全 文 ：酸性土壤上植物应对铝胁迫的过程与机制*
赵天龙摇 解光宁摇 张晓霞摇 邱林权摇 王摇 娜摇 张素芝**
(四川农业大学玉米所农业部西南玉米生物学与遗传育种重点实验室, 成都 611130)
摘摇 要摇 铝胁迫是酸性土壤上影响作物产量最重要的因素之一.目前,全球土壤酸化程度进
一步加剧了铝胁迫.植物可通过将铝离子与有机酸螯合储藏于液泡和从根系中排出铝毒.排
出铝毒主要通过苹果酸转运蛋白 ALMT 和柠檬酸转运蛋白 MATE 的跨膜运输来实现. 编码
ABC转运蛋白和锌指转录因子的基因与植物抗铝胁迫有关.这些抗铝毒基因的鉴别使得通过
转基因和分子标记辅助育种等生物技术来提高农作物的抗铝毒能力成为可能.最后提出了植
物抗铝胁迫研究中需要解决的关键问题及今后的研究方向.
关键词摇 酸性土壤摇 铝胁迫摇 柠檬酸摇 苹果酸
文章编号摇 1001-9332(2013)10-3003-09摇 中图分类号摇 S33摇 文献标识码摇 A
Process and mechanism of plants in overcoming acid soil aluminum stress. ZHAO Tian鄄long,
XIE Guang鄄ning, ZHANG Xiao鄄xia, QIU Lin鄄quan, WANG Na, ZHANG Su鄄zhi (Ministry of Agri鄄
culture Key Laboratory of Biology and Genetic Improvement of Maize in Southwest Region, Maize Re鄄
search Institute, Sichuan Agricultural University, Chengdu 611130, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,
2013,24(10): 3003-3011.
Abstract: Aluminum (Al) stress is one of the most important factors affecting the plant growth on
acid soil. Currently, global soil acidification further intensifies the Al stress. Plants can detoxify Al
via the chelation of ionic Al and organic acids to store the ionic Al in vacuoles and extrude it from
roots. The Al extrusion is mainly performed by the membrane鄄localized anion channel proteins Al3+ 鄄
activated malate transporter (ALMT) and multi鄄drug and toxin extrusion (MATE). The genes en鄄
coding ABC transporter and zinc鄄finger protein conferred plant Al tolerance have also been found.
The identification of these Al鄄resistant genes makes it possible to increase the Al resistance of crop
plants and enhance their production by the biological methods such as gene transformation and
mark鄄associated breeding. The key problems needed to be solved and the possible directions in the
researches of plant Al stress resistance were proposed.
Key words: acid soil; aluminum stress; malate; citrate.
*国家自然科学基金项目(30800687,31071434)、教育部博士点基金
项目(1. 20125103110011)、教育部回国留学人员启动基金项目和四
川省科技厅学术和技术带头人培养基金项目资助.
**通讯作者. E鄄mail: suzhi1026@ 163. com
2012鄄11鄄23 收稿,2013鄄07鄄23 接受.
摇 摇 酸性土壤指 pH 值<5. 5、矿质营养元素失衡的
一类土壤,主要分布在热带、亚热带及温带地区的发
展中国家[1] .据统计,目前酸性土壤约占全世界陆
地总面积的 35% ,占耕地总面积的 50% [2] .在我国,
砖红壤、红壤、赤红壤这些典型的酸性土壤广泛分布
在四川、湖南、广西、广东和海南等南方 14 个省区,
总面积达 203伊104 km2,占全国耕地面积的 21% .随
着工业的快速发展和人类活动的加剧,土壤酸化程
度进一步加剧,酸化面积不断增加. 有研究表明,近
20 年来,化肥尤其是氮肥的大量使用使我国 90%的
可耕土壤发生了不同程度的酸化,土壤 pH 值平均
下降 0. 5 左右,相当于土壤酸性在原有基础上增加
了 2. 2 倍.即使是以往认为对酸化不敏感的华北石
灰性、碱性土壤同样出现了酸化现象,南方部分红壤
的 pH值下降更多,甚至可能超过作物的承受能力.
我国部分土壤的 pH 值已经逼近铝(Al)和锰(Mn)
向地表水滤出的临界值,这种潜在的毒源将导致植
物生长发育异常和病虫害的发生[3] .
土壤 pH值对植物的生长至关重要,大多数农
作物都会在中性或微酸性土壤中茁壮生长. 但在酸
性土壤上,作物的根系生长发育首先受到抑制,水分
和矿质营养元素的吸收受到影响,最终导致作物品
应 用 生 态 学 报摇 2013 年 10 月摇 第 24 卷摇 第 10 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Oct. 2013,24(10): 3003-3011
质和产量降低,经济效益严重下降[4-5] .酸性土壤影
响作物生长发育的土壤因素主要为铝毒、锰毒、氢离
子毒害及矿质营养的匮乏. 土壤中的铝有多种存在
形式,包括难溶态铝、聚合态铝、有机络合态铝、无机
铝化合物和无机离子态铝. 其中无机离子态铝[如
Al3+、Al(OH) 2+]对植物根系的毒害作用最大,而其
他形态铝的毒性较小[6] .正常土壤中的铝大多呈非
水溶态,通常以硅酸盐态或氧化态形式存在,对植物
没有毒害作用.但在 pH<5 的酸性条件下,铝主要以
Al3+形式存在. 由于 Al3+的交换量占土壤阳离子交
换总量的 20% ~80% ,致使酸性土壤中其他阳离子
易于淋失,导致钾、钙、镁、硼等营养元素的缺失及磷
的固定.因此,酸性土壤中植物的生长障碍与 Al3+升
高有直接关系,铝胁迫是酸性土壤上作物产量提高
的最主要限制因子,可导致作物减产 40% [1,7-8] .
由于酸性土壤上作物的品质和生产潜力还有很
大的上升空间,因此提高酸性土壤上农作物产量引
起了广泛的关注.撒施石灰在一定程度上可以降低
土壤的酸性,从而降低铝毒毒害.但这种物理措施很
难在各地广泛实施,并且效果不理想. 长期以来,有
关作物耐 Al 胁迫的机理备受关注,并从生理学、遗
传学、生物学等方面进行了一系列的研究,其进展主
要体现在铝毒胁迫下作物的表型及生理生化指标的
变化.近年来,随着分子生物学技术和基因组学、生
物信息学等学科的迅猛发展,从分子水平分析酸性
土壤危害作物的机制,挖掘出潜在的重要抗铝毒基
因用于生产成为可能. 这对后续通过转基因等生物
学技术培育和选育抗铝毒农作物新种质,提高农作
物对酸性土壤的适应性,进而提高品质和产量具有
重要的理论价值和实践意义.
1摇 铝胁迫的生理机制及对植物的影响
Al的危害主要表现为抑制根部生长,发生位点
主要位于根冠.铝毒发生后,几分钟内便可观察到对
根生长的抑制. 初期,Al3+抑制根系细胞伸长,随着
时间延长,会抑制根系细胞分裂. Al 对根细胞伸长
生长的抑制与 Al 破坏细胞骨架的动力学平衡及破
坏微管和微丝的相互作用有关. 根系吸附的 Al3+大
多在质外体中,也有一小部分 Al3+会快速进入共质
体,并与共质体内的某些组分发生作用,对植物产生
铝毒胁迫.由于 Al3+活性很高,细胞壁、质膜表面、细
胞骨架及细胞核也是其侵扰目标之一[1,4,9] . 此外,
Al3+还与钙信号途径的某些组分发生作用并能引起
活性氧(reactive oxygen species, ROS) [10-11]的释放,
说明铝毒胁迫是一个十分复杂的过程[4] . 铝毒胁迫
发生时,不同物种中抗铝毒和铝毒敏感基因型植物
体内的生物大分子含量变化不同. 玉米(Zea mays)
在铝毒胁迫发生时,根系生长受到抑制,根尖膨大,
根部表皮脱落,根尖液泡的离子平衡被破坏,植株体
内的生物分子含量发生变化[12-13] .其中耐铝毒玉米
自交系体内矿质营养、碳水化合物和脯氨酸的含量
明显提高,脂质过氧化程度降低, 胼胝质形成,胞间
质的 Ca2+浓度升高[14-16] .
为了适应酸性土壤的铝毒胁迫,许多植物进化
出了适应铝毒胁迫的排毒外部机制(促进根系 Al的
外排)和内部机制(耐受 Al 在根系或植株地上部位
的积累)两种方式(图 1).前者的作用部位是在质外
体,后者则在共质体.酸性土壤上生长的植物大都具
有通过根系排除铝毒的外部机制和将铝离子复合物
储存在液泡等部位的内部机制. 无论是外部机制还
是内部机制,都是通过 Al 与有机酸( organic acid,
OA)的氧配体螯合形成螯合物实现的. 不同种类的
有机酸螯合 Al 的能力不同,柠檬酸的能力最强,其
螯合 Al3+的能力是苹果酸的 6 ~ 8 倍,其次为草酸和
苹果酸[4,7-8,17-18] . 不同植物分泌有机酸种类不同,
玉米、豆科植物、烟草(Nicotiana tabacum)和番木瓜
(Carica papaya)主要分泌柠檬酸,小麦 ( Triticum
aestivum)主要分泌苹果酸,荞麦(Fagopyrum esculen鄄
tum)和芋头(Colocasia esculenta)主要分泌草酸[4] .
植物不同器官中形成螯合物的种类也不同,如绣球
(Hydrangea macrophylla ) 叶片中为 Al::柠檬酸
(1 颐 1),在荞麦叶片和野牡丹 (Melastoma candi鄄
dum)花瓣则主要为 Al::草酸(1 颐 3) [17] .
图 1摇 植物对抗铝毒的内部机制(A)和外部机制(B)
Fig. 1摇 Internal (A) and external (B) aluminum detoxification
mechanism in plants.
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摇 摇 大部分耐铝的单子叶和双子叶植物都可以通过
根系释放有机酸应对 Al胁迫.植物根部分泌的有机
酸能与质外体中的 Al3+结合为螯合态,并将其排出,
从而降低或排除 Al的毒性.同一物种的耐铝毒品系
通常比铝毒敏感品系分泌更多的有机酸,如大豆
(Glycine max)、小麦等. MATE 类和 ALMT类转运蛋
白究竟是作为透性酶还是作为 Al3+受体通过变构促
进 Al外排的机制尚不清楚,但可以通过间接方法证
实这些蛋白具有促进 Al3+外排的功能. 即通过注射
ALMT类或 MATE 类基因的 RNA 及其相应的苹果
酸或柠檬酸到爪蟾(Xenopus)卵母细胞,用 Al3+处理
后能产生向内的电流.如在有 Al3+的情况下,注射微
量苹果酸和 TaALMT1 或 BnALMT 基因的 RNA 到爪
蟾卵母细胞时都能产生向内的电流[17] .这种通过根
系分泌有机酸来排除或降低 Al 的毒害是耐铝植物
排除铝毒的外部机制.
植物缓解体内 Al 毒害是通过将其与有机酸螯
合为无毒螯合物并隔离于液泡这种内部机制实现
的[4,7-8,17] .如荞麦根系吸收的 Al3+,首先与根尖细胞
分泌的草酸形成 Al::草酸.这种螯合物运输到韧皮
部后,与柠檬酸发生配体交换形成 Al::柠檬酸.
Al::柠檬酸通过韧皮部运输到叶片细胞后卸载,再
与草酸发生配体交换形成 Al::草酸螯合物并储存
在液泡中[1,17] .目前普遍认为分泌有机酸是植物排
除铝毒的主要途径与方式,但近期的研究表明,在植
物体内还存在排除铝毒的其他途径.
2摇 植物抗铝毒基因类型及功能
植物抗铝毒胁迫与有机离子的外排相关,主要
表现在当抗铝毒基因编码的有机离子转运蛋白高水
平表达时,植物的抗铝毒能力增强. 研究发现,植物
体内还存在 ABC 转运蛋白 ( ATP binding cassette
transporter, ABC transporter)和 C2H2型锌指转录因
子参与抗铝毒的其他途径. 根据抗铝毒基因的结构
特性可将其分为 3 类:1)Al3+激活的苹果酸转运蛋
白 ALMT家族;2)多种毒素及药物外排蛋白 MATE;
3)ABC转运蛋白的组分蛋白和 C2H2型锌指结构转
录因子.其中编码 ALMT 类和 MATE 类蛋白的抗铝
毒基因在同一物种的抗铝毒和铝毒敏感品系中属于
等位基因,而 ABC转运蛋白的组分蛋白和锌指结构
转录因子与物种内自然存在的基因型差异无关,通
常通过突变体分离获得. 还有一些通过同源克隆获
得的 ALMT类和MATE类蛋白,也能分泌有机离子,
但遗传学、生物学或功能研究尚未完全说明其与抗
铝毒相关(表 1) [8,19-21] .
2郾 1摇 ALMT家族
ALMT蛋白具有一个植物特有的功能未知的蛋
白家族,所有成员含有 19 个极度保守的氨基酸. 这
类蛋白的氨基末端比较保守,具有 5 ~ 7 个跨膜域,
羧基末端较长且分化较大. 第 1 个从植物中分离到
抗铝毒基因是小麦的 TaALMT1 基因.它与小麦单株
抗酸铝特性共分离,且在不同的双单倍体群体中与
一个主要的抗酸铝 QTL 共分离[22] . TaALMT1 编码
一个阴离子通道蛋白,在小麦根端部位组成型表达,
能被 Al3+激活而促进苹果酸的外排. TaALMT1 基因
编码一个具有 5 ~ 7 个跨膜区的疏水蛋白,通过洋葱
表皮细胞瞬时表达和稳定转化的烟草细胞,发现
TaALMT1::GFP定位于细胞膜上[22],这与其促进苹
果酸外排的功能相一致. 在抗铝毒和铝毒敏感的小
麦品系中,TaALMT1 是等位基因,它们编码的蛋白
具有 2 个氨基酸的差异.研究发现,小麦这两个品系
抗铝毒能力的不同是由这两个等位基因表达水平的
差异造成的,而非编码区两个氨基酸的差异. Ta鄄
ALMT1 在小麦根端部位组成型表达,其表达水平在
抗铝毒的小麦品系中较高,在铝毒敏感的品系中则
较低[22] . TaALMT1 基因的启动子区域的串联重复数
目与其高表达水平及抗铝毒能力正相关[2,36] . 在爪
蟾卵母细胞、烟草悬浮细胞系中瞬时表达和拟南芥
(Arabidopsis thaliana)、水稻(Oryza sative)、小麦、大
表 1摇 植物的抗铝毒基因
Table 1摇 Al3+ 鄄resistance genes in plants
植物种类
Plant species
基因
Gene
蛋白功能
Protein function
文献
Reference
玉 小麦 Wheat TaALMT1 苹果酸转运蛋白 [22]
拟南芥 Arabidopsis AtALMT1 苹果酸转运蛋白 [23]
黑麦 Rye ScALMT1 gene cluster 苹果酸转运蛋白 [24]
油菜 Rapeseed BnALMT1,BnALMT2 苹果酸转运蛋白 [19]
大麦 Barley HvAACT1 柠檬酸转运蛋白 [25]
拟南芥 Arabidopsis AtMATE 柠檬酸转运蛋白 [26]
玉米 Maize ZmMATE1 柠檬酸转运蛋白 [27]
水稻 Rice OsFRDL4 柠檬酸转运蛋白 [28]
高粱 Sorghum SbMATE 柠檬酸转运蛋白 [29]
域 拟南芥 Arabidopsis AtSTOP1 C2H2 类锌指转运
蛋白
[30]
拟南芥 Arabidopsis AtSTAR1 ABC转运蛋白 [31]
拟南芥 Arabidopsis ALS1 ABC转运蛋白组分 [32]
拟南芥 Arabidopsis ALS3 ABC转运蛋白组分 [34]
水稻 Rice ART1 C2H2 类锌指转运
蛋白
[34]
水稻 Rice STAR1,STAR2 ABC 转运蛋白 (转
运 UDP鄄葡萄糖)
[35]
玉:有机酸转运蛋白 Organic acid transporter; 域:ABC 转运蛋白及其他 ABC
transporters and other proteins.
500310 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 赵天龙等: 酸性土壤上植物应对铝胁迫的过程与机制摇 摇 摇 摇 摇
麦(Hordeum vulgare)中稳定表达时,TaALMT1 都能
增加苹果酸的外排量同时伴随转基因植株抗铝毒能
力的提高,说明 TaALMT1 是小麦的重要抗铝毒基
因[22,37-38] .这些研究结果还说明,上述转基因植物
在苹果酸合成库源充足的情况下,细胞膜中存在的
苹果酸转运机制是限制其苹果酸外排的重要因
素[22] .虽然从几种植物中都克隆了编码 ALMT 的基
因,但只有拟南芥 AtALMT1 [39]、油菜(Brassica na鄄
pus) BnALMAT1 和 BnALMAT2 [19]、黑麦( Secale ce鄄
real) ScALMT gene cluster[40]功能与 TaALMT1 相似,
其他一些 ALMT基因非特异地与抗铝毒性状相关或
不具备抗铝毒性能. 如玉米的 ZmALMT1 能非特异
地运输 Al3+,可能主要与离子的平衡运输有关[41] .
而大麦的 HvALMT1、拟南芥的 AtALMT12 和 AtALMT6
与气孔功能、叶片的液泡膜及保卫细胞功能有
关[42-44] .
2郾 2摇 MATE家族
MATE蛋白在原核生物和真核生物中都属于一
个大的基因家族,通过离子电化学梯度运输次生代
谢产物和毒素. 高粱( Sorghum vulgare)的 SbMATE
基因对应于抗铝毒的主要 QTL 位点 AltSB,是经图位
克隆的第一个 MATE 家族的抗铝毒基因,在拟南芥
中过量表达时能引起 Al3+激活的柠檬酸外排,同时
伴随抗铝毒能力的增加[29] . SbMATE 主要在高粱根
际 1 cm处表达,受 Al3+诱导,其表达水平在抗铝毒
能力强的基因型中较高.序列分析表明,SbMATE 基
因在抗铝毒品系 SC283 和铝毒敏感品系 BR007 的
序列相同. SbMATE 基因表达水平的高低与其启动
子部位的一个小的转座元件倒位重复的数目正相
关[29] .进一步的研究表明,高粱分离群体中单株的
抗铝毒能力与其分泌柠檬酸的水平显著正相关. 洋
葱表皮细胞瞬时表达结果表明,SbMATE::GFP 定
位于细胞膜上,并能促进柠檬酸的外排,说明 Sb鄄
MATE是一个定位于质膜的离子转运蛋白[29] .大麦
的 HvAACT1 基因对应于 QTL位点 Alp[45],通过精细
定位和基因芯片数据相结合的方法克隆. HvAACT1
也编码 MATE类蛋白,在抗铝毒基因型大麦的根尖
部位组成型表达,Al3+能激活 HvAACT1 外排柠檬
酸. HvAACT1 基因在洋葱表皮瞬时表达时定位在细
胞膜上,在烟草中过量表达时能促进柠檬酸的外排
并且提高转基因烟草对铝毒的抗性. 此外,10 个不
同的大麦品系抗铝毒的能力与其根系柠檬酸的分泌
量正相关,说明 HvAACT1 作为 Al3+激活的柠檬酸转
运蛋白在大麦抗铝毒方面起着重要作用[25] .最近报
道的玉米 ZmMATE1 也属于 MATE类柠檬酸转运蛋
白,其遗传位点与玉米抗铝毒的主要 QTL 位点一
致. ZmMATE1 定位在细胞膜上,且能促进柠檬酸的
外排. ZmMATE1 在拟南芥中过量表达时能显著提
高其抗铝毒能力.因此,ZmMATE1 在功能上与高粱
的 SbMATE蛋白、大麦的 HvAACT1 蛋白同源[27] .水
稻 MATE类柠檬酸转运蛋白 OsFRDL4 蛋白定位在
质膜上,在爪蟾卵母细胞中表达时能外排柠檬酸.细
胞免疫定位结果表明,OsFRDL4 在所有根尖细胞均
能表达,但表达水平很低.受 Al3+诱导后表达水平显
著增强,同时柠檬酸的分泌量也显著提高. 水稻 os鄄
frld4 突变体抗 Al 毒能力降低,柠檬酸的分泌量减
少.此外,对铝毒抗性不同的水稻品种中,OsFRDL4
的表达水平与柠檬酸盐的分泌正相关,这在一定程
度上能解释水稻不同基因型间铝毒抗性的差异[28] .
此外,拟南芥的 AtMATE 也具有类似的 Al3+诱导的
柠檬酸转运功能,其功能缺失突变体丧失了从根尖
外排柠檬酸的能力[26] .其他植物中也发现了类似的
编码 MATE类柠檬酸外排蛋白基因的位点. 例如,
在小麦分离群体中,通过定位发现一个新的抗铝毒
位点 4BL Xcec与柠檬酸分泌有关.另外,小麦中一个
MATE基因的序列表达标签的表达与这个分离群体
柠檬酸分泌的表现型相关,说明小麦中也存在类似
的通过分泌柠檬酸对抗铝毒胁迫的机制[46] .
此外,还有一些 MATE 类柠檬酸转运蛋白也能
转运柠檬酸,但与植物铝毒胁迫的关系不密切,主要
与其他营养元素的运输或离子平衡有关. 如拟南芥
的 AtFRD3[47]、水稻的 OsFRD1[48]、大豆的 Gm鄄
MATE[49]、黑麦的 ScFRDL1[50]定位于中柱鞘,能使
转运的柠檬酸在木质部与铁形成铁::柠檬酸复合
物,从而有利于铁向茎叶等部位的运输.这类基因异
位表达有时能增强柠檬酸的分泌,并伴随植株抗铝
毒能力的提高[47] . 玉米 ZmMATE2 基因的表达具有
不受 Al3+诱导、表达部位不局限于根尖、在铝毒敏感
品系表达水平更高等表达特性,说明此基因虽与玉
米抗铝毒相关,但更可能与矿质营养的运输有
关[51] .
2郾 3摇 细菌类 ABC转运蛋白组分蛋白和锌指结构转
录因子
除以上两类重要的抗铝毒基因以外,最近通过
突变体筛选还发现了一类在自然群体中不以等位基
因形式存在的抗铝毒基因,这类基因编码细菌类
ABC转运蛋白组分或锌指转录因子[32,35] . ABC 转运
蛋白是一类膜整合蛋白,通过水解核苷三磷酸为多
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种底物(如糖、氨基酸、金属离子、多肽、蛋白质、细
胞代谢产物和药物等)的跨膜转运提供能量[35] .
ABC转运蛋白参与生物体内的多种生理生化进程,
如维持细胞渗透压平衡、抗原呈递、细胞分化、细菌
免疫,胆固醇及脂质运输等,但参与植物对抗铝毒胁
迫此前并无报道.水稻 star1 和 star2 突变体对 Al 毒
敏感,其野生型基因分别编码细菌类 ABC 转运蛋白
的核酸结合域和跨膜域. OsSTAR1 和 OsSTAR2 能通
过相互作用形成一个有功能的 ABC 转运蛋白,定位
于根部细胞(成熟区表皮细胞除外)的液泡内. Os鄄
STAR1:OsSTAR2 可能通过分泌 UDP鄄葡萄糖到质外
体,修饰细胞壁遮盖 Al3+结合位点或通过将 Al3+从
对铝毒敏感部位(如根部)转运到不敏感部位而减
轻铝毒的危害[32-33,52] . AtALS1 和 AtALS3 是从拟南
芥的突变分析中分离出的抗酸铝基因,都参与 ABC
转运蛋白的编码,序列分析表明 AtALS1 的基因序列
与 OsSTAR2 有显著的相似性[32-33] . Larsen[53]推测,
AtALS蛋白可能以螯合方式将铝在细胞间转运或将
铝运输至液泡隔离. 拟南芥 AtSTAR1 是 OsSTAR1 的
同源基因,也编码细菌类 ABC 转运蛋白的 ATP 结
合域,突变后对 Al3+高度敏感,说明 AtSTAR1 与耐铝
机制有关[52] . 与 OsSTAR1 不同,AtSTAR1 在拟南芥
的根和芽都能表达,且表达水平不受 Al3+诱导. At鄄
STAR1 能与 ALS3 互作形成一个有功能的 ABC 转
运蛋白[52] .
具有锌指结构的转录因子也对抗铝毒起着重要
作用.拟南芥 stop1 最初从对 pH 敏感的拟南芥突变
体中鉴定出,对 Al3+也很敏感. AtSTOP1 除能调控
AtALS3、AtMATE1、AtALMT 等抗铝毒基因的表达以
外,还与其他质子耐受性相关的基因有关[30,54] .
Yamaji等[34]在水稻中也鉴定出了一个 C2H2 型锌指
转录因子 OsART1,在 Al 胁迫条件下,能调节包括
OsSTAR1、OsSTAR2、MATE 在内的 30 多个基因的协
同表达.但 OsART1 并不是水稻中与 AtSTOP1 相似
性最高的同源基因.此外,与 OsART1 只受 Al诱导的
特性不同,AtSTOP1 还受低 pH 的诱导. 这在一定程
度上也反映了水稻和拟南芥抗铝毒机制的差异.
ALMT和 MATE 抗铝毒基因在同一物种内抗铝
毒和铝毒敏感的品系存在的差异是对环境适应的结
果.编码细菌类 ABC转运复合体组分蛋白和锌指结
构转录因子的抗铝毒基因都与作物的基因型无关,
属于维持作物生理功能所必须的.由此可见,分泌苹
果酸和柠檬酸是植物对抗铝毒胁迫的两种重要手
段,ALMT和 MATE 这两个蛋白家族部分成员作为
Al3+诱导的离子通道蛋白能特异性地或选择性地排
出苹果酸和柠檬酸等有机酸离子到质外体或共质
体,而另外一些成员则能促进有机酸离子到根际的
运输,进而螯合根际 Al3+或通过离子平衡而起到对
抗铝毒作用.由于这些抗铝毒基因的表达水平与有
机酸的分泌及抗铝毒能力呈正相关,因此可通过基
因工程的手段把这些候选基因用于提高酸性土壤农
作物的抗铝毒能力.
3摇 抗酸毒基因的功能和应用
在植物对抗铝毒机制中,有机阴离子外排起着
重要作用,可将这些抗铝毒基因转化植物使其表达,
主要有两种思路:一是增加有机阴离子的含量,进而
促进 Al::有机阴离子复合体的外排;二是增强有机
阴离子跨膜转运蛋白的表达,增强植物的抗酸铝能
力[55] .有人认为,在苹果酸和柠檬酸库源充足或分
泌不足的野生型植物中,有机酸阴离子的跨膜转运
可能是限制外排的关键步骤[4] . 在编码转运蛋白的
基因未发现之前,早期的植物抗铝毒胁迫研究主要
集中于提高有机阴离子含量. Fuente 等[56]将编码细
菌柠檬酸合成酶的基因转入烟草并表达,发现烟草
的柠檬酸盐外排和抗铝毒能力在一些转基因系中得
到了提高.后续的研究中,有的取得了类似结果,有
的则根本不能提高转基因植物的抗铝毒效果(表
2).说明这种方法提高植物抗铝毒的效果不显著,
很少有转基因植物的根系相对生长量( relative root
growth,RRG)能够达到对照的 3 倍. 还有一些研究
通过克隆 Al 诱导的氧化胁迫相关的基因来提高植
物的抗铝毒能力[57-58],如提高谷胱甘肽 S 转移酶、
过氧化物酶、GDP解离抑制因子和蓝铜蛋白在拟南
芥中的表达水平,使根尖伸长量比对照增加 1郾 5 ~
2. 5 倍,说明提高植物抗氧化胁迫能力的同时,也提
高了其抗铝毒胁迫的能力. 但这种方法的效果也不
是很明显,很少有研究实例中转基因植物根系相对
生长量达到对照的 2 倍[8] .后来,人们通过克隆有机
阴离子转运蛋白基因,并使其在受体植物中表达,使
植物的抗铝毒能力显著提高. TaALMT1、AtALMT1 和
SbMATE等就属于这类最重要的抗铝毒基因,其在
抗铝毒机制中发挥着不同的作用.当将 TaALMT1 转
化大麦、小麦和拟南芥并稳定遗传表达时,转基因株
系的根系相对生长率分别是对照的 20、8 和 4 倍(表
2),说明跨膜阴离子转运蛋白在有机酸盐外排过程
中起着关键作用,其效果显著大于通过提高有机酸
含量促进的 Al::有机酸阴离子复合体的外排. 同
700310 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 赵天龙等: 酸性土壤上植物应对铝胁迫的过程与机制摇 摇 摇 摇 摇
时,这些结果也从另一方面说明不同植物对抗铝毒
的机制不尽相同,它们通过苹果酸盐或柠檬酸盐外
排或二者兼备的方式来排除铝毒胁迫. 这种差异由
植物细胞膜转运蛋白的特异性决定的[8] .
表 2摇 提高植物抗铝胁迫的转基因研究
Table 2摇 Studies on increasing Al3+ 鄄resistance in plants through gene transformation
基因功能
Gene function
基因来源
Source of gene
转化植物
Transformed
plant species
表型
Phenotype
(RRG)
抗铝机制
Mechanism of
Al resistance
文献
Reference
有机离子代谢
Organic anion
柠檬酸合成酶
Citrate synthase
绿脓杆菌 烟草、木瓜 2. 0 倍 促进有机酸的外排 [56]
metabolism 柠檬酸合成酶(AtCS)
Citrate synthase (AtCS)
拟南芥 胡萝卜 1. 3 倍 促进柠檬酸的外排 [59]
柠檬酸合成酶(DcCS)
Citrate synthase (DcCS)
胡萝卜 拟南芥 1. 2 倍 促进柠檬酸的外排 [60]
柠檬酸合成酶(OsCS1)
Citrate synthase (OsCS1)
水稻 烟草 4. 5 倍 [61]
苹果酸脱氢酶
Malate dehydrogenase
苜蓿 苜蓿 2. 0 倍 促进有机酸的外排 [62]
柠檬酸合成酶(AtmtCS)
Citrate synthase (AtmtCS)
拟南芥 油菜 2. 0 倍 促进柠檬酸的外排 [63]
柠檬酸合成酶
Citrate synthase
绿脓杆菌 苜蓿 2. 5 倍 [64]
丙酮酸磷酸双激酶
Pyruvate phosphate dikinase
冰叶日中花 烟草 1. 2 倍 促进柠檬酸和苹果
酸的排放
[65]
苹果酸脱氢酶
Malate dehydrogenase
拟南芥、大肠
杆菌
烟草 2. 4 倍 促进苹果酸排放 [66]
胁迫反应
Stress response
谷胱甘肽 S鄄转移酶(parB)
Glutathione S鄄transferase peroxidase (parB)
烟草 拟南芥 1. 7 倍 提高对氧化胁迫抗
性
[57]
过氧化物酶(NtPox)
Preoxidase (NtPox)
烟草 拟南芥 1. 7 倍 防止过氧化 [57]
GDP解离抑制蛋白(NtGDI1)
GDP鄄dissociation inhibitor (NtGDI1)
烟草 拟南芥 1. 7 倍 提供对胁迫抗性 [57]
蓝铜蛋白(AtBCB)
Blue copper protein (AtBCB)
拟南芥 拟南芥 1. 5 倍 防止过氧化 [57]
脱氢抗坏血酸
Dehydroascorbate reductase
拟南芥 烟草 1. 5 倍 提高抗坏血酸含量
防止过氧化
[67]
锰超氧化物歧化酶
Manganese superoxide dismutase
小麦 油菜 2. 5 倍 防止过氧化 [68]
有机离子运输
Organic annion
铝离子激活的苹果酸转运蛋白(TaALMT1)
Al3+ 鄄activated malate transporter (TaALMT1)
小麦 大麦 20 倍 提高苹果酸的外排 [69]
transport 小麦 小麦 8 倍 提高苹果酸的外排 [38]
小麦 拟南芥 4 倍 提高苹果酸的外排 [8]
铝离子激活的苹果酸转运蛋白(HvALMT1)
Al3+ 鄄activated malate transporter (HvALMT1)
大麦 大麦 3. 4 倍 提高苹果酸的外排 [70]
多药物毒素外排蛋白(SbMATE)
Multidrug and toxic compound efflux ( Sb鄄
MATE)
高粱 拟南芥 2. 5 提高柠檬酸的外排 [29]
多药物毒素外排蛋白 (HvAACT1)
Multidrug and toxic compound efflux
(HvAACT1)
大麦 烟草 2. 3 倍 提高柠檬酸的外排 [25]
多药物毒素外排蛋白 (AtFrd3)
Multidrug and toxic compound efflux (AtFrd3)
拟南芥 拟南芥 3 倍 提高柠檬酸的外排 [47]
多药物毒素外排蛋白(ZmMATE1)
Multidrug and toxic compound efflux
(ZmMATE1)
玉米 拟南芥 3 提高柠檬酸的外排 [27]
氢离子焦磷酸酶 AVP1
H+ 鄄pyrophosphatase AVP1
拟 南 芥、 番
茄、水稻
拟南芥、番茄 1. 8 倍 提高有机酸外排 [71]
其他
Others
细胞壁相关受体激酶(WAK1)
Cell wall associated receptor kinase
拟南芥 拟南芥 3 倍 增强对胁迫反应 [72]
辅助蛋白类似蛋白
Auxilin鄄like protein
拟南芥 拟南芥 3 倍 减少细胞内嗜 [73]
驻8 鞘脂去饱和酶
吟8 sphingolipid desaturase
柱花草 拟南芥 2 倍 改变细胞膜的构成 [74]
Bcl2 同源蛋白(Ced2)
Bcl2 homologue (Ced2)
线虫 烟草 2 倍 减弱铝离子诱导的
细胞程序化死亡
[75]
RRG:根系相对生长量率=Al3+处理根系生长率 /无 Al3+处理根系生长率 RRG=Rate of root growth after Al3+ treatment / rate of root growth without
Al3+ treatment.
8003 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
4摇 结摇 摇 语
Al是酸性土壤上植物的主要胁迫因素. 近年
来,随着土壤酸化程度的加深和酸性土壤面积的扩
展,使植物应对铝毒胁迫的形势更加严峻. 近 10 年
来,人们对植物对抗铝毒胁迫的分子机制进行了深
入研究,并且取得了长足进展.从植物根际外排有机
酸是植物对抗铝毒胁迫的一种共同分子机制,这种
机制与植物不同基因型的抗性有关. ALMT 和 MATE
属于不同的基因家族,这些基因编码的有机阴离子
转运蛋白能向根系外排放有机酸阴离子,在植物抗
铝毒胁迫过程中发挥着重要作用. 虽然这两类蛋白
都需要 Al激活其转运有机阴离子功能,但其表达方
式在不同物种中却不尽相同. 如水稻和拟南芥中这
两类基因都需要 Al诱导表达,但在小麦和大麦中却
属于组成型表达. 一些 ALMT 基因(如 TaALMT)和
MATE基因(如 SbMATE)在植物中过量表达后,显著
增强了植物的抗铝毒性能,因此这两类基因在提高
农作物的抗铝毒性能方面最受关注.此外,其他一些
与抗铝毒有关的基因(如在水稻和拟南芥中都发现
的 ABC 转运蛋白)及锌指转录因子(如 STOP1 和
ART1)通过突变体筛选的途径陆续被发现和识别.
这两类基因在拟南芥和水稻中的作用基本方式类
似,但也有很多不同之处. 另外,它们在自然界中的
自发突变是否与物种内不同基因型的抗性有关? 这
种抗性差异的作用分子机理是什么? 还有待于进一
步研究.目前,植物抗铝毒能力的评判指标为幼苗主
根的相对生长(RRG),不能完全体现铝毒胁迫条件
下植物整个根系的生长发育状况,因此发展新的根
系评价体系(包括条数、根毛数量、根面积、根长度、
根干质量等)也是当务之急. 通过同一种信号途径
起作用的抗铝毒基因(如水稻的 STAR1 和 STAR2)
对野生型抗铝毒能力的贡献值大小未知,还有待于
对其突变体逐个进行分析评估.综上,ALMT 和 MA鄄
TE转运蛋白通过促进有机离子的外排对提高植物
的抗铝毒效果显著,而其他抗铝毒基因编码的机制
尚不十分清楚.一旦揭示这些基因的作用机制,将其
与转运蛋白作用方式相结合找到应对策略,将能更
好地提高植物对铝毒胁迫的适应性.将来,可以通过
转基因和分子标记辅助选择等技术将这些抗铝毒基
因与传统育种程序整合,提高重要农作物对酸性土
壤的适应性和耐受性,进而提高酸性土壤上的粮食
产量.
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作者简介摇 赵天龙,男,1989 年生,本科生.主要从事植物分
子生物学研究. E鄄mail: piaobodesihunling@ live. cn
责任编辑摇 李凤琴
110310 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 赵天龙等: 酸性土壤上植物应对铝胁迫的过程与机制摇 摇 摇 摇 摇