全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2008, 25 (5): 608-615, w w w .chinbullbotany.com
收稿日期: 2008-03-17; 接受日期: 2008-07-06
基金项目: 国家自然科学基金(No.30770201)和广东省科技攻关项目(No.2007B020701005)
*通讯作者。E-mail: yangchw @scnu.edu.cn
.专题介绍.
植物 SUMO化修饰及其生物学功能
徐庞连, 曾棉炜, 黄丽霞, 阳成伟 *
华南师范大学生命科学学院, 广东省植物发育生物工程重点实验室, 广州 510631
摘要 SUMO化修饰是细胞内蛋白质功能调节的重要方式之一。植物中的SUMO化修饰途径由SUMO分子和SUMO化酶系
组成。SUMO化修饰是一个可逆的动态过程。SUMO前体蛋白在SUMO特异性蛋白酶的作用下成熟, 随后通过SUMO活化酶、
SUMO结合酶和SUMO连接酶将靶蛋白SUMO化, 最后SUMO特异性蛋白酶将SUMO与靶蛋白分离, 重新进入SUMO化循环。
初步研究表明, 植物SUMO化修饰参与植物花期调控、激素信号转导、抗病防御以及逆境应答等生理过程。
关键词 生长发育, 植物, 胁迫, SUMO化修饰
徐庞连 , 曾棉炜 , 黄丽霞 , 阳成伟 (2008). 植物SUMO化修饰及其生物学功能. 植物学通报 25, 608-615.
翻译后修饰是蛋白质发挥生物学功能的重要调节机
制, SUM O 化修饰是其中一种重要的形式。S UM O
(small ubiquit in-like modifier, 小泛素相关修饰物)是一
类结构上与泛素相似, 广泛存在于真核生物中的保守蛋
白家族。SUMO化修饰通过异肽键与靶蛋白连接, 介导
靶蛋白分子定位和功能调节。SUM O化修饰参与广泛
的细胞内代谢途径, 在核质运输、信号转导、转录调
控、D NA 损伤修复、细胞周期调控、离子通道及生
物节律等方面均发挥着重要作用 ( 陈泉和施蕴渝 ,
2004)。目前, 对 SUMO化修饰的研究主要集中在哺乳
动物和酵母中, 而关于植物SUMO化修饰的生物学功能
的研究还处于起步阶段。本文就植物 SUMO化修饰的
组成、过程及其生物学功能等方面作一全面论述。
1 植物SUMO化修饰途径的组成
1.1 SUM O分子
M a t u n i s 等( 1 9 9 6 )对动物细胞核孔复合体组分
RanGAP1进行氨基酸序列分析时, 发现其具有2个N末
端和 1个 C末端, 这表明 RanGAP1含有一个通过异肽
键相互作用的多肽。这个多肽与泛素相似, 因而
Mahajan等(1997)首次提出了 SUMO这一术语。随后
植物 SUMO也被鉴定。Hanania等(1999)用真菌的木
聚糖酶(EIX)处理番茄(Lycopersicon esculentum), 能够
迅速诱导植物的防御反应, 导致程序性死亡; 利用酵母双
杂交从番茄体内分离到一种可以和木聚糖酶特异结合的
新颖蛋白, 测序结果表明, 该蛋白和动物的SUMO同源,
因而称之为番茄 SUM O。这是首次在植物中分离并鉴
定 SUMO 的存在。
SUMO分子存在于所有的真核生物中, 它们都具有
保守的泛素结构域和 C端双Gly的断裂 /连接位点。与
泛素相比, SUMO具有独特的正负电荷区域以及柔性的
N端延伸, 延伸区域富含带电荷氨基酸Gly和Pro, 可以
为特异的蛋白 -蛋白相互作用提供结构基础(Muller et
al., 2001)。而且该延伸结构在SUMO家族成员间差异
很大, 这可能是SUMO家族成员在功能上具有特异性的
结构基础(Saitoh and Hinchey, 2000)。酵母和无脊椎
动物只含有 1个 SUMO基因, 称为 SMT3; 哺乳动物有
4个 SUMO家族成员: SUMO1、SUMO2、SUMO3和
SUMO4(Bohren et al. , 2004), 而植物则包含更多的
SUMO基因。模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)
的基因组中含有9种编码SUMO的基因, 其中一个被称
为 SUM9的假基因编码一个不完整的 SUMO蛋白。8
个簇生的拟南芥 S U M O 蛋白可分成 5 个亚族 :
609徐庞连等: 植物SUMO化修饰及其生物学功能
S UM O 1\ 2、S UM O 3、S UM O 5、S UM O 4\ 6 和
SUMO 7\8。SUM O基因家族可能是由基因重组得来
的, SUM1\SUM2、SUM4\SUM6 和 SUM7\SUM8, 它
们各自之间的基因序列都非常相似, 但是 SUM5与其它
拟南芥 SUMO家族成员的区别最为明显(Novatchkova
et a l. , 2004)。此外, 与动物和真菌一样, 多数植物
SUMO 蛋白其C 端是以双甘氨酸基序结尾的, 但是
SUM O7的 C末端是丙氨酸 -甘氨酸, 而 SUMO 4和
SUMO6的 C末端则是丝氨酸 -甘氨酸(Kurepa et al. ,
2003)。目前尚不知道这些差异是否影响SUMO的活
性及其加工过程。
1.2 SUMO化酶系
1.2.1 SUMO特异性蛋白酶
SUMO一般以失活前体蛋白的形式被翻译。SUMO蛋
白的羧基端发生裂解, 水解切除几个氨基酸残基以暴露
C端的双甘氨酸残基才转变为成熟形式, 此过程由一组
半胱氨酸蛋白酶催化完成 , 称为类泛素蛋白加工酶
(ubiquit in-like-protein-processing enzyme, ULPs)或
SUMO特异性蛋白酶(SUMO-s pec i fic prot eases)
(Schwienhors t et al., 2000)。拟南芥的SUMO蛋白
酶称为 AtULPs(Kurepa et al. , 2003)。SUMO特异性
蛋白酶是一种双功能酶, 除加工 SUMO前体蛋白之外,
它还参与去 SUMO 化过程(desum oy la t i on) , 即将
SUMO分子从底物上解离出来, 重新进入SUMO化循
环。由此可见, SUMO化修饰是一个可逆的动态过程。
靶蛋白的动态SUMO化调节对于其功能调节是非常重
要的, 因此去 SUMO化与 SUMO化同等重要。
1.2.2 SUMO活化酶(SAE/E1)
成熟的SUMO分子需要经过活化才能修饰底物, 这个过
程是由SUMO活化酶(SUMO-act ivat ing enzyme, SAE)
催化完成的。SUMO活化酶是由 Aos1(SAE1)和 Uba2
(SAE2)形成的异源二聚体, 二者的N端及C端分别与泛
素活化酶的相应结构类似。拟南芥含有 2个编码 SA E
小亚基 SAE1的基因, 分别是 SAE1a(At4g24940)和
SAE1b (At5g50580)。SAE1a和 SAE1b 包含在被复
制的同源染色体 4和 5之间的片段中。SAE 的大亚基
是SAE2(At2g21470), 它是由拟南芥染色体组中的一个
单拷贝基因编码的(Kurepa et al., 2003)。SUMO活化
酶消耗ATP, 通过非共价键形成腺苷酸化的SUMO中间
体, 然后有活性的 SUMO分子被转移到SUMO活化酶
大亚基的半胱氨酸残基上 , 形成硫酯键而完成活化
(Novatchkova et al., 2004)。多数生物只含有单一的
SUMO活化酶, 这是所有SUMO亚型修饰靶蛋白的必需
条 件 。
1.2.3 SUMO结合酶(SCE/E2)
活化后的 SUM O通过转酯反应转移至 SUM O结合酶
(SUMO-conjugat ing enzyme, SCE, 又名Ubc9)的半胱
氨酸残基上, 形成 SUMO-E2中间体。在 SUMO与底
物结合的反应中, SUMO结合酶起着最终供体的作用。
在拟南芥中只有1个编码SUMO结合酶的基因(SCE1a),
而且是不可缺少的。研究发现, 除了粟酒裂殖酵母
(Schizosaccharomyces pombe)的 SUMO结合酶没有
活性之外, 在对所有有机体的研究中, 编码 SCE的基因
都是必需的(Ho and Watts , 2003)。近年来, 酵母双杂
交和体外实验的结果表明, Ubc9已具有足够的底物识别
能力, 在没有SUMO连接酶的协助下也可以完成SUMO
化修饰。其原因可能是Ubc9或 Ubc9-SUMO偶联物提
供了对保守位点及保守序列之外的几何结构的特异性识
别(Dohmen, 2004)。Sampson等(2001)则认为 SCE
的C端带有很强的正电荷, 由此SCE的半胱氨酸残基可
以直接和底物的靶位点(yKXE\D序列)相结合。
1.2.4 SUMO连接酶(E3)
虽然体外实验表明, 在没有E3的参与下, E1和E2足以
使各种底物SUM O化, 但是体内实验表明, 绝大多数
SUMO定位到靶分子的过程还需要E3的参与。目前对
于 E3的存在已经非常明确, 而且它在 SUMO连接到靶
蛋白的效率方面起着重要的作用。SUM O连接酶赋予
了SUMO化底物的特异性, 底物的靶位点通常为保守序
列yKXE\D(y代表疏水氨基酸; K为赖氨酸; X为任意氨
基酸; E 为谷氨酸; D为天门冬氨酸)。SUMO连接酶可
610 植物学通报 25(5) 2008
能通过识别底物的其它特征或者通过激活 SUMO-SCE
复合体来增强其特异性(Reverter and Lima, 2005)。
目前, 在动物和真菌中发现了多种不同的SUMO连
接酶, 其中研究较多的是以下 3 类: S I Z\ P I A S、
RanBP2和 PC2。SIZ\PIAS 蛋白质家族比较保守, 含
有环指结构域, 它们能同时与 Ubc9和靶蛋白相互作用,
并提高靶蛋白的修饰效率(Johnson and Gupta, 2001)。
RanBP2位于核膜孔复合体的胞质丝中, 但这种SUMO
连接酶在植物中的作用似乎是比较有限的, 因为它的一
个明显的底物RanGAP在植物中并没有发生SUMO化,
推测可能是因为植物的 RanGAP缺少 SUMO的结合区
域(Rose and Meier, 2001)。目前在拟南芥基因组中发
现了3个编码SUMO连接酶的基因, 而其中研究较多的
是 SI Z1。S IZ 1 在植物的抗寒性、抗热性、抗旱性、
磷酸饥饿反应、抗病防御以及花期调控等生理过程中
都发挥着重要作用(Miura et al. , 2005, 2007a; Yoo et
al., 2006; Catala et al., 2007; Lee et al., 2007)。
2 SUMO化修饰过程
与泛素化修饰相似, S UMO 化修饰过程也分为成熟、
活化、结合、连接和解离等过程(图 1)。首先, SUMO
前体蛋白在SUMO特异性蛋白酶(ULPs)的作用下成熟,
暴露出 C端Gly; 暴露的 C端Gly与 SAE(Aos1/Uba2)
的一个Cys残基通过硫酯键相连接, 这一反应需要水解
ATP提供能量并释放AMP; 随后活化的SUMO经SAE
传递到 SCE(Ubc9)上, 其 C端双Gly与 Ubc9的 Cys通
过硫酯键相连; 然后 SUMO在一个或者多个SUMO连
接酶的协助下从 SCE转移到底物蛋白的赖氨酸残基上,
SUMO的Gly与靶蛋白Lys侧链 e-NH2通过异肽键结合,
这个过程称为SUMO化(sumoylation); 最后是解离阶
段, 在 ULPs 的作用下打断异肽键, SUMO与靶蛋白分
离, 恢复到解离状态, 并不断循环(Dohmen, 2004)。
3 SUMO化修饰在植物中的功能
SUMO化修饰具有广泛的功能, 主要体现在被其修饰的
底物上。目前的研究表明, 植物的 SUMO化修饰在植
物生长发育、激素信号转导、抗病防御以及应对非生
物胁迫等方面起重要作用。
3.1 SUM O化修饰与植物花期调控
SUMO化修饰参与植物生长发育的调控, 尤其是植物的
花期调控。M ur t as 等(2003)研究发现, ES D4 编码
SUMO特异性蛋白酶ULP家族相关蛋白。拟南芥ESD4
位点缺失的突变体, FLC的表达受到影响, 在短日照条
图 1 SUMO化修饰过程示意图(Seeler and Dejean, 2003)
Figur e 1 Process of SUMO modif ication (Seeler and Dejean, 2003)
611徐庞连等: 植物SUMO化修饰及其生物学功能
件下出现早花现象。NUA是植物 SUMO化修饰核孔伴
随步骤的一个组件, 缺乏NUA则会影响植物的开花周期
及相关的发育进程, 其表型与esd4突变体相似(Xu et al.,
2007)。成花抑制基因 FLC(f lowering locus c )的表达
对染色体结构十分敏感, 而研究发现染色体的异常高度
SUMO化影响 FLC的表达(Reeves et al. , 2002)。这
表明, SUMO可能是通过调节染色体的结构使SUMO
化修饰与成花诱导系统偶联起来, 这是形成正确的成花
周期所必需的。Jin等(2007)发现拟南芥 SUMO连接酶
SIZ1的功能缺失突变体在短日照条件下也出现早花现
象, 他们的研究还表明 SIZ1是成花抑制物, 它不仅抑制
依赖于水杨酸的成花途径, 而且通过SUMO化修饰抑制
FLD(flowering locus d)的活性来影响FLC的表达, 从而
抑制植物开花。这些研究表明植物SUMO化修饰参与
植物的开花调控, 而且靶蛋白的去SUMO化对于成花诱
导是相当重要的。
3.2 SUM O化修饰与植物激素信号转导
最近的研究发现植物 SUMO化途径参与脱落酸与水杨
酸的信号转导。过量表达SUM1基因, 提高 SUMO化
水平, 导致拟南芥的根对ABA介导的生长抑制作用的敏
感性降低。相反, 如果通过共抑制 SUMO结合酶SCE1
来阻碍 SUMO化修饰, 则会增强 ABA 介导的生长抑制
作用, 显著地抑制拟南芥根的生长。与此同时, 在
SUM1或SUM2过量表达的植株中胁迫诱导基因RD29A
和 AtPLC1表达上调(Kurepa et al. , 2003; Lois et al.,
2003)。Lee 等(2007)研究发现, SUMO化修饰途径中
的连接酶SIZ1调节水杨酸介导的信号转导, 通过改变水
杨酸的积累量而提高植物的抗病能力, 但目前尚不清楚
SUMO化修饰是否调控水杨酸的合成或代谢。
3.3 SUM O化修饰与植物抗病防御
Hanania等(1999)发现真菌的木聚糖酶能够迅速诱导番
茄产生防御反应, 木聚糖酶能够和番茄SUMO相互连接,
而且转基因番茄SUMO的表达能抑制EIX诱导的防御反
应。这是首次发现 SUMO化修饰与植物抗病防御的关
系。随着相关研究的深入, SUM O化修饰介导的防御
机制逐渐被阐明。植物病原体的毒力效应子 YopJ具有
SUMO蛋白酶的活性, 其底物是SUMO分子, 可能通过
去SUMO化干扰植物防御反应(Orth et al., 2000; Orth,
2002)。同样, YopJ样效应基因也编码一个有活性的
SUMO蛋白酶效应物(YopJ-l ike proteins), 它在病菌感
染时调节细菌和宿主的相互作用(Roden et al. , 2004)。
Hotson 等(2003)报道, XopD在病菌感染期间模拟植物
内生源的 SUMO异构肽, 并通过影响SUMO化修饰的
水平干扰宿主蛋白的调节作用。Gurlebeck等(2006)也
鉴定出XopD的效应蛋白(如AvrRxv和AvrBs3)在宿主中
也充当了SUMO蛋白酶的角色, 其作用是减弱SUMO化
修饰物的积累量。
SUMO结合酶和连接酶在植物抗病防御中也发挥重
要作用。Casti l lo等(2004)在从烟草(Nicotiana benth-
amiana)中分离 SUMO结合酶 Ubc9的同系物时, 发现
这种蛋白和菜豆金黄花叶病毒属(Begomovirus)的Rep/
RepAC1蛋白相互作用。而 SUMO连接酶突变体 s iz1
中水杨酸的积累量提高, 病程相关(pat hogenes i s -
related, PR)基因的表达量也上升, 植物抗病能力大为增
加(Lee et al. , 2007)。
3.4 SUM O化修饰与植物抗寒性
在低温条件下, 酵母 SUMO连接酶 SIZ1/2促进细胞分
裂, 这是对 SUMO化修饰参与冷胁迫应答的较早证明
(Johnson and Gupta, 2001)。最新研究表明, SUMO
化修饰也参与植物的冷胁迫响应。Miura等(2007b)研
究发现, SUMO连接酶(SIZ1)基因突变的拟南芥植株对
冻害和冷害十分敏感。而用 SIZ1基因互补后的转基因
植株, 这一症状即可消失, 恢复至野生型。其调节机制
主要是通过调控 I CE 1 蛋白的稳定性和调节 C B F /
DREB1, 特别是CBF3/DREB1A基因的表达, 从而提高
植物的耐寒、耐冻力。由此可见, SIZ1通过介导 ICE1
的 SUMO 化而参与植物的抗寒机制。
3.5 SUM O化修饰与植物抗热性
在热处理后的拟南芥细胞中, SUMO结合物的水平显著
提高(Kurepa et al., 2003)。这与在动物中观察到的现
612 植物学通报 25(5) 2008
象相一致(Saitoh and Hinchey, 2000)。Saracco等
(2007)研究证明, 在热激胁迫条件下SUMO结合物的水
平明显增加, 而且SUMO结合物的积累主要发生在细胞
核中, 这可能是 SUM O1和 SUM O2修饰核蛋白的结
果。利用 SUMO1和 SUMO2基因的 T-DNA 插入突变
体研究发现单突变对拟南芥植株的影响不大, 但是双突
变则导致胚致死, 而且将 SUMO1基因转化到双突变的
合子中, 胚即可恢复活力。
Ni gam 等(2008)在水稻中鉴定出 2 种胁迫蛋白:
S U M O 结合酶( S C E )和肽基脯氨酰顺反异构酶
(PP Ias e)。酵母双杂交实验显示, O s S ce1 蛋白和
OsFKBP20(PPIase的一类)蛋白相互作用, 并协调介导
水稻的热胁迫应答。Yoo等(2006)采用 T-DNA 插入法
得到拟南芥 s iz1突变体, 发现该突变体对热十分敏感,
而且体内水杨酸积累量显著增加。推测可能是SUMO
连接酶 SIZ1促进 SUMO与底物靶蛋白的结合, 提高了
拟南芥中水杨酸介导的基本抗热性。可见, SUMO结合
酶与 SUMO 连接酶也参与植物的热胁迫响应。
3.6 SUM O化修饰与植物抗旱性
将 s iz1突变体和野生型拟南芥在相同干旱的条件下种
植, 结果发现 siz1突变体的株高比野生型低, 而且 s iz1
突变体植株在干旱胁迫下具有很低的耐受力。利用基
因芯片的研究表明, 大概有1 700个基因受干旱诱导, 其
中 300个基因的表达上调受 SIZ1的调控(其中包括编码
花青素合成途径和茉莉酮合成途径中相关酶类的基因)。
植物的抗旱性主要由 3个独立的信号途径介导(ABA 信
号途径、转录因子DREB2A 以及 ERD1的基因表达调
控途径)。研究发现, 不依赖于 AB A 途径的 ERD1和
DREB2A 两条途径的调节与 SIZ1无关, 而在野生型中
部分 ABA依赖基因(如 MYC2、COR15A和 KIN1)的表
达却需要 SIZ1。然而, 研究还发现, siz1突变体中一些
依赖 ABA 的基因(如 CBF4和 RAB18)受干旱诱导但并
不受 A BA 的影响。这表明, SIZ1 通过一个不依赖于
ABA 的过程来调节部分AB A 依赖型的信号转导途径,
而在缺水胁迫条件下, SIZ1可能通过一个新的独立信号
途径来调控干旱的响应(Catala et al. , 2007)。由此可
见, 干旱胁迫对SUMO结合蛋白积累量的诱导除了依赖
于ABA途径之外, SIZ1介导的途径也是其中一个关键的
途径, 但是关于 SIZ1的抗旱机理尚不清楚。
3.7 SUM O化修饰与植物抗氧化性
各种非生物和生物胁迫往往会产生共同的次生胁迫, 如
氧化胁迫, 使植物细胞产生大量相同的次生代谢物质, 如
活性氧。积累的活性氧会损伤核酸和蛋白质等生物大
分子, 对植物造成共同的次生伤害。在过氧化氢的胁迫
下, SUMO 1和 SUMO 2结合蛋白的积累量迅速增加
(Saitoh and Hinchey, 2000; Kurepa et al., 2003)。
S UMO 1 和 S UM O 2/ 3 与多种靶蛋白相偶联, 通过
S U M O 化修饰调节靶蛋白的功能以应对氧化胁迫
(Manza et al. , 2004)。活性氧能影响体内SUMO化和
去 SUMO化的平衡, SUMO结合酶和 SUMO蛋白酶可
能充当氧化还原反应的感受器和效应器参与去SUMO
化途径和细胞内氧化胁迫应答(Xu e t al. , 2008)。以
上研究表明, SUMO化修饰在植物氧化胁迫应答中发
挥重要作用, 然而关于其参与氧化应激的分子机理尚
不清楚。
3.8 SUM O化修饰与磷酸饥饿应答
磷(Pi)是植物必需的大量元素之一, 但是磷酸盐在土壤中
分布不均衡, 而且状态相对稳定, 导致植物吸收 Pi 相对
困难。因此, 植物感知缺磷信号并产生适应性应答对植
物来说是非常必要的(杨辉霞等, 2007 )。M i u ra 等
(2005)研究发现, 拟南芥 SUMO连接酶 AtSIZ1参与缺
磷的信号转导过程。他们采用 T-DNA 插入法致使等位
基因AtSIZ1 (At5g60410)发生突变, 导致拟南芥的磷酸
饥饿胁迫应答被放大。s iz1突变体表现出比野生型更
敏感的表型, 主根更短, 侧根发达, 根毛的数目和长度增
加, 花青素的积累量上升。磷酸饥饿应答基因有
AtPT2、AtPS2、AtPS3、AtIPS1和 AtRNS1, 这
些基因的编码产物有的参与了低磷反应的信号转导过程
(Schachtman and Shin, 2007)。PHR1是目前发现的
调控低磷反应的关键转录因子, 体外实验表明, AtSIZ1
参与 PHR1的SUMO化, 激活一系列低磷反应。在 siz1
613徐庞连等: 植物SUMO化修饰及其生物学功能
植物中, 蛋白质的 SUMO化修饰过程遭到了破坏。这
些研究表明, SUMO化修饰是植物缺磷胁迫应答中一个
重要的调控机制。
4 研究展望
对 SUMO的研究在过去10年的时间里取得了一定的进
展, 但是关于SUMO化修饰调控植物生长发育及其在植
物逆境胁迫响应中的作用机制的研究尚处于起步阶段,
仍有许多问题有待阐明。如植物 SUMO化途径和泛素
化途径相似, 但植物泛素化途径中编码 E3连接酶的基
因超过 1 200个, 而到目前为止拟南芥中只发现了 3个
SUMO E3, 且只对 SIZ1的功能有一定的了解。还有更
多的 SUMO E3需要被鉴定, 它们的底物和功能是什
么？以及如何被调控？在动物中发现 SUMO化修饰的
功能主要通过其修饰的底物来介导, 如与泛素化竞争以
提高蛋白稳定性、促进特异的蛋白 -蛋白互作和改变靶
蛋白构象等, 而在植物中仅报道 ICE 1 和 P HR1 是
SUMO化底物。因此, 更多的植物SUMO化靶蛋白及
其参与的生物学功能有待鉴定和阐明。这些问题的解
决将有助于我们进一步理解植物 SUMO化修饰的调节
机 制 。
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615徐庞连等: 植物SUMO化修饰及其生物学功能
SUMOylation and Its Biological Function in Plants
Panglian Xu, Mianwei Zeng, Lix ia Huang, Chengwei Yang*
Gu ang dong Provi nci al Key Lab ora tory o f Bi ote chn olo gy for Pla nt Develop men t, Col lege of Li fe Sci ence s, Sou th Chi na Normal
Un ive rsi ty, Gu angzhou 51 063 1, Chi na
Abstract Pos t- translational modif ication by small ubiquitin-related modif iers (SUMOs) is an important regulatory process to
modulate protein f unc tion. This paper summarizes the SUMOy lation pathw ay in plants; the pathw ay consis ts of SUMO molecules,
a SUMO conjugation enzyme cascade and de-conjugation enzymes . Nascent SUMOs are processed by SUMO-specif ic proteases,
then mature SUMOs are conjugated to substrate proteins by sequential action of three groups of enzymes: SUMO-ac tivating
enzymes (E1), SUMO-conjugating enzymes (E2) and SUMO-ligating enzymes (E3) . SUMOylation can be reversed by SUMO-specif ic
proteases . SUMO modif ication in plants is involved in f low er ing induc tion, hormone signaling, pathogen def ense and s tress
response.
Ke y w ords growth an d d eve lop ment , p lan t, stre ss, SUMOyl ati on
Xu PL, Ze ng MW, Hua ng LX, Yang CW (200 8). SUMOylati on and it s bi olo gical functio n i n pl ants. Ch in Bull Bo t 25 , 60 8-61 5.
* Author for correspondence. E-mail: yangchw @scnu.edu.cn
(责任编辑: 刘慧君)
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