全 文 ：HEREDITAS (Beijing) 2013年 6月, 35(6): 727―734
ISSN 0253-9772 www.chinagene.cn 综 述
收稿日期: 20121015; 修回日期: 20130220
基金项目: 国家自然科学基金项目(编号：30670189)资助
作者简介: 郭敏霞, 硕士研究生, 专业方向：植物分子生物学与基因工程。Tel: 010-82105867; E-mail: gmxsunshine@163.com
通讯作者: 傅永福, 研究员, 研究方向：植物分子生物学与基因工程。E-mail: fuyongfu@caas.cn
网络出版时间: 2013-3-12 13:26:06
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20130312.1326.002.html
DOI: 10.3724/SP.J.1005.2013.00727
拟南芥 SUMO底物的研究进展
郭敏霞, 傅永福
中国农业科学院作物科学研究所, 农业部北京大豆生物学重点实验室, 农作物基因资源与遗传改良国家重大科学工程, 北京
100081
摘要: SUMO(Small ubiquitin-related modifier)化修饰是普遍存在于真核生物中的一种翻译后修饰, 在很多细胞
过程中发挥重要作用。文章阐述了拟南芥中 SUMO底物的最新研究进展。首先介绍 SUMO化修饰过程, SUMO
底物的鉴定, 包括鉴定方法的进展和鉴定成果。然后依据底物的亚细胞定位、生理功能和参与的生理生化过程
对其进行分类和分析, 以期更好地理解蛋白质 SUMO化修饰方式在植物生长发育中的功能。
关键词: SUMO化修饰; 底物鉴定; 翻译后修饰; 拟南芥
Advances on SUMO substrates in Arabidopsis
GUO Min-Xia, FU Yong-Fu
Ministry of Agriculture Key Lab of Soybean Biology (Beijing), National Key Facility of Crop Gene Resource and Genetic Improvement,
Institute of Crop Sciences, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
Abstract: SUMO (Small ubiquitin-related modifier) modification, one of the essential posttranslational modifications in
eukaryotes, plays an important role in various cellular processes. This review summarized the recent progresses on SUMO
substrates in Arabidopsis. We firstly described the pathway of SUMO conjugation, and then focused on screening for
SUMO substrates, including the methods of identification and SUMO substrates identified. Finally, we classified these sub-
strates on the basis of their subcellular localization, functions, and biological processes. It is expected to provide the basis
for better understanding the roles of sumoylation of proteins in plants.
Keywords: sumoylation; identification of targets; post-translational modification; Arabidopsis
蛋白质的翻译后修饰是细胞功能的精细调控重
要机制之一, 在细胞活动中发挥着重要作用。众所
周知, 泛素化是一种重要的蛋白质翻译后修饰, 它
的重要功能之一是识别并修饰底物, 然后通过蛋白
酶体将底物降解。随着研究的深入, 发现有很多类
泛素的多肽也能靶定目标蛋白 , 并对其进行修饰 ,
这种翻译后修饰称为类泛素修饰。
SUMO(Small ubiquitin-related modifier)是类泛
素修饰因子之一, 其结构和修饰机制都与泛素类似,
但功能与泛素化的却不同。SUMO 化会影响蛋白质
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之间的相互作用, 改变蛋白的亚细胞定位、活性以
及稳定性。在植物中, SUMO化修饰对于环境胁迫的
应答、激素信号转导以及开花等过程都很重要。本
文就近年拟南芥中的 SUMO化修饰过程、SUMO底
物鉴定等方面的研究进展做一综述。
1 SUMO化修饰
对特定蛋白质进行敏感、快速、可逆的翻译后
修饰是细胞对内部或外部的环境变化做出快速应答
的一种重要机制。这些翻译后修饰主要包括泛素化、
磷酸化、乙酰化、甲基化等。泛素化是第一个被发
现的以蛋白 /多肽分子作为修饰因子的一种蛋白质
翻译后修饰方式。泛素本身是一个高度保守的多肽。
在细胞泛素化的过程中, 泛素与底物可逆结合, 主
要介导底物蛋白的降解 [1, 2]。类泛素修饰因子
(Ubiquitin-like modifiers, UBLs)与泛素有着相似的
结构以及修饰过程。这一系列修饰因子有不同的化
学表面特性, 可以作为灵活的适配模式改变蛋白的
构象及蛋白之间的互作[3]。
SUMO 最早是在真菌中发现的类似于泛素的小
分子多肽, 其结构和修饰机制都与泛素相似[4~6]。最早
关于 SUMO 的报道是关于第一个鉴定出来的 SUMO
同源物 Smt3(Suppressor of mif two 3)[6]。SUMO化修
饰分为共价修饰和非共价结合两种方式。
1.1 SUMO化共价修饰
SUMO化共价修饰是 SUMO分子通过其 C端羧
基与底物分子中的赖氨酸侧链氨基形成异肽键而对
底物进行共价修饰。SUMO 化共价修饰依赖于 4 个
组分：SUMO特异蛋白酶、异源二聚体的 SUMO激
活酶、SUMO结合酶 E2和 SUMO连接酶 E3, 修饰
过程需要由 ATP提供能量。SUMO前体经过 SUMO
特异蛋白酶催化, 切除 C 端尾巴暴露出两个甘氨酸
(Gly-Gly)残基而成为成熟的 SUMO 分子。成熟的
SUMO分子, 与ATP反应形成腺苷化的 SUMO分子,
在 SAE催化下, 连接到 SAE2上完成激活, SUMO分
子通过转酯反应转移到 SCE 上完成结合。SUMO-
SCE 作为最终供体在 E3 的帮助下将 SUMO 分子转
移到底物上 , 完成 SUMO 化修饰过程 [7]。最后 ,
SUMO 特异蛋白酶可以将 SUMO 从 SUMO 化底物
上解离下来, 实现 SUMO的循环利用。
底物上 SUMO的共价修饰位点是一个保守的基
序：-K-X-E/D (：疏水性氨基酸; K：与 SUMO
分子结合的赖氨酸; X：任意氨基酸; E/D：谷氨酸或
天冬氨酸) [8], 该基序的存在可以增加一个蛋白被
SUMO化的可能性, 但并不是 SUMO化发生的必要
条件[9]。
拟南芥基因组中共有 8 个 SUMO 基因(Arabi-
dopsis SUMO, AtSUM)。其中 AtSUM1~3及 AtSUM5
的转录本已经被检测到[10]。AtSUM1 和 AtSUM2 在
功能上有很大程度的冗余, 二者的纯合单突变体表
现出野生型的表型, 双突变则会导致胚胎致死, 表
明 SUMO化修饰对于植物早期的发育很重要[11]。
拟南芥有 7 个 SUMO 特异蛋白酶, 包括已有功
能报道的 ESD4(Early in short days 4), ULP1a/ELS1
(Ub like protein protease 1a/ESD4- like SUMO prote-
ase), ULP1c/OTS2(Overly tolerant to salt 2), ULP1d/
OTS1和未确定功能的 ULP1b, ULP2a和 ULP2b, 它
们负责 SUMO 分子的成熟和循环利用。ESD4 定位
于核膜, OTS2 和 OTS1 定位在细胞核[12~14]。ESD4
缺失突变体表现出明显早花的表型, 同时有不正常
的茎发育和花序发育缺陷[15]。OTS1和 OTS2的单突
变体无明显表型, 双突变体 ots1ots2有早花表型, 并
且对高盐敏感, 相反, 过表达会增强植物的耐盐性[16]。
拟南芥 SUMO 激活酶 E1(SUMO-activating en-
zyme, SAE)是由 SAE1a或 SAE1b蛋白与 SAE2组成
的异源二聚体。SAE1a 和 SAE1b 有功能冗余, sae2
突变体表现出胚胎致死[11, 17]。
拟南芥 SUMO 结合酶 E2(SUMO-conjunction
enzyme, SCE)与酵母和哺乳动物中的相似, 是由单
基因编码的。sce突变体也会表现出胚胎致死[11]。
酵母和哺乳动物细胞中已报道的 SUMO E3 连
接酶包括 SIZ/PIAS, RanBP2, Pc2和 MMS21。拟南
芥中发现的 SUMO E3 连接酶有 AtSIZ1 和
AtMMS21/HPY2(high ploidy 2)[18, 19]。拟南芥 SIZ1
是典型的 SP-RING(Siz/PIAS RING)结构域蛋白, 含
有 4个保守结构域(SAP, PINIT, SP-RING, SXS)和一
个植物特有的结构域 PHD[20]。AtSIZ1 缺失突变体
siz1表现出植株矮化, 短日条件下早花, 对冷胁迫、
磷饥饿敏感, 对细菌抵抗力提高的表型, 同时伴随
第 6期 郭敏霞等: 拟南芥 SUMO底物的研究进展 729
着水杨酸水平的提高[10]。多数胁迫诱导的 SUMO化
修饰都是由 AtSIZ1 驱使的。AtMMS21/HPY2 也是
一个 SP-RING类型的蛋白, 但是缺少 SAP和 PINIT
结构域。AtMMS21/HPY2 参与细胞分化和根分生组
织的维持[19]。
体外实验中 , SUMO, E1, E2 和 ATP 是完成
SUMO 化修饰必不可少的。E3 并不与 SUMO 分子
形成硫酯键, 其功能是促进 SUMO 分子从 E2 向底
物转移, 可能对底物的识别和选择具有一定作用。
而体外实验证实, 底物在没有 E3 时仍能正常完成
SUMO化过程。
1.2 SUMO非共价修饰
SUMO的非共价修饰是通过底物上的 SUMO相
互作用基序(SUMO-interacting motif, SIM)实现的[21]。
目前公认的 SIM 是 Val/Ile-X-Val/Ile-Val/Ile (V/I-X-
V/I-V/I), 它的疏水特性使得 SUMO与 SIMs结合[22],
达到召集 SIM蛋白来调控下游过程[21, 23, 24]。也就是
说 SUMO化可能为底物提供一个作用平台[25, 26]。目前,
还没有植物蛋白的 SUMO非共价修饰的相关报道[10]。
2 SUMO底物研究进展
第一个被发现的 SUMO 底物是人体细胞中的
RanGAP1。RanGAP1是 RanGTP酶的激活蛋白, 它
的 SUMO化促进 RanGTP酶结合到核膜孔复合物的
RanBP2 亚基上 , 进而促进 RanGTP 酶的核质运
输[27, 28]。拟南芥中第一个被发现的 SUMO底物是磷
胁迫的反应因子 PHR1, SUMO E3连接酶 SIZ1通过
介导 PHR1的 SUMO化来控制磷胁迫应答[18]。
研究表明, SUMO 化修饰不仅会改变底物的定
位, 还会改变其活性及稳定性, 进而调节植物的逆
境反应、病源防御、脱落酸信号转导、成花诱导、
细胞生长和发育以及氮的同化等多种过程, 是植物正
常生长发育必不可少的蛋白质修饰方式[10, 16~18, 29~35]。
因此, 鉴定 SUMO底物对于理解 SUMO化修饰的功
能显得尤为重要。
2.1 拟南芥中鉴定底物的方法
2.1.1 依据表型证据发现 SUMO底物
植物中最初鉴定底物是从表型证据入手, 通过
这种思路鉴定出的底物有 9 个 , 分别是 PHR1,
ICE1, FLD, MYB30, ABI5, HSFA2, CAT3, NIA1和
NIA2[18, 32, 34, 36~40]。SUMO E3连接酶 SIZ1的突变体
siz1具有矮化、早花、胁迫敏感等表型, 很多胁迫相
关的 SUMO化都是 SIZ1驱使的。其中, PHR1, ICE1,
FLD, NIA1 和 NIA2 都是借助 siz1 的表型鉴定出来
的。这些底物的 SUMO化得到了细菌体系、植物体
系或体外实验进一步的验证。这 9 个底物按功能可
分为三类：一是发育相关(FLD), 二是营养代谢相关
(PHR1, NIA1 和 NIA2), 三是胁迫相关 (ICE1,
MYB30, ABI5, HSFA2和 CAT3)。
2.1.2 酵母双杂交筛选底物
(1)用截短的 E3连接酶 SIZ1作为诱饵。拟南芥
SIZ1是典型的 SP-RING结构域蛋白, 含有 4个保守
结构域(SAP, PINIT, SP-RING, SXS)和一个植物特
有的结构域 PHD。由于全长 SIZ在酵母中具有自激
活现象, 所以用截去 C 端的只含有 SAP, PHD 和
SP-RING 结构域的突变基因 SIZ1ΔC 作为酵母双杂
交的诱饵, 鉴定出两个 BET(Bromodomain and extra
terminal)结构域家族的成员 GTE3(Global transcrip-
tion factor group E3)和 GTE5。这两个底物能结合乙
酰化的组蛋白 H3, 可能参与调控转录过程[41]。
(2)用E2结合酶 SCE和 SUMO特异蛋白酶ESD4
作为诱饵。用植物中唯一的 SUMO结合酶 SCE(E2)
和主要的 SUMO 特异蛋白酶 ESD4 为诱饵, 通过酵
母双杂交方法筛选出大量底物。包括用 E2筛到 154
个底物以及用无活性的突变 ESD4(C448S)和截短
的、只有 N端调控结构域的 ESD4筛选到 24和 124
个底物, 即共筛选出 238 个底物, 其中 65 个是 E2
和 ESD4 筛到的相同底物。Coupland 的团队在大肠
杆菌中成功表达 134 个底物, 其中 124 个被证实可
在体外被 SUMO化修饰, 10个不能被修饰[9]。
鉴定出的底物通过 GO(Gene Ontology)分析发现,
它们参与 SUMO途径、代谢过程、RNA剪接及加工、
翻译、染色质和基因的稳定性维持、胁迫应答、蛋白折
叠以及转录调控等多种重要生理过程。底物的定位除细
胞核之外还有叶绿体、线粒体等其他细胞器[9]。
2.1.3 亲和纯化和质谱分析法
(1)用 His-SUM1/3/5 筛选底物。Bachmair 的团
队在植物体内瞬时表达 His-SUM1/3/5, 先通过亲和
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层析纯化蛋白, 然后再用质谱鉴定, 共鉴定出 14 个
可能参与 RNA 依赖的以及染色质相关过程的底物,
其中 5个还通过体外实验验证确认其 SUMO化[42]。
(2) 用 His-H89R SUMO1 筛 选 底 物 。 用
sum1-1sum2-1 背景的材料有利于积累更多的带标记
的 SUMO结合物, 同时缩小了内源 SUMO的竞争。
Vierstra的团队用 His-SUMO1H89R sum1-1 sum2-1转
基因植株的蛋白提取物, 经过 Ni-NTA 和 SUMO 抗
体两轮亲和层析的纯化而富集蛋白, 随后用液相色
谱与串联质谱结合的方法(LC-MS/MS)鉴定出 357个
底物, 其中一部分底物是在特定条件下(热击胁迫和
氧化胁迫处理时)鉴定出来[43]。这些底物多数是核蛋
白, 涉及染色质修复与重塑、转录、RNA 代谢以及
蛋白的核质运输等过程[43]。
(3)用 6His-3Flag-AtSUM1 筛选底物。Yun 的团
队在拟南芥中过表达 6His-3Flag-AtSUM1, 热击处
理(39℃热击 30 min)转基因植物材料, 提取总蛋白,
底物经 Ni-NTA 亲和纯化后用双向电泳分离, 最后用
基质辅助激光解吸电离飞行时间质谱(Matrix-assisted
laser desorption/ionization time-of-flight, MALDI-TOF),
鉴定出 27个底物[4]。这些底物涉及翻译、RNA加工、
代谢过程以及转录与复制等过程。正常情况下
SUMO结合物的量很低, 且有内源 SUMO分子存在
导致干扰, 因此, 这种方法不易鉴定出非胁迫状态
下的 SUMO结合物。
综上所述, 拟南芥中通过上述几种方法筛选到
的 SUMO 底物共有 647 个, 其中, 重复筛选到的有
19个。因此, 目前从拟南芥中筛选到的底物共有 628
个。通过高通量方法获得的底物涵盖部分已知底物, 如：
用His-H89R SUMO1筛选的底物中包括已知底物PHR1。
2.2 拟南芥 SUMO底物的分析
为了更好地理解 SUMO化修饰的功能和分子机
制, 本文通过拟南芥 Tair 网站(http://www.arabidopsis.
org/)检索并注释上述鉴定出来的底物, 然后从以下
3方面进行分析总结：SUMO底物的亚细胞定位; 底
物参与的生理过程; 底物的生理功能。
2.2.1 SUMO底物的亚细胞定位
底物的亚细胞定位信息来自 Tair 网站, 有些是
已经有研究报道的, 有些是 GO分析预测的结果。我
们对相关信息做如下处理：如果预测的定位有 3 种
或者更多, 这些底物的定位情况归为未知。有些蛋
白的定位有两个模式, 如：同时定位在细胞核和线
粒体, 我们在统计时进行重复计数, 用于说明底物
SUMO化参与的可能生理过程。
总体来说, 定位情况分为 6 个方面：细胞核、
细胞质、细胞间的运输系统胞间连丝、细胞内的运
输系统内膜系统(包括内质网、液泡、高尔基体、过
氧化物酶体、内膜系统、核膜)、半自主性细胞器叶
绿体和线粒体、细胞与外环境的屏障细胞膜和细胞
壁(包括细胞壁、细胞质膜、细胞外基质、质外体)。
剩下的归为其他类别, 包括不易归类的磷酸酶复合
体、蛋白酶体复合物、泛素连接酶复合体以及定位
未知的底物, 其中定位未知包括未注释和定位预测
有 3种或更多的情况(图 1A)。
从统计结果来看, SUMO 底物主要定位在细胞
核(有 240个, 占总底物数的 34%), 这与之前的报道
一致[11]。图 1 还显示, SUMO化不仅发生在细胞核,
还存在于其他很多的细胞组分中, 如内膜系统、胞
间连丝、叶绿体和线粒体等。统计的 628 个 SUMO
底物中有 22个定位在胞间连丝, 27个定位在内膜系
统, 这些蛋白的 SUMO 化可能参与细胞间和细胞内
的物质运输过程。统计分析还表明, SUMO底物在整
个细胞中的不同部位都有分布, 说明在细胞的各个
部位都可能发生蛋白的 SUMO化修饰过程。
2.2.2 SUMO底物的生理功能
除了 ABA信号转导、细胞生长和发育、营养物
质的代谢过程外, SUMO 化修饰在多种生理过程中
发挥重要作用, 包括胁迫应答、开花、植物的抗病
等过程。在 628 个蛋白中, 共有 186 个有表型方面
的注释。有些蛋白涉及多种生理功能, 在本文的统
计过程中, 这些底物按功能被重复统计(图 1B)。
本文中分类的生物胁迫包括对病毒、细菌、真
菌、昆虫的防御应答, 非生物胁迫包括对冷、热、
盐、磷饥饿、氮缺乏、脱水、氧化胁迫等非生物胁
迫的应答。从统计结果看, 胁迫应答几乎占总数的
一半, 其中包括 18%的生物胁迫和 31%非生物胁迫。
这与最近的一篇关于 SUMO在非生物胁迫的重要作
用[44]的报道相一致。营养生长包括表皮毛的发生和
根、茎、叶的生长发育。生殖生长包括开花、育性
相关(胚胎、胚囊、胚珠和花粉的发育)、花和种子的
第 6期 郭敏霞等: 拟南芥 SUMO底物的研究进展 731
图 1 SUMO底物分类统计图
A：SUMO底物的亚细胞定位分类; B：SUMO底物的生理功能分类; C：SUMO底物参与的生理生化过程分类。括号中百分数表示相
应类别所占比例。
发育。由此可见, SUMO化过程在植物生长发育的各
个阶段都发挥着重要作用。
2.2.3 SUMO底物参与的生理生化过程
图 1C 显示筛选出的拟南芥 SUMO 底物参与
DNA的转录与复制、RNA相关(包括 RNA的剪接、
加工和修饰等)、翻译相关、翻译后蛋白质的加工与
修饰、物质的运输过程、代谢过程和细胞周期相关
过程。
参与转录与复制的底物包括转录因子、转录调
控子(包括正调控和负调控)、参与染色质组装与解组
装的蛋白、参与转录起始的蛋白、参与 DNA修饰和
参与染色质重塑的蛋白。RNA 相关底物包括 RNA
结合蛋白以及参与 RNA 甲基化、RNA 剪接等加工
过程的蛋白。翻译相关蛋白包括翻译起始因子、核
糖体组分、翻译延伸和翻译调控相关因子。蛋白质
的加工与修饰包括蛋白质的成熟、折叠、异构化、
SUMO 化、磷酸化、豆蔻酰化、糖基化等过程。参
与运输的蛋白多为载体蛋白和通道蛋白, 涉及离子
的跨膜运输、生长素的极性运输、蛋白质的运输以
及高尔基小泡运输等。参与代谢过程的蛋白主要是
具有催化活性的酶, 参与的途径涉及糖类的代谢、
脂质的代谢、ATP催化的过程、氨基酸的代谢过程、
氧化还原过程、光合作用、纤维素的生物合成、ABA
信号途径等代谢过程。参与细胞周期相关的底物包
括细胞周期依赖的蛋白激酶、细胞周期蛋白以及调
控有丝分裂的蛋白等。除此之外, 还有一些蛋白(“其
他类别”中)可能参与 DNA介导的转化过程(4个)、
基于微管的运动(2 个)、细胞分化(1 个)、细胞骨架
相关(1个)、细胞核的组织(1个)、组成细胞壁(3个)
和组成细胞骨架(2个)。
从统计结果可见 , 参与转录与复制过程的有
169个, 占总数的 27%, 进一步说明 SUMO化修饰主
要发生在细胞核内[11]。SUMO底物除了涉及蛋白的
SUMO化, 还涉及其他的翻译后修饰, 如磷酸化、糖
基化、泛素化等。关于 SUMO底物的泛素化值得注
意, 动物中, SUMO 化与泛素化功能联系的报道很
多[45, 46], 研究表明, SUMO 可以与泛素修饰同一蛋
白而改变其命运, 但植物中相关报道甚少。近期的
研究显示, 拟南芥 SUMO1 本身既能被 SUMO 化也
能被泛素化, 两种修饰竞争同一个位点(K23), 并且
SUMO1 的泛素化只能特异地在热击胁迫时检测到,
由此猜测 SUMO1是作为胁迫条件下 SUMO化的蛋
白被 26S 蛋白酶体降解的第二决定子[43]。这表明植
732 HEREDITAS (Beijing) 2013 第 35卷
物中 SUMO 与泛素途径也存在互作, 其分子机制有
待进一步研究。参与代谢过程的底物包括 ABA信号
转导途径的重要组分 ABI5 以及植物中的两个硝酸
还原酶 NIA1和 NIA2。这暗示 SUMO化过程的两个
重要生理功能即参与 ABA 信号转导途径和氮的同
化过程[34, 36]。参与细胞周期的底物可能与细胞的生
长和发育相关。同样, 这种分类中还有 28%的蛋白
无法详细分类, 这暗示 SUMO底物的多样性。
3 结语与展望
通过高通量技术对 SUMO 底物的鉴定, 大大丰
富了拟南芥中的 SUMO 底物 , 拓展了对植物中
SUMO 化修饰功能的认识。把已鉴定出的底物按功
能分类, 发现 SUMO 化修饰参与了很多重要生理过
程, 包括细胞的生长发育、DNA 的维持与修复、开
花、激素信号转导、生物胁迫以及非生物胁迫等。
关于植物中的 SUMO化修饰仍有很多问题值得思考
和探索,如:本文描述的 SUMO底物 SUMO化的详细
机制和功能是什么？植物中还有哪些 SUMO底物？
SUMO化修饰还有哪些未知功能？SUMO化修饰与
其他蛋白修饰的关系及其对植物生长发育的调节有
何意义？是否还有其他因子参与到 SUMO 化体系
中？SUMO 对底物的特异性是如何决定的？SUMO
化的时空调节机制？不含保守的 SUMO 修饰基序
(ΨKXE)的底物是如何被 SUMO体系识别的？
本文对 SUMO底物的分类是根据网上注释完成
的, 其详细功能尚待进一步的实验验证, 这也使得
SUMO 化成为植物功能基因研究中的新生长点。蛋
白质的 SUMO 化具有体内瞬时且所占比例很低(1%
左右)、体外不稳定的特点, 大大增加 SUMO底物分
离的难度。随着实验技术的发展, 将会有更多的植
物 SUMO 底物被鉴定出来, SUMO 化参与的各种植
物生理过程的未解机理也将被揭示得越来越清楚。
参考文献(References):
[1] Hershko A, Ciechanover A. The ubiquitin system. Annu
Rev Biochem, 1998, 67(1): 425–479.
[2] Bonifacino JS, Weissman AM. Ubiquitin and the control
of protein fate in the secretory and endocytic pathways.
Annu Rev Cell Dev Biol, 1998, 14: 19–57.
[3] Schwartz DC, Hochstrasser M. A superfamily of protein
tags: ubiquitin, SUMO and related modifiers. Trends Biochem
Sci, 2003, 28(6): 321–328.
[4] Park HC, Choi W, Park HJ, Cheong MS, Koo YD, Shin G,
Chung WS, Kim WY, Kim MG, Bressan RA, Bohnert HJ,
Lee SY, Yun DJ. Identification and molecular properties of
SUMO-binding proteins in Arabidopsis. Mol Cells, 2011,
32(2): 143–151.
[5] Miura K, Hasegawa PM. Sumoylation and other ubiquitin-
like post-translational modifications in plants. Trends Cell
Biol, 2010, 20(4): 223–232.
[6] Meluh PB, Koshland D. Evidence that the MIF2 gene of
Saccharomyces cerevisiae encodes a centromere protein
with homology to the mammalian centromere protein
CENP-C. Mol Biol Cell, 1995, 6(7): 793–807.
[7] Hay RT. SUMO: a history of modification. Mol Cell, 2005,
18(1): 1–12.
[8] Schmidt D, Müller S. PIAS/SUMO: new partners in trans-
criptional regulation. Cell Mol Life Sci, 2003, 60(12):
2561–2574.
[9] Elrouby N, Coupland G. Proteome-wide screens for small
ubiquitin-like modifier (SUMO) substrates identify Arabi-
dopsis proteins implicated in diverse biological processes.
Proc Natl Acad Sci USA, 2010, 107(40): 17415–17420.
[10] Park HJ, Kim WY, Park HC, Lee SY, Bohnert HJ, Yun DJ.
SUMO and SUMOylation in plants. Mol Cells, 2011,
32(4): 305–316.
[11] Saracco SA, Miller MJ, Kurepa J, Vierstra RD. Genetic
analysis of SUMOylation in Arabidopsis: conjugation of
SUMO1 and SUMO2 to nuclear proteins is essential.
Plant Physiol, 2007, 145(1): 119–134.
[12] Colby T, Matthãi A, Boeckelmann A, Stuible HP. SUMO-
conjugating and SUMO-deconjugating enzymes from
Arabidopsis. Plant Physiol, 2006, 142(1): 318–332.
[13] Miura KJ, Jin JB, Hasegawa PM. Sumoylation, a post-
translational regulatory process in plants. Curr Opin Plant
Biol, 2007, 10(5): 495–502.
[14] Hermkes R, Fu YF, Nürrenberg K, Budhiraja R, Schmelzer
E, Elrouby N, Dohmen RJ, Bachmair A, Coupland G.
Distinct roles for Arabidopsis SUMO protease ESD4 and
its closest homolog ELS1. Planta, 2011, 233(1): 63–73.
[15] Reeves PH, Murtas G, Dash S, Coupland G. early in short
days 4, a mutation in Arabidopsis that causes early
flowering and reduces the mRNA abundance of the floral
repressor FLC. Development, 2002, 129(23): 5349–5361.
[16] Conti L, Price G, ODonnell E, Schwessinger B, Dominy P,
Sadanandom A. Small ubiquitin-like modifier proteases
OVERLY TOLERANT TO SALT1 and -2 regulate salt
stress responses in Arabidopsis. Plant Cell, 2008, 20(10):
2894–2908.
[17] Kurepa J, Walker JM, Smalle J, Gosink MM, Davis SJ,
第 6期 郭敏霞等: 拟南芥 SUMO底物的研究进展 733
Durham TL, Sung DY, Vierstra RD. The small ubiquitin-
like modifier (SUMO) protein modification system in
Arabidopsis: Accumulation of sumo1 and -2 conjugates is
increased by stress. Accumulation of SUMO1 and -2
conjugates is increased by stress. J Biol Chem, 2003, 278(9):
6862–6872.
[18] Miura K, Rus A, Sharkhuu A, Yokoi S, Karthikeyan AS,
Raghothama KG, Baek D, Koo YD, Jin JB, Bressan RA,
Yun DJ, Hasegawa PM. The Arabidopsis SUMO E3 ligase
SIZ1 controls phosphate deficiency responses. Proc Natl
Acad Sci USA, 2005, 102(21): 7760–7765.
[19] Ishida T, Fujiwara S, Miura K, Stacey N, Yoshimura M,
Schneider K, Adachi S, Minamisawa K, Umeda M,
Sugimoto K. SUMO E3 ligase HIGH PLOIDY2 regulates
endocycle onset and meristem maintenance in Arabidopsis.
Plant Cell, 2009, 21(8): 2284–2297.
[20] Cheong MS, Park HC, Hong MJ, Lee J, Choi W, Jin JB,
Bohnert HJ, Lee SY, Bressan RA, Yun DJ. Specific domain
structures control abscisic acid-, salicylic acid-, and stress-
mediated SIZ1 phenotypes. Plant Physiol, 2009, 151(4):
1930–1942.
[21] Kerscher O. SUMO junction-whats your function? New
insights through SUMO-interacting motifs. EMBO Rep,
2007, 8(6): 550–555.
[22] Song J, Durrin LK, Wilkinson TA, Krontiris TG, Chen Y.
Identification of a SUMO-binding motif that recognizes
SUMO-modified proteins. Proc Natl Acad Sci USA, 2004,
101(40): 14373–14378.
[23] Merrill JC, Melhuish TA, Kagey MH, Yang SH, Sharrocks
AD, Wotton D. A role for non-covalent SUMO interaction
motifs in Pc2/CBX4 E3 activity. PLoS One, 2010, 5(1):
e8794.
[24] Yang SH, Sharrocks AD. The SUMO E3 ligase activity of
Pc2 is coordinated through a SUMO interaction motif. Mol
Cell Biol, 2010, 30(9): 2193–2205.
[25] Grabbe C, Dikic I. Functional roles of ubiquitin-like
domain (ULD) and ubiquitin-binding domain (UBD)
containing proteins. Chem Rev, 2009, 109(4): 1481–1494.
[26] Wilkinson KA, Henley JM. Mechanisms, regulation and
consequences of protein SUMOylation. Biochem J, 2010,
428(2): 133–145.
[27] Matunis MJ, Coutavas E, Blobel G. A novel ubiquitin-like
modification modulates the partitioning of the Ran-
GTPase-activating protein RanGAP1 between the cytosol
and the nuclear pore complex. J Cell Biol, 1996, 135(6 Pt
1): 1457–1470.
[28] Matunis MJ, Wu J, Blobel G. SUMO-1 modification and
its role in targeting the Ran GTPase-activating protein,
RanGAP1, to the nuclear pore complex. J Cell Biol, 1998,
140(3): 499–509.
[29] Hotson A, Chosed R, Shu HJ, Orth K, Mudgett MB.
Xanthomonas type III effector XopD targets SUMO-
conjugated proteins in planta. Mol Microbiol, 2003, 50(2):
377–389.
[30] Lois LM, Lima CD, Chua NH. Small ubiquitin-like
modifier modulates abscisic acid signaling in Arabidopsis.
Plant Cell, 2003, 15(6): 1347–1359.
[31] Murtas G, Reeves PH, Fu YF, Bancroft I, Dean C,
Coupland G. A nuclear protease required for flowering-
time regulation in Arabidopsis reduces the abundance of
SMALL UBIQUITIN-RELATED MODIFIER conjugates.
Plant Cell, 2003, 15(10): 2308–2319.
[32] Miura K, Jin JB, Lee J, Yoo CY, Stirm V, Miura T,
Ashworth EN, Bressan RA, Yun DJ, Hasegawa PM. SIZ1-
mediated sumoylation of ICE1 controls CBF3/DREB1A
expression and freezing tolerance in Arabidopsis. Plant
Cell, 2007, 19(4): 1403–1414.
[33] Catala R, Ouyang J, Abreu IA, Hu YX, Seo H, Zhang XR,
Chua NH. The Arabidopsis E3 SUMO ligase SIZ1 regulates
plant growth and drought responses. Plant Cell, 2007,
19(9): 2952–2966.
[34] Park BS, Song JT, Seo HS. Arabidopsis nitrate reductase
activity is stimulated by the E3 SUMO ligase AtSIZ1. Nat
Commun, 2011, 2(7): 400.
[35] Lee J, Nam J, Park HC, Na G, Miura K, Jin JB, Yoo CY,
Baek D, Kim DH, Jeong JC, Kim D, Lee SY, Salt DE,
Mengiste T, Gong Q, Ma S, Bohnert HJ, Kwak SS, Bressan
RA, Hasegawa PM, Yun DJ. Salicylic acid-mediated innate
immunity in Arabidopsis is regulated by SIZ1 SUMO E3
ligase. Plant J, 2007, 49(1): 79–90.
[36] Miura K, Lee JY, Jin JB, Yoo CY, Miura T, Hasegawa PM.
Sumoylation of ABI5 by the Arabidopsis SUMO E3 ligase
SIZ1 negatively regulates abscisic acid signaling. Proc
Natl Acad Sci USA, 2009, 106(13): 5418–5423.
[37] Castano-Miquel L, Segui J, Lois LM. Distinctive properties
of Arabidopsis SUMO paralogues support the in vivo
predominant role of AtSUMO1/2 isoforms. Biochem J,
2011, 436(3): 581–590.
[38] Jin JB, Jin YH, Lee JY, Miura K, Yoo CY, Kim WY, Van
Oosten M, Hyun Y, Somers DE, Lee I, Yun DJ, Bressan
RA, Hasegawa PM. The SUMO E3 ligase, AtSIZ1,
regulates flowering by controlling a salicylic acid-mediated
floral promotion pathway and through affects on FLC
chromatin structure. Plant J, 2008, 53(3): 530–540.
[39] Cohen-Peer R, Schuster S, Meiri D, Breiman A, Avni A.
Sumoylation of Arabidopsis heat shock factor A2 (HsfA2)
modifies its activity during acquired thermotholerance.
Plant Mol Biol, 2010, 74(12): 33–45.
[40] Zheng Y, Schumaker KS, Guo Y. Sumoylation of
transcription factor MYB30 by the small ubiquitin-like
734 HEREDITAS (Beijing) 2013 第 35卷
modifier E3 ligase SIZ1 mediates abscisic acid response in
Arabidopsis thaliana. Proc Natl Acad Sci USA, 2012,
109(31): 12822–12827.
[41] Garcia-Dominguez M, March-Diaz R, Reyes JC. The PHD
domain of plant PIAS proteins mediates sumoylation of
bromodomain GTE proteins. J Biol Chem, 2008, 283(31):
21469–21477.
[42] Budhiraja R, Hermkes R, Muller S, Schmidt J, Colby T,
Panigrahi K, Coupland G, Bachmair A. Substrates related
to chromatin and to RNA-dependent processes are
modified by Arabidopsis SUMO isoforms that differ in a
conserved residue with influence on desumoylation. Plant
Physiol, 2009, 149(3): 1529–1540.
[43] Miller MJ, Barrett-Wilt GA, Hua ZH, Vierstra RD. Proteo-
mic analyses identify a diverse array of nuclear processes
affected by small ubiquitin-like modifier conjugation in
Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 2010, 107(38):
16512–16517.
[44] Castro PH, Tavares RM, Bejarano ER, Azevedo H. SUMO,
a heavyweight player in plant abiotic stress responses.
Cell Mol Life Sci, 2012, 69(19): 3269–3283.
[45] Guo ZG, Kanjanapangka J, Liu N, Liu SB, Liu CW, Wu
ZX, Wang YJ, Loh T, Kowolik C, Jamsen J, Zhou M,
Truong K, Chen Y, Zheng L, Shen BH. Sequential
posttranslational modifications program FEN1 degradation
during cell-cycle progression. Mol Cell, 2012, 47(3):
444–456.
[46] Denuc A, Marfany G. SUMO and ubiquitin paths converge.
Biochem Soc Trans, 2010, 38(Pt 1): 34–39.
综合信息
“中国遗传学会第九次全国会员代表大会暨学术讨论会”即将召开
中国遗传学会八届三次理事会决定, 将于 2013年 9月 18-21日在哈尔滨召开“中国遗传学会第九次全国会员代表
大会暨学术讨论会”, 大会主题是“创新遗传学研究促进生物产业发展”。
主办单位：中国遗传学会
承办单位：哈尔滨医科大学、黑龙江省遗传学会、黑龙江省科学技术协会
协办单位：黑龙江省农业科学院、中国农业科学院哈尔滨兽医研究所、东北林业大学、中国科学院北方粳稻中心
一、会议征文
会议接收植物遗传学、人类与医学遗传学、动物遗传学、微生物遗传学、群体与进化遗传学、基因组学、蛋白质
组学、发育遗传学、表观遗传学、药物基因组学、遗传学教学和遗传学技术方法等方面的研究内容。按《遗传》规格
投送, 字数限制在 1000字以内。论文和摘要截止日期为 2013年 7月 15日。
二、大会报告和分组报告
大会报告和分组报告的报告人除邀请外将从提交的优秀论文中遴选, 分组报告以植物遗传学、人类与医学遗传学、
动物与发育遗传学、微生物遗传学、遗传学教育教学、表观遗传学、蛋白质组学和生物信息学/群体遗传学与生物技术
八个分会场展开交流。初步拟安排大会报告 13个, 主题报告 30个, 分组报告 85个, 大会报告 40分钟, 主题报告 30分
钟, 分组报告 20分钟。会议将出版论文集。
三、报到地点及住宿交通
1、会议报到地点：哈尔滨翰林凯悦大酒店大堂, 地址：哈尔滨市南岗区学府路 56号。
2、会议安排住宿宾馆为哈尔滨翰林凯悦大酒店、哈尔滨飞泷国际商务会馆、黑龙江大学公寓及最佳西方财富酒店
(最佳西方财富酒店只安排常务理事会人员及大会报告人)。上网注册交费后即可以预定房间。
3、会议期间食宿交通费自理, 请各位代表根据会议和考察时间提前买好返程票。如有特殊情况请联系会务组。
四、论文摘要提交和会议注册
目前大会网页 http://www.congress-gsc.cn已开通, 论文摘要的提交、参会注册和房间预订等工作均在网上进行, 请
参会专家和代表在网上注册报名与提交论文摘要。大会接收墙报, 并设立优秀墙报奖, 墙报规格为一开。
2013年 7月 15日前注册报名并交注册费：会员：1000元(凭会员证); 非会员代表 1200元; 学生 800元(凭学生证)。
现场注册各档次均增加 300元。
开户行：中国建设银行黑龙江省分行营业部 开户名：哈尔滨金桥会议服务有限公司
帐号：2300 1868 8510 5050 3218
联系人：郭慧丽 (手机：13664604135; Email: 1961953995@qq.com)
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