全 文 ：植物生态学报 2013, 37 (11): 1035–1042 doi: 10.3724/SP.J.1258.2013.00107
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2013-07-16 接受日期Accepted: 2013-09-30
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: deliangkong1999@126.com)
菌根真菌与吸收根功能性状的关系: 研究进展与评述
苗 原1 吴会芳1 马承恩2 孔德良3,1*
1河南大学生命科学学院, 棉花生物学国家重点实验室, 河南开封 475004; 2北京大学生态学系, 北京 100871; 3中国科学院西双版纳热带植物园, 云南
勐腊 666303
摘 要 吸收根(absorption root)一般是指根枝系统末端少数几级具有初生结构、负责物质吸收的根。吸收根功能性状被广泛
用于评价和预测植物个体到生态系统水平上的一系列功能和过程。菌根真菌侵染是吸收根的一个关键性状, 它可以深刻影响
吸收根的形态、结构, 以及功能性状之间的关系。该文针对与吸收功能密切相关的菌根真菌与根毛和根直径之间的关系进行
了研究综述, 提出了真菌侵染、根毛和化学防御之间关系的一个假说; 探讨了温带和热带不同类型的吸收根如何通过菌根真
菌影响根的功能性状, 从而适应不同的水热条件、养分状况和能量消耗; 提出一些需要关注的议题和研究方向, 以期为菌根
真菌与吸收根功能性状之间关系的研究提供借鉴。
关键词 吸收根, 功能性状, 菌根真菌
Relationship between mycorrhizal fungi and functional traits in absorption roots: research
progress and synthesis
MIAO Yuan1, WU Hui-Fang1, MA Cheng-En2, and KONG De-Liang3,1*
1State Key Laboratory of Cotton Biology, College of Life Sciences, Henan University, Kaifeng, Henan 475004, China; 2Department of Ecology, Peking
University, Beijing 100871, China; and 3Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla, Yunnan 666303, China
Abstract
Absorption roots usually refer to several terminal branch orders in a root branch that are comprised of primary
tissues and are responsible for resource uptake. Functional traits of absorption roots have been widely used to as-
sess and predict a range of functions and processes from individual to ecosystem scale. Mycorrhizal fungi coloni-
zation is one of the key traits exerting significant influence on root morphology, structure, and the
inter-relationships among root traits. In this paper, we first review the relationships of mycorrhizal fungi with two
traits closely related to resource uptake: root hair and root diameter; a hypothesis is proposed to describe relation-
ships among mycorrhizal fungi, root hair and chemical defense. Then, we review how functional traits in different
absorption roots are altered by mycorrhizal fungi adapting to environments differing in precipitation, temperature,
soil fertility, and energy consumption. Finally, we identify several topics and research outlooks for guiding future
studies to facilitate studies on the relationship between mycorrhizal fungi and root functional traits.
Key words absorption root, functional trait, mycorrhizal fungi

根系最主要的功能是物质吸收。根中与吸收功
能相关的一系列形态、结构和生理生化等方面的性
状特征不但决定着植物对资源的吸收, 而且影响到
植物从个体到生态系统水平上的诸多功能和过程。
例如, 根系决定着植物水分和养分的吸收(Guo et
al., 2008), 影响植物的光合作用 (Tjoelker et al.,
2005), 并与植株高度、生长速率、个体存活率等生
活史性状密切相关(Wahl & Ryser, 2000; Poorter et
al., 2010; Fan et al., 2012), 进而影响群落的物种组
成和种间关系 (Freschet et al., 2010; 银森录等 ,
2011), 以及生物量生产和凋落物分解等生态系统
过程 (Cornelissen et al., 2001; Fan & Guo, 2010)。根
系作为一个复杂的分支系统(branch system), 不同
根级的结构和功能具有高度的异质性。在此系统中,
吸收功能往往由末端的少数几个根级(root order)来
承担, 称之为吸收根, 而高级根则主要负责运输储
存等功能(Guo et al., 2008; Kong et al., 2010; Long et
al., 2013)。吸收根的这种定义有结构和形态上的依
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据: 这少数的几个根级部分或者完全是初生结构,
真菌侵染强烈, 完全适合物质的吸收(Guo et al.,
2008; Xia et al., 2010); 另外, 相比高级根, 它们数
量众多, 吸收面积占绝对优势, 从而对吸收功能的
贡献最大(Pregitzer et al., 2002)。
陆地上绝大部分植物的根系受菌根真菌侵染
(Smith & Read, 2008)。借助于共生的菌根真菌是根
系执行吸收功能的一个重要策略, 也是根区别于其
他器官的一个关键性状。植物通过为真菌提供C源,
从而获取来自共生真菌提供的养分(Kiers et al.,
2011; Fellbaum et al., 2012), 而真菌类型和侵染程
度影响根的吸收效率(Cornelissen et al., 2001; Guo
et al., 2008; Smith & Read, 2008; Comas & Eissen-
stat, 2009), 以及根寿命等功能性状(Espeleta et al.,
2009)。菌根真菌的这种作用也可能会影响吸收根功
能性状之间的关系, 使之呈现与叶不同的性状关系
格局。例如, 菌根真菌侵染可能提高根的吸收效率,
延长根的寿命(Espeleta et al., 2009), 进而可能改变
根吸收效率(efficiency)和持续时间(persistence, 即
根寿命)之间的权衡(trade-off)关系。这种关系在叶中
已被广泛研究和报道, 并被称为叶经济谱(leaf eco-
nomic spectrum)。这种性状谱的揭示, 对于植物的进
化和适应, 以及全球变化背景下生态系统响应的预
测等方面具有重要价值(Wright et al., 2004; Freschet
et al., 2010), 但是根中的相关研究十分有限(Chen et
al., 2013)。如前所述, 要弄清楚根是否存在这种经
济谱, 则离不开对菌根真菌与吸收根功能性状之间
关系的研究。
从空间分布来看, 植物的菌根侵染类型随气候
带的不同而不同(Read, 1991; Smith & Read, 2008)。
例如, 内生菌根(arbuscular mycorrhizas, AM)和外生
菌根(ectomycorrhizas, EM)是两类最主要的菌根类
型, 热带树种的菌根以AM为主, 而温带树种EM较
多(Brundrett, 2002; Read & Perez-Moreno, 2003)。尽
管如此, 我们仍可发现不同类型的菌根可以共存于
同一气候带和生态系统内。揭示不同系统间以及不
同系统内的菌根真菌与吸收根功能性状之间关系的
格局和内在机制具有重要的生态和应用价值。本文
主要从真菌侵染的角度认识吸收根功能性状的变异
格局, 并探讨在不同生态系统, 即热带和温带之间
的差异。最后, 我们就需要关注的一些议题和研究
方向做了展望, 以期对菌根真菌与吸收根功能性状
之间的关系研究提供有益的借鉴和启示。
1 菌根真菌侵染与吸收根功能性状
1.1 菌根真菌与吸收根功能性状
菌根真菌是植物获取养分的重要策略。不同菌
根真菌的侵染过程和侵染形态差异较大(Brundrett,
2002, 2009; Smith & Read, 2008), 但往往与吸收根
的一些形态和结构性状, 如根直径、分枝状况和根毛
有关(Baylis, 1975; Reinhardt & Miller, 1990; Sch-
weiger et al., 1995; Fitter, 2004; Jakobsen et al., 2005;
Long et al., 2013)。例如, Seifert等(2009)研究发现, 欧
洲的一种杂草Hypericum perforatum引入北美时, 伴
随着根系结构的变化, 如分枝变多、直径变小, 真菌
侵染率明显降低(Seifert et al., 2009)。不仅草本植物
如此, 木本植物中也存在这种格局。在被子植物中,
从吸收根较粗的木兰目植物到一些进化的树种, 随
着吸收根直径减小, 根长变短, 分枝强度增大, 根毛
变得密而长 , 而此时菌根真菌的侵染率也降低
(Baylis, 1975; St John, 1980; Fitter, 2004)。
另一方面, 菌根真菌也能够改变吸收根的一系
列性状。首先, 真菌侵染可以提高菌根的吸收效率,
这在吸收根较粗的木兰目植物中表现尤为突出。这
类吸收根往往没有根毛, 依靠根本身的吸收面来获
取养分显然是不足的, 而共生真菌由于其吸收面积
和吸收范围较大, 可极大地提高吸收效率, 充分满
足这类植物的物质需求(St John, 1980)。此外, 菌根
真菌能够改变根的形态结构。例如, 在EM菌根中,
由于菌丝的侵染和包裹, 吸收根往往呈短缩的棒状,
而未被EM菌丝侵染的根则较为细长(Comas & Eis-
senstat, 2009)。由于真菌的化学组成与根不同, 菌根
真菌的侵染显然可以改变根的化学组成和生态功能
(Langley et al., 2006; Koide et al., 2011; Fernandez &
Koide, 2012)。例如, 菌根真菌的细胞壁含有较多的
几丁质, 这类物质往往N浓度很高(7%, 质量浓度)
但难以分解, 这可能导致受其侵染的根虽然N浓度
较高却不易分解(Langley et al., 2006)。再有, 根的寿
命也会因真菌的侵染而改变, 但这种改变的方向和
程度随物种而异。例如, 受EM真菌菌丝套致密包裹
的根可能具有较长的寿命, 但是也有相反的报道
(Espeleta et al., 2009)。
1.2 菌根真菌与根的吸收策略
菌根真菌与根毛作为根系资源获取的两种策
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略, 彼此关系密切。一般认为这两种吸收策略是互
补关系, 即菌根真菌的作用可以被根毛替代, 反之
亦然(Schweiger et al., 1995)。菌根真菌和根毛的这
种关系可能源于两者在吸收机制上的差异(图1)。相
对于根毛, 真菌菌丝较细, 吸收面积大(Raven &
Edwards, 2001), 而且能够扩散到距离根1–2 m远的
地方, 可以高效地利用较大空间范围的养分。而根
毛较粗且伸展距离有限, 一般不超过1 cm, 根毛对
根际养分的利用容易在根际形成养分亏缺区
(nutrient-depleted zone)(Jakobsen et al., 2005), 这将
严重制约植物的生长。
真菌侵染和根毛的关系可能受遗传机制的调
控。Jakobsen等 (2005)发现 , 高磷 (P)环境中大麦
(Hordeum vulgare)根毛突变体(根毛缺失)与野生型
在P吸收上没有差异, 但是在低P情况下, 突变体的
真菌侵染增加, 并提高了对P的吸收(Jakobsen et al.,
2005)。如果我们把没有根毛的木兰类根看作是根毛
缺失的突变体, 那么就容易理解这类吸收根为什么
会选择菌根真菌而不是根毛。因为对于木兰类根而
言, 其较粗和较长的吸收根往往伴随着较长的寿命
和较高的构建和维持成本(Wells & Eissenstat, 2001;
McCormack et al., 2012), 这类投资成本较高的根生
长速率往往较低, 响应环境改变的可塑性也较差
(Eissenstat & Yanai, 1997)。这种情况下依靠根毛获
取养分就更易于形成养分亏缺斑块, 尤其是对于移
动较差的养分如P, 从而加剧P限制。真菌相对于根
毛可远距离散布的特点使得依赖真菌的策略能获取
较多的养分, 减少P限制。事实上, 具有木兰类根的
树种多生长在水热充足的热带和亚热带地区
(Baylis, 1975), 通常认为P是这些生态系统的主要
限制因子(Vitousek & Howarth, 1991)。基于此我们推
测, 选择共生真菌而非根毛来获取养分是木兰类根
适应P限制的一种策略。菌根真菌与根毛关系的研
究主要在AM物种中, 对于其他菌根类型我们知之
甚少。
1.3 菌根真菌与根的防御策略
与前人的研究相反, 我们最近的研究也发现一
些具有较粗吸收根的物种也具备明显的根毛, 如大
戟科的黄桐(Endospermum chinense)和夹竹桃科的
灯架(Alstonia scholaris)(未发表资料)等。野外观测
中发现这两个热带树种的根可分泌乳汁。乳汁中所
含的植物次生代谢物质, 例如生物碱、单宁等一般
被认为起化学防御作用(图1)。基于此, 我们提出一
个假说来解释这类根产生根毛的原因: 乳汁的产生
和真菌的侵染都位于根的皮层部分。我们推测, 作
为防御物质的乳汁可能对菌根真菌的侵染有某种抑
制作用。如果是这种情况, 那么根毛的发生就可作
为一种补偿机制来弥补真菌侵染率的降低所带来的
吸收能力的下降。尽管这个假说还有待于验证, 但
是它所展示的吸收根在不同功能(吸收vs.防御)和资
源(能量vs. P)之间的权衡(图1)比较有趣, 对未来相
关的工作很有启发, 值得深入探究。
2 不同生态系统中菌根真菌与吸收根功能
性状
不同的菌根类型有不同的生态适应范围。对于
两类最常见的菌根类型来说, AM菌根主要发生于
富N缺P的环境, 如热带; EM菌根主要存在于凋落
物积累较多、分解较慢, 且资源供应有明显季节性
的生态系统, 如温带和寒带(Read, 1991; Read &
Perez-Moreno, 2003; Smith & Read, 2008)。菌根类型
在空间分布上的这种差异在一定程度上反映了不同
的菌根真菌对不同环境的适应 (Read & Perez-
Moreno, 2003; Talbot et al., 2008)。但是事实上, 不
同的菌根类型也可共存于同一生态系统中, 如热带
虽然大部分是AM的物种, 但是其中某些植物如豆
科也有EM类型的菌根(Smith et al., 2011)。下面分别
对温带和热带生态系统内和系统间不同菌根类型的
性状做对比, 以此来评述不同系统中菌根真菌与吸
收根性状的关系。
2.1 温带生态系统的吸收根与真菌侵染
温带树种中EM类型的菌根较多, 例如温带常
见的壳斗科、桦木科、胡桃科中吸收根多以EM为
主(Brundrett, 2002); 而另外一些常见的科, 如榆
科、木犀科中也有不少树种是AM类型的菌根(师伟
等, 2008)。温带这两类主要菌根类型的一个显著规
律是EM吸收根直径普遍小于AM吸收根直径。例如,
师伟等(2008)对我国帽儿山20个温带树种的研究表
明, EM吸收根的平均直径(0.22 mm)显著小于AM
(0.26 mm)。同样的格局也出现在Guo等(2008)对我
国23个温带树种解剖结构的研究中; 类似的研究结
果也出现在北美的温带树种中(Comas & Eissenstat,
2009)。研究还表明, 由具AM到EM菌根的树种, 吸
收根变细的同时也伴随着其他性状的改变, 如皮层
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图1 AM树种吸收根菌根真菌与根毛以及根防御性状之间关系的概念图。“-”表示负相关; “?”表示关系有待确定。
Fig. 1 The hypothesized relationships among mycorrhizal fungi, root hair and root defense traits in AM tree species. The symbol “-”
stands for negative correlation; “?” indicates the uncertain relationship.


变薄(Guo et al., 2008), 分枝强度增加(Comas &
Eissenstat, 2009), 非结构性碳水化合物(TNC)减少
(Fan & Guo, 2010)。
由于受水热的限制, 温带树种的吸收根直径整
体上比热带细(常文静和郭大立, 2008)。但是它们之
中吸收根更细的物种倾向于形成EM菌根。一般认
为较细的吸收根比较粗的吸收根更适应干旱的环
境, 因为它们具有较高的环境可塑性和较高的抗水
分运输中水柱断裂的能力(Wells & Eissenstat, 2001;
Sperry et al., 2008; McCormack et al., 2012)。EM吸
收根比AM更细, 除了表明前者的干旱适应能力可
能强于后者外, 同时也反映了两类菌根真菌在对温
带养分利用上的差异。这表现在: (1)相对于热带, 温
带水热条件不足, 凋落物分解缓慢, 养分主要以有
机态存在于凋落物和土壤有机质中, 而AM真菌对
有机态的养分如N、P的获取能力明显不如EM真菌
(Read, 1991; Smith & Read, 2008); (2) EM真菌还可
通过其他途径来获取养分, 如它包裹在根的外周形
成致密的一层菌丝套(mantel), 可抵御环境胁迫, 延
长根的寿命(Espeleta et al., 2009), 进而增加养分获
取。此外, 相对于AM菌根, EM菌根中真菌生物量占
根生物量的比例更大(Hobbie & Hobbie, 2006), 根
外菌丝可能更多, 因而资源获取的范围更广。但是,
EM菌根可能由此带来较高的能量成本, 因为真菌
周转快, 代谢活动强(Peng et al., 1993; Druebert et
al., 2009), 而这一点也可以从EM菌根的TNC低于
AM菌根(Fan & Guo, 2010)看出。尽管如此, 我们推
测: 由于温带温度较低, 可能使得真菌的能量消耗
并不至于太高, 从而可以维持根中能量的消耗和供
应之间的平衡。由此可以看出, 温带中不同类型的
菌根真菌由于自身的特点, 通过对根功能性状的影
响来实现对不同水热和养分生境的适应。
2.2 热带生态系统的吸收根与真菌侵染
相比于温带树种, 热带树种吸收根的直径向两
个方向发展: 有的比温带的更粗, 也有的比温带的
更细(表1)。热带中吸收根较粗的树种一般是进化上
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表1 温带和热带树种吸收根直径比较(数据引自常文静和郭大立, 2008)
Table 1 Comparisons of absorption root diameter for tree species in temperate and tropical ecosystems (Data are cited from Chang
& Guo, 2008)
平均直径 Average diameter 直径变异 Variation in diameter
温带生态系统 Temperate ecosystems 0.24 mm 0.11–0.42 mm
热带生态系统 Tropical ecosystems 0.38 mm 0.07–0.89 mm



较为古老的木兰目的植物, 它们的吸收根直径甚至
可以超过1.5 mm (Baylis, 1975; Pregitzer et al., 2002;
Long et al., 2013)。如前所述, 这类根往往没有根毛
或者仅有有限且短小的根毛(Baylis, 1975), 其吸收
功能的发挥依赖于其强烈的真菌侵染 (St John,
1980)。另一方面, 这类粗的吸收根寿命可能较长。
尽管我们没有相关树种的实测寿命数据, 但是这种
推测有如下证据支持 : (1)从根构建的投资收益
(cost-benefit)理论(Eissenstat et al., 2000)上讲, 这种
高投资的粗吸收根如果寿命很短(也即吸收持续时
间短), 对植物来说是一种很不经济的策略; (2)已有
研究表明 , 不论从根级之间 (Wells & Eissenstat,
2001)还是从物种之间(McCormack et al., 2012)来看,
较粗的根寿命较长。由此我们可以得出如下推论:
根中可能不存在与叶中类似的反映吸收能力和寿命
之间权衡的经济谱, 因为对于这些直径较粗的吸收
根来说, 它们可以同时具有长的寿命和较高的(至
少来说不会很低的)吸收效率。最近的一个研究支持
我们上述的推论(Chen et al., 2013)。未来研究中若
能得到更多的证据支持, 则将更加突出菌根真菌在
吸收根功能性状格局、根叶关系格局, 以及众多生
态系统过程中(Cheng et al., 2012; Clemmensen et al.,
2013)的重要作用。
热带中有一些物种的吸收根比温带细, 例如,
尖叶茜树 (Randia oxyodonta)(常文静和郭大立 ,
2008)和桑科榕属植物(野外观测)的吸收根直径都在
0.1 mm以下。但这些树种的菌根往往是AM类型
(Wang & Qiu, 2006), 而温带中吸收根更细的树种往
往是EM类型。热带树种的这种格局可能是对土壤P
十分缺乏环境的适应。在P极度匮乏的系统中, 植物
依靠真菌获取P的能量代价会很高, 此时植物可能
通过减小细根直径来降低真菌侵染几率(Reinhardt
& Miller, 1990; Brundrett, 2002), 并转向利用能耗较
低的根毛(Jakobson et al., 2005)。我们上述的推论得
到Holdaway等(2011)最近研究的支持 , 他们发现 ,
在P极度匮乏的生境中, 根的直径变得更细。按照之
前的认识, 在P缺乏的环境可能需要较粗的吸收根
来增加真菌侵染率(Reinhardt & Miller, 1990; Brun-
drett, 2002)来获取P。但是当土壤中的P低到某个阈
值, 依靠这种途径得到的效益(P的获取)超过投资
(能量消耗), 从而采用较细的吸收根和根毛的策略
来降低能耗。事实上, 热带也有不少EM物种。EM
真菌在这些吸收根性状变异中的作用, 以及热带与
温带系统中的格局有何异同还未见报道。
3 问题与展望
尽管吸收根功能性状的研究已得到重视, 并开
展了不少研究, 但是相对于地上部分尤其是叶片功
能性状的研究, 仍显得相当滞后。这主要表现在目
前研究的树种还十分有限, 而且多以温带树种为主
(Pregitzer et al., 2002; Withington et al., 2006; Guo et
al., 2008; 师伟等, 2008; Comas & Eissenstat, 2009;
Freschet et al., 2010; Xia et al., 2010; Holdaway et al.,
2011), 对物种多样性高、根系变异式样复杂的热带
和亚热带地区的研究较少(许旸等, 2011; 银森录等,
2011; 马承恩等, 2012; Wang et al., 2012; Long et al.,
2013)。
其次, 目前研究中调查的吸收根功能性状有
限。多数研究往往只涉及根的形态和养分性状, 而
对于更能准确地刻画根功能的解剖结构, 尤其是涉
及真菌侵染方面的性状关注较少。限于实验手段和
技术条件, 目前仅有真菌侵染类型和侵染率等少数
性状来描述真菌侵染状况, 还缺乏更为有效的量化
指标。此外, 还缺乏大规模的物种吸收根寿命的测
定研究(郭大立和王政权, 2008; Gu et al., 2011; Long
et al., 2013)。有限的根寿命数据是我们对菌根真菌
与吸收根功能性状之间关系认识不足的重要原因。
再次, 对于真菌侵染与吸收功能之外的其他功
能的关系还知之甚少。例如, 通过真菌和根毛吸收
进入根的水分和养分, 最终要通过维管系统运输到
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地上器官中, 此时吸收功能和运输功能之间如何配
合？真菌侵染和未被侵染的吸收根在吸收结构和疏
导结构上有何不同? 皮层除了作为物质吸收的通
道, 还有可能承担防御、储存等功能(图1; Long et
al., 2013), 这些功能之间如何权衡和协调？这些问
题都需要深入研究。
最后, 物种的系统发育背景也是影响吸收根功
能性状格局的重要因素。从被子植物原始树种到进
化树种, 吸收根直径和真菌侵染率一般呈降低趋势
(Chen et al., 2013), 但是仍有“反常”格局: 一些进化
树种的吸收根也具有较粗的直径, 并伴随着强烈的
真菌侵染(卫星等, 2008; Holdaway et al., 2011)。这
可能涉及系统发育信息之外的因素。因此, 我们也
需要关注系统发育历史中, 真菌侵染如何与其他因
素共同影响吸收根的功能性状。
基金项目 中国科学院西双版纳热带植物园热带
森林重点实验室开放基金、国家自然科学基金青年
基金(31200344)、中国博士后基金(2013M530333)、
棉花生物学国家重点实验室开放课题基金
(CB2013A26)。
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责任编委: 王政权 责任编辑: 王 葳