全 文 ：植物生态学报 2015, 39 (7): 753–761 doi: 10.17521/cjpe.2015.0072
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2015-01-09 接受日期Accepted: 2015-06-10
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: ykwei@sibs.ac.cn)
舌瓣鼠尾草退化杠杆雄蕊的相关花部特征及传粉
机制
黄艳波1 魏宇昆1* 王 琦1 肖月娥1 叶喜阳2
1上海辰山植物园, 中国科学院上海辰山植物科学研究中心, 上海 201602; 2浙江农林大学, 杭州 311300
摘 要 杠杆状雄蕊是鼠尾草属(Salvia)物种形成的关键性状, 背部杠杆传粉模式作为该属植物与传粉者精确互作的经典案
例被广泛深入研究, 但是在该属物种中还存在许多非典型的杠杆结构和传粉模式。雄蕊结构及其与传粉者互作的多样性, 使
得鼠尾草属成为研究植物传粉模式转变的模式材料, 舌瓣鼠尾草(S. liguliloba)即是一种具非典型的退化杠杆状雄蕊结构和传
粉特征的代表性物种。该文着重对舌瓣鼠尾草的花器官结构和传粉特征进行研究, 并与具有短药隔杠杆的毛地黄鼠尾草
(S. digitaloides)做比较分析, 以期揭示退化杠杆可能的进化选择压力及其生态学意义。结果表明, 舌瓣鼠尾草具有较短的花
冠、更窄的冠筒和较短的雄、雌蕊(p < 0.05)。退化萎缩的雄蕊下臂, 冠筒内的狭小空间限制了唯一的有效传粉昆虫——三条
熊蜂(Bombus trifasciatus)推动雄蕊做杠杆状运动, 而是靠近花药直接利用头部完成授粉。相比经典的杠杆状雄蕊结构及其传
粉过程, 小型花冠和退化杠杆雄蕊是对专一性和活跃度较高传粉昆虫的适应, 可能具有完全不同的进化途径和繁殖策略。
关键词 适应进化, 头部传粉, 短药隔杠杆, 舌瓣鼠尾草, 三条熊蜂
引用格式: 黄艳波, 魏宇昆, 王琦, 肖月娥, 叶喜阳 (2015). 舌瓣鼠尾草退化杠杆雄蕊的相关花部特征及传粉机制. 植物生态学报, 39, 753–761. doi:
10.17521/cjpe.2015.0072
Floral morphology and pollination mechanism of Salvia liguliloba, a narrow endemic species
with degraded lever-like stamens
HUANG Yan-Bo1, WEI Yu-Kun1*, WANG Qi1, XIAO Yue-E1, and YE Xi-Yang2
1Shanghai Chenshan Botanical Garden, Shanghai Chenshan Plant Science Research Center, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 201602, China; and
2Zhejiang A&F University, Hangzhou 311300, China
Abstract
Aims Diverse stamen structures and interactions with pollinators make Salvia the model plants for studying
evolutionary changes in plant pollination mechanisms. The dorsal pollination mechanism of lever-like stamens has
been extensively investigated as a classic example for precise interactions between plants of Salvia genus and
their pollinators. However, there are many atypical lever-like structures and pollination mechanisms among Salvia
species. For example, Salvia liguliloba has floral organ structures and a pollination mechanism characterized by
degenerated lever-like stamens. The aim of this work was to understand the selection pressure and ecological sig-
nificance of Salvia plants that have the atypical staminal level mechanism.
Methods In this study, we described the morphological features of S. liguliloba, a plant species endemic to the
Tianmu Mountains, and investigated its pollination ecology in detail. Various components of the flower of S.
liguliloba were measured, which included the corolla, corolla tube, corolla entrance, filament, connective and pis-
til. Flower-visiting insects, pollinators, and the pollination process were observed and recorded by a digital video
camera. Furthermore, we focused on comparing the floral organ structures and the pollination characteristics of S.
liguliloba with those of S. digitaloides, which has a short-lever stamen. The relative frequency of insects, visiting
time per flower, activity rate and visitation rate were measured and compared with the data from our previous
study of S. digitaloides, for which the flower structure and pollination features were well concluded.
Important findings Salvia liguliloba has smaller corolla length, tube width, and shorter filament and pistil than
S. digitaloides (p < 0.05). The only effective pollinator was Bombus trifasciatus, and its average relative visiting
frequency and the visiting time per flower were (0.959 ± 0.065) and (1.54 ± 0.60) s. The degenerated lower arm
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and limited moving space in the upper arm of the stamen restrict the pollinating insects from pushing the stamens
in a lever-like motion. Thus, bumblebees completed pollination with the aid of their heads. Compared with the
structure of the lever-like stamen and the pollination mechanism of S. digitaloides, the structural features of the
floral organs of S. liguliloba make it adapt to a more specific pollinator with shorter visiting time and higher activ-
ity rate. The results suggested that the species with degraded lever-like stamens might be different from other
typical Salvia species in their evolution direction and reproductive strategy.
Key words adaptive evolution, forehead pollination, short-lever stamen, Salvia liguliloba, Bombus trifasciatus
Citation: Huang YB, Wei YK, Wang Q, Xiao YE, Ye XY (2015). Floral morphology and pollination mechanism of Salvia
liguliloba, a narrow endemic species with degraded lever-like stamens. Chinese Journal of Plant Ecology, 39, 753–761. doi:
10.17521/cjpe. 2015.0072
在植物与昆虫的相互作用中, 有关花形态塑造
和昆虫的适应进化是生态学和植物进化研究中最吸
引人的一个领域(黄双全和郭友好, 2000; 黄双全,
2007; 方强和黄双全, 2014)。鼠尾草属(Salvia)植物
具有花器官两侧对称、二强雄蕊、虫媒异交和杠杆
传粉机制等特征, 与传粉者的协同进化程度较高
(张勃等, 2010), 典型的杠杆传粉过程基于雄蕊药隔
的显著伸长、联合具阻挡作用的药隔下壁和明显可
运动的“关节”等结构, 在传粉昆虫进入花冠取食花
蜜时, 迫使其推动下臂做杠杆状运动, 上臂可育花
药将花粉涂抹在昆虫背部从而携带出花粉。鼠尾草
属雄蕊结构与功能的分化可能促进了该属物种多样
性的形成(Claßen-Bockhoff et al., 2004)。根据传粉者
类型, 鼠尾草属可分为蜂媒传粉(蜂媒花, melitto-
philae)和鸟媒传粉(鸟媒花, ornithophily), 蜂媒传粉
物种主要分布于欧亚大陆、地中海沿岸、非洲东部
及南非、大洋洲以及北美部分地区; 鸟媒传粉物种
分布于北美西部至墨西哥、中美洲和南美洲安第斯
山脉及东部(魏宇昆等, 2015)。就雄蕊结构和传粉特
征而言, 鼠尾草属中还具有非典型的杠杆状雄蕊结
构和传粉模式。
黄艳波等(2014)根据花器官结构和花粉接触传
粉昆虫的部位, 将中国的鼠尾草属物种划分为3种
传粉模式类型: 短药隔杠杆、长药隔杠杆和退化杠
杆。3个类群大致形成以短药隔杠杆物种集中分布于
中国西南, 长药隔杠杆物种集中于华中, 退化杠杆
类型以华东为核心的分布格局。对鼠尾草属部分物
种的杠杆传粉机制了解较多, 如短药隔杠杆类型的
圆苞鼠尾草(S. cyclostegia)和长药隔杠杆类型丹参
(S. miltiorrhiza)均借助传粉昆虫推动雄蕊做杠杆状
运动, 完成花粉分发和授粉作用(张勃等, 2012; 黄
艳波等, 2014)。在中国, 鼠尾草亚属(subgenus Al-
lagospadonopsis)的16个物种具有退化的杠杆结构,
推测它们具有非典型的杠杆传粉特征(黄艳波等,
2014)。鼠尾草属雄蕊的分化是物种形成和多样性产
生的关键因素(Claßen-Bockhoff et al., 2003), 这种
适应辐射的物种形成事件也是各种环境选择压力综
合作用的结果。尽管对西南分布的短药隔类型鼠尾
草的传粉结构、进化响应和表型选择等已有所了解
(Zhang et al., 2011; 张勃等 , 2012; Zhang & Li,
2014), 但相比鼠尾草属多样性的传粉结构和传粉
过程, 对其中一种类型的认识显然不足以揭示鼠尾
草属面对的传粉者选择压力和进化方向。更何况,
至今对该属植物的传粉生态学和繁育系统仍然了解
不多(Claßen-Bockhoff et al., 2003)。
中国分布的鼠尾草属物种虽不算丰富, 但雄蕊
类型比较全面。对鼠尾草属雄蕊结构类型和传粉昆
虫相互作用的系统研究, 将阐明该类群物种多样性
的起源和不同选择压力下鼠尾草属物种的进化方
向。舌瓣鼠尾草(S. liguliloba)是鼠尾草亚属退化杠
杆类型的代表性物种, 是分布于华东天目山–黄山
区系的特有种。本文将对其花器官结构及传粉过程
进行分析, 了解其传粉昆虫组成和访花特征, 同时
与短药隔类型的毛地黄鼠尾草(S. digitaloides)进行
比较, 以揭示退化杠杆可能的进化选择压力及其生
态学意义。
1 材料和方法
1.1 样地自然概况
舌瓣鼠尾草研究地点位于天目山国家级自然保
护区(30.39° N, 119.48° E), 海拔677 m。天目山保护
区属北亚热带气候, 季风强盛、四季分明、气候温
和、雨水丰沛、光照适宜。年平均气温8.9–15.8 ℃, 最
冷月气温为2.6–3.4 ℃, 最热月气温为19.9–28.1 ℃,
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≥ 10 ℃积温2 500–5 100 ℃, 年降水量1 390–1 870
mm, 全年无霜期209–235天, 年太阳总辐射3 770–
4 460 MJ·m–2 (杨逢春, 1992)。天目山植物区系的温
带、亚热带东亚区系成分特征显著, 在地理上和发
生上与东亚日本、北美、东南亚等有着不同程度的
联系(杨逢春, 1992)。研究样地植被属于常绿阔叶林
(杨逢春 , 1992), 其群落组成主要为菊科一年蓬
(Erigeron annuus)、蒲儿根(Sinosenecio oldhamianus),
报春花科过路黄(Lysimachia christinae), 荨麻科青
叶苎麻(Boehmeria nivea var. tenacissima), 山茶科茶
(Camellia sinensis), 禾本科阔叶箬竹(Indocalamus
latifolius)、早竹(Phyllostachys violascens)、求米草
(Oplismenus undulatifolius), 唇 形 科 紫 花 香 薷
(Elsholtzia argyi), 菝葜科菝葜(Smilax china), 杉科
杉木 (Cunninghamia lanceolata), 胡桃科山核桃
(Carya cathayensis)。其中优势种主要是青叶苎麻、
早竹和山核桃等。
毛地黄鼠尾草研究样地位于云南省丽江市玉龙
雪山自然保护区甘海子(27.06° N, 100.26° E), 海拔
2 990 m, 属青藏高原东南缘, 横断山系南端。玉龙
雪山海拔落差及气候垂直差异极大, 最高峰海拔
5 596 m, 相对高差3 846 m (冯建孟等, 2006)。区内
植被类型多样, 植物区系起源古老, 地理成分复杂,
特有种丰富, 分化显著。气候干湿季分明, 5–10月为
雨季, 降水量为全年降水量的85%–99% (辛惠娟等,
2013), 其中2009年海拔3 046 m记录的5–10月降水
量为1 884.3 mm (辛惠娟等, 2012)。年平均气温12.79
, ℃ 最热月7月平均气温为17.9 , ℃ 最冷月1月平均
气温为5.9 ℃。植被属高山云南松(Pinus yunnanen-
sis)、丽江云杉(Picea likiangensis)和长苞冷杉(Abies
georgei)针叶林。研究样地生境是林缘间开阔草地群
落, 毛地黄鼠尾草是其中常见的优势物种。
1.2 研究材料
舌瓣鼠尾草为鼠尾草亚属一至二年生直立草
本, 天目山–黄山地区特有物种, 株高30–70 cm, 植
株单一或偶有分枝, 单叶披针形, 以基生叶为主,
2–4对茎生叶, 叶长3–11 cm, 宽1.2–3.0 cm。唇形花
冠淡蓝紫色, 雄蕊及雌蕊上部颜色较深, 花药乳白
色。花期5月中旬至6月中旬, 果期从5月下旬开始, 6
月10日至30日为成熟期, 每朵花可产生4枚棕褐色
小坚果。在本研究区域, 舌瓣鼠尾草为常见草本植
物, 多分布于林下、路边及溪边, 同域分布的鼠尾草
属植物有南丹参(Salvia bowleyana)。研究样地属舌
瓣鼠尾草自然分布种群, 样地面积约50 m2, 种群密
度为8.6株·m–2 (图1)。
毛地黄鼠尾草是弧隔鼠尾草亚属 (subgenus
Salvia)的多年生草本植物, 产于云南西北部和四川
西南部, 株高30–60 cm, 叶通常基出, 间有茎生叶,
叶片较宽大, 长圆状椭圆形, 长3.5–11.0 cm, 宽2–5
cm, 叶片两面尤其叶背面密被白色短柔毛, 花冠黄
色具淡紫色斑点, 冠筒基部较窄, 向上逐渐增大并
在冠筒中部有一明显上弯, 至喉部宽达1 cm, 花期
4–5月和8–9月。4枚小坚果灰黑色, 倒卵圆形光滑。
1.3 研究方法
1.3.1 花器官和昆虫的测量
在植物盛花期, 随机选取样地内不同植株上完
全开放的花, 用电子游标卡尺对解剖后的花各部结
构进行测量。测量性状包括花冠长(A)、花冠宽(B)、
花冠高(C)、冠筒长(D)、冠口高(E)、冠口宽(F)、花
丝长(G)、药隔长(H)、雌蕊长(I), 方法及位置如图2
所示, 2种鼠尾草各测量10–20个重复。
采集植物种群中出现的访花昆虫, 首先用乙酸
乙酯将昆虫毒死, 用镊子辅助保持自然伸展状态,
用电子游标卡尺进行形态特征测量, 包括昆虫体
长、胸宽、胸厚和喙长4个指标。喙长测量时用镊子
将其拉出至自然伸展状态, 测量完成后用昆虫针将
其固定, 制成标本带回实验室进行拍照鉴定。对舌
瓣鼠尾草采集样地内出现的所有访花昆虫进行鉴定
测量, 毛地黄鼠尾草的传粉昆虫参考张勃等(2012)
在甘海子的测量结果。
1.3.2 开花与传粉观察
在盛花期对样地内舌瓣鼠尾草的开花时间、开
放式样、单花持续时间、雌雄蕊的形态变化、花药
散粉时间、柱头可授期进行观察和拍照。记录访花
昆虫的种类、访花姿态、花间飞行方式、是否取食
花蜜或花粉、访花时接触的花器官部位等。在天气
晴朗条件下, 统计访花昆虫的单花访问时间, 单位
时间内某一只昆虫的访问花朵数量。利用数码摄录
机(SONY, HDR-CX510E)对全天(7:00–18:00)固定样
方内的植物访花情况进行不间断拍摄(样方内共计
75朵开放花), 记录所有进入样方的访花昆虫, 统计
样方内的昆虫种类、出现和访花次数。
1.3.3 传粉生态学特征
参考Talavera等(2001)以及龚燕兵和黄双全
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图1 舌瓣鼠尾草种群、植株、花器官形态及访花昆虫。A, 生境。B, 植株。C, 花侧面。D, 花纵剖。E, 雌蕊。F, 花正面。
G, 雄蕊。H, 果实。I, 三条熊蜂。J, 隧蜂科一种(示倒向取食)。K, 隧蜂科一种(示正向取食)。L, 天蛾科一种。图中标尺均
为2 mm。
Fig. 1 Photographic images of Salvia liguliloba and its visiting insects. A, Habitat. B, Plant. C, Lateral view of flower. D, Longitu-
dinal section of flower. E, Pistil. F, Front view of flower. G, Stamens. H, Fruits. I, Bombus trifasciatus (pollinator). J, Ventral visiting
by a species of Halictidae. K, Dorsal visiting by a species of Halictidae. L, A visitor of Sphingidae species. Bar = 2 mm.






图3 舌瓣鼠尾草(A–D)与毛地黄鼠尾草(E–H)花器官形态。A, E, 花侧面。B, F, 花器官侧剖面。C, G, 花正面。D, H, 雄蕊。
图中标尺为5 mm
Fig. 3 Comparisons of morphometric data between Salvia liguliloba (A to D) and S. digitaloides (E to H). A, E, Lateral view of a
flower. B, F, Longitudinal section of a flower. C, G, Front view of a flower. D, H, Stamens. Bar = 5 mm.
图2 舌瓣鼠尾草花器官测量示意图。
A, 花冠长。B, 花冠宽。C, 花冠高。
D, 冠筒长。E, 冠口高。F, 冠口宽。
G, 花丝长。H, 药隔长。I, 雌蕊长。
图中标尺均为2 mm。
Fig. 2 Diagram of Salvia liguliloba
flower measurement. A, Corolla length.
B, Corolla width. C, Corolla height. D,
Tube length. E, Entrance height. F, En-
trance width. G, Filament length. H,
Connective length. I, Pistil length. Bar =
2 mm.
黄艳波等: 舌瓣鼠尾草退化杠杆雄蕊的相关花部特征及传粉机制 757

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(2007)的方法 , 确定并计算 : (1)有效传粉昆虫
(effective pollinator), 可携带花粉并完成授粉的昆
虫; (2)相对频次(relative frequency, F), 在固定样方
内, 某一种访花昆虫的出现次数占所有访花昆虫出
现总次数的相对比例; (3)昆虫传粉的日活动变化规
律, 用固定样方内每小时的昆虫访花总次数表示;
(4)昆虫单花访问时间(T), 即访花者从登陆花冠口
到访花结束后飞离花冠的时间; (5)活跃度(AR), 以
单只昆虫每分钟的访问花朵数量表示, 代表了此种
昆虫对某一种植物花的偏好程度和传粉潜力; (6)访
花频率, 用指数IVR = F × AR表示, 访花频率同时考
虑了昆虫的活跃度及其出现的相对频次; (7)传粉回
报, 传粉者为植物传粉获得的物质补偿, 一般是花
粉或花蜜。毛地黄鼠尾草访花昆虫的访花特征参考
张勃等(2012)在甘海子样地的观测结果。
2 结果和分析
2.1 花器官特征
舌瓣鼠尾草花序的基本单位是由6朵小花构成
的2个二歧聚伞花序, 再组成1个轮伞花序。每一花
序分枝通常由8–19层轮伞花序组成, 整个植株花序
又由3或5或7个花序分枝构成假圆锥花序, 植株的
小花总数量为144–798朵, 整株花序的小花偏向一
侧生长(图1)。舌瓣鼠尾草种群始花期为5月中旬, 至
6月中旬花期基本结束。整株花序为自下而上的开花
顺序, 在轮伞花序中, 2个二歧聚伞花序均为中间2
朵小花最先同时开放, 每个分枝花序中同一时间至
少保证有相邻的2层轮伞花序均有在盛花期的小花,
同时完全开放的小花数量为3–10朵。舌瓣鼠尾草的
单花平均开放时间(单花花期)为24.3 h (n = 23), 花
粉囊在花朵刚刚开放时即已成熟开裂, 而雌蕊成熟
较晚 , 当柱头顶端明显开裂就预示其具有了可
授性。
舌瓣鼠尾草花器官的形态特征如图3A–3D所
示, 花萼窄钟形, 花冠呈现两侧对称的细筒状结构,
花冠口较宽, 至喉部以下明显变窄。雄蕊内藏于花
冠内, 浅紫色, 但较其他器官颜色深。花粉囊中的药
隔显著伸长将2个药室撑开, 在花丝与药隔的连接
处形成“关节”, 将药隔分为上臂和下臂。上臂可育
花粉囊成熟后向下开裂, 2药室靠合, 紧贴冠筒内壁,
不伸出花冠上唇, 但在冠口正面可见浅黄色花粉
团。下臂花粉囊退化不育, 短小呈弯曲状, 顶端不联
合, 花丝(2.39 ± 0.14) mm生于冠筒底部两侧, 略向
冠筒中央倾斜, 显著短于药隔(5.19 ± 0.33) mm。雌
蕊略伸出花冠, 成熟后明显二裂。花冠外被较密的
短柔毛及腺毛。
毛地黄鼠尾草花器官特征如图3E–3H所示, 花
序生长方式与舌瓣鼠尾草相同, 每个轮伞花序4–6
朵花, 3–8层组成总状花序, 再由下部分枝组成假圆
锥花序。盛花期单株开放的小花总数量平均为(32 ±
35)(n = 16)朵。花萼宽钟形, 花冠呈现两侧对称的宽
筒状结构, 花冠浅黄色, 冠口较宽, 至花萼处变窄
且有一定弯曲。雄蕊内藏于花冠内, 粉紫色, 冠筒内
部靠近冠口有淡紫色斑点, 花粉囊中的药隔伸长将
2个药室撑开, 形成雄蕊药隔的上下臂。上、下臂花
粉囊均可育产生花粉, 上臂2个花粉囊分离, 散粉时
向外侧开裂, 下臂花粉囊略小联合, 向下开裂散粉。
从冠筒正面只可见下臂淡黄色花药, 上臂花药完全
隐藏于上唇内。花丝(7.33 ± 0.46) mm生于冠筒底部
两侧, 向冠筒中央倾斜, 花丝长于药隔(5.10 ± 0.43)
mm。雌蕊伸出冠筒之外, 向下内卷。花冠外密被长
柔毛。
2.2 昆虫的访花行为
在舌瓣鼠尾草的样方内记录观察到3种访花昆
虫, 分别是蜜蜂科熊蜂属(Bombus)的三条熊蜂(B.
trifasciatus), 隧蜂科(Halictidae)和天蛾科(Sphing-
idae)昆虫(图1)。因天蛾科昆虫数量少、飞行速度快,
未能捕捉到活体, 故只测量了三条熊蜂和隧蜂科昆
虫。从体型大小看, 3种访花昆虫形态特征差异明显
(表2), 并且访花行为也完全不同。如图4所示, 三条
熊蜂体型较大, 只有一种访花姿态, 即直接飞至冠
口, 依靠其前、中足抓住花冠前部保持平衡, 头部插
入冠筒, 利用其长喙吸食花蜜, 此时前额紧贴雄蕊
上臂的花粉囊, 将花粉带出, 完整的访花时间为
(1.54 ± 0.60) s。当它再次进入另一朵具成熟雌蕊的
花冠时, 便可将其头部的花粉授予柱头, 完成授粉。
隧蜂科昆虫体型小, 通常飞落至花冠口再缓慢爬进
冠筒, 自由地取食花粉, 并未取食花蜜, 而此时雌
蕊尚未成熟。其单花访花时间很长、变幅较大, 平
均为(73.9 ± 55.6) s。另一种天蛾科昆虫的飞行速率
极快, 单花访花时间短, 平均只有(0.67 ± 0.23) s,
因其喙很长, 取食花蜜时没有触碰到花器官任何部
位(图1L)。在甘海子样地, 毛地黄鼠尾草的访花昆
虫有寄生性拟熊蜂(Psithyrus sp.)、小雅熊蜂(Bombus
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表1 舌瓣鼠尾草与毛地黄鼠尾草花器官的测量结果(平均值±标准偏差) (mm)
Table 1 Comparison between Salvia liguliloba and S. digitaloides on flower features (mean ± SD) (mm)
花冠长
Corolla
Length
花冠宽
Corolla
width
花冠高
Corolla
height
冠筒长
Tube
Length
冠口高
Entrance height
冠口宽
Entrance
width
花丝长
Filament length
药隔长
Connective
length
雌蕊长
Pistil
Length
舌瓣鼠尾草
S. liguliloba
23.67 ± 0.74b 5.31 ± 0.34b 7.30 ± 0.67b 19.49 ± 0.8b 4.87 ± 0.61a 4.41 ± 0.52b 2.39 ± 0.14b 5.19 ± 0.33a 23.74 ± 0.43b
毛地黄鼠尾草
S. digitaloides
39.80 ± 2.60a 12.52 ± 1.49a 22.98 ± 2.62a 28.99 ± 2.01a 4.33 ± 0.68b 6.80 ± 0.72a 7.33 ± 0.46a 5.10 ± 0.43a 34.89 ± 2.30a
不同字母表明两组平均值具有显著性差异(p < 0.05)。
Different letters indicate that two average values are significantly different (p < 0.05).



表2 舌瓣鼠尾草访花昆虫体型指标测量(平均值±标准偏差)(mm)
Table 2 Morphometric data of visiting insects from Salvia liguliloba in the study (mean ± SD) (mm)
访花昆虫
Visiting insect
体长
Body length
胸宽
Thorax width
胸厚
Thorax thickness
喙长
Tongue length
三条熊蜂 Bombus trifasciatus (n = 10) 21.8 ± 1.29 7.35 ± 0.41 5.10 ± 0.24 11.0 ± 1.32
隧蜂科昆虫 Halictidae (n = 1) 6.88 1.91 1.66 0.73



表3 舌瓣鼠尾草和毛地黄鼠尾草传粉昆虫的访花特征(平均值±标准偏差)
Table 3 Flower-visiting traits of pollinators from Salvia liguliloba and S. digitaloides (mean ± SD)
访花昆虫
Visiting insects
相对频次
Relative frequency
单花访问时间
Visiting time per flower (s)
活跃度
Activity rate
访花频率
Visitation rate
传粉方式
Pollination mode
舌瓣鼠尾草传粉昆虫
Pollinator of S. liguliloba
三条熊蜂
Bombus trifasciatus
0.959 ± 0.065
(n = 7)
1.54 ± 0.60
(n = 1 035)
18.2 ± 3.12
(n = 10)
17.45 F
拟熊蜂属昆虫
Psithyrus sp.
0.57 8.68 ± 0.90 – 3.94 D
小雅熊蜂 B. lepidus 0.20 15.57 ± 1.20 – 0.77 D/V
毛地黄鼠尾草传粉昆虫
Pollinators of S. digitaloides
B. infrequens < 0.20 – – – D
毛地黄鼠尾草传粉昆虫数据来源于张勃等(2012)。F, 头部传粉; D, 背部传粉; D/V, 背部兼腹部传粉。–, 无相关数据。
The data of S. digitaloides refer to Zhang et al. (2012). F, forehead pollination; D, dorsal pollination; D/V, dorsal pollination prevails over ventral pollination. –,
no data measured.





图4 舌瓣鼠尾草传粉昆虫三条熊蜂的传粉过程示意图。A, 接近花冠。B, 准备进入冠筒, 喙逐渐伸出。C, 喙已完全深入冠
筒取食花蜜, 头部顶住花药, 上臂花粉落至其前额部。图中标尺为2 mm。
Fig. 4 The pollination process of Bombus trifasciatus, an effective pollinator of Salvia liguliloba. A, Approaching to the corolla. B,
Accessing to flower tube and the pollinator’s tongue is extending. C, B. trifasciatus is sucking nectar and its forehead touching the
fertile anther. Bar = 2 mm.


lepidus)和Bombus infrequens。三种访花昆虫主要进
行背部传粉, 小雅熊蜂兼进行腹部传粉(表3)(张勃
等, 2012)。它们的访花姿态相似, 先落至花冠下唇,
再爬进冠筒取食花蜜, 在此过程中推动雄蕊下臂做
杠杆状运动, 上臂花粉囊向下打在昆虫背部或腹部,
待其离开花器官时携带出花粉, 访花时间较长(本
文作者观察)。
三条熊蜂是舌瓣鼠尾草的唯一传粉昆虫, 对一
天中样方内访花昆虫访问次数的统计表明: 三条熊
蜂出现的相对频次为0.959, 占绝对优势, 隧蜂科和
黄艳波等: 舌瓣鼠尾草退化杠杆雄蕊的相关花部特征及传粉机制 759

doi: 10.17521/cjpe.2015.0072


图5 三条熊蜂对舌瓣鼠尾草的访花日动态。
Fig. 5 The daily dynamic of flower-visiting times for Salvia
liguliloba by Bombus trifasciatus.


天蛾科昆虫分别仅占0.016和0.024。我们对三条熊蜂
在一天中的访花进程进行进一步观察, 统计每小时
样方内三条熊蜂的总访花次数, 以此了解舌瓣鼠尾
草传粉昆虫的活动规律。从图5反映出三条熊蜂从
7:00至18:00均有访花行为, 从早至晚的活动频率呈
现波浪状起伏, 但整体看上午的访花相对频繁, 且
逐渐升高, 至14:00达到最高峰, 随后明显下降, 至
18:00左右又略有上升。
3 讨论
本文的研究表明, 退化杠杆类型的舌瓣鼠尾草
无论从花器官结构还是昆虫访花特征, 都与短药隔
杠杆类型的毛地黄鼠尾草明显不同。这体现了鼠尾
草属花器官结构与生态功能的高度适应, 同时暗示
该属不同类型的传粉模式源于各异的选择压力, 经
历了不同的进化途径。但究竟鼠尾草属不同类型的
传粉结构和机制是如何形成的？传粉昆虫在其中起
到了何种作用？东亚鼠尾草属内是单系起源还是平
行进化? 对这些问题都还不清楚, 未来还需对以上
几个问题做深入研究和明确阐述。
相比毛地黄鼠尾草, 舌瓣鼠尾草传粉昆虫的单
花访问时间、活跃度和访花频率均较高(表3), 说明
小型花冠和退化的杠杆结构缩短了访花时间, 提高
了活跃度, 可能促进了昆虫的访花效率。在传粉稳
定性方面, 舌瓣鼠尾草花结构能够固定访花时昆虫
取食花蜜的姿态, 保证传粉的可靠性和稳定性, 同
时固定的花药和昆虫接触部位, 进一步提高了传粉
的精确性。传粉结构和本地传粉者的特征共同决定
了舌瓣鼠尾草的传粉方式。短药隔杠杆的毛地黄鼠
尾草, 传粉昆虫进入冠筒有2种方式, 并且在冠筒中
有自由活动的空间, 身体各部位都有接触花药的可
能, 沾在腹部的花粉在飞行途中也有可能掉落, 增
大了花粉损失的可能(张勃等, 2012)。本研究仅从花
器官结构和传粉昆虫的相互作用角度进行了深入研
究, 具退化杠杆的物种是否具有选择优势？哪一种
传粉模式更有效？还需从鼠尾草属植物的雄性适合
度和繁育系统方面进行比较分析, 从而更深入地了
解它们的生态学意义和进化选择压力。
舌瓣鼠尾草有专一性的传粉昆虫三条熊蜂, 毛
地黄鼠尾草则有3种。专一性的提高是否暗示植物与
昆虫的相互关系更紧密, 协同进化程度更高？舌瓣
鼠尾草传粉者的高度专一性可能还与所在地的昆虫
种类组成相关, 究竟是退化杠杆结构过滤了其他传
粉者, 还是传粉者的改变导致杠杆功能丧失? 都需
要进一步深入研究。另一方面, 专一性的传粉昆虫
面临的风险较大, 一旦失去传粉者, 就有无法延续
生存的可能。相反, 具有多个传粉者的物种, 这样的
风险则大大降低。目前对鼠尾草属短药隔杠杆机制
的作用以及传粉者响应的生态学意义等方面研究较
充分(Zhang et al., 2011; 张勃等, 2012; Zhang & Li,
2014), 而其他类型杠杆的研究还很少, 对该属多种
类型杠杆机制的阐明, 无疑会对揭示其起源和进化
方向以及该物种多样性的产生、共存和维持机制提
供更多证据。
在宏观形态学方面, 鼠尾草属杠杆呈现出雄蕊
药隔逐渐伸长、药隔下臂逐渐退化形成附属结构,
直至最后完全丧失功能这样的进化历程(Claßen-
Bockhoff et al., 2003; 黄艳波等, 2014)。毛地黄鼠尾
草与舌瓣鼠尾草恰似占据此进化历程的两极。Li等
(2013)将中国产43种鼠尾草属植物构建了系统进化
树, 尽管涵盖了舌瓣鼠尾草所在的鼠尾草亚属和毛
地黄鼠尾草所在的弧隔鼠尾草亚属, 但并没有采用
毛地黄鼠尾草这个材料。仅从该文中两个种所在的
亚属来看, 舌瓣鼠尾草所在的鼠尾草亚属首先与丹
参所在的荔枝草亚属(subgenus Sclarea)聚为一支,
再与毛地黄鼠尾草所在的弧隔鼠尾草亚属聚为一
支, 可以间接判断毛地黄鼠尾草所在的弧隔鼠尾草
亚属可能更古老原始, 而舌瓣鼠尾草的进化时间更
短, 成种时间较晚。由于该属可能处在迅速的辐射
成种阶段, 仅使用几个叶绿体和核基因片段来研究
760 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (7): 753–761

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鼠尾草属的种间系统关系, 信息量似乎远远不足,
未来需借助更多的标记或二代测序技术, 结合物种
分布格局和谱系地理研究(王琦等, 2015), 从而更深
入地理解不同传粉模式的系统发育关系。
基金项目 上海市绿化和市容管理局资助项目
(G092404和F132423)。
致谢 中国科学院动物研究所朱朝东研究员和姚
建高级工程师在鉴定昆虫标本中提供帮助, 中国科
学院计算生物学研究所刘欣雨协助绘图, 一并致
谢!
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责任编委: 张大勇 责任编辑: 李 敏