全 文 ：钝顶螺旋藻藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤
免疫活性研究
李　冰 1 , 张学成 1 , 高美华 2 , 于　红 1, 2
( 1. 中国海洋大学海洋生命学院 ,山东青岛 266003; 2. 青岛大学医学院 ,山东 青岛 266003)
摘　要:　对钝顶螺旋藻藻蓝蛋白 ( PC)和多糖 ( PSP)的抗肿瘤免疫活性进行了研究。 采用免疫酶标
技术、 M TT法及定量溶血分光光度测定法等免疫分析实验 ,从免疫器官、免疫细胞、免疫分子 3个水
平上进行藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤免疫活性检测。结果显示 ,藻蓝蛋白和多糖处理组小鼠瘤块直径
及瘤体重量均小于对照组 , T细胞及 B细胞活性明显增强 ,体液抗体量显著提高 ,螺旋藻藻蓝蛋白比
多糖抑制肿瘤细胞生长和提高机体免疫力的作用更明显。
关键词: 　螺旋藻 ; 藻蓝蛋白 ; 多糖 ; 免疫活性 ; 抗肿瘤
中图法分类号: 　 R282. 77　　　文献标识码:　 A　　　文章编号: 　 1672-1574( 2004) 03-396-07
钝顶螺旋藻 ( Spirulina plantensis )是 1种原核蓝藻 ,因藻体呈螺旋状而得名。 螺旋藻除含
有丰富的营养成分外 ,还含有藻蓝蛋白、多糖、β -胡萝卜素、γ-亚麻酸等多种生物活性物质 ,这
些物质以其特有的营养和保健价值受到广泛的重视。而在这众多的活性物质中 ,藻蓝蛋白和多
糖是目前研究的热点。
藻蓝蛋白 ( phycocyanin, PC)是 1种存在于红藻和蓝藻细胞内的光合辅助色素 ,能高效捕
获光能 [1 ]。其分子量一般在 30KD左右 ,由 2个亚基组成 ,亚基分子量都在 15KD左右。肽链上
共价结合 1个开链的四吡咯环辅基 ,类似动物红细胞的血红素结构。天然存在的藻蓝蛋白可以
聚合体的形式存在 [ 2]。分离纯化的水溶藻蓝蛋白在溶液中呈蓝色 ,并发出紫色荧光 ,在波长
620nm具有特异吸收峰 ,可以 A620 / A280表示其纯度 [3 ]。因其水溶性、无毒、清亮可爱且着色力
强等优点 ,藻蓝蛋白被广泛用于食品着色剂和化妆品的添加剂 [4 ]。另外藻蓝蛋白具有一定的医
疗价值 ,美国哈佛医院 Schw artz和 Sklar发现螺旋藻藻蓝蛋白对癌细胞有抑制作用 [5 ] ;蔡心
涵等研究了螺旋藻藻蓝蛋白对激光疗法的增敏作用 [6 ] ;张成武等报道了螺旋藻藻蓝蛋白对小
鼠急性放射病的防护作用 [7 ]。藻蓝蛋白带有荧光 ,可用作荧光活性物质 ,在荧光活性检测上的
应用前景十分可观 [8 ]。
螺旋藻多糖 ( polysaccharides f rom Spirul ina plantensis , PSP)是 1种无毒的水溶性天然产
物 ,分子量约 12KD。 它的组成为: D-甘露糖 30. 938% , D-葡萄糖 29. 779% , D-半乳糖
22. 755% ,葡萄醛糖 16. 625% 。多糖的生物活性研究虽然起步较晚 ,但近年来大量研究结果已
第 34卷　第 3期 　
2004年 5月　 　　
中 国海 洋大 学 学报
PERIODICAL O F OCEAN UNIV ERSITY O F CHINA 　　　　
34( 3): 396～ 402
May, 2004
　

通讯作者: E-mail: xczhang@ ouc. edu. cn
基金项目:国家九五攻关项目 ( 96-c02-04-05)资助
收稿日期: 2003-07-03; 修订日期: 2003-11-06
作者简介:李　冰 ( 1980-) ,女 ,硕士生。 E-m ail: libing 516@ sohu. com
经表明多糖具有抗辐射和抗肿瘤作用 ,此外还有提高核酸内切酶的活性、促进修复和提高机体
免疫力的功效。刘力生等报道了 PSP具有明显的体外抑瘤作用 [9 ] ;郭宝红等发现 PSP可保护
蚕豆根尖受 60 Co的辐射损伤 [10 ] ;吴洁等研究发现 PSP能显著提高 Cy引起免疫功能低下小鼠
NK细胞杀伤力 ,并能明显刺激 ConA诱导的体外淋巴细胞转化 [ 11] ;左绍远等还发现 PSP具
有抗氧化、抗疲劳的功效 [ 12-13]。
本文从器官、细胞、分子水平上全面探讨藻蓝蛋白和多糖对 S180腹水瘤小鼠的抗肿瘤免疫
效应 ,为螺旋藻及其生物活性物质的医用价值提供更多的证据。
1　材料和方法
1. 1材料　　钝顶螺旋藻粉 (由本实验室提供 ) ; BALB /C纯系小鼠 (购自青岛大学医学院动物
室 ) ;试剂 ConA、四甲基偶氮唑盐 ( M TT)、 HRP-Ab( Sigma公司 )。紫外分光光度计 (日本岛津
公司 ) ;全自动酶标仪 (美国 Bio-Rad公司 ) ;高速低温冷冻离心机 3K30型 (美国 PE公司 ) ;
311型 CO2孵箱 ( Fo rma公司 )。
1. 2螺旋藻藻蓝蛋白的提取　　用磷酸盐缓冲液循环冻融法提取藻蓝蛋白:取螺旋藻粉 50g ,
加入 10mmol /L的磷酸盐缓冲液 ( pH7. 0) 300mL, - 20℃冷冻 30min, 然后恒温 38℃解冻 2h ,
再冻融各 2h。静置 30min,然后 4 000r /min离心 20min,上清液用 50%饱和度的硫酸铵盐析 ,
沉淀用 10mLPB溶解 ,置于 2 000mL磷酸盐缓冲液 ( p H7. 0)中渗析 12h以去除铵离子 (用奈
氏试剂检测 )。 提取液中藻蓝蛋白浓度按下列公式计算: C( g /mL)= ( 1. 45× OD280 - 0. 74×
OD260 )×稀释倍数 [14 ]。
1. 3螺旋藻多糖的提取　　用三氯乙酸法 ( T AC法 )提取多糖: 取螺旋藻粉 50g ,加入 7倍体积水 ,
调 pH至 10, 80℃水浴 4h ,取上清液 ,沉淀再加 5倍体积水 ,调 pH至 10, 80℃水浴 4h,合并 2次上
清液加草酸调 pH至 7,加入适量 3% TAC,然后离心 ,取上清液 ,加 5倍体积酒精 ,取沉淀 ,丙酮洗
净 ,冷冻干燥得到白色粉末状多糖。以双蒸水配成 10g /L母液 ,过滤除菌 ,分装 , 4℃保存备用。
1. 4藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤活性检测　　取 BALB /C纯系小鼠 21只 ,体重 18～ 22g ,雌雄
各半 ,每只小鼠腋窝皮下注射腹水瘤细胞 3× 106个 ,制备 S180肿瘤动物模型。将瘤鼠随机分为
3组。对照组 ,每日腹腔注射 0. 5m L PBS;藻蓝蛋白处理组 , 每日腹腔注射 0. 5mL藻蓝蛋白
(约 30mg /mL) ;海藻多糖处理组 , 每日腹腔注射 0. 5mL(约 30mg /mL)海藻多糖。第 6天腹腔
内注射 2% SRBC 0. 5mL,第 11日处死小鼠 ,观察瘤块大小并称重量。摘眼球 ,取血分离血清 ,
进行免疫检测。
1. 5藻蓝蛋白和多糖的免疫活性检测
1. 5. 1对荷瘤小鼠免疫器官的影响　　比较 3组小鼠的胸腺和脾脏重量。
1. 5. 2对荷瘤小鼠 T细胞活性的影响　　用特异玫瑰花环形成细胞检测 ( SRFC)及淋巴细胞
转化试验检测 T细胞数量。
采用 MT T法进行脾细胞、胸腺细胞的增殖反应:将脾脏和胸腺分别制成细胞悬浮液 ,用
型号为 1640营养液洗 3次 , 悬浮液的浓度为 5× 106cel ls /mL。取 100μL加入 96孔培养板中 ,
每孔再加入 ConA 20μL(浓度为 5μg /mL) ,在 37℃ 5% CO2培养箱内培养 48h ,收获前 5h掺入
MT T 50μL /孔 ,培养结束时低速离心 ( 1 000r /min)。 弃上清 ,加入二甲基亚砜 150μL,振荡
10min,全自动酶标仪 490nm处测 OD值。
3973期 李　冰 ,等:钝顶螺旋藻藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤免疫活性研究
1. 5. 3对 B细胞活性及抗体产生的影响　　定量溶血分光光度测定法 ( QHS): 将 2% SRBC
0. 5mL /只注射入小鼠腹腔内 ,致敏注射 6天后无菌操作取脾脏、胸腺 ,分别制成脾细胞悬液、
胸腺细胞悬液 ( 1× 107个 cells /mL)。 取脾细胞悬液 (或胸腺细胞悬液 )、 2% SRBC及 1∶ 10补
体各 1mL, 37℃水浴 1h, 1 500r /min离心 10min,取上清液于 722分光光度计 460nm处测 OD
值作为 QHS反应值 。
血清凝集素测定: 将小鼠血清进行倍比稀释 ( 1∶ 2, 1∶ 4, 1∶ 8, 1∶ 16, 1∶ 32, 1∶ 64)。 U型板
中加入稀释后的血清 0. 2mL和 0. 5% SBRC 0. 2mL,混匀 , 37℃温育 24h,以凝集效价 ( )表示。
酶联免疫吸附试验 ( ELISA):取 1∶ 1 000倍稀释的待测血清 100μL加入酶标板孔 , 4℃过
夜。洗涤液洗涤 3次。加入 1% BSA(牛血清白蛋白 ) 100μL封闭 2h。再洗 3次 ,加入 1∶ 1 000
酶标抗体 100μL, 37℃反应 1h。 再洗涤 3遍 ,加入 100μL底物 ,避光反应 15～ 30min。 酶标仪
490nm处测 OD值。
1. 5. 4对肿瘤坏死因子 ( TN F)活性的影响　　将脾细胞、胸腺细胞制成 5× 106个 cel ls /m L的
悬浮液 ,在 5% CO2培养箱内培养 24h, 1 500r /min离心 ,取上清测 TN F活性。采用双抗体夹
心 ELISA法。试剂盒由第四军医大学提供。包被:将 TNF单克隆抗体加入酶标孔中 , 100μL /
孔 , 4℃冰箱内放置 48h。加待测样品:将酶标板洗 3次 ,然后加待测样品 (血清、脾细胞培养上
清、胸腺细胞培养上清 ) , 100μL /孔 , 37℃反应 2h。 加酶标 TN F单抗:洗板 3次 ,加酶标抗体 ,
100μL /孔 , 37℃反应 1h。 显色:洗板 3次 ,加入 ABTS显色液 , 100μL /孔 ,室温或 37℃显色
15～ 30min。测定:全自动酶标仪 410nm波长处测 A值。
2　结果
2. 1藻蓝蛋白和多糖的提取结果　　 OD260= 0. 587, OD280= 0. 510,藻胆蛋白的浓度为 C=
30. 512mg /mL,提取体积是 18. 2mL,故提取的蛋白重量是 0. 555g,提取率为 1. 11%。
提取所得多糖纯度达 93. 8% ,提取率为 1. 30% 。
2. 2藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤活性检测　　对比对照组和 2个实验组中的荷瘤小鼠的瘤块直
径和瘤块重量 ,从而判定藻蓝蛋白和多糖对肿瘤细胞生长的影响。 由表 1可以看出 ,藻蓝蛋白
具有明显的抗肿瘤作用 ,与对照组相比 P < 0. 01, 具有明显的差异 ;多糖也有较强抗肿瘤作
用 ,与对照组比 P < 0. 05。从表 1看出藻蓝蛋白组比多糖的抗肿瘤效果显著。
表 1　 PC及 PSP对瘤块直径及瘤块重量的影响
Table 1　 Influence o f PC and PSP on diameter and weight o f tumo r lump
组 别 瘤块直径 /cm P 瘤块重量 /g P
Group Diameter Weigh t
( x± s) ( x± s)
对照组 1. 244± 0. 010 1. 834± 0. 089
Contro l
藻蓝蛋白组 0. 127± 0. 027 < 0. 01 0. 042± 0. 013 < 0. 01
Phycocyanin
多糖组 0. 798± 0. 058 < 0. 05 1. 290± 0. 042 < 0. 05
Polysaccha rides
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2. 3藻蓝蛋白和多糖的免疫活性检测结果
2. 3. 1对荷瘤小鼠免疫器官的影响　　比较对照组和 2个实验组的胸腺和脾脏重量 ,从而检
测藻蓝蛋白和多糖对荷瘤小鼠免疫器官生长的影响。表 2结果显示 ,藻蓝蛋白和多糖均能促进
机体免疫器官的发育 ,从而增强机体免疫机能 ,但藻蓝蛋白比多糖效果显著。
表 2　 PC及 PSP对荷瘤小鼠免疫器官的影响
Table 2　 Influence of PC and PSP on immune o rg an of mice wi th tumo r
组 别 胸腺重量 /g P 脾脏重量 /g P
Group Weigh t of thymus Weight o f spleen
( x± s) ( x± s)
对照组 0. 200± 0. 010 1. 126± 0. 109
Cont rol
藻蓝蛋白组 0. 529± 0. 008 < 0. 01 1. 821± 0. 064 < 0. 01
Phycocyanin
多糖组 0. 404± 0. 011 < 0. 05 1. 556± 0. 041 < 0. 05
Po ly saccharides
2. 3. 2对荷瘤小鼠 T细胞活性的影响　　通过特异玫瑰花环形成试验 ( SRFC)、淋巴细胞转化
试验、脾细胞及胸腺细胞的增殖反应 ( M T T法 )检测对照组和 2个实验组藻蓝蛋白和多糖对
荷瘤小鼠 T淋巴细胞活性的影响。由表 3得出藻蓝蛋白及多糖都具有促进 T淋巴细胞转化为
T淋巴母细胞的作用 ,能明显增强机体的细胞免疫活性 ,与对照组比较分别 P < 0. 01和 P <
0. 05,有显著的差异。
表 3　 PC和 PSP对荷瘤小鼠 T细胞活性的影响
Table 3　 Influence o f PC and PS P on th e ac tiv ity o f T cells
组 别
Group
SRFC / 106
脾细胞 胸腺细胞
Spleenocy te Thymocy te
淋巴细胞转
化率 /%
T ransfo rm-
a tion r ate
M TT ( OD)
脾细胞 胸腺细胞
Spleenocyte Thymocyte
对照组 18 573± 357 12 801± 190 41. 2± 1. 9 0. 978± 0. 069 0. 744± 0. 018
Contro l
藻蓝蛋白组 22 732± 497* * 22 732± 497* * 52. 9± 3. 9* * 1. 377± 0. 130* * 3. 038± 0. 132* *
Phycocyanin
多糖组 20 375± 398* 20 375± 398* 48. 4± 1. 7* 1. 127± 0. 087* 1. 167± 0. 069*
Polysaccha rides
注: * P < 0. 05; * * P< 0. 01　 vs对照组。
2. 3. 3对 B细胞活性及抗体产生的影响　　通过定量溶血分光光度测定法 ( Q HS)、血清凝集
素试验以及酶联免疫吸附试验 ( ELISA)从细胞和分子水平上检测藻蓝蛋白和多糖对 B细胞
活性及其抗体产生的影响。 表 4结果表明 ,藻蓝蛋白和多糖均能增强抗体产生细胞即 B细胞
的活性 ,使抗体产生量明显增多 ,从而增强了机体的体液免疫效应。 藻蓝蛋白组与对照组比 P <
0. 01,具有高度显著的差异 ;与多糖组比较 ,效果也很明显。
3993期 李　冰 ,等:钝顶螺旋藻藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤免疫活性研究
表 4　藻蓝蛋白和多糖对抗体产生细胞的影响
Table 4　 Inf luence o f PC and PSP on cells pr oducing antibodies
组 别
Group
Q HS ( OD value)
脾细胞 胸腺细胞
Spleenocy te Th ymocy te
血清凝集素含量
Content of sperm
agg lutinin
EL ISA
( OD va lue)
对照组 0. 126± 0. 002 0. 380± 0. 015 11. 200± 4. 380 0. 493± 0. 009
Contro l
藻蓝蛋白组 0. 335± 0. 012* * 0. 536± 0. 011* * 41. 142± 15. 614* * 0. 523± 0. 005* *
Phycocyanin
多糖组 0. 218± 0. 014* 0. 415± 0. 008* 22. 400± 8. 764* 0. 509± 0. 003*
Polysaccha rides
注: * P < 0. 05; * * P < 0. 01 v s对照组。
图 1　肿瘤坏死因子含量测定
Fig. 1　 De termina tion o f the content of TNF
2. 3. 4对荷瘤小鼠细胞因子 ( TN F)含量的影响　
　肿瘤坏死因子是 1种重要的具有抗肿瘤活性的
细胞因子 ,通过与肿瘤细胞表面 TN FR结合 ,造成
肿瘤细胞坏死。 图 1显示藻蓝蛋白组和多糖组荷
瘤小鼠血清及脾细胞、胸腺细胞培养上清中 TN F
含量明显高于对照组 ,而且藻蓝蛋白的促进 TN F
分泌功能稍强于多糖。
3　讨论
从海洋生物中寻找高效、低毒副作用的抗肿
瘤药物是近年天然药物研究的新领域。近年来 ,随着海洋生物药学研究的不断深入 ,发现许多
海洋生物尤其许多藻类 ,其体内含有各种特有药物功能如抗病毒、抗肿瘤、抗艾滋病以及对心
脑血管系统有保健物作用的生物活性成分。近 10年来 ,美、日、德等国对螺旋藻进行了大量的
医疗保健功能的研究 ,结果显示其特有的蛋白、β -胡萝卜素有明显的抑制肿瘤发生的功能 ,螺
旋藻多糖对癌症的防治也有较好的疗效 [ 15]。
本研究采用 S180荷瘤小鼠为动物模型 ,探讨了钝顶螺旋藻中的 2种有效成分——藻蓝蛋
白和多糖的抗肿瘤免疫作用。通过免疫酶标实验、定量溶血分光光度测定法、 ELISA等试验从
免疫器官、免疫细胞、免疫分子 3个水平上全面充分证明了藻蓝蛋白和多糖都具有抗肿瘤免疫
增强效应且同等剂量的藻蓝蛋白抗肿瘤免疫增强效应优于海藻多糖组和空白对照组。
据日本学者研究 ,提取的藻蓝蛋白让患有肺癌的老鼠咽食 , 6周后 ,处理组的存活率 90% ,
对照组仅存活 25% ,处理组存活率显著高于对照组。可见 ,使用藻蓝蛋白可提高患癌症动物的
存活率。在另一实验中 ,处理 2周后的白细胞 (淋巴细胞 )活性高于对照组、高于或等于未患癌
症的普通组。 这表明藻蓝蛋白能提高淋巴细胞活性 ,增强机体的抵抗力。专家认为 ,每天服用
藻蓝蛋白能有效抑制癌症的发生。上述实验结果与本研究结果基本相符 ,由此证明藻蓝蛋白的
确具有良好的抗肿瘤免疫增强效应。
Patier曾报道 ,给腹腔移植 S180肉瘤的小鼠腹注 PSP 2mg /kg ,连续 10d,其生命延长率可
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达 76. 5% [ 16 ]。研究还发现 PSP能促进小鼠血清凝集素的形成 ,同时能显著拮抗环磷酰胺 ( Cy )
对小鼠脾抗体形成细胞功能的抑制作用。 Richmond报道 PSP能有效地提高淋巴细胞的活
性 [17 ]。以上研究结果表明螺旋藻多糖具有抗肿瘤和全面调节机体免疫功能的功能。
研究还表明螺旋藻多糖、藻蓝蛋白在减轻对肺癌的化疗、放疗副作用、升高白细胞方面均
有确切效果 ,与同类肿瘤辅助药物相比 ,其优点在于: ( 1)维持放、化疗过程中白细胞及红细
胞、血小板、血色素水平的稳定。 ( 2)改善放、化疗引起的临床不良反应。 ( 3)均衡补充多种人
体必需的营养成分。 ( 4)有效缓解射线对骨髓细胞增殖的抑制作用。 ( 5)有效减轻化学药物对
机体免疫系统的抑制作用。
从本实验看来 ,藻蓝蛋白和多糖的抗肿瘤免疫作用机理可能是该蛋白或多糖具有丝分裂
原作用 ,进入体内后可刺激 T, B淋巴细胞 ,使其活化、增殖并分化成效应 T细胞和浆细胞 ,产
生更多的抗体 ,并由此增强机体的细胞免疫和体液免疫功能 ,全面增强机体的免疫力。 由于 T
细胞可以分泌穿孔素、颗粒酶以及促进细胞凋亡域 ( T细胞上的 FasL和癌细胞上的 Fas结合
而成 )的形成 ,能杀伤肿瘤细胞。 另外 PC和 PSP促进荷瘤小鼠分泌 TN F,其功能除可直接杀
伤肿瘤细胞外 ,还能增强其他淋巴细胞 (如 NK细胞 )的活性、淋巴因子 (如 IL-2)的分泌和免
疫分子的形成 (如 M HC-Ⅱ型抗原 )。所以 PC和 PSP主要是通过 TN F与其他细胞因子、可溶
性免疫分子之间相互诱生而形成的免疫网络来实现杀伤肿瘤细胞和免疫调节的功能 [18-20 ]。
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Study on the Antitumor Immune Activit ies of Phycocyanin
and Polysaccharide from Spirulina platensis
LI Bing
1 , ZHANG Xue-cheng
1 , GAO M ei-hua
2 , YU Hong
1 , 2
( 1. Co lleg e of Marine Life Sciences, Ocean Univ ersity o f China, Qingdao 266003, China; 2. Medical
Co lleg e o f Qingdao Univ er sity , Qingdao 266003, China)
Abstract :　 In this paper, w e repo rt the veri fica tion o f the anti tumo r immune ef fects o f
the phycocyanin and po lysacca rides isolated from blue-g reen alga Spirul ina platensis by
the ELISA, M TT and QHS methods at immune organic, cellula r and mo lecular lev els.
The resul ts show that the phycocyanin and po lysacca rides have noticeable effects on an-
ti tumo r immune activi ties. Compared with the contro l g roup, the size and w eight of the
tumor in g roups t reated w ith phycocyanin and poly saccha rides are significantly smaller,
the activi ty of T and B lymphocytes are ma rkedly st reng thened, and the quanti ty of the
antibody is g rea tly enhanced as w ell. And i t is found that the phycocyanin is bet ter than
the poly saccharides in tumo r inhibi tion and immuni ty enhancement.
Key words: 　Spirulina; phycocyanin; poly saccharides; immune activi ty; anti tumo r
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