全 文 ：大王马先蒿的传粉综合征状及其生物地理学意义
王　红
(中国科学院昆明植物研究所　昆明　650204)
摘要　对云南西北部中甸和昆明黑龙潭的大王马先蒿(Pedicularis rex Clarke C.B)的不同居群进行了传
粉生物学观察。大王马先蒿花为黄色 ,花冠短管 、无喙 、具二齿 、无蜜腺 , 是一种原始的花冠类型。该种
由红腹熊蜂(Bombus friseanus Sko rikov)和明亮熊蜂(Bombus lucorum L.)的工蜂在直立的位置上 , 通过
震动花粉背触式传粉;同时也观察到红腹熊蜂的工蜂在倒悬的位置上 ,通过震动花粉腹触式传粉。 熊蜂
的工蜂在大王马先蒿上的这两种传粉综合征状的发现 , 可能是仅存在于马先蒿原始类型中的一种特殊
现象。
关键词　大王马先蒿 ,传粉综合征状 , 生物地理学
THE POLLINATION SYNDROMEOF PEDICULARIS REX(SCRO-
PHULARIACEAE)AND ITS BIOGEOGRAPHIC SIGNIFICANCE
WANG Hong
(Kunming Inst itute o f Botany , The Chinese Academy of S ciences , Kunming 650204)
Abstract　The pollination biology of different populations of Pedicularis rex Clarke C B.was
studied in Zhongdian of No rthw est Yunnan and in Kunming of cent ral Yunnan , respective-
ly.Seed production depends exclusively upon pollination by bumblebees (Bombus Latr.).
The flow ers are yellow , w ith short-tubed , erost rate and nectarless corolla.Two species of
the bumblebee wo rkers , Bombus friseanus Skorikov and B .lucorum L.foraged in an up-
right(no tot ribic)posi tion for pollen.Meanwhile , Bombus friseanus workers also foraged in
an inverted(sterno tribic)position on P .rex , vibrating pollen from the anthers within the
galea.This pollination syndrome was previously reported in the North American species , e.
g .P.labradorica which has the same corolla-ty pe with P.rex .A comparison of the co rolla
types and pollination syndrome on the species of Pedicularis in East Asia and North America
indicates that such a pollination syndrome may be only found in the primitive corolla type of
Pedicularis.In spi te of the separation in the geological histo ry , P.rex and P .labradorica
share the same co rolla type and pollination syndrome.Further study is needed to elucidate
the biogeog raphy of the Pedicularis.
Key words　Pedicularis rex , Pollination syndrome , Biogeography
对于具有密切生态学关系的两大类生物之间相互作用式样的研究被称为协同进
化[ 1] ,其中植物与植食性动物 、植物与寄生性真菌 、植物与传粉动物相互关系的研究在近
三十年来越来越受到进化生物学家的重视[ 2 ～ 4] 。生物地理学中隔离分化生物地理学派
的兴起[ 5] ,使得繁育系统资料在研究隔离和间断生物区系中的重要性得到进一步认识 。
马先蒿属(Pedicularis L.)广布于北温带 ,其花型 、花色的多样化及其与传粉昆虫的关系
很早就引起了进化学家的重视 。Macior[ 6 ,7]较为系统地研究了产于北美和日本的一些马
云南省自然科学基金资助项目(97C084M)和中国科学院生物分类区系特别支持费资助项目。 The w ork was
supported by the Natural S cience Foundation of Yunnan Province and by a grant for systematic and evolutionay biolo-
gy , the Chinese Academy of Sciences.
收稿日期:1998-04-26　接受日期:1998-05-11
植　物　学　报　1998 , 40(9):781 ～ 785
Acta Botanica Sinica
先蒿属植物的传粉生态学 ,并提出了东亚与北美马先蒿植物平行进化的问题。Macio r[ 8 , 9]
先后研究了卡什米尔和 Himachal喜马拉雅的两种长喙型马先蒿的传粉生态学 ,认为熊蜂
仍是这一类马先蒿的有效传粉媒介而不支持 Pennell[ 10]关于这一花冠类型可能与具虹吸
式口器的蝶或蛾类传粉有关的推测 。王红和李德珠[ 11]报道了云南西北部和四川西部的
长管具喙型的云南管花马先蒿和斑唇马先蒿仍是由熊蜂的工蜂震动花粉后腹面触柱式传
粉的 。Macior[ 6]曾对斗叶组中从短管 、无喙的大王马先蒿到极长管 、具喙的斗叶马先蒿的
这种渐式的进化以及与传粉昆虫作为选择压力的关系给予特别重视 。本文报道了大王马
先蒿的传粉综合征状并讨论了其生物地理学意义 。
1　材料和方法
1993年和 1997年夏 ,分别对滇西北中甸地区的大宝寺四村 、那帕海草甸和滇中昆明
地区的黑龙潭附近大王马先蒿(Pedicularis rex Clarke C.B)的不同居群进行了传粉生物
学野外观察和实验。本文采用了前文[ 11]的方法 ,对传粉昆虫的取食行为进行直接观察 ,
用微距镜头摄影记录 ,摄影距离为 90 ～ 180 mm 。在每一居群随机选择 20朵新鲜花测量
其花冠管长度。对取食的熊蜂进行采集 ,用于种类鉴定和口器长度的测量 。将传粉熊蜂
粉筐中的花粉移出 ,用 70%乙醇溶液分离 ,甲基绿染色后用丙三醇固定后镜检 ,并采用
Erdtman
[ 12]的醋酸酐分解 ,以鉴定花粉种类。在昆明地区黑龙潭附近对大王马先蒿随机
选择了 30株进行套笼实验 ,同时随机选择同一居群中的 30株作为对照 ,以确定大王马先
蒿在缺乏昆虫作为传粉媒介的情况下进行有性繁殖的能力 。记录 3个研究地大王马先蒿
的物候 ,并采集了凭证标本。植物标本存于昆明植物研究所标本室(KUN),昆虫标本存
于传粉生物学实验室 。
2　观察结果
2.1　大王马先蒿的花部结构与群落特点
大王马先蒿为多年生草本 ,高 20 ～ 90 cm ,叶 3 ～ 5枚轮生 ,有叶柄 ,叶柄与苞片柄结
合成一杯状体。花序穗状(图版 Ⅰ , 1);苞片叶状 ,长于花冠 ,基部增大且结合成杯状体 。
花冠黄色 ,二唇形 ,上唇头盔状 ,下唇 3裂 ,广展 ,4个内向花药包藏在盔瓣中 ,而雌蕊贯穿
整个头盔长度 ,柱头延伸到头盔外;头盔直伸 ,先端下缘 ,有细齿一对 。根据对 20朵花的
测量 ,花冠管长为 9 ～ 13 mm ,平均 12 mm 。在花冠管内没有发现蜜腺组织 。
大王马先蒿生于海拔 1 850 ～ 3 900 m 的空旷草地 ,稀疏针 、阔叶混交林下 ,灌丛水边 ,
林缘路边 ,有时也见于山谷 、山坡。在中甸大宝寺 ,大王马先蒿分布于川滇高山栎(Quer-
cus aqui folioides)为优势种的高山栎灌丛次生林内 ,海拔为 2 000 ～ 3 000 m ,阳坡(图版Ⅰ ,
2 、3)。大王马先蒿在林内呈小块状分布 ,伴生有火绒草(Leontopodium subulatum)、邓氏
马先蒿(P.dunniana)、毛膏菜(苍蝇网 Drosera pel tata var.lunata)三种植物正值花期 ,
其中邓氏马先蒿已过盛花期 ,该地处于高山草甸与高山栎林接壤处。那帕海观察地是高
山草甸与山坡连接地 ,大王马先蒿生于冷杉-箭竹林内 ,呈零星分布 ,有戟叶鼠尾(Salv ia
bul leyana)、狭翅卫矛(Euonymus monbeigii)等植物伴生 。在昆明黑龙潭大王马先蒿见于
山坡林下次生灌丛中 ,小块状分布 ,伴生有繁缕(S tellaria sp.)和莠竹(Microstegium
782　 植　　物　　学　　报 40 卷
nudum)。大王马先蒿的花期为 6月中旬至 9月中旬。1997 年 6月下旬至 9 月中旬在昆
明黑龙潭为花期 。1993年 8月 5 ～ 17日在中甸大宝寺四村和那帕海两个观察点 ,大王马
先蒿均处于盛花期(表 1)。
表 1　不同居群大王马先蒿的物候和分布情况
Table 1　Blooming phenolog y and distribution status of Pedicularis rex in different populations
Research area
Fi rst flow ers
(Month/Day)
Full bloom
(Month/Day)
Last f low ers
(M onth/Day) Alt itude(m) Frequency
Zhongdian
Dabaoshi
7/ 20 8/ 15 8/25 3450 C ommon
Napahai 7/ 18 8/ 13 9/ 5 3200 Rare
Heilongtan 6/ 28 8/ 5 9/15 2000 C ommon
2.2　传粉综合征状
2.2.1　传粉行为　在 3个不同的研究地 ,对大王马先蒿分布较为集中的不同居群 ,通过
直接观察摄像记录表明:红腹熊蜂(Bombus friseanus)和明亮熊蜂(Bombus lucorum)为大
王马先蒿的主要传粉者。在中甸大宝寺发现 ,红腹熊蜂或明亮熊蜂工蜂抱住大王马先蒿
花冠(图版 Ⅰ ,4),在直立的位置 ,将头部和胸部伸入花冠管 ,腹部与花冠略平直的位置(图
版Ⅰ ,5),或腹部下垂(图版Ⅰ ,6),用前足和中足夹住下唇 ,震动花粉 ,将花药上的花粉抖
落在身体的头 、胸背面。当其储藏花粉的背部与同株或异株的另一朵花接触实现背触式
传粉 。
红腹熊蜂工蜂在接触花序时 ,身体倾斜或倒转 ,用上颚夹住大王马先蒿头盔边缘(图
版Ⅰ ,7),倒着挂在下唇上(图版Ⅰ ,8),在重力的作用下 ,翅肌牵引双翅剧烈振动 ,发出嗡
嗡的响声 ,将花粉撒落在胸部或腹部腹面和后足胫节粉筐上 ,当其飞到同种另一朵或同一
花序的另一朵花上时 ,以同样方式 ,将装有花粉的腹面 ,通过震动而接触柱头 ,实现腹触式
传粉 。
2.2.2　传粉的有效性与专一性　在昆明黑龙潭进行的套笼实验表明 ,在缺乏熊蜂传粉的
情况下 ,大王马先蒿完全不能产生种子(表 2)。如前所述 ,熊蜂是其有效的传粉媒介 ,其
它昆虫虽然可偶见拜访大王马先蒿的花 ,但没能达到传粉的效果 。
表 2　大王马先蒿的结实情况
Table 2　Pollina tion-related fertility of Pedicularis rex
Plans Flowers Frui ts
Open pollinated 30 363 217
Under enclosures 30 380 0
所采集的熊蜂进行粉筐花粉负荷的分析表明 ,红腹熊蜂 10个个体中有 9个带有纯合
的马先蒿花粉 ,而明亮熊蜂粉筐内杂合的花粉较多 ,表明红腹熊蜂对马先蒿具有较强的专
性。在 3个研究地除大王马先蒿外 ,伴生的其它植物种类物候上并非是相互隔离的 ,但从
熊蜂粉筐花粉负荷的分析可以看出 ,同一种熊蜂个体在同一居群内的同一时期仅在某一
特定的马先蒿 植物上采集花粉。
2.3　与北美马先蒿传粉综合征状的比较及其生物地理学意义
背腹式和腹触式两种传粉方式在大王马先蒿中的发现 ,对于研究马先蒿属斗叶组中
9 期 王　红:大王马先蒿的传粉综合征状及其生物地理学意义 783　
由原始的短管 、无喙的种类(如大王马先蒿)到进化的极长管 、具喙种类的演化以及传粉昆
虫作为一种选择压力在这些演化中所扮演的角色具有重要的启示作用 。更为有趣的是 ,
这种传粉机制目前仅在北美的 P.capi tata 、P .kanei 、P .langsdorf ii 、P.sudet ica 和 P .
labradorica 五种马先蒿中发现过[ 13] 。尽管北美的马先蒿属植物几个种中均为短管 、无喙
型花冠 ,并存在两种传粉方式 ,但只有拉巴拉多马先蒿(P .labradorica)与大王马先蒿一
样 ,仅有工蜂为之传粉(表 3)。
表 3　大王马先蒿与北美产 5种马先蒿传粉方式的比较
Table 3　Pollination syndrome of Pedicularis rex and fiv e North American Pedicularis species
Pedicular is Corolla Floral Corolla Nectar Pollination Phenology Dist ribut ion
species type color length syndrome (Wu s system)
(Tsoog s system) (mm)
P.rex Capitate- Yellow 12(9～ 13) Absent Notot ribic Later Sino-
type (w orker) summer Himalayan
Opposite S ternot ribic
leaved (w orker)
P.labradorica Capitate- Yellow 4.6(4～ 6) Present Notot ribic Earlier Arctic ,
type (w orker) summer Eurasia and
Alternative- S ternot ribic North America
leaved (w orker)
P.capi tata Capitate- Yellow 12(11～ 14) Present Notot ribic Earlier North America
type (queen) summer
S ternot ribic
(w orker)
P.langsdor f ii Capitate- Red- 10.4(9～ 12) Present Notot ribic Earlier North America
type purple (queen) summer
S ternof ribic
(w orker)
P.su detica Flemma- Red- 9(8～ 10) Present Notot ribic Earlier North America
type purple (queen) summer
S ternot ribic
(w orker)
根据钟补求系统[ 14] ,拉巴拉多马先蒿具 Capitate 型花冠隶属于 Cladomania 组 Palus-
tres系 ,是自 P.langsdorf ii传下来的一个双齿型后代(P.langsdorf ii 本身也有一个双齿
型的变种 ,即 P.langsdorf i i var.hians (Eastv.)Tsoong)。同样 ,大王马先蒿也具 Capi-
tate型花冠 ,具双齿 ,但具对生(轮生)叶而隶属于 Cyathophora 组 Reges系。值得注意的
是 ,虽然红腹熊蜂为大王马先蒿的有效传粉者 ,明亮熊蜂(B .lucorum)也是其传粉昆虫之
一。根据 Macior[ 13]在北美的观察 ,明亮熊蜂是北美这几种马先蒿的传粉昆虫 ,除在 P .
capi tata和P .kanei 中为蜂王传粉外 ,该种在拉巴拉多马先蒿 、P .langsdorf i i 、P.sudet i-
ca 中也是由工蜂传粉 。明亮熊蜂分布较为广泛 ,在国内见于云南 、四川 、西藏 、新疆 、内蒙
古等省区 ,此外在亚洲的其它温带地区和美洲 、欧洲均有分布。
根据我们对在云南采集的两种熊蜂口器的测量 , 红腹熊蜂工蜂的平均舌长为 7.9
mm ,明亮熊蜂工蜂的平均舌长 6.5 mm 。在具相对较长花冠的大王马先蒿中 ,短舌的工
蜂这种直立的传粉方式震动花粉 ,与较原始的 Capitata中(无齿)的蜂王的传粉方式相似 。
红腹熊蜂工蜂在大王马先蒿上倒悬着腹触式传粉方式与 Macior[ 15]在北美研究过的马先
蒿种类中由工蜂震动 、刮食花粉的方式也是一致的 。
784　 植　　物　　学　　报 40 卷
产于北美的拉巴拉多马先蒿和 P .capitata与大王马先蒿花冠均为黄色 ,黄花倾向于
在黄色和红色的光谱中有较高的反射率[ 6] ,由于熊蜂为红色盲 ,而黄色对吸引熊蜂传粉
较为有效 ,而上述 3种马先蒿花冠头盔端部均有紫褐色斑点 ,可能对于吸引熊蜂为其传粉
有一定的作用。根据生物地理学的基本原理 ,除个别由于地史原因而造成的孑遗种外 ,具
有广泛分布区的物种常常是较为原始的种类。明亮熊蜂作为这样一个物种 ,也保留了一
些原始的传粉行为。产于中国-喜马拉雅地区的大王马先蒿与广布于北温带北极圈 、北极
圈附近的拉巴拉多马先蒿 ,及其北美的近缘类群在传粉方式上的这种相似性 ,可能反映了
马先蒿原始花冠类型的历史渊源关系 ,值得进一步研究。Macior[ 7]认为日本产马先蒿的
传粉综合征状与北美产马先蒿研究的结果存在一种紧密的平行关系 ,并推测两者均是从
中国-喜马拉雅地区的移居者(mig rants)平行进化而来 ,且处于替代分化之中。大王马先
蒿作为斗叶组中的一个原始种以及其传粉机制的原始性 ,可能印证了 Macio r的这种假
设。
致谢　本文承蒙吴征镒教授审阅;李德铢博士给予有益的建议和帮助;美国 Akron大学
生物系 Macior L W 教授惠赠资料;王立松 、罗吉凤 、胡朝常等同事参加部分野外工作 ,在
此一并致谢。
参 考 文 献
1　Ehrlich P R, RavenP H.But terflies and plants:A study in coevolution.Evolution 19 , The Systmatic Association Special Volume.
Oxford:Oxford University Press, 1964 , 18:586～ 608
2　Stone A R ,Haw ksworth D L.Coevolut ion and Systemat ics.Oxford:Clarendon Press , 1986.
3　Gilbert L E, Raven P H.Coevolution of animal and plants.Symposium V , First International Congress of Systematic and Evolu-
tionary Biology.Oxford:University of Texas Press ,1973.
4　Real L.Pollination Biology.London:Academic Press:1983.
5　Zhou M Z ,Zhang M M , Chen Y Y ,Zhu M.Collected Papers on Vicariance Biogeography.Beijing:China Encyclopaedia Press ,
1996.(in Chinese)
6　Macior L W.Plant community and pollinator dynamics in the evolution of pollination mechanisms in Pedicularis.In:Armst rong J
A , Powell J M Richards A J eds.Pollination and Evolution.Sydney:Royal Botanic Gardens , 1982.29～ 45
7　Macior L W.A preliminary study of the pollination ecology of Pedicu laris (S crophulariaceae)in Japan.Plant S pecies Biol ,
1988 , 3:61～ 66
8　Macior L W.Pollination ecology of Pedicularis p unctata in the Kashmir Himalaya.Plant Species Biol ,1990 ,5:215～ 223
9　Macior L W.Pollination ecology of Pedicularis megalantha in the Himalaya.Plant Species Biol ,1991 ,6:75～ 81
10　Pennell F W.The Scrophulariaceae of the Himalayas.Monogr No 5 Acad Nat Sci Philadelphia.1943.
11　Wang Hong(王红), Li De-Zhu(李德珠).A preliminary study of pollination biology of Pedicu laris (S crophulariaceae)in
northw est Yunnan ,China.Acta Bot Sin(植物学报), 1998, 40:204～ 210(in Chinese)
12　Erdman G.Handbook of Palynology.Copenhagen:Munksgoard ,1969.
13　Macior L W.The pollination Ecology of Pedicular is(Scrophulariaceae)in the Yukon Territory.AmerJ Bot , 1975 ,62:1065～
1072
14　Zhong Bu-Qu(钟补求).A new system for the genus Pedicularis.Acta Phytotax Sin(植物分类学报), 1955 , 4:71～ 99(in
Chinese)
15　Macior L W.Pollination ecology and endemic adaptation of Pedicularis howel lii Gray(Scrophulariaceae).Plant Species Biol ,
1986 , 1:163～ 172
图 版 说 明
图版Ⅰ 　1.大王马先蒿花序。 2 、3.研究地大王马先蒿生境。 4.熊蜂工蜂抱住大王马先蒿花冠。 5.熊蜂工蜂背触式传
粉。 6.熊蜂工蜂直立位置背触式传粉。 7.熊蜂工蜂腹触式传粉。 8.熊蜂工蜂倒置于花冠上腹触式传粉。
Explanation of Plate
Plate Ⅰ 　Fig.1.Inflorescence of Ped icu laris rex.Figs.2 , 3.The habitat in the research area.Fig.4.Bombus w orker
holding the corolla of P.rex .Fig.5.Bombus w orker notot ribically pollinat ing on P.rex f low er.Fig.6.Bombus pollinator for-
aging up right notot ribically contact ing stigma of P.rex.Fig.7.Bombus w orker sternot ribically pollinating on P.rex flower.
Fig.8.Inverted Bombus worker foraging on P.rex.
9 期 王　红:大王马先蒿的传粉综合征状及其生物地理学意义 785