角菌科(Clavicipitaceae)、瘤座菌族(Balan-
sieae)的许多种类 , 也包括与瘤座菌族关系密切的
一些半知菌类 , 如 Acremonium [ 15] 。 与菌根真菌
的一个显著不同是 , 它们仅存在于植物地上部分
的组织内而不是根的组织中。至少有 80 个属 、几
百种禾本科植物被确认含内生真菌[ 16] ,但到目前
为止 , 大量的研究都集中在两个有重要经济意义
的植物种 ,即高羊茅(Festuca arundinacea Shreb.)
和黑麦草(Lolium perenne L.), 二者分别与内生
真菌 Acremonium coenophialum Morgan - Jones
and Gams 和 Acremonium lolii Latch 等构成共生
关系[ 20] 。
有关内生真菌与植物关系的研究大体可分为
三个阶段。
第一阶段自 19 世纪末至 20 世纪 70 年代 , 从
最初发现黑麦草中存在内生真菌开始 , 研究者们
通过显微镜观察建立起植物和内生真菌之间形态
学上的联系[ 26 , 27] 。虽然有人试图揭示内生真菌
与动物中毒症状之间的关系[ 31] , 但都没有成功。
第二阶段自 20 世纪 70年代至 80 年代中期 ,
出现了大量关于内生真菌提高感染植物对生物胁
迫抗性的研究[ 1 , 5 , 12 , 23 , 25 , 33 , 42 , 43 , 51] 。 Bacon 等人
首先发现高羊茅对牛的毒性与内生真菌 A.
coenophialum 在高羊茅中的发生率相关[ 5] 。 此
后 , Prestidge等人观察到内生真菌感染的多年生
黑麦草可以抵抗 阿根廷象鼻虫(L istronotus
bonariensis Kuschel)的侵袭[ 42] , 这一发现使人们
认识到内生真菌能影响植物与环境之间的关系。
第三阶段自 80年代后期开始 , 研究内容集中
在内生真菌对植物影响的生理生化机制上。 近年
来 ,分子生物学和基因工程技术也应用于内生真
菌的研究中。 Schardl等人利用 RFLP 技术测定
Acremonium 染色体组中 rrn 基因座的 DNA 序
列 ,通过核苷酸顺序的对比进行内生真菌的分类
并绘制了系统发生图 , 从分子水平证实了 Acre-
monium 与香柱菌属(Epichloe)之间的密切关系 ,
为内生真菌分类和进化的研究提供了分子生物学
的证据[ 47] 。 Orbach 等人将细菌中的抗生素抗性
生态学杂志　2000 , 19(5)∶52-57
Chinese Journal of Ecology　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　
DOI :10.13292/j.1000-4890.2000.0076
基因导入 A.coenophialum 中 ,这个基因编码一种
可以催化由抗生素形成毒性较低的衍生物的酶 ,
因此降低了感染植物对采食动物的毒性[ 39] 。 遗
传修饰内生真菌为育种学家提供了一个有利的工
具。
近 20 年来 , 国外对内生真菌与植物之间的关
系进行了大量的研究 ,取得了许多重要的进展 , 而
国内这方面的研究才刚刚开始。本文仅对国外关
于 Acremonium -禾本科植物共生关系研究的进
展作一简要的概括 , 以期引起国内研究者对这个
问题的重视。
2　Acremonium-禾本科植物之间的关系
Francis 和 Baird 在新西兰研究发现 , 黑麦草
牧场的内生真菌感染率过一段时间后增加了[ 24] ;
另一项研究表明 , Festuca longifolia Tuill.的内生
真菌感染率起初为 48%, 7 年后增加到 96%[ 46] 。
Acremonium 是通过植物的种子传播的 ,并不发生
植株间的交叉感染 , 因此其感染率的增加只能通
过增强感染植株的存活 、生长或繁殖能力来实现。
这是 Acremonium -禾本科植物互惠共生关系的
最好证明。
内生真菌能促进植物存活和生长已得到许多
实验的证实。 Caly 对美国 Louisiana 中部的高羊
茅草场进行了 3 年的观察 , 结果表明感染植株的
存活率比未感染植株高 50%, 且产生的分蘖 、花
序和生物量分别比未感染植株高 50%、40%和
70%。感染植株的平均适应性是未感染植株的两
倍[ 17] 。一项温室实验也表明 , 在生长 6 ～ 10 周
后 ,感染的黑麦草植株的生物量和分蘖数明显比
未感染植株多;高羊茅在生长 10 ～ 14 周后 , 也表
现出同样的结果[ 14] 。 Latch 等人对黑麦草的研究
表明 , 与未感染植株相比 , 感染植株的总叶面积 、
分蘖数 、叶片生长速率和生物量都明显增加[ 33] 。
Read 和 Camp 通过 3 年的放牧实验观察到受
内生真菌感染的高羊茅的产草量比未受感染的
高 ,尤其是在夏季干旱高温时期 , 未受感染的高羊
茅产量减少 54%,而受感染的仅减少 4%,后者表
现出较强的在干旱条件下 存活的能力[ 44] 。
Arachevaleta 等人通过温室水分胁迫实验表明 , 在
轻度水分胁迫(-0.05MPa)下 , 含内生真菌的高
羊茅产量比对照高 , 而在重度水分胁迫(-0.5
MPa)下 , 75%的未感染植株死亡 , 而感染植株全
部存活 ,虽有大量死叶但产量未受明显影响;叶卷
曲现象在感染植株中更普遍[ 3] 。表明内生真菌可
以提高植物的抗旱性。
以上的观察和实验表明 , Acremonium -禾本
科植物之间的共生关系是互惠性的[ 48](图 1)。植
物为真菌提供光合产物并通过种子帮助其传播 ,
而真菌产生的生物碱可以阻抑昆虫和植食动物的
采食[ 6 , 13 , 35] 。 内生真菌还可以促进植物的生
长[ 28 , 33] , 并增强其对干旱 、高温等环境胁迫的抗
性或持久性[ 2 , 18] 。
图 1　内生真菌和植物之间的关系
(仿 S iegel , 1993)
Fig.1　Interactions betw een endophy tes and plants
3　Acremonium-禾本科植物互惠共生的机制
　　目前的研究表明 , 内生真菌主要通过两种机
制提高感染植物的适应性 , 即外部机制和内部机
制[ 17] 。外部机制是通过感染植物与植食动物 、昆
虫 、病原真菌以及竞争者之间的关系来实现
的[ 19 , 38 , 53] ;内部机制体现在感染植株生理生化和
形态的改变上[ 3 , 8 , 29 , 40] 。 事实上这两种机制不是
完全独立的 ,二者之间存在着复杂的相互作用。
3.1　外部机制
3.1.1　提高感染植物对生物胁迫的抗性　生物
胁迫是指动物 、昆虫等对植物的采食以及病原微
生物对植物的侵染。在 Acremonium -禾本科植
物关系中 ,最重要的共生外部机制就是内生真菌
可以提高植物对生物胁迫的抗性。
Cheplick 和 Clay[ 12] 对 Acremonium 感染的黑
麦草和高羊茅的植株和种子的抗虫性进行了研
53陈世苹等:内生真菌与禾本科植物之间的关系及其生态学意义
究。结果表明 , 喂食感染植株叶片的秋粘虫
(Spodoptera frugiperda)幼虫 , 其存活率和生长速
率明显低于喂食未感染叶片的幼虫 ,且发育延迟;
喂食感染种子的赤拟谷盗(Tribolium casta-
neum), 其种群增长速率显著低于喂食未感染种
子的赤拟谷盗种群。对蚜虫(Schizaphis spp.)、蟋
蟀(Acheta domesticus)等昆虫的研究也都表明 , 采
食感染的植株对它们的生长发育有不利的影
响[ 1 , 25 , 33] 。
内生真菌产生的生物碱是提高感染植物生物
胁迫抗性的化学基础。目前已从 A.lolii 感染的
黑麦草中分离出波胺(peramine)[ 45]和黑麦草碱
(loliterm)(主要是 lo literm B)[ 41]等生物碱;从 A.
coenophialum 感染的高羊茅中分离出麦角肽(er-
gopeptide)(主要是麦角缬氨酸 ergovaline)[ 37 , 55] 和
吡咯双烷类(pyr rolizidine)(N-甲酰和 N-乙酰黑麦
草碱)[ 10 , 11 , 30]等生物碱。这些生物碱都与感染植
株的抗虫性和牲畜中毒症状密切相关。有证据表
明 ,生物碱是由内生真菌产生的 , 在未感染植株中
不含生物碱[ 11] 。
3.1.2　提高感染植物的竞争能力　研究者发现
A.lolii感染的黑麦草能产生他感作用物质 ,使周
围白三叶草(Trifolium repens L.)的密度降
低[ 51] 。一项放牧实验也得出相同的结果 , 在 1986
～ 1989 三年间 ,内生真菌感染率高的黑麦草样地
中地三叶草(Trifolium subterraneum L.)的密度
接近 0;而在感染率低的样地 ,地三叶草占样地总
生物量的 30%[ 23] 。 Quigley 等人用从感染黑麦草
植株中提取的植物毒素处理多种豆科植物 , 发现
提取液可以明显抑制豆科植物根系的发育 , 进一
步确证黑麦草对豆科植物具他感作用[ 43] 。可见
内生真菌能够通过分泌他感物质抑制其它植物的
生长 , 从而提高感染植物对群落中其它植物的竞
争能力。
3.2　内部机制
目前内生真菌对感染植物影响的内部机制受
到广泛的重视。从已有的研究结果来看 , 内生真
菌主要通过影响植物的物质代谢 、产生生理活性
物质(生物碱 、激素等)来改变植物的生理特性 , 促
进植物生长 ,提高植物的抗逆性。
3.2.1　内生真菌促进植物生长的生理机制　内
生真菌促进植物生长的生理生化机制主要包括两
方面。一方面 ,内生真菌影响感染植物体内的物
质代谢 , 提高植物的资源利用效率;另一方面 , 内
生真菌可以产生生长素等激素类物质 , 促进植物
的生长。
Lyons等人[ 36]发现内生真菌对感染植株的氮
代谢和氮积累有显著的影响。感染植株叶片和叶
鞘中的可溶性氨基酸总量 、氨浓度均增加 ,而硝酸
盐浓度降低;感染植株的谷氨酰胺合成酶(GS)活
性显著提高;后者是氨同化过程中重要的酶 , 其活
性提高促进了氨的同化 , 可以提高植物对土壤氮
的利用效率。对植物体内碳水化合物代谢影响的
研究表明 ,内生真菌能够改变植物体中碳水化合
物源-库的关系 ,内生真菌作为碳水化合物的一个
储库 , 能迅速地将蔗糖转变成植物不能代谢的糖
醇[ 50 , 52] , 从而减少或阻止对光合作用的反馈抑
制 ,促进植物的光合作用。
Porter 等人从生长在含色氨酸培养基上的一
种瘤座菌族真菌(Balansia epichloe)中分离出吲哚
乙酸(IAA)及其它吲哚类衍生物[ 40] 。从体外培养
的高羊茅内生真菌 A .coenophialum 中也分离出
了 IAA[ 21] 。 Latch 等人认为黑麦草感染植株生物
量的增加可能与赤霉素(GA)的作用有关[ 33] 。因
此 ,认为内生真菌可能通过改变植物体内的激素
代谢 ,促进植物生长。
Belesky 等人发现 , 虽然高羊茅感染植株能产
生更多的生物量和分蘖 ,但当辐射强度增大时 , 其
净光合速率却比未感染植株小[ 8] 。 Cheplick 和
Clay[ 12]在对黑麦草和高羊茅的研究中发现 ,感染
和未感染幼苗或成株的生物量均随土壤养分浓度
的不同而发生变化。在高养分水平时 , 感染植株
产生的生物量更多;而在较低养分水平时 ,感染植
株的这种优势降低 , 特别是高羊茅感染幼苗在低
养分水平下 , 其生物量显著低于未感染幼苗。表
明辐射强度 、养分等环境条件能够影响内生真菌
与植物之间的关系。因此在研究内生真菌-植物
相互作用的机制时 ,必须考虑环境因子的影响。
3.2.2　内生真菌提高植物抗旱性的生理机制　
虽然目前关于内生真菌提高植物抗旱性机制的研
究还不多 ,但它已受到研究者们的重视。
植物渗透调节能力的大小是其抗旱性的一个
重要方面。已有研究发现感染植株表现出更大的
渗透调节能力 , 从而在干旱条件下能维持较高膨
54 生态学杂志　第 19 卷　第 5 期
压 ,从而维持其生长。 Bacon 发现在高羊茅感染植
株中含有大量的渗透调节物质多元醇(包括甘油 、
阿拉伯糖醇 、甘露醇 、赤藓糖醇等), 它们都是真菌
的正常代谢产物;而在未感染植株中 , 这些物质含
量极少[ 4] 。 Lyons 等人发现在非水分胁迫条件
下 ,当供以充足的氮肥时 , 感染植株叶片中脯氨酸
含量增高 , 但总量少于 4μmol·g -1干重 , 并不能起
到渗透调节剂的作用[ 36] 。 此实验是在非水分胁
迫条件下进行的 , 而关于水分胁迫条件下感染植
株体内脯氨酸含量的变化还未见报道。
White等人研究高羊茅-内生真菌共生体的
抗旱性 , 指出内生真菌的存在并不影响植物的饱
和渗透势 、零膨压水势 、零膨压相对水分含量和质
外体水分以及渗透调节能力 , 因而不能影响植物
的耐旱性(drought tolerance)。 因此他们推论 , 内
生真菌对高羊茅抗旱性的影响很可能是由于对其
避旱性(drought avoidance)的改变[ 5 4] 。实验表明 ,
与未感染的高羊茅植株相比 , 感染的植株叶片更
厚更窄 、叶片卷曲现象更普遍[ 9 , 29] 、根系生物量更
大且分布更深[ 53] 。这些特征都有助于植物减少
水分丧失 、增加水分吸收 , 从而使植物的避旱性得
以提高。
4　Acremonium-禾本科植物共生关系的生态学
意义
　　Acremonium-禾本科植物共生体为防御性共
生关系提供了一个最好的例子。内生真菌阻抑植
食动物和昆虫的采食 , 在植物与植食动物和昆虫
的关系中起重要作用。由于内生真菌的广泛存
在 ,禾本科植物与植食动物和昆虫之间的生态关
系需重新解释。
Acremonium-禾本科植物共生体同时也为进
化和共生关系的研究提供了一个经典的模式系
统。与许多其它植物-微生物共生体如菌根和固
氮根瘤不同 , Acremonium -禾本科植物之间的关
系在世代间是稳定的。内生真菌可以通过系统地
感染植物的无性繁殖体(根茎和分蘖)和有性繁殖
体(种子)而使其稳定地存在于感染植物体内。
内生真菌感染的植物对干旱 、高温等环境胁
迫适应性的提高 , 使人们认识到内生真菌可以影
响植物与环境之间的关系;然而目前还未弄清内
生真菌对感染植物产生影响的生理生态机制 , 同
时还需对感染和未感染植株进行大量的比较生态
学研究。
虽然目前仅对 Acremonium-禾本科植物等少
数几个共生系统进行了较详细的研究 , 但已表明 ,
这种共生关系是广泛存在的。 Clay 、 Leucht-
mann[ 20]和 Latch 等人[ 34]分别对北美的落叶林群
落和中欧的多年生草地群落进行了内生真菌感染
水平的研究。结果表明 , 在这两个群落中内生真
菌的感染率都很高。但是要想知道在不同的气候
条件下或不同的群落类型中 , 植物的内生真菌感
染水平是否存在差异 , 应当对世界多种群落类型
进行大范围的调查。
内生真菌感染的植物影响群落的特征 , 同时
也受群落特征的影响 。大量研究表明 , 随着群落
的演替和种群年龄的增长 , 植物种内的内生真菌
感染水平增加[ 44 , 46] 。 关于植物种内内生真菌感
染水平增加的动力和感染植物在群落演替中的作
用等问题都值得进一步研究。
5　内生真菌-植物共生关系的实际应用
当发现内生真菌感染的植物引起牲畜中毒 ,
从而给畜牧业造成巨大的损失时 , 就有人提出通
过去除内生真菌来提高牲畜生长量 , 减少损
失[ 5 , 22] 。现在采用贮藏 、热处理或化学处理等方
法已从高羊茅和黑麦草的种子或植株中去除了
A.coenophialum 和 A .lolii。虽然不含内生真菌
的高羊茅在提高牲畜生长量这一点上明显优于感
染植株 ,但在新西兰的草场中已发现不含内生真
菌的黑麦草对昆虫的采食和干旱都非常敏感 , 常
常不能存活[ 7] 。这种现象是否会发生在新建植的
不含内生真菌的高羊茅草场中 , 则是一个值得忧
虑的问题。
最近的研究已发现内生真菌产生的各种生物
碱的功能有所不同[ 49] 。 Latch[ 32] 发现了一种 A.
lolii ,它并不诱导黑麦草产生黑麦草碱。 当羊取
食被这种内生真菌感染的黑麦草时并没有中毒症
状。但是 ,此种黑麦草仍能产生阻抑昆虫采食的
毒素并保持抗旱特性。可能其它 A.lolii 会具有
更多令人感兴趣的特征 , 如使黑麦草具有抗病性
等。在 A.coenophialum 中也已检测到了变异并
55陈世苹等:内生真菌与禾本科植物之间的关系及其生态学意义
且发现了不产生麦角碱(被确认为与羊茅毒性有
关)的菌种。因此 , 筛选既能提供植物抗虫性和抗
逆性又对植食动物无害的内生真菌种类 , 已成为
育种学家培育植物品种的一个新目标。
虽然内生真菌对牲畜有不利的影响 , 但由于
草坪植物不存在放牧问题 , 高感染率的草坪草种
已被广泛应用在其育种工作中。对昆虫的广泛抗
性使内生真菌可以作为潜在的生物控制剂 , 以减
少化学控制所带来的环境问题。
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(收稿:1999年 2月 15日,改回:1999年 9月 14日)
57陈世苹等:内生真菌与禾本科植物之间的关系及其生态学意义