全 文 ：植物生态学报 2011, 35 (6): 632–640 doi: 10.3724/SP.J.1258.2011.00632
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2011-02-28 接受日期Accepted: 2011-04-20
* 共同通讯作者Co-author for correspondence (E-mail: tianqiuying@ibcas.ac.cn; sfl0000@126.com)
黄花苜蓿与蒺藜苜蓿对土壤低磷胁迫适应策略的
比较研究
高 艳1 田秋英2* 石凤翎1* 李凌浩2 张文浩2
1内蒙古农业大学生态环境学院, 呼和浩特 010018; 2中国科学院植物研究所植被与环境变化国家重点实验室, 北京 100093
摘 要 土壤有效磷(P)含量低是限制植物生长的主要因素之一。根形态变化和根系大量分泌以柠檬酸为主的有机酸是植物
适应土壤P素缺乏的重要机制。以广泛分布于我国北方的重要豆科牧草黄花苜蓿(Medicago falcata)和豆科模式植物蒺藜苜蓿
(M. truncatula)为材料, 采用砂培方法, 研究了低P胁迫对其植株生长、根系形态和柠檬酸分泌的影响, 对比了两种苜蓿适应低
P胁迫的不同策略。结果表明: 1)低P处理显著抑制了蒺藜苜蓿与黄花苜蓿的地上部生长, 而对地下部生长影响较小, 从而导致
根冠比增加。2)低P胁迫显著降低黄花苜蓿的总根长和侧根长, 而对蒺藜苜蓿的上述根系形态指标没有显著影响。3)低P胁迫
促进两种苜蓿根系的柠檬酸分泌, 无论是在正常供P还是低P胁迫条件下, 黄花苜蓿根系分泌柠檬酸量显著高于蒺藜苜蓿根
系。上述结果表明, 黄花苜蓿和蒺藜苜蓿对低P胁迫的适应策略不同, 低P胁迫下, 黄花苜蓿主要通过根系大量分泌柠檬酸,
活化根际难溶态P来提高对P的吸收, 而蒺藜苜蓿维持较大的根系是其适应低P胁迫的主要策略。
关键词 柠檬酸分泌, 黄花苜蓿, 蒺藜苜蓿, 低P胁迫, 根构型
Comparative studies on adaptive strategies of Medicago falcata and M. truncatula to phos-
phorus deficiency in soil
GAO Yan1, TIAN Qiu-Ying2*, SHI Feng-Ling1*, LI Ling-Hao2, and ZHANG Wen-Hao2
1College of Ecology and Environmental Science, Inner Mongolia Agricultural University, Hohhot 010018, China, and 2State Key Laboratory of Vegetation and
Environmental Change, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China
Abstract
Aims Phosphorus (P) is an essential macronutrient for plant growth and development. Phosphorus deficiency is
one of the major constraints limiting plant growth in many types of soils. To cope with P deficiency, plants have
evolved numerous strategies including changes in root architecture and exudation of organic acids in general and
citrate in particular to maximize P uptake and mobilize soil P. To unravel the adaptive strategies of Medicago fal-
cata, a native legume species in temperate grassland in northern China, and M. truncatula, a legume model plant,
to P deficiency, we compared biomass, root traits and exudation of citrate of the two species under two levels of P
supply.
Methods Pot experiments were conducted to compare biomass, root traits and exudation of citrate in M. falcata
and M. truncatula under two levels of P supply (500 and 5 µmol·L–1).
Important findings Shoot biomass was reduced while root biomass was not affected in both M. falcata and M.
truncatula when exposed to P-deficient medium, leading to an increase in root/shoot ratio. The lateral root length
and total root length of M. falcata seedlings grown in P-deficient medium were markedly reduced compared to
those grown in P-sufficient medium, while no significant effect of P deficiency on these parameters in M. trun-
catula seedlings was observed. A greater amount of citrate was exuded from M. falcata roots than M. truncatula
roots under P-sufficient conditions. Citrate exudation from both species was stimulated in response to P defi-
ciency with the stimulatory effect being much more evident in M. falcata than in M. truncatula. Taken together,
these findings reveal that M. falcata and M. truncatula have developed different strategies to cope with P defi-
ciency. Medicago falcata had a small root system and exuded large amount of citrate to mobilize soil P bound to
soil particles. In contrast, M. truncatula had limited capacity to mobilize soil P by releasing citrate, but it main-
tained a large root system to more effectively explore sparse soil P and maximize P uptake by its large root sur-
face area.
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Key words citrate exudation, Medicago falcata, Medicago truncatula, phosphorus deficiency, root architecture

磷(P)是植物生长必需的大量元素之一, 是植
物体内核酸和生物膜的能量代谢和生物合成的重
要底物, 在光合作用、呼吸作用及一系列酶的调节
作用中起重要作用, 因此P是影响植物生长发育的
重要元素。尽管土壤中全P含量很高, 但由于P极易
被土壤中的阳离子或团粒结构所固定, 形成难溶性
沉淀物, 再者在土壤中的移动性很小, 其扩散距离
只有1–2 mm (Barber & Mackay, 1986), 所以能够被
植物直接吸收利用的有效P含量很低, 植物经常处
于低P胁迫状态(Lynch, 1995; Raghothama, 1999;
Vance et al., 2003)。传统的农业生产中通过施加P肥
来满足植物对P的需求, 但一方面由于P极易被土壤
固定, P肥利用率降低; 另一方面P肥易被淋溶进入
水体造成环境污染。更为严峻的是我国P矿资源匮
乏。已有文献报道, 世界P矿将在今后60到80年内被
消耗殆尽(Vance, 2001)。P肥的过量施用不仅增加生
产成本, 加剧矿产资源的耗竭, 而且也导致水体富
营养化等生态环境问题。因此, 围绕实现作物高产、
资源高效、环境友好和农业可持续发展的总体目标,
利用植物固有的生物学特性, 挖掘植物自身对养分
的高效吸收利用潜能, 是解决土壤有效P缺乏的重
要举措(严小龙等, 1992; 严小龙和张福锁, 1997; 王
庆仁等, 1998; Vance et al., 2003)。
植物在长期的进化过程中, 形成了多种适应低
P胁迫的策略。这些策略主要包括根形态构型的改
变、有机酸的合成与分泌和P转运蛋白活性增加等
(Vance et al., 2003)。低P胁迫下, 植物通过改变其根
系形态, 增加活化和吸收P的表面积, 提高土壤P的
吸收效率, 是植物适应低P胁迫的重要机制之一(廖
红和严小龙, 2000; 赵华等, 2006; Desnos, 2008)。耐
低P的植物往往会通过刺激侧根和根毛的生长, 进
而增加P吸收的表面积。其次, 植物可以通过酸化根
际, 分泌有机酸来活化土壤中难溶性P (Ryan et al.,
2001), 分泌酸性P酸酶分解土壤有机P来增加对P的
吸收(Richardson, 2009)。另外, 低P胁迫下, 植物通
过上调编码高亲和的P酸根转运蛋白的基因表达
(Raghothama, 1999; Vance et al., 2003), 增加P转运
蛋白的活性提高P的吸收利用。豆科作物通过改变
根系形态适应低P胁迫的例子是白羽扇豆(Lupinus
albus), 它可形成一种特殊的簇生根即“排根”, 这是
迄今为止发现的植物适应P胁迫的最典型变化
(Neumann & Martinoia, 2002)。
根系大量分泌有机酸, 特别是柠檬酸, 是植物
适应低P胁迫的一个有效机制(Ryan et al., 2001)。缺
P条件下, 根系释放的柠檬酸可以有效地螯合铁、
钙、铝等阳离子, 溶解土壤中难溶性的P酸盐, 提高
土壤P的可利用性。白羽扇豆在低P条件下一方面能
够形成特殊的“排根”结构, 同时“排根”具有超强的
释放柠檬酸的能力 (Neumann & Römheld, 1999;
Neumann & Martinoia, 2002), 因此“排根”是高等植
物通过改变根系形态和生理过程, 高度协调统一地
来有效适应低P胁迫的最好例证。
苜蓿属(Medicago)植物是重要的豆科牧草资源,
广泛分布于全球各地(耿华珠, 1995)。其中蒺藜苜蓿
(M. truncatula)具有高的遗传转化效率、生长期短、
二倍体、染色体组为2 × 8 (2n = 16)、基因组小、自
花授粉、固氮等特点, 使它成为研究豆科的模式植
物(陈爱民等, 2006; 魏臻武和盖钧镒, 2008)。蒺藜
苜蓿也是继拟南芥 (Arabidopsis thaliana)和水稻
(Oryza sativa)之后第3个进行全基因组测序的植物
(魏臻武和盖钧镒, 2008)。黄花苜蓿(M. falcata)是一
种具有重要抗逆特性的豆科牧草, 具有很强的抗
寒、耐旱、耐盐碱、抗病虫害、寿命长等优良特性
(王俊杰, 2008)。苜蓿属于喜P植物, 土壤缺P是制约
我国许多地区苜蓿生产的主要因素(耿华珠, 1995)。
如连续长期的苜蓿生产一般导致土壤P明显下降(汪
诗平和陈默君, 1992)。增施P肥能有效提高苜蓿鲜干
草产量和改善其品质(汪诗平和陈默君, 1992; San-
derson & Jones, 1993; 温洋和金继运, 2007)。以往的
研究已证明, 黄花苜蓿具有耐低温、干旱和盐碱的
特性(吕世杰, 2007; Pennycooke et al., 2008; 王俊
杰, 2008), 但黄花苜蓿对低P胁迫响应和适应特征
尚未见报道。本文通过研究低P胁迫对豆科模式植
物蒺藜苜蓿和广泛生长于我国干旱、半干旱温带草
原的黄花苜蓿根系形态和根系分泌柠檬酸的影响,
探讨两种苜蓿对低P胁迫的响应和适应机制。
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1 材料和方法
1.1 植物材料
本研究使用的野生黄花苜蓿和蒺藜苜蓿种子
分别由中国农业科学院草原研究所和美国农业部
(USDA)的Vance CP博士提供。
1.2 材料培养
挑选大小、饱满度一致的黄花苜蓿和蒺藜苜蓿
的种子, 用浓硫酸处理8 min以破除种皮, 用去离子
水冲洗干净后, 置于含有0.75%琼脂的培养皿中28
℃萌发。待胚根长约2 cm后, 选取发育一致的苜蓿
幼苗, 用去离子水将根系洗净, 移栽至装有2 kg石
英砂(粒径: 1.0–1.5 mm)的塑料盆(直径和高度分别
为160 mm和140 mm)中。每隔一天浇一次150 mL营
养液。幼苗在人工气候室中培养, 生长条件为: 光
照时间14 h (昼) / 10 h (夜), 温度25 ℃ (昼) / 20 ℃
(夜), 相对湿度60%–70%, 光照强度200–230 μmol·
m–2·s–2。营养液成分: 1 mmol·L–1 MgSO4, 0.25 mmol·
L–1 K2SO4, 0.25 mmol·L–1 CaCl2, 1 mmol·L–1
NH4NO3, 2.5 mmol·L–1 KNO3, 100 µmol·L–1 Fe-Na2-
EDTA, 30 µmol·L–1 H3BO3, 5 µmol·L–1 MnSO4,
1 µmol·L–1 ZnSO4, 1 µmol·L–1 CuSO4, 0.7 µmol·L–1
Na2MoO4和50 µmol·L–1 KCl。用HCl或KOH调节营
养液pH为6.0–6.3。营养液的P水平分别设为正常供P
500 μmol·L–1 (+P)和低P 5 μmol·L–1 (–P)两个水平, P
源为KH2PO4。低P处理的K浓度采用KCl补充到正常
供P处理的K浓度水平, 以排除处理间的K水平差
异。移苗后即处理, 待出现缺P症状时(20天), 取样
测定。每个处理设4个重复, 每个实验重复3次。
1.3 根系形态的测定
培养20天后, 将植株从结节处剪开, 量取主根
长和侧根数 , 扫描仪扫描后用根系分析软件
(WinRHIZO, Regent, Canada)分析总根长、根体积和
根表面积。
1.4 生物量的测定
培养20天后, 将植株从结节处剪开, 去离子水
洗净后吸干表面水分, 分别称取地上部与地下部鲜
重, 105 ℃杀青30 min, 在烘箱中75 ℃烘干至恒重
后称取干重。保留样品用来测定P含量。
1.5 P含量的测定
微波消解法消解植物材料后, 用台式电感耦合
等离子体发射光谱仪(ICP-OES, Varian, USA)测定P
含量。
1.6 柠檬酸的收集和测定
柠檬酸的收集和测定参照Shen等(1998)的方
法。将植株从石英砂中取出, 用去离子水将根系冲
洗干净, 置于离心管中, 加入2 mL收集液, 遮光下
收集2 h。收集时间从10:00到12:00, 收集液为各自
的营养液, 即+P/–P营养液。收集液中的柠檬酸含量
采用酶活方法测定, 原理是柠檬酸在柠檬酸裂解酶
的作用下转变为草酰乙酸, 在NADH的存在下, 通
过苹果酸脱氢酶与乳酸脱氢酶催化, 草酰乙酸脱羧
为丙酮酸, 期间反应消耗的NADH的量与柠檬酸的
量成正比, 通过分光光度法测定柠檬酸的量。
1.7 统计分析
用SAS统计软件进行数据统计, 显著水平为p <
0.05。
2 结果和分析
2.1 低P对黄花苜蓿和蒺藜苜蓿生长的影响
低P胁迫显著抑制了黄花苜蓿和蒺藜苜蓿地
上部的生长(图1)。黄花苜蓿所表现出的缺P症状早
于蒺藜苜蓿, 而且黄花苜蓿缺P症状较蒺藜苜蓿更
明显(照片未显示)。与正常供P相比, 低P处理的黄
花苜蓿地上部干重下降了62%, 蒺藜苜蓿下降了
45%; 蒺藜苜蓿的地上部生物量在两个P水平下都
显著高于黄花苜蓿。同地上部相同, 在正常供P条件
下, 蒺藜苜蓿的地下生物量也显著高于黄花苜蓿的
地下生物量(图1), 但低P处理并没有显著影响蒺藜
苜蓿地下生物量(图1), 所以在低P条件下, 蒺藜苜
蓿的地下生物量也高于黄花苜蓿的地下生物量。另
外, 在正常供P条件下, 蒺藜苜蓿的根冠比显著高
于黄花苜蓿的根冠比; 由于低P处理只显著降低了
两种苜蓿的地上生物量, 而地下生物量受抑制程度
较低, 由此导致低P条件下, 两种苜蓿的根冠比显
著增加, 但在低P条件下蒺藜苜蓿的根冠比显著高
于黄花苜蓿的根冠比(图1); 一个有趣的现象是, 蒺
藜苜蓿在正常供P条件下的根冠比与黄花苜蓿在低
P条件下的根冠比相同(图1)。
2.2 低P对黄花苜蓿和蒺藜苜蓿植株P含量的影响
黄花苜蓿和蒺藜苜蓿在正常供P条件下的地上
部的P含量相差较小, 低P处理20天后, 两种苜蓿的
体内P含量都显著降低, 二者的P浓度无显著差异
(表1)。与地上部P含量不同, 在正常供P条件下, 黄
花苜蓿地下部的P含量显著高于蒺藜苜蓿地下部的
高艳等: 黄花苜蓿与蒺藜苜蓿对土壤低磷胁迫适应策略的比较研究 635

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图1 黄花苜蓿和蒺藜苜蓿在正常供磷(+P, 500 µmol·L–1)和
低磷(–P, 5 µmol·L–1)条件下的地上、地下生物量和根冠比(平
均值±标准误差, n = 4)。不同字母表示物种之间和处理间差
异显著(p < 0.05)。
Fig. 1 Biomass of shoots and roots, and shoot/root ratio in
Medicago falcata and M. truncatula under supply of normal
(+P, 500 µmol·L–1) and low P (–P, 5 µmol·L–1) (mean ± SE, n =
4). Different letters indicate significant difference between
species and treatments at p < 0.05.


P含量, 但低P处理后, 两种苜蓿地下部的P含量降
低到相同的水平(表1), 表明黄花苜蓿地下部P含量
对外界的供P水平更敏感。另外, 在正常供P条件下,
由于黄花苜蓿具有较高的地下部P含量, 所以导致
黄花苜蓿整株的P含量高于蒺藜苜蓿的P含量, 但在
低P条件下, 二者在整株水平上的P含量没有显著差
别(表1)。两种苜蓿体内累积的总P量在两种供P条件
下也表现出显著差异; 蒺藜苜蓿在正常供P和低P条
件下P的累积量比黄花苜蓿分别高33%和120%
(表1)。
2.3 低P对黄花苜蓿和蒺藜苜蓿主根长、侧根长和
侧根密度的影响
黄花苜蓿和蒺藜苜蓿在正常供P条件下的总根
长没有显著的差别, 但低P处理显著降低了黄花苜
蓿的总根长, 而对蒺藜苜蓿的总根长没有影响(图
2)。为了进一步分析低P胁迫对上述两种苜蓿根系的
影响, 我们比较了不同P水平处理下两种苜蓿的主
根长、侧根长和侧根密度。研究结果表明, 正常供
P水平条件下蒺藜苜蓿的主根长显著高于黄花苜蓿
的主根长, 低P胁迫对两种苜蓿主根的长度没有影
响(图2)。在正常供P条件下, 黄花苜蓿和蒺藜苜蓿
的侧根长没有显著差别, 低P处理显著降低了黄花
苜蓿的侧根长, 而对蒺藜苜蓿的侧根长没有影响,
因此, 低P处理下蒺藜苜蓿的总侧根长显著高于黄
花苜蓿(图2)。另外, 两种苜蓿的侧根密度, 即单位
主根长度上的侧根数目, 在正常供P和低P条件下
都不存在显著差别(图2), 说明其侧根密度对介质
中的P供应水平不敏感。以上结果表明, 低P处理对
两种苜蓿总根长的抑制主要源于对侧根伸长的抑
制。与蒺藜苜蓿相比, 黄花苜蓿的侧根伸长对低P
胁迫更敏感。
2.4 低P胁迫对黄花苜蓿和蒺藜苜蓿根表面积、根
体积和比根长的影响
为了进一步探讨低P胁迫对两种苜蓿根形态的
影响, 我们比较了在两个供P水平下黄花苜蓿和蒺
藜苜蓿的根表面积、根体积和比根长。两种苜蓿的
根表面积在正常供P条件下没有显著差异, 低P处理
显著降低了黄花苜蓿的根表面积, 降低幅度达53%,
而低P处理对蒺藜苜蓿的根表面积没有影响, 导致
在低P条件下蒺藜苜蓿的根表面积比黄花苜蓿的根
表面积高127% (表2)。与根表面积不同, 在正常供P
条件下蒺藜苜蓿的根体积显著高于黄花苜蓿的根
体积, 低P处理显著降低了黄花苜蓿的根体积, 而
蒺藜苜蓿的根体积在两个供P水平下没有显著差别
(表2)。正常供P处理下, 黄花苜蓿的比根长是蒺藜
苜蓿比根长的2倍, 低P处理显著降低了黄花苜蓿的
比根长, 但对蒺藜苜蓿的比根长没有显著影响, 两
种苜蓿的比根长在低P条件下没有显著差别(表2)。
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表1 正常供磷(+P, 500 µmol·L–1)和低磷(–P, 5 µmol·L–1)条件下黄花苜蓿和蒺藜苜蓿地上、地下、整株P含量和P累积量的比较
(平均值±标准误差, n = 4)
Table 1 P contents in shoots, roots, whole plants and accumulative amounts of P in Medicago falcata and M. truncatula under con-
ditions of normal (+P, 500 µmol·L–1) and low P (–P, 5 µmol·L–1 ) supply (mean ± SE, n = 4)
植物种
Species
供P水平
P level
地上P含量
Shoot P concentration
(mg·g–1 DW)
地下P含量
Root P concentration
(mg·g–1 DW)
植株P含量
Plant P concentration
(mg·g–1 DW)
P累积量
Accumulative P
(μg·plant–1)
黄花苜蓿
M. falcata
+ P
– P
4.837 ± 0.060a
1.157 ± 0.067b
5.679 ± 0.153a
1.631 ± 0.043c
5.43 ± 0.16a
1.45 ± 0.05c
97.72 ± 2.07b
12.50 ± 0.77d
蒺藜苜蓿
M. truncatula
+ P
– P
4.260 ± 0.272a
1.130 ± 0.023b
3.909 ± 0.202b
1.796 ± 0.021c
4.02 ± 0.23b
1.26 ± 0.02c
124.11 ± 5.47a
26.47 ± 0.56c
不同字母表示物种之间和处理间差异显著(p < 0.05)。
Different letters indicate significant difference between species and treatments at p < 0.05.



图2 黄花苜蓿和蒺藜苜蓿在正常供磷(+P, 500 µmol·L–1)和低磷(–P, 5 µmol·L–1)条件下的主根长、侧根长、侧根密度和总根长
(平均值±标准误差, n = 4)。不同字母表示物种之间和处理间差异显著(p < 0.05)。
Fig. 2 Primary root length, lateral root length, lateral root density and total root length of Medicago falcata and M. truncatula under
supply of normal (+P, 500 µmol·L–1) and low P (– P, 5 µmol·L–1) (mean ± SE, n = 4). Different letters indicate significant difference
between species and treatments at p < 0.05.


2.5 低P胁迫对黄花苜蓿和蒺藜苜蓿根系分泌柠檬
酸的影响
除根形态变化外, 根系有机酸分泌也是植物适
应低P胁迫的重要机制。为揭示两种苜蓿在低P胁迫
下的适应策略, 我们对比了黄花苜蓿和蒺藜苜蓿在
不同P处理下的根系有机酸分泌情况。正常供P条件
下, 黄花苜蓿根系分泌柠檬酸量高于蒺藜苜蓿, 而
且低P胁迫显著增加了黄花苜蓿根系柠檬酸的分泌
量(图3), 黄花苜蓿在低P条件下根系分泌柠檬酸的
量比其在正常供P条件下分泌柠檬酸的量高2.6倍
(图3)。与黄花苜蓿相同, 低P处理也增加了蒺藜苜
蓿根系柠檬酸的分泌量, 但其增加幅度远低于黄花
高艳等: 黄花苜蓿与蒺藜苜蓿对土壤低磷胁迫适应策略的比较研究 637

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表2 正常供磷(+P, 500 µmol·L–1)和低磷(–P, 5 µmol·L–1)条件下黄花苜蓿和蒺藜苜蓿根表面积、根体积和比根长的比较(平均值
±标准误差, n = 4)
Table 2 Root surface area, root volume and specific root length of Medicago falcata and M. truncatula under conditions of normal
(+P, 500 µmol·L–1) and low P (–P, 5 µmol·L–1 ) supply (mean ± SE, n = 4)
植物种
Species
供磷水平
P level
根表面积
Root surface area (cm2)
根体积
Root volume (cm3)
比根长
Specific root length (cm·g–1 DW)
+P 13.74 ± 2.39a 0.104 ± 0.012b 32.36 ± 5.07a 黄花苜蓿
M. falcata –P 6.40 ± 0.67b 0.053 ± 0.003c 19.51 ± 2.52b
+P 18.43 ± 2.61a 0.148 ± 0.021a 15.47 ± 2.80b 蒺藜苜蓿
M. truncatula –P 14.50 ± 1.43a 0.116 ± 0.011ab 13.39 ± 1.79b
不同字母表示物种之间和处理间差异显著(p < 0.05)。
Different letters indicate significant difference between species and treatments at p < 0.05.





图3 黄花苜蓿和蒺藜苜蓿在正常供磷(+P, 500 µmol·L–1)和
低磷(–P, 5 µmol·L–1)条件下的根系柠檬酸量(平均值±标准误
差, n = 4)。不同字母表示物种之间和处理间差异显著(p <
0.05)。
Fig. 3 Exudation of citrate from roots of Medicago falcata
and M. truncatula under supply of normal (+P, 500 µmol·L–1)
and low (– P, 5 µmol·L–1) P (mean ± SE, n = 4). Different let-
ters indicate significant difference between species and treat-
ments at p < 0.05.


苜蓿(图3), 从而导致蒺藜苜蓿在低P条件下的根系
柠檬酸分泌量显著低于黄花苜蓿根系的柠檬酸分
泌量(图3)。与蒺藜苜蓿相比, 根系柠檬酸的分泌能
力强是黄花苜蓿耐低P胁迫的重要适应策略。在低P
胁迫条件下, 由于分配到黄花苜蓿根中的同化产物
较多用于根系柠檬酸分泌, 使得用于维持根系生长
的同化物所占比例较少, 因此, 大量的柠檬酸分泌
是导致黄花苜蓿在低P胁迫下根系生长受抑制的重
要原因。
3 讨论
植物在长期的进化过程中, 形成了多种响应和
适应低P胁迫的机制, 从而能有效地吸收利用土壤
中的P, 以满足自身生长发育的需求。因为P容易被
土壤颗粒固定, 同时P在土壤中的移动性低, 所以P
是植物很难利用的矿质养分之一。根系形态改变和
根系分泌有机酸是植物适应低P胁迫的常见机制
(Raghothama, 1999; Vance et al., 2003)。黄花苜蓿是
我国北方广泛分布的优良豆科牧草, 具有抗寒、抗
旱和耐盐碱的特性(王俊杰, 2008), 尽管有一些施P
肥对苜蓿产量和品质影响的报道(温洋和金继运,
2007), 但苜蓿对低P胁迫的响应和适应研究尚未见
报道。本文通过比较黄花苜蓿与豆科模式植物蒺藜
苜蓿在正常供P和低P胁迫条件下根系形态和柠檬
酸分泌的差异, 探讨了两种苜蓿对低P胁迫的适应
机制。
大量研究结果表明, 植物生长在低P条件下,
其根系形态会发生显著的改变, 这些变化主要包括
根重相对增加, 刺激侧根发生和伸长, 增加根毛数
量和长度, 以及增加根系在表层土的分布等(Lynch,
1995; Gilroy & Jones, 2000; 严小龙等, 2000; 李海
波等, 2001; Liao et al., 2001; Lynch & Brown, 2001;
Williamson et al., 2001;王树起等, 2010)。不同物种
以及同一物种的不同品种的根形态变化对低P胁迫
的响应不同(Bonser et al., 1996; Liu et al., 2004)。譬
如, 水稻通过促进侧根的发生发育, 增大根系的吸
收表面积来适应低P胁迫(李海波等, 2001)。在拟南
芥中, 低P胁迫抑制主根伸长, 促进侧根和根毛的
生长(Raghothama & Karthikeyan, 2005)。玉米(Zea
mays)通过同时增加主根长和侧根长提高对低P胁
迫的耐受性(Liu et al., 2004)。P高效基因型菜豆
(Phaseolus vulgaris)在低P胁迫下会形成更多的侧根
分支(Lynch, 1995)。本研究结果证明低P胁迫抑制了
638 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2011, 35 (6): 632–640

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两种苜蓿的根系生长, 与Borch等(1999)报道的研究
结果相似, 他们的结果表明低P胁迫抑制菜豆主根
和侧根的生长。与蒺藜苜蓿相比, 黄花苜蓿的根系
生长对生长介质中的P水平的响应更敏感, 表现在
低P条件下黄花苜蓿的总根长和侧根长受到显著抑
制, 使得其根系表面积和根体积显著降低。另外,
在正常供P条件下, 黄花苜蓿具有较高的比根长,
说明黄花苜蓿的细根多于蒺藜苜蓿, 有利于其在正
常供P下的P吸收, 但低P胁迫后, 黄花苜蓿的比根
长降低幅度远高于蒺藜苜蓿的降低幅度, 这也是黄
花苜蓿根生长对低P胁迫敏感的重要体现。与蒺藜
苜蓿相比, 黄花苜蓿根中和整株的P浓度较高, 而P
积累量和干物质较低(表1), 表明黄花苜蓿P的内部
利用效率较高。这些结果表明黄花苜蓿和蒺藜苜蓿
对低P胁迫的适应机制存在显著差异。
植物在低P胁迫条件下往往会将较多的光合同
化物分配于地下, 用于根系生长, 有利于根系活化
吸收土壤中有限的P资源, 以维持植物的生长发育,
提高植物的耐低P胁迫能力(Lynch, 1995)。P高效型
植物在低P胁迫下往往具有较大的根冠比 (Rag-
hothama, 1999)。本研究发现, 低P处理下苜蓿地上部
生长受到强烈抑制, 相对增加了地下部生物量, 从
而引起苜蓿在低P胁迫下根冠比增加。与正常供P水
平相比, 低P胁迫下的黄花苜蓿地上部干重下降了
62%, 蒺藜苜蓿下降了45%。而低P胁迫下黄花苜蓿
地下部生物量下降了31%, 蒺藜苜蓿地下部生物量
下降了15%。低P胁迫下二者地下部生物量的下降幅
度远低于地上部生物量的下降幅度, 进而导致了两
者的根冠比增加。与黄花苜蓿相比, 低P胁迫下蒺藜
苜蓿的根冠比增加幅度较高。因此, 与黄花苜蓿相
比, 蒺藜苜蓿在低P胁迫下能够维持相对庞大的根
系, 这可能是蒺藜苜蓿耐低P胁迫的主要适应策略。
除根系形态变化外, 根系有机酸分泌是植物适
应低P胁迫的另一机制 (Dinkelaker et al., 1989;
Johnson et al., 1994, 1996; Neumann & Römheld,
1999)。不同植物在遭受低P胁迫时分泌的有机酸种
类和含量不同, 但以柠檬酸为主(Ryan et al., 2001)。
本研究发现, P缺乏导致两种苜蓿根系的柠檬酸分
泌量增加(图3), 并且两种苜蓿在不同P水平下分泌
的柠檬酸量存在显著差异。与蒺藜苜蓿相比, 正常
供P条件下的黄花苜蓿柠檬酸分泌量较高, 而且低P
胁迫后, 黄花苜蓿根系柠檬酸分泌量的增加幅度是
蒺藜苜蓿的2倍(图3)。因此根系较强的柠檬酸分泌
能力是黄花苜蓿适应低P胁迫的重要机制。在低P条
件下, 由于黄花苜蓿具有较强的有机酸分泌能力,
导致其分配到根中的大量光合同化产物被释放到
根际用于活化土壤中的难溶性P, 这些被活化的P不
仅可供黄花苜蓿吸收, 而且有可能会被其他禾本科
牧草吸收利用。因此黄花苜蓿根系较强的有机酸分
泌对于草原植被耐土壤低P胁迫能力的提高具有重
要的生态学意义。
综上所述, 两种苜蓿对低P胁迫表现出不同的
适应策略。蒺藜苜蓿在低P胁迫下, 柠檬酸的分泌量
相对较少, 较多的光合同化产物用于根系生长, 进
而能维持较大的根系, 增加了P的吸收面积。而黄花
苜蓿由于大量的同化产物以有机酸的形式释放, 使
其根系生长受抑制, 但大量的柠檬酸分泌能活化土
壤中的难溶态P, 从而提高对P的吸收。
致谢 “973”项目北方草地与农牧交错带生态系统
维持与适应性管理的科学基础(2007CB106800)和
植被与环境变化国家重点实验室资助。
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责任编委: 黄振英 责任编辑: 李 敏