全 文 ：第38卷 第4期 水 生 生 物 学 报 Vol. 38, No.4
2 0 1 4 年 7 月 ACTA HYDROBIOLOGICA SINICA Jul . , 2 0 1 4

收稿日期: 2013-06-09; 修订日期: 2013-12-26
基金项目: 广东省海洋生物技术重点实验室开放基金(GPKLMB201205); 国家自然科学基金项目(No. 41306106); 浙江省科技厅
项目(No. 2014F10005)温州市科技计划项目(S20100019); 浙江省近岸水域生物资源开发与保护重点实验室开放基金
(No. J2013001)资助
作者简介: 李平(1981—), 男, 广东阳春人; 博士; 主要从事藻类生理生态学研究。E-mail: liping@stu.edu.cn
通信作者: 关万春(1978—), 男, 满族, 博士; 副教授; 主要从事藻类学研究。E-mail: gwc@wzmc.edu.cn

doi: 10.7541/2014.90
高 CO2和 UVR对叉节藻和刚毛藻生长及光化学效率的影响
李 平1 苏海虹2 关万春2
(1. 汕头大学海洋生物研究所, 汕头 515063; 2. 温州医科大学生命科学学院海洋科学系, 温州 325035)
摘要: 为研究高 CO2 及 UVR 对大型海藻耦合效应的影响, 实验选择红藻门可进行钙化的叉节藻(Amphiroa
sp.)与绿藻门不具钙化能力的刚毛藻(Cladophora sp.)进行对比, 探讨了高 CO2与 UVR 对这两种藻生长及光
化学效率的影响, 并分析高 CO2和 UVR的耦合效应。结果表明, CO2 浓度由 360 µmol/mol当前空气中 CO2
浓度)提高到 1000 µmol/mol培养 73d后, 叉节藻的生长下降了 40.01%, 而刚毛藻却增加了 40.08%, UVR对
叉节藻的光华学效率造成的抑制率增加了 77.76%, 对刚毛藻的抑制率增加了 17.02%, 这说明高 CO2引起的
海水酸化加剧了 UVR 对藻体的负面效应, 且对具有钙化能力的叉节藻影响更显著。而叉节藻和刚毛藻之间
的差异体现了藻体对海水酸化和 UVR响应的种间特异性。
关键词: 叉节藻; 刚毛藻; 光化学效率; CO2; UVR
中图分类号: Q142 文献标识码: A 文章编号: 1000-3207(2014)04-0636-06

海洋为我们提供了丰富的生物资源, 通过生物
泵从大气中吸收了大量二氧化碳, 从而减缓了温室
效应。但是随着现代化石燃料的大量使用, 大气中二
氧化碳总量不断增加。已有数据显示, 高浓度的二氧
化碳不断溶入海水中, 最终将导致表层海水的pH下
降, 改变海水化学性质, 引起海水酸化[1, 2], 改变海
水碳酸盐系统, pCO2、H+和 3HCO浓度增加, 3CO浓
度下降。海水中不同类型无机碳(CO2、 3HCO、 3CO )
浓度的比例及总溶解无机碳浓度发生变化, 从而造
成CaCO3的饱和度下降, 进而影响海洋生态系统。
2005年, 詹姆斯·内休斯描绘出“海洋酸化”潜在的威
胁, 他通过研究发现, 距今5500万年前, 海洋里曾经
出现过一次生物灭绝事件。罪魁祸首就是溶解到海水
中的CO2, 估计总量达到45000亿吨, 此后海洋至少
用了约10万年时间才恢复正常得以度过难关[2]。现有
的大量科学证据表明, 人类现在一年中产生释放的
碳量约为71亿吨, 其中25%— 30% (约20亿吨)被海洋
吸收, 33亿吨在大气中积累。据政府间气候变化专门
委员会(IPCC) 预测, 到2100年, 海水pH平均值将因
此下降约0.3—0.4, 至7.9或7.8。到那时, 海水酸度将
比工业革命开始时约大100%—150% [3]。
CO2 浓度变化对藻体生长的影响表现出极大的
种间差异性。Gao, et al.报道 CO2浓度升高可以促进
红藻条斑紫菜 (Porphyra yezoensis)和红藻江蓠
(Gracilaria chilensis)的生长 [4, 5], 但是对绿藻石莼
(Ulva lactuca)的生长则没有影响[6, 7]。Mercado, et al.
的研究也表明 CO2 浓度升高抑制了红藻紫菜属(P.
leucostica 和 P. linearis)的生长[8]。而最新的研究结
果表明 CO2 浓度升高还对珊瑚藻类(Corallina ses-
silis)的生长产生抑制[9]。高 CO2浓度还可以降低江
蓠属(Gracilaria sp.)和细基江蓠(G. tenuistipitata)叶
绿素 a和藻胆蛋白的含量[10]。不仅如此, Mercado, et
al.还报道了 CO2浓度升高引起紫菜(P. leucostica)叶
绿素 a、藻胆蛋白含量下降以及二者比值的增加[11]。
而全球环境变化的另一个因素: 阳光紫外辐射的增
强, 同样可以影响藻体的生长和光合生理过程, 如
4期 李 平等: 高 CO2和 UVR对叉节藻和刚毛藻生长及光化学效率的影响 637

UVR 使龙须菜(G. lemaneiformis)的相对生长速率从
4.3 %/d 降低为 2.7 %/d[12], 并且降低了无柄珊瑚藻
(C. sessilis)光化学效率[11]。诸多研究表明, 高 CO2
和UVR对藻类确有影响。为了更进一步了解其影响,
本实验选择了具钙化功能的叉节藻(Amphiroa sp.)和
不具钙化功能的刚毛藻(Cladophora sp.)为研究对象,
探讨高 CO2对其生长和光化学效率的影响, 并分析
高 CO2和 UVR的耦合效应。
1 材料与方法
1.1 实验材料
叉节藻和刚毛藻于 2011年 9月份采集于浙江省
温州市洞头养殖区鱼排周边。将采集的藻体用海水
洗净, 去除附在表面的杂藻与沙蚕、勾虾等动物。
每种藻体各取等量的两份, 置于体积为 4 L 的玻璃
培养器中, 标为 LC 和 HC, 采用过滤海水, 在温度
为 25 , ℃ 光强为 70 μmol/(m2 ·s), 光周期为 12L︰
12D, 通气量为 36 L/h条件下室内培养。实验结束时,
从培养器中取出藻体, 用吸水纸吸干表面水分, 称
量鲜重(FW, fresh weight), n=3。
1.2 酸化调节
正常空气: CO2浓度约为380 µmol/mol (0.65 mg/m3),
水体 pH 约为 8.2; 高 CO2 水平 : CO2 浓度约为
1000 µmol/mol(1.80 mg/m3), 水体 pH约为 7.8。将每
种藻分成两组, 一组标为 LC(即 Low Carbon), 直接
用气泵抽取室外的空气即可。另一组标为 HC(即
High Carbon), 将 40 L的气囊充满纯 CO2, 然后控制
放气量为4 L/h, 每隔4h放一次气, 再用气泵抽取室内的
空气。经监测发现, 培养液 pH 为 7.8—7.9, 推算此时室
内 CO2浓度约为 1000 µmol/mol (1.80 mg/m3)。采用
PHS-25CW pH计(上海产)每天 8:00、12:00和 20:00
检测水体 pH。
1.3 紫外辐射光源以及紫外辐射处理
太阳辐射的监测采用太阳辐射模拟器 (德国
产)。该光谱辐射仪可监测UVR (280—400 nm) 波段
的辐射强度与辐射量。可见光辐射通量为150 W/m2,
紫外线辐射通量为39 W/m2。
于2011年12月1日, 将培养了73d的藻体分别分
装于石英管(直径59 mm , 长度350 mm)中, 置于流
水水槽 , 温度控制在25℃, 水面距藻体的深度为
3 cm。通过使用紫外滤膜使藻细胞接受不同的太阳
辐射处理 : (1) PAR+UVA+UVB (PAB处理 , 295—
700 nm) , 石英管Ultraphan Film 295 (德国产) 包裹;
(2) PAR (P处理, 395—700 nm) , 石英管用Ultraphan
Film 395 (德国产) 包裹。将藻体置于太阳辐射模拟
器下, 持续照射60min 后, 立即测定藻体的光化学
效率, 太阳辐射模拟器辐射强度为: 可见光(PAR)为
150 W/m2, 紫外辐射A(UV-A)为37 W/m2: , 紫外辐
射B(UV-B)为1.2 W/m2。
1.4 光化学效率的测定及 UVR抑制率的计算
采用调制叶绿素荧光成像系统M系列Imaging-
PAM(德国产)测定光化学效率的变化。
有效光化学效率(Effective quantum yield) Yield
(Y′)= Fv′/ Fm′, 其中Fm′: 在光适应状态下的最大荧光
值; Fv′: 任意光适应状态下的最大可变荧光值。Fv′ =
Fm′–Ft, 其中Ft: 适光状态下的初始荧光值。UVR 的
抑制率(%) = 100 ×(PPAR–PPAB) / PPAR, 其中PPAR : 可
见光(P)条件下的有效光化学效率; PPAB : PAB 处理
条件下的有效光化学效率。
1.5 高 CO2(海水酸化)对紫外辐射抑制率的调节率
调节率(%)=100×(InhHC— InhLC) / InhHC
InhLC : 非酸化(LC)紫外辐射抑制率; InhHC : 酸
化(HC)紫外辐射抑制率
1.6 统计分析
采用 One-way ANOVA 对实验结果进行统计分
析, 显著水平设为 P<0.5。
2 结果
从2011年9月9日至2011年11月29日, 藻体持续
在空调控温的温室内培养。在73d的培养过程中, 温
度基本可以维持在25℃左右。依据pH调控方法的描
述, 对藻体进行培养, 并检测培养液pH。结果发现,
LC条件下叉节藻培养的pHLC约为8.0左右, HC条件
下(pHHC)约为7.7左右(图 1A), pH△ LC-HC基本保持在
0.1—0.4波动(图 1B); 而刚毛藻LC条件下的培养液
pHLC为8.2左右, pHHC为7.9左右(图1C), pH△ LC-HC基
本保持在0.2—0.5波动(图 1D)。两种藻培养液中pH
的差异, 体现了种间差异。
经高CO2培养73d后, 两种藻的响应出现了显著
差异。高浓度CO2(1000 µmol/mol)抑制了叉节藻的生
长 , 与通空气培养的藻体相比(鲜重增加了4.06%),
其鲜重下降了40.01%。但高浓度CO2对刚毛藻是有利
的 , 其鲜重增加了40.08%, 增长率是通入正常空气
培养的1.8倍(正常条件下鲜重增加了22.25%)(图2)。
638 水 生 生 物 学 报 38卷


图 1 叉节藻 (A) 和刚毛藻(C)培养液 pH变化图; 叉节藻 (B)和刚毛藻(D)HC和 LC培养液的△pH
Fig. 1 The pH change of culture medium with Amphiroa sp. (A) and Cladophora sp.(C); pH △ difference of culture medium with Amphiroa
sp. (B) and Cladophora sp. (D) between HC and LC
竖线代表标准偏差 (n=3)
The vertical bars indicate SD (n=3)


图 2 不同 CO2浓度培养 73d后叉节藻(A)和刚毛藻(B)鲜重
Fig. 2 The fresh weight of Amphiroa sp. (A) and Cladophora sp.
(B) at different CO2 concentrations for a 73-day culture

经调制叶绿素荧光成像系统检测 , 在可见光
(PAR)照射条件下照射 1h, 高 CO2 对藻体有效光化
学效率的影响不显著, 即 HC和 LC之间没有明显差
异(P>0.05), 且不存在种间差异(图 3)。然而当藻体
接受紫外辐射处理后(PAB), HC 对两种藻体的影响
出现了明显的差异, 具有钙化能力的叉节藻对紫外
辐射敏感性显著增加(P<0.05), 其有效光化学效率
(0.169)比 LC的低了 42.56%(图 3E), 且 UVR 对 HC
条件下叉节藻的抑制率为 51.76%, 是 LC 条件下的
4.5倍(正常空气水平下为 11.51%)。然而高浓度 CO2
培养的刚毛藻, 其有效光化学效率并没有受到影响,
与 LC之间没有显著差异(图 3F), 且 HC和 LC之间的
紫外辐射抑制率约相差不大(图 4A), 约为 25%左右。
因此, 针对具有钙化能力的叉节藻来说, 海水
酸化加剧了藻体对紫外辐射的敏感性, 紫外辐射的
抑制率增加了 77.76%, 然而刚毛藻仅仅增加了
17.02%(图 4B)。
3 讨论
大量的研究结果表明, 大气 CO2浓度升高会对
海洋生物的钙化过程产生一定的影响[12—19]。这是因
为海水 pH 的变化会改变水体中 CaCO3 的饱和度,
进而影响钙化生物, 如已有报道指出由 CO2浓度升
4期 李 平等: 高 CO2和 UVR对叉节藻和刚毛藻生长及光化学效率的影响 639

高导致的 23CO 浓度降低会使钙化藻类的钙化速率
降低, 从而抑制生长[20]。本实验选择的叉节藻为具
有钙化功能的红藻, 当海水pH由8.2下降到7.8左右,
藻体的生长明显下降了40.01%, 这是因为在酸化的
条件下, 藻体通过钙化过程形成的碳酸钙结构加速
溶解, 而藻体为了保证自身的正常生长和生理代谢
活动, 从而将体内能量重新分配, 以牺牲生长来保
证藻体的钙化程度(图2)。有最新的研究也表明CO2
浓度升高对珊瑚藻类(C. sessilis)的生长产生抑制[9]。
但不具有钙化能力的刚毛藻
(绿藻 ), 当处于pH为7.8的酸
化环境时 , 由于水体中CO2分
压(pCO2)增加542 µmol/mol [21]),
藻体光合作用可利用的碳源
增加2.19倍, 从而节省了藻体
利用水体中 3HCO 时所消耗
的ATP, 因此 , 与非酸化培养
的藻体相比较, 酸化使得刚毛
藻的生长提高了40.08%。Hein,
et al.[22]的研究结果也表明 ,
当大气中 CO2浓度升高到
855 µmol/mol时 , 水体CO2分
压为463 µmol/mol, 海洋初级
生产力可相应提高大约15%左
右。正常海水中溶解的CO2 浓
度仅占总DIC的1% [23], 大约
为 (5—25) μmol/L, 该浓度低
于细胞内 Rubisco酶对底物
CO2 的Km(20—70 μmol/L)[24]。
所以, 当绿藻在酸化条件下生
长时, 水体中可利用CO2 浓度
可达到40 μmol/L(pH=7.8), 因
此生长增加。而对于具有钙化
功能的珊瑚藻来说, 虽然酸化
条件下其光合底物CO2也增加
了, 光合作用加快, 但由于其
钙化程度受到酸化的影响(钙
质随着水体碳酸钙饱和度的
下降而溶解 ), 受到胁迫作用,
因此 , 将胞内能量重新分配 ,
以牺牲生长来维持自身的正常
生理活动。
在较强的可见光条件下(辐射通量为 150 W/m2),
两种藻体的光化学效率都受到明显抑制作用, 这是
因为两种藻在室内 14 W/m2 [70 μmol/(m2·s)]光强条
件下培养 73d, 适应了低光环境, 因此当转移到高
光强下(辐射通量为 150 W/m2), 强光导致藻体产生
活性氧, 对细胞类囊体膜和光系统造成损伤[25], 从
而叉节藻光化学效率分别下降 28.9%(LC), 29.4%
(HC)(图 3E); 刚毛藻则下降 29.77%(LC), 33.57%(HC)
(图 3F), 表现为抑制。当藻体同时接受可见光和 UVR

图 3 为了探讨不同藻体对不同光辐射处理 (60min)的响应 , 在 P(395—700 nm)和 PAB
(295—700 nm)辐射处理下的光化学效率
Fig. 3 The experiment investigated the different response of solar UVR. The effective quantum
yield, exposed to solar radiation for 60min under P (395—700 nm) and PAB (295—700 nm) treat-
ments
A、B、E为叉节藻, C、D、F为刚毛藻。A, B, C, D照片上缘彩色条带由左至右代表荧光逐渐增
强。竖线代表标准偏差 (n=6)
Figure A、B and E show Amphiroa sp., and figure C、D and F show Cladophora sp. Color band on
the top of photos (A,B,C,D) means the increased of yield gradually from the left to right. The ver-
tical bars represent SD (n=6)

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图 4 叉节藻和刚毛藻的紫外辐射抑制率(A)及海水酸化对紫外
辐射抑制率的调节率(B)
Fig. 4 The inhibition of Amphiroa sp. and Cladophora sp. (A) and
the variation of ocean acidification to the inhibition of UVR(B)
竖线代表标准偏差(n=3)
The vertical bars represent SD (n=3)

(280—400 nm)后, 光化学效率进一步损伤加剧, 抑
制更加明显, 前者分别为 43.5%(LC), 29.5%(HC)(图
4E), 后者分别为 35.77%(LC), 33.57%(HC)(图 3F)。
这是因为 UVR可以造成光系统 II(PS II)中的 D1蛋
白失活, 因为它在 300 nm处有明显的吸收峰而很容
易受 UVR的影响。所以 UVR如果对活性位点中氨
基酸残基、芳香族氨基酸或二硫键造成损伤, 就会
引起蛋白质或酶的失活 [26], 从而加剧了光系统 II
(PSII) D1蛋白损伤程度, 光化学效率下降。
经酸化培养 73d 后, 与非酸化培养的藻体进行
对比, 叉节藻和刚毛藻对 UVR的敏感性都增加, 前
者升高了 77.76%, 而后者升高了 17.02%(图 4B)。这
说明海水酸化加剧了紫外辐射对藻体的负面效应。
随着海水酸化越来越严重, 叉节藻的钙化程度也越
来越低, 其光合作用受到 UVR 的影响也越来越明
显。这是因为 UVR可以对光系统、酶和 DNA等造
成损伤, 为了修复这些损伤, 藻体需要更多的能量,
而这就导致了生长速率的降低。钙化作用的发生一
般认为依赖于光合作用提供的能量。高 CO2浓度使
得海水中 CaCO3饱和度降低, UVR则可以对光系统
造成损伤, 在二者的耦合作用下藻体的钙化受到较
大的抑制[11], 碳酸钙减少, 相当于藻体的保护层减
少, 因此受到的损伤加大; 而刚毛藻不具钙化作用,
无碳酸钙, 受到的损伤也加剧。但两种藻体的调节
率不同, 这体现了藻体对海水酸化和UVR响应的种
间差异性。
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THE EFFECT OF HIGH CO2 CONCENTRATIONS AND UVR ON GROWTH AND
PHOTOCHEMICAL EFFICIENCY IN AMPHIROA SP. (RHDOPHYTA) AND
CLADOPHORA SP. (CHLOROPHYTA)
LI Ping1, SU Hai-Hong2 and GUAN Wan-Chun2
(1. Marine Biology Institute, Shantou University, Shantou 515063, China; 2. Department of Marine Science,
School of Life Science, Wenzhou Medical University, Wenzhou 325035, China)
Abstract: Human behaviors contribute to global changes of enhanced solar ultraviolet radiation (UVR, 280—400 nm)
and ocean acidification. Macroalgae plays an important role in global carbon cycle as primary producers; however, the
effects of ocean acidification and UVR on macroalgae are uncertain. To investigate the combined effects of ocean acidi-
fication and UVR on growth and photochemical efficiency, the calcified Amphiroa sp. and non-calcified Cladophora sp.
were utilized in the present study. The results showed that increasing CO2 concentration from 360 ppmv (the current
CO2 concentration in the air) to 1000 ppmv inhibited the growth of Amphiroa sp. by 40.01%, but stimulated the growth
of Cladophora sp. by 40.08%. We also observed that UVR sensitivity was increased with acidification, and that acidifi-
cation amplified the effects of elevated CO2 concentration in regulating the growth of algae. This suggested that ocean
acidification may increase the negative effect of UVR to algae. These results indicated species-dependent effects of
ocean acidification and UVR.

Key words: Amphiroa sp.; Cladophora sp.; Photochemical efficiency; CO2; UVR