全 文 ：转基因抗虫植物鄄植食性昆虫鄄天敌间化学
通讯的研究进展*
刘清松摇 李云河**摇 陈秀萍摇 彭于发
(中国农业科学院植物保护研究所植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100193)
摘摇 要摇 植物或昆虫释放的化学信息物质在植物鄄植食性昆虫鄄天敌三级营养层信息通讯中发
挥重要作用.这种生物间的信息交流形成信息网,调节生物种内和种间行为,支撑和维持植物
和昆虫群落的组成和结构. 转基因抗虫植物的应用可能会影响三级营养层间的化学信息通
讯,进而干扰生物群落结构和农田生态系统稳定性.该方面已在全球范围内引起了转基因抗
虫作物环境安全研究者的关注.本文对植物鄄植食性昆虫鄄天敌间化学信息通讯进行了简要概
括;分析和归纳了转基因抗虫作物的种植对植物和节肢动物间化学通讯的潜在影响及相关机
制;讨论了该领域当前的研究进展和未来研究前景.以期促进我国科学家在该领域的研究,加
深对转基因抗虫作物群落结构动态潜在影响的理解.
关键词摇 三级营养互作摇 转基因抗虫作物摇 信息化合物摇 天敌摇 化学通讯
文章编号摇 1001-9332(2014)08-2431-09摇 中图分类号摇 S433. 1摇 文献标识码摇 A
Research progress in chemical communication among insect鄄resistant genetically modified
plants, insect pests and natural enemies. LIU Qing鄄song, LI Yun鄄he, CHEN Xiu鄄ping, PENG
Yu鄄fa (State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protec鄄
tion, Chinese Academy of Agricultural Science, Beijing 100193, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,
2014, 25(8): 2431-2439.
Abstract: Semiochemicals released by plants or insects play an important role in the communication
among plants, phytophagous insects and their natural enemies. They thus form a chemical informa鄄
tion network which regulates intra鄄 and inter鄄specific behaviors and sustains the composition and
structure of plant and insect communities. The application of insect鄄resistant genetically modified
(IRGM) crops may affect the chemical communication within and among the tritrophic levels, and
thus cause disturbances to the biotic community structure and the stability of the farmland ecosys鄄
tem. This has raised concerns about the environmental safety of IRGM crops and triggered research
worldwide. In the current article we provided a brief summary of the chemical communication
among plants, herbivores and natural enemies; analyzed the potential of IRGM crops to affect the
chemical communication between plants and arthropods and the related mechanisms; and discussed
the current research progress and the future prospects in this field. We hope that this will promote
the research in this field by Chinese scientists and increase our understanding of the potential effects
of growing of IRGM crops on the arthropod community structure.
Key words: tritrophic interaction; insect鄄resistant genetically engineered crop; semiochemical;
natural enemy; chemical communication.
*国家自然科学基金项目 ( 31272041 ) 和转基因重大专项
(2014ZX08011鄄02B)资助.
**通讯作者. E鄄mail: yunhe. li@ hotmail. com
2013鄄12鄄20 收稿,2014鄄05鄄13 接受.
摇 摇 植物鄄植食性昆虫鄄天敌三级营养层在自然界长
期协同进化的过程中形成了复杂的相互关系,如植
食性昆虫对植物的取食、植物对植食性昆虫的防御、
天敌对寄主或猎物的定位及寄主或猎物对天敌的防
御等.植物对植食性昆虫的防御通过直接和间接两
种方式[1] .直接防御包括物理防御和化学防御,前
者主要通过形态学屏障如植物生长表皮毛、细胞壁
木质化、硅化沉积等;后者主要通过化合物毒害作用
和营养限制,即植物受害后直接产生对同种或者异
应 用 生 态 学 报摇 2014 年 8 月摇 第 25 卷摇 第 8 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Aug. 2014, 25(8): 2431-2439
种植食性昆虫具有拒食、忌避或者毒杀作用的次生
代谢物质如萜烯类、生物碱、芥子油苷、丁布、单宁鄄
黄酮类化合物等,或者合成和分泌防御蛋白如蛋白
酶抑制素、多酚氧化酶等,干扰植食性昆虫的取食和
消化[1-4] .间接防御以化学防御为主,主要通过释放
具有挥发性的有机化学物质吸引捕食性和寄生性天
敌攻击危害植物的昆虫[1,5] . 在植物和昆虫相互作
用过程中,营养从资源物种(寄主植物、寄主昆虫、
猎物)流向消费物种(害虫、害虫天敌)形成食物链,
食物链错综复杂形成食物网[6];而植物和昆虫间以
化学信息物质为基础的信息交流形成信息网,调节
生物种内和种间行为,支撑和维持着植物和昆虫群
落的组成和结构[7-9] . 信息网比食物网要更为广泛
和复杂,因为它可以将没有直接营养联系的生物联
系起来.自 20 世纪 80 年代,植物、植食性昆虫和天
敌间的化学通讯关系受到研究人员的普遍关注,已
成为 21 世纪进化生态学和化学生态学研究领域的
前沿课题[10-11] .
植物基因工程技术的发展为培育高效抗虫农作
物品种提供了极大的便利.目前,全球通过基因工程
技术已培育出多种转基因抗虫作物.自 1996 年第一
例 Bt作物在美国商业化种植以来,其全球推广种植
面积快速稳定增长. 2012 年,转基因抗虫作物的全
球种植面积占转基因作物种植总面积的 41% [12] .
转基因抗虫作物给人类带来了巨大的经济、社会和
生态效益,如高效控制了靶标害虫,显著减少了化学
农药的使用,保护了人类健康和生态平衡[13] .然而,
转基因作物的种植也可能给农田生态环境带来潜在
的影响.譬如,转基因抗虫作物的广泛种植可能通过
食物链影响其他非靶标生物,也可能通过信息链影
响植物鄄植食性昆虫鄄天敌间的化学信息通讯,进而
影响植食性昆虫和天敌的群落组成和种群动态. 转
基因抗虫作物通过食物链对农田生物的潜在影响得
到了广泛关注,已有大量研究论文发表[14-15] . 而在
转基因抗虫作物通过化学信息链对农田生物影响方
面的研究进展较晚,但近些年已逐渐引起了国内外
相关学者的关注,也有了一些相关研究报道[16-21] .
为促进我国在该领域的探索和研究,更深入地
理解转基因抗虫作物的种植对农田生物群落结构和
动态的潜在影响,本文在对植物鄄植食性昆虫鄄天敌
间化学信息通讯进行简要概括的基础上,分析和归
纳了转基因抗虫作物的种植对植物鄄昆虫间化学通
讯的潜在影响及机制,探讨了该领域当前研究进展
和未来研究前景.
1摇 植物鄄昆虫间的化学通讯
植物和昆虫作为陆地生态系统的重要组成部
分,二者之间存在着复杂的信息交流[22] . 这种交流
主要是指在昆虫选择植物和植物对昆虫的防御过程
中,通过化学物质发生的信息通讯,即所谓的化学通
讯[11] .譬如,在植物生长过程中,当受到植食性昆虫
产卵或取食危害后,可释放多种挥发性或非挥发性
次生化学物质,直接驱避、毒害植食性昆虫或间接引
诱害虫天敌[3-4,23];不仅植物,植食性昆虫体表及其
代谢物也能产生和释放多种具有通讯功能的化合
物,调控同种或异种昆虫的行为. 这些在植物鄄昆虫
间发挥通讯作用的物质即为信息化学物质( semio鄄
chemicals或 infochemicals) .这些来源于寄主植物和
植食性昆虫的信息化学物质一般可分为两类:1)作
用于种内个体间的信息素; 2)作用于种间的他感化
学物质或异种化合物[11] .
天敌在对寄主植物和寄主 /猎物定位过程中,对
信息化合物的利用主要受可信性(reliability)和可检
测性(detectability) 这两个因素的影响[7] .直接来自
寄主或猎物的化学信息最可靠,但它们往往在天敌
进入寄主或猎物栖境后的近距离内才能发挥作用;
而寄主植物挥发物可被远距离外的天敌昆虫探索和
识别,但是其可信度却不高. 有报道指出,对于以植
食性昆虫幼虫为寄主或猎物的天敌来说,害虫危害
诱导的植物挥发物质对其引诱作用远超过植食性昆
虫或其代谢物质挥发物[24] . 但研究也表明,对于潜
食危害的昆虫而言,源自植食性昆虫及其代谢物的
挥发物对寄生性天敌的寄主定位更为重要[25] .事实
上,在天敌定位寄主或者猎物的过程中,源自寄主植
物和植食性昆虫的信息化合物,并不是单独发挥作
用,而是具有协同作用,相互促进.
2摇 转基因抗虫植物鄄植食性昆虫鄄天敌间的化学通讯
目前,全世界已培育出大量表达不同杀虫蛋白
的抗虫植物品系,但已商业化种植的只有 Bt 作物,
如 Bt棉花和 Bt 玉米[12] .因此,在转基因抗虫植物鄄
昆虫间化学通讯方面的研究也主要集中于 Bt植物.
根据当前文献分析,转基因抗虫作物的种植对植物鄄
昆虫间化学通讯的潜在影响可能通过以下 3 种机
制:1)外源抗虫基因的导入可能引起植物固有生理
生化特性的改变、导致植物信息挥发物的非正常表
达与释放,进而影响植物信息挥发物对昆虫行为的
调控作用[19];2)靶标害虫对转基因抗虫作物的危害
2342 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
明显降低,这将可能降低由于虫害诱导而产生的植
物信息挥发物 ( herbivore induced plant volatiles,
HIPVs)的释放,导致对其他昆虫的引诱或趋避作用
的降低[26];3)靶标害虫取食转基因抗虫作物表达的
外源杀虫蛋白后,其生理特性及消化道微生物群落
可能发生变化,进而影响昆虫本身及其排泄物中信
息挥发物的释放,最终影响天敌昆虫的行为反
应[16] .近年来有关导入外源杀虫基因对植物次生物
质及昆虫发育和行为影响的总结见表 1.
2郾 1摇 外源抗虫基因导入对植物鄄昆虫间化学通讯的
影响
在进化过程中,植物体形成了一套有利于自身
发育的基因体系,在转基因抗虫作物培育过程中,外
源基因导入其基因组可能打破其自身固有的基因连
锁群,影响了原有基因表达,进而产生一些非预期效
应,如可能扰乱植物固有生理生化特征、引起植物挥
发性次生物质的非正常表达与释放等,最终可能影
响植物鄄植食性昆虫鄄天敌三级营养之间的信息联
系[20,39-42] .
2郾 1郾 1 外源抗虫基因的导入对植物初生代谢酶类的
影响摇 外源基因的转入可能影响植物的生理代谢作
用.植物的初生代谢和次生代谢有着密切关系,初生
表 1摇 外源杀虫基因导入对植物次生物质及昆虫发育和行为的影响
Table 1摇 Impact of transfer of exogenous Bt gene on secondary metabolites of plants and the development and behavior of in鄄
sects
试验材料
Test material
检测内容
Detection content
结果
Result
对昆虫影响
Impact on insects
参考文献
References
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
过氧化物酶、多酚氧化酶以
及酯酶活性 The activities of
POD, PPO and EST
常规棉 POD 活性显著低于 Bt 棉、EST
活性显著高于 Bt棉,PPO活性相似 The
activity of POD in Bt cotton was higher
and EST was lower than that in regular
cotton, and PPO was similar
未知
Unknown
[27]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
芸香苷、槲皮素和异槲皮
苷、棉酚、总杀实夜蛾素和
总抗虫萜烯类物质的含量
The contents of mainly rutin,
isoquercitrin, quercetin, gos鄄
sypol, total heliocide and to鄄
tal resistant terpenoids
无显著性差异
No significant difference
未知
Unknown
[28-29]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
3 叶期到花铃期缩合单宁
含量 The contents of con鄄
densed tannin from three鄄leaf
stage to flowering鄄bolling
stage
Bt棉单宁含量显著低于对照棉,一些组
织缩合单宁含量减少达 30% Condensed
tannin in Bt cotton were significantly low鄄
er, even 30% lower in some organs than
those in non鄄Bt transgenic cotton
未知
Unknown
[30]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
叶部单宁和棉子酚含量 The
contents of gossypol and tan鄄
nin in leaves
Bt 棉单宁和棉子酚含量显著低于常规
棉 The contents of gossypol and tannin in
Bt cotton were significantly lower than that
in regular cotton
取食 Bt 棉的棉叶螨产卵
量、世代历期显著高于常规
棉 The cotton spider mites
feeding on Bt cotton laid sig鄄
nificantly more eggs and the
generation time was greatly
reduced than those feeding on
regular cotton
[31]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
不同生育时期及不同器官
中挥发物组分及含量 The
composition and concentra鄄
tions of volatile allelochemics
during various developmental
stages
营养器官和繁殖器官主要挥发物存在
差异,叶片中主要挥发物成分皆为 琢鄄蒎
烯,而蕾、花和铃中主要是 茁鄄月桂烯,但
不同时期不同器官主要挥发性物质各
成分比例没有显著差异 The differences
in main components and ratios of volatile
allelochemics between transgenic Bt cotton
and their parental varieties at different sta鄄
ges were negligible. The dominant com鄄
pound in cotton leaf was 琢鄄pinene
(60% ), and that in square, flower and
boll was 茁鄄myrcene (80% )
未知
Unknown
[32]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
7 ~ 8 个真叶期释放的挥发
物组分和含量 The composi鄄
tion and concentrations of
volatile allelochemics during
the 7-8 true leaves stage
Bt棉中 琢鄄蒎烯和 茁鄄蒎烯含量显著高于
常规棉,且 Bt 棉中还释放倍半萜烯 C
和未知化合物 The ratios of 琢鄄pinene and
茁鄄pinene were much higher in the volatiles
of transgenic Bt cotton than those of regu鄄
lar cotton and two compounds ( sesquiter鄄
pene C and an unknown compound) in
transgenic Bt cotton that were absent in
regular cotton
倍半萜烯 C 对棉铃虫无
EAD生理反应,未知化合物
可引起棉铃虫触角反应 The
an unknown compound were
responsible for EAD peaks in
GC鄄EAD tests, but sesquiter鄄
pene C was not
[33-34]
33428 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 刘清松等: 转基因抗虫植物鄄植食性昆虫鄄天敌间化学通讯的研究进展摇 摇 摇 摇 摇 摇
续表 1摇
Table 1摇 Continued
试验材料
Test material
检测内容
Detection content
结果
Result
对昆虫影响
Impact on insects
参考文献
References
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
叶部萜类化合物含量 The
contents of terpenoids in leav鄄
es
无显著性差异
No significant difference
未知
Unknown
[35]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
烟蚜夜蛾危害后萜类化合
物含量 The contents of terpe鄄
noids in leaves after the dam鄄
age of Heliothis virescens
非转基因棉释放萜类总量显著高于 Bt
棉 The terpenoids released from non鄄Bt
cotton were significantly higher than that
of Bt cotton
未知
Unknown
[36]
Bt棉及非转基因棉
Bt cotton and non鄄trans鄄
formed isoline
草地贪夜蛾危害后挥发物
含量 The total contents of
HIPVs after the damage of
Spodoptera frugiperda
无显著性差异
No significant difference
虫害后的 Bt 棉和非转基因
棉对短管赤眼蜂具有同等引
诱能力Herbivore鄄damaged Bt
cotton and non鄄transformed
isoline have equal attraction to
Trichogramma pretiosum
[17]
Bt玉米及非转基因玉米
Bt maize and non鄄trans鄄
formed isoline
挥发性次生物质总含量及
单一物质含量 The total and
single concentrations of vola鄄
tile compounds
无显著性差异
No significant difference
未知
Unknown
[18]
Bt玉米及非转基因玉米
Bt maize and non鄄trans鄄
formed isoline
叶部香草酸、丁香酸含量
The contents of vanillic acid
and syringic acid in leaves
无显著性差异
No significant difference
未知
Unknown
[37]
Bt玉米及非转基因玉米
Bt maize and non鄄trans鄄
formed isoline
叶部丁布、阿魏酸含量 The
contents of dimboa and feruli鄄
cacid acid in leaves
Bt玉米丁布、阿魏酸含量显著低于非转
基因玉米 The contents of dimboa and fer鄄
ulicacid acid in the leaves of Bt maize
were significant lower than that of regular
maize
未知
Unknown
[37]
Bt玉米及非转基因玉米
Bt maize and non鄄trans鄄
formed isoline
谷实夜蛾危害后挥发物含
量 The total contents of
HIPVs after the damage of
Helicoverpa zea
Bt 玉米的虫害诱导挥发物含量显著低
于非转基因玉米 The total contents of
HIPVs of Bt maize were significant lower
than that of regular maize
未知
Unknown
[18]
Bt玉米及非转基因玉米
Bt maize and non鄄trans鄄
formed isoline
海灰翅夜蛾危害后挥发物
组分及含量 The composition
and concentrations of volatile
allelochemicsafter the damage
of Spodoptera littoralis
均释放 11 种化合物,但前者化合物总
量及单一组分含量均有所降低 The
same 11 compounds dominated the blends
of both genotypes, but the isogenic line
released a larger amount of most of these
虫害后的 Bt 玉米和非转基
因玉米对缘腹绒茧蜂、红腹
侧沟茧蜂具有同等引诱能
力 Herbivore鄄damaged Bt
maize and non鄄transformed
isoline have equal attraction
to Cotesia marginiventris and
Microplitis rufiventris
[19]
Bt油菜及非转基因油菜
Bt oilseed rape and non鄄
transformed isoline
脂肪族类、吲哚类和芳香类
芥子油苷化合物的含量及
其总量 The total contents of
glucosinolates and individual
contents aliphatic, aromatic
and indolicglucosinolates
无显著性差异
No significant difference
未知
Unknown
[38]
Bt油菜及非转基因油菜
Bt oilseed rape and non鄄
transformed isoline
抗性小菜蛾危害后 HIPVs
含量 The total contents of
HIPVs after the damage of re鄄
sistant Plutella xylostella
Bt 油菜产生的 HIPVs 含量显著增高
The total contents of HIPVs of Bt oilseed
rape were significant higher than that of
regular oilseed rape
菜蛾绒茧蜂更趋向于 Bt 油
菜 The Cotesia plutellae were
more attracted to Bt oilseed
rape
[26,39]
Bt油菜及非转基因油菜
Bt oilseed rape and non鄄
transformed isoline
抗性小菜蛾危害后 HIPVs
含量 The contents of HIPVs
after the damage of Plutella
xylostella
Bt油菜释放的 DMNT 和 琢鄄法尼烯显著
高于非转基因油菜 The DMNT and 琢鄄
farnesene released from Bt were significant
higher than that of regular oilseed rape
未知
Unknown
[21]
Bt水稻及非转基因水稻
Bt rice and non鄄trans鄄
formed isoline
不同生长阶段(苗期、分蘖
期、孕穗期)挥发物含量及
组成成分 The contents of to鄄
tal ion chromatogram and in鄄
dividual compound at differ鄄
ent growing stages (seedling,
booting and tillering stages)
Bt 水稻除了在苗期释放乙苯含量高于
非转基因水稻外,其余化合物在同一生
长阶段的释放量均没有显著性差异
There was no significant difference in
compound quantities between Bt and non鄄
Bt rice cultivars at equivalent growth sta鄄
ges except for the ethylbenzene content in
Bt rice at the seedling stage
稻纵卷叶螟趋于寄主水稻,
但不能区分两种水稻 The
target pest, Cnaphalocrocis
medinalis, was attracted to
host rice plants, but it could
not distinguish between the
transgenic and the isogenic
rice lines
[20]
4342 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
代谢的改变可能会影响次生代谢及其产物. 同工酶
如过氧化物酶(peroxidase,POD)、多酚氧化酶(poly鄄
phenolosidase,PPO)以及酯酶(esterase,EST)是初生
代谢过程中重要酶类,它对植物的生长和分化具有
重要作用[43] . 丁志勇等[27]比较了 Bt 棉和常规棉
POD、PPO 和 EST 等同工酶的酶活,发现常规棉
POD活性显著低于 Bt棉,EST活性显著高于 Bt 棉,
而两种棉花 PPO活性相似.研究者推测可能由于外
源 Bt基因导入造成这种差异,进而可能会影响 Bt
棉的次生代谢,最终产生一些综合的生态学效应.但
遗憾的是,目前还没有相关研究明确这些酶活性的
变化可能带来的生态效应.
2郾 1郾 2 外源抗虫基因导入对植物体内次生代谢物质
与昆虫生育的影响摇 植物体内次生代谢物质构成了
植物体内直接化学防御体系,在植物抵御昆虫或者
其他植食者过程中发挥重要作用.一些研究表明,外
源抗虫基因的导入对植物体内次生代谢物质含量没
有影响. 如张永军等[28-29]比较了 Bt 棉和常规棉不
同组织中次生代谢物质的含量,发现 Bt棉花组织芸
香苷、槲皮素和异槲皮苷等抗虫黄酮类化合物以及
棉酚、总杀实夜蛾素和总抗虫萜烯类物质的含量与
常规棉相比没有显著性差异.聂呈荣等[37]也发现 Bt
玉米香草酸、丁香酸等含量与非转基因玉米相比没
有显著性变化.同样的在 Bt 油菜上也有类似发现:
Himanen等[38]报道,转 Cry1Ac基因油菜和非转基因
油菜释放的芥子油苷化合物总量相似,两种类型植
物释放的脂肪族类、吲哚类和芳香类芥子油苷化合
物的含量也没有差异. 然而,另外一些研究表明,外
源抗虫基因对植物体内次生代谢物质具有负面影
响.如张永军和郭予元[30]测定了转 Bt 基因棉缩合
单宁变化,发现 Bt棉 3 叶期到花铃期缩合单宁含量
显著低于对照棉,一些组织中缩合单宁含量减少达
30% . Ma等[31]在另外两种 Bt 棉上也发现了类似现
象,即 Bt棉单宁和棉子酚含量显著低于常规棉,而
且这带来了一定的生态学影响,造成取食 Bt棉的次
要害虫棉叶螨[朱砂叶螨(Tetranychus cinnabarinus)
和截形叶螨(T. truncatus)]产卵量、世代历期显著
高于常规棉,棉叶螨对 Bt 棉的危害也更为严重. 类
似的,研究者发现 Bt玉米酚酸类化合物含量也有所
降低,如聂呈荣等[37]发现 Bt 玉米丁布、阿魏酸含量
显著低于非转基因玉米,但香草酸、丁香酸的含量却
不受影响,研究者推测玉米叶片阿魏酸的含量既由
受体本身原有的基因组决定,也受外源 Bt基因导入
的显著影响,而香草酸、丁香酸的含量主要是受受体
本身原有的基因组决定,这些变化带来的生态学效
应目前尚不清楚. 在利用 Bt 作物时,次生代谢物质
含量变化这种现象必须给予高度重视,因为次生代
谢物质是作物抵抗有害生物入侵的重要生化机制,
而外源 Bt基因导入作物对原有次生代谢的抑制作
用必将影响作物与其他有害生物的关系,并可能影
响整个农田生态系统动态平衡.
2郾 1郾 3 外源抗虫基因导入对植物挥发性次生物质与
昆虫行为的影响摇 通过综合分析当前的研究数据发
现:外源杀虫基因的导入对植物挥发性次生物质的
表达和释放没有明显的影响.张永军等[32]比较了 Bt
棉花和其亲本对照棉在不同生育时期及不同器官中
挥发性物质的释放,发现营养器官和繁殖器官挥发
物质有差异:两种棉花叶片中主要挥发物成分皆为
琢鄄蒎烯,而蕾、花和铃中主要是 茁鄄月桂烯;但 Bt棉花
及其亲本在不同时期不同器官主要挥发性物质各成
分比例也没有显著差异,这表明 Bt基因的转入对棉
花自身主要挥发性物质的合成和释放没有影响;闫
凤鸣等[33-34]检测了 Bt 棉在 7 ~ 8 个真叶期释放的
挥发物组分和含量,发现转基因 Bt 棉中 琢鄄蒎烯和
茁鄄蒎烯含量显著高于常规棉,且 Bt棉中还释放一种
常规棉中没有的化合物;作者认为可能是植株之间
化学组成正常差异,但也有可能是外源 Bt基因插入
后棉花生理状况改变造成的. Hagenbucher 等[35]在
实验室条件下检测了转 cry1Ac / cry2Ab 基因棉花和
其对应非转基因亲本叶部萜类化合物含量,也没有
发现显著性差异. 在 Bt 玉米方面,Dean 和 De Mo鄄
raes[18]的研究也没有发现 Bt 玉米相对其非转基因
亲本玉米的挥发性次生物质在总含量及单一物质含
量上有明显差异. Sun 等[20]报道转 Cry2A 基因水稻
T2A鄄1 及其亲本 MH63 在 3 个不同生长阶段(苗期、
分蘖期、孕穗期)均释放烷类、萜类、羟基和羰基化
合物、苯类、芳香化合物以及杂环化合物等共 25 种
挥发性物质,且各阶段释放挥发物总量基本相似;Bt
水稻仅在苗期释放乙苯含量高于非转基因水稻. 另
外,两类水稻在不同的生长阶段,某些化合物含量有
相似的变化趋势:一些化合物相对含量呈上升趋势,
如十二烷等;一些化合物则呈下降趋势,如己酮、己
醇、柠檬烯、十三烷和十四醛等;另外一些化合物含
量基本没有变化,如 4鄄蒈烯、萘和 琢鄄蒎烯等.这些研
究结果表明,外源杀虫基因的转入不会显著改变植
物挥发物总量和成分.
由于转基因植物和相应非转基因植物的挥发物
在组分和各组分含量上没有显著差异,因此,转基因
53428 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 刘清松等: 转基因抗虫植物鄄植食性昆虫鄄天敌间化学通讯的研究进展摇 摇 摇 摇 摇 摇
抗虫植物本身对植食性昆虫的产卵行为和寄生蜂的
寄生行为没有影响.例如,Bt棉对棉红铃虫(Pectino鄄
phora gossypiella) [44]、烟蚜夜蛾(Heliothis virescens)
和谷实夜蛾(Helicoverpa zea) [45]的产卵选择性没有
影响; Bt 玉米也不影响玉米螟 ( Ostrinia nubila鄄
lis) [46-48]、非洲大螟(Sesamia calamistis) [49-50]和蛀茎
斑螟(Chilo partellus) [50]的产卵选择性;同样,Bt 油
菜[51]、Bt西兰花[52]和 Bt 甘蓝[53]对小菜蛾(Plutella
xylostella)成虫的产卵选择性也没有显著影响.最近
的研究也表明, Bt 水稻不会影响稻纵卷叶螟
(Cnaphalocrocis medinalis)成虫产卵选择性[20] .对寄
生蜂的研究也显示,外源 Bt基因的转入不会改变 Bt
作物对寄生蜂的行为调控,如中红侧沟茧蜂(Micro鄄
plitis mediator) [54]、螟黄足绒茧蜂(Cotesia flavipes)
和大螟盘绒茧蜂(Cotesia sesamiae) [55]对 Bt 玉米或
非 Bt玉米的趋性相似. 然而,余月书等[56]发现,拟
澳洲赤眼蜂(Trichogramma confusum)对 Bt 棉上人
工放置的棉铃虫(H. armigera)卵的寄生率显著低
于常规棉,研究者认为这可能是转基因棉对棉铃虫
寄生性天敌存在非亲和效应所致. 此外,迟国梁
等[57]认为外源基因的导入可能对植物调控某些挥
发物的基因表达产生影响:在虫害诱导条件下,转基
因 Bt玉米和非转基因亲本玉米品种释放的萜烯类
化合物的种类和含量均明显增加,但 Bt玉米释放的
挥发物中芳樟醇和 2,4鄄二甲基鄄6鄄硝基苯酚(DMNT)
明显高于非转基因亲本玉米,而其他萜烯类化合物
低于非转基因玉米,特别是(E)鄄茁鄄法尼烯释放量显
著低于非转基因玉米. 因此,研究者认为可能是 Bt
基因的导入干扰了调控玉米萜烯类化合物合成相关
基因的表达,进而对这些化合物的合成和释放量造
成一定程度影响,但这种推理至今并未得到研究
证实.
2郾 2摇 靶标害虫危害诱导的转基因抗虫植物对天敌
昆虫行为的影响
转基因抗虫植物的利用将明显降低靶标害虫的
危害,进而降低 HIPVs 的释放,最终可能影响植物
对天敌昆虫行为的调控作用[21] . 研究发现,相对于
抗性烟蚜夜蛾(H. virescens),敏感烟蚜夜蛾对转基
因抗虫烟草的危害显著降低,这样导致以 HIPVs 为
重要寄主定位信号的黑唇姬蜂(Campoletis sonoren鄄
sis)对转基因烟草上的敏感烟蚜夜蛾寄生率也明显
降低[58] . Hagenbucher 等[36]研究表明,当 Bt 棉及其
非转基因亲本棉花在受到等量烟蚜夜蛾危害后,由
于烟蚜夜蛾对 Bt棉的危害程度显著降低,因而导致
非转基因棉释放萜类总量显著高于 Bt 棉. Dean 和
De Moraes[18]也报道,Bt 玉米及其非转基因亲本玉
米同时受到谷实夜蛾(H. zea)的危害时,由于谷实
夜蛾对 Bt 玉米的危害程度较低,导致 Bt 玉米的
HIPVs释放量也显著低于非 Bt 玉米. 同样,Schuler
等[26,39]发现,由于抗性小菜蛾(P. xylostella)对 Bt
油菜的危害程度明显高于敏感小菜蛾,抗性小菜蛾
危害后的 Bt油菜产生的 HIPVs含量显著增高,进而
导致其对菜蛾绒茧蜂(Cotesia plutellae)的引诱显著
增强.贠桂玲等[54]的研究也发现,当转基因玉米和
非转基因玉米受同等数量东方粘虫(Pseudaletia sep鄄
arata)危害后,中红侧沟茧蜂(M. mediator)显著趋
向非转基因玉米鄄粘虫复合体.然而,Ibrahim等[21]发
现 Bt油菜及其非转基因亲本在受到小菜蛾危害后,
前者释放的 DMNT和 琢鄄法尼烯显著高于后者,但其
机制尚不清楚.
虽然由于靶标害虫的危害降低可导致转基因抗
虫作物 HIPVs的释放总量和 /或单一组分的含量发
生改变,但这种改变并不一定都会显著影响天敌昆
虫的行为. Turlings 等[19]报道,Bt 玉米与其亲本非
Bt玉米经海灰翅夜蛾(Spodoptera littoralis)危害后,
均释放 11 种化合物,虽然前者化合物总量及单一组
分含量均有所降低,但这并不影响对缘腹绒茧蜂
(Cotesia marginiventris)和红腹侧沟茧蜂(Microplitis
rufiventris)的引诱,两种寄生蜂在危害后两种玉米间
无选择性偏好性.化合物含量的变化没有影响寄生
蜂的选择行为,很可能是因为 HIPVs 中对引诱天敌
起重要作用的组分没有发生显著变化[17,19] .因为在
虫害诱导的挥发物中,并不是每种化合物都具有生
态学功能[59],天敌昆虫也可能仅利用植物释放挥发
物中的一种或几种化合物对寄主定位[60] . 另外,植
物挥发物中各化合物的比例对调控天敌行为起到至
关重要的作用[61] .植食性昆虫危害量的降低可能只
影响了挥发物的释放总量,不一定改变各组分的比
例,所以并不一定影响对寄生蜂行为的调控作
用[19,62] .
由于外源杀虫基因的导入一般不会影响植物信
息挥发物的合成和释放,相对于非转基因植物,转基
因抗虫植物挥发物的改变主要是源于靶标害虫的危
害降低,因此,如果一个植食性昆虫对转基因植物表
达的外源杀虫蛋白不敏感,那么它的危害不会引起
转基因植物和非转基因植物信息挥发物的差异释
放.比如 Moraes 等[17]研究了 Bt 棉和相应非转基因
棉在草地贪夜蛾(Spodoptera frugiperda)危害后对短
6342 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
管赤眼蜂(Trichogramma pretisoum)的引诱作用,由
于草地贪夜蛾对 Bt棉花表达的杀虫蛋白不敏感,在
两种棉花上的危害程度一致,因此,危害后的转基因
和非转基因棉花对赤眼蜂的引诱能力没有差异.
2郾 3摇 取食转基因抗虫植物的植食性昆虫信息挥发
物对天敌昆虫行为的影响
植食性昆虫及其代谢产物挥发物对天敌的寄主
或猎物定位具有重要作用[7,63] . 理论上讲,Bt 杀虫
蛋白作用于靶标害虫中肠,对昆虫肠道的破坏会影
响其生理状态,这种生理上的变化可能影响靶标害
虫信息挥发物的释放;另外,某些昆虫肠道微生物可
能参与昆虫信息挥发物的产生和释放,Bt 杀虫蛋白
的取食可能影响昆虫肠道微生物群落结构,进而影
响昆虫信息挥发物的释放,最终影响天敌的寄主定
位行为. 譬如,Desneux 等[16]研究了寄生蜂(Cotesia
marginiventris)对被草地贪夜蛾幼虫危害后的 Bt 玉
米和相应非 Bt玉米的趋性行为,并研究该寄生蜂对
取食 Bt和非 Bt 玉米后的夜蛾幼虫粪便的趋性反
应.结果发现,寄生蜂对草地贪夜蛾幼虫危害的 Bt
和非 Bt 玉米的趋性反应相似,但对取食非 Bt 玉米
的夜蛾幼虫粪便的趋性明显强于对取食 Bt 玉米的
夜蛾幼虫粪便的趋性. 随后,研究者对取食非 Bt 玉
米的夜蛾幼虫粪便进行了抗生素( tetracycline)处
理,发现取食 Bt 和非 Bt 玉米的夜蛾幼虫粪便对寄
生蜂的引诱作用没有明显差异. 因此,作者推断,Bt
杀虫蛋白负面地影响了夜蛾幼虫肠道的细菌群落,
导致夜蛾幼虫粪便挥发物的改变,进而影响了寄生
蜂对夜蛾粪便的行为反应,但该推论需要进一步的
研究验证.
3摇 小摇 摇 结
转基因抗虫植物已在全世界范围内广泛种植,
为人类带了巨大的经济和生态效益.然而,转基因抗
虫作物的种植也可能给农田生态系统带来潜在的生
态影响,如可能影响农田节肢动物种群动态和群落
结构.目前,转基因抗虫作物的生态影响研究主要集
中在食物链方面,而对农田生物信息链影响方面关
注的相对较少,还处于初期研究阶段.然而,由于农田
生物信息网的广泛性,涉及生态系统中处于不同营养
级的所有生物,研究转基因抗虫作物的种植对植物鄄
植食性昆虫鄄天敌三级营养层间化学信息通讯的影
响,有助于深入理解农田节肢动物种群发生和消长、
靶标害虫抗性进化及次要害虫暴发的成灾机制.
近年来,对植物鄄植食性昆虫鄄天敌三级营养层
化学通讯的研究已取得很大进展[5,10,23],加深了人
们对植物鄄昆虫间协同进化关系及其机制的理解,相
关成果也为研究转基因抗虫作物通过信息链对农田
生物群落的组成结构、种间关系和生态演替的潜在
影响提供了有利条件.
参考文献
[1]摇 War AR, Sharma HC, Paulraj MG, et al. Herbivore in鄄
duced plant volatiles: Their role in plant defense for pest
management. Plant Signaling & Behavior, 2011, 6:
1973-1978
[2]摇 F俟rstenberg鄄H覿gg J, Zagrobelny M, Bak S. Plant de鄄
fense against insect herbivores. International Journal of
Molecular Sciences, 2013, 14: 10242-10297
[3]摇 Stam JM, Kroes A, Li Y, et al. Plant interactions with
multiple insect herbivores: From community to genes.
Annual Review of Plant Biology, 2014, 65: 689-713
[4]摇 Hagenbucher S, Olson DM, Ruberson JR, et al. Re鄄
sistance mechanisms against arthropod herbivores in cot鄄
ton and their interactions with natural enemies. Critical
Reviews in Plant Sciences, 2013, 32: 458-482
[5]摇 Pe觡aflor M, Bento J. Herbivore鄄induced plant volatiles
to enhance biological control in agriculture. Neotropical
Entomology, 2013, 42: 1-13
[6]摇 Lafferty KD, Dobson AP, Kuris AM. Parasites dominate
food web links. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America, 2006, 103:
11211-11216
[7]摇 Vet LEM, Dicke M. Ecology of infochemical use by
natural enemies in a tritrophic context. Annual Review of
Entomology, 1992, 37: 141-172
[8]摇 Dicke M, Baldwin IT. The evolutionary context for her鄄
bivore鄄induced plant volatiles: Beyond the ‘ cry for
help爷: Trends in Plant Science, 2010, 15: 167-175
[9]摇 Lou Y鄄G (娄永根), Cheng J鄄A (程家安). Interac鄄
tions among host plants, phytophagous insects and natu鄄
ral enemies and relevant research methods. Chinese
Journal of Applied Ecology (应用生态学报), 1997, 8
(3): 325-331 (in Chinese)
[10]摇 Ge F (戈摇 峰), Wu K鄄M (吴孔明), Chen X鄄X (陈
学新). Major advance on the interaction mechanism
among plants, pest insects and natural enemies in Chi鄄
na. Chinese Journal of Applied Entomology (应用昆虫
学报), 2011, 48(1): 1-6 (in Chinese)
[11]摇 Yan F鄄M (闫凤鸣). Chemical Ecology. Beijing: Sci鄄
ence Press, 2011 (in Chinese)
[12] 摇 James C. Global status of commercialized Biotech / GM
crops: 2012. ISAAA Brief No. 44. Ithaca, NY:
ISAAA, 2012
[13]摇 Brookes G, Barfoot P. The global income and production
effects of genetically modified (GM) crops 1996-2011.
GM Crops and Food: Biotechnology in Agriculture and
the Food Chain, 2013, 4: 74-83
[14]摇 Romeis J, Bartsch D, Bigler F, et al. Assessment of
risk of insect鄄resistant transgenic crops to nontarget ar鄄
73428 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 刘清松等: 转基因抗虫植物鄄植食性昆虫鄄天敌间化学通讯的研究进展摇 摇 摇 摇 摇 摇
thropods. Nature Biotechnology, 2008, 26: 203-208
[15]摇 Wang Y鄄Y (王园园), Li Y鄄H (李云河), Chen X鄄P
(陈秀萍), et al. Progress in the assessment of ecologi鄄
cal effects of insect鄄resistant plants on non鄄target arthro鄄
pods. Journal of Biosafety (生物安全学报), 2011, 20
(2): 100-107 (in Chinese)
[16]摇 Desneux N, Ramirez鄄Romero R, Bokonon鄄Ganta AH, et
al. Attraction of the parasitoid Cotesia marginiventris to
host (Spodoptera frugiperda) frass is affected by trans鄄
genic maize. Ecotoxicology, 2010, 19: 1183-1192
[17]摇 Moraes MC, Laumann RA, Aquino MF, et al. Effect of
Bt genetic engineering on indirect defense in cotton via a
tritrophic interaction. Transgenic Research, 2011, 20:
99-107
[18]摇 Dean JM, De Moraes CM. Effects of genetic modifica鄄
tion on herbivore鄄induced volatiles from maize. Journal
of Chemical Ecology, 2006, 3: 713-724
[19]摇 Turlings TC, Jeanbourquin PM, Held M, et al. Evalua鄄
ting the induced鄄odour emission of a Bt maize and its at鄄
tractiveness to parasitic wasps. Transgenic Research,
2005, 14: 807-816
[20]摇 Sun X, Zhou W, Liu H, et al. Transgenic Bt rice does
not challenge host preference of the target pest of rice
leaffolder, Cnaphalocrocis medinalis ( Lepidoptera:
Pyralidae). PLoS One, 2013, 8: e79032
[21]摇 Ibrahim MA, Stewart鄄Jones A, Pulkkinen J, et al. The
influence of different nutrient levels on insect鄄induced
plant volatiles in Bt and conventional oilseed rape
plants. Plant Biology, 2008, 10: 97-107
[22]摇 Schoonhoven LM, Van Loon JJA, Dicke M. Insect鄄
Plant Biology. Oxford: Oxford University Press, 2005
[23] 摇 Furstenberg鄄Hagg J, Zagrobelny M, Bak S. Plant de鄄
fense against insect herbivores. International Journal of
Molecular Sciences, 2013, 14: 10242-10297
[24]摇 Stowe MK, Turlings TC, Loughrin JH, et al. The chemis鄄
try of eavesdropping, alarm, and deceit. Proceedings of
the National Academy of Sciences of the United States of
America, 1995, 92: 23-28
[25]摇 Chen H鄄C (陈华才), Lou Y鄄G (娄永根), Cheng J鄄A
(程家安). Effect of volatiles from herbivores and herbi鄄
vore鄄damaged rice plants on the behavioral selection of
parasitoid Cotesia ruficrus Haliday. Journal of Zhejiang
University (Agriculture and Life Sciences) (浙江大学
学报·农业与生命科学版), 2003, 29(1): 18 -23
(in Chinese)
[26] 摇 Schuler TH, Potting RP, Denholm I, et al. Parasitoid
behaviour and Bt plants. Nature, 1999, 400: 825-826
[27]摇 Ding Z鄄Y (丁志勇), Xu C鄄R (许崇任), Wang R鄄J
(王戎疆). Comparison of several important isoenzymes
between Bt cotton and regular cotton. Acta Ecologica
Sinica (生态学报), 2004, 21(2): 332-336 ( in Chi鄄
nese)
[28]摇 Zhang Y鄄J (张永军), Guo Y鄄Y (郭予元), Wu K鄄M
(吴孔明), et al. Interactions between exogenous Bt鄄
ICP and cotton flavonoids. Chinese Journal of Applied &
Environmental Biology (应用与环境生物学报 ),
2002, 8(4): 371-377 (in Chinese)
[29]摇 Zhang Y鄄J (张永军), Yang J (杨 摇 舰), Guo Y鄄Y
(郭予元), et al. Study on the interactions between exo鄄
genous Bt鄄ICP and cotton terpenoids chemicals. Scientia
Agricultura Sinica (中国农业科学), 2002, 35(5): 514-
519 (in Chinese)
[30]摇 Zhang Y鄄J (张永军), Guo Y鄄Y (郭予元). Interac鄄
tions between condensed tannin and Bt crystal protein in
cotton. Acta Gossypii Sinica (棉花学报), 2000, 12
(6): 294-297 (in Chinese)
[31]摇 Ma H, Zhao M, Wang H, et al. Comparative incidence
of cotton spider mites on transgenic Bt versus conven鄄
tional cotton in relation to contents of secondary metabo鄄
lites. Arthropod鄄Plant Interactions, 2014, 8: 1-7
[32]摇 Zhang Y鄄J (张永军), Xu G (徐摇 广), Guo Y鄄Y (郭
予元), et al. Analysis of volatile components in trans鄄
genic Bt cotton and their parental varieties. Acta Ecologi鄄
ca Sinica (生态学报), 2001, 21(12): 2051-2056 (in
Chinese)
[33]摇 Yan F鄄M (闫凤鸣), Xu C鄄R (许崇任), Bengtsson
M, et al. Volatile compositions of transgenic Bt cotton
and their electrophysiological effects on the cotton boll鄄
worm. Acta Entomologica Sinica (昆虫学报), 2002,
45(4): 425-429 (in Chinese)
[34]摇 Yan F, Bengtsson M, Anderson P, et al. Antennal re鄄
sponse of cotton bollworm (Heliocoverpa armigera) to
volatiles in transgenic Bt cotton. Journal of Applied En鄄
tomology, 2004, 128: 354-357
[35]摇 Hagenbucher S, Wackers FL, Wettstein FE, et al. Pest
trade鄄offs in technology: Reduced damage by caterpillars
in Bt cotton benefits aphids. Proceedings of the Royal
Society B: Biological Sciences, 2013, 280: 20130042
[36]摇 Hagenbucher S, W覿ckers FL, Romeis J. Indirect multi鄄
trophic interactions mediated by induced plant resis鄄
tance: Impact of caterpillar feeding on aphid parasi鄄
toids. Biology Letters, 2014, 10: 20130795
[37]摇 Nie C鄄R (聂呈荣), Luo S鄄M (骆世明), Wang J鄄W
(王建武), et al. Change in concentration of secondary
metabolites鄄DIMBOA and phenolic acids in leaves of Bt
corn. Acta Ecologica Sinica (生态学报), 2005, 25
(4): 814-823 (in Chinese)
[38]摇 Himanen SJ, Nissinen A, Auriola S, et al. Constitutive
and herbivore鄄inducible glucosinolate concentrations in
oilseed rape (Brassica napus) leaves are not affected by
Bt Cry1Ac insertion but change under elevated atmos鄄
pheric CO2 and O3 . Planta, 2008, 227: 427-437
[39] 摇 Schuler TH, Potting RP, Denholm I, et al. Tritrophic
choice experiments with Bt plants, the diamondback
moth ( Plutella xylostella) and the parasitoid Cotesia
plutellae. Transgenic Research, 2003, 12: 351-361
[40]摇 Feng R (丰 摇 嵘), Zhang B鄄H (张宝红), Guo X鄄M
(郭香墨). Effects of exogenous Bt gene on yield pro鄄
perties and insect resistance of cotton. Acta Gossypii Sin鄄
ica (棉花学报), 1996, 8(1): 10-13 (in Chinese)
[41]摇 Zhong Z鄄M (钟珍梅), Huang Q鄄L (黄勤楼), Wang
J鄄W (王建武), et al. Interaction between exogenous Bt
gene and secondary metabolites of crop. Chinese Journal
of Eco鄄Agriculture (中国生态农业学报), 2007, 15
8342 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
(6): 200-203 (in Chinese)
[42]摇 Schuler TH, Poppy GM, Kerry BR, et al. Potential side
effects of insect鄄resistant transgenic plants on arthropod
natural enemies. Trends in Biotechnology, 1999, 17:
210-216
[43]摇 Ingham LM, Parker ML, Waldron KW. Peroxidase:
Changes in soluble and bound forms during maturation
and ripening of apples. Physiologia Plantarum, 1998,
102: 93-100
[44]摇 Liu YB, Tabashnik BE, Dennehy TJ, et al. Oviposition
on and mining in bolls of Bt and non鄄Bt cotton by resis鄄
tant and susceptible pink bollworm ( Lepidoptera:
Gelechiidae). Journal of Economic Entomology, 2002,
95: 143-148
[45]摇 Torres JB, Ruberson JR. Spatial and temporal dynamics
of oviposition behavior of bollworm and three of its pre鄄
dators in Bt and non鄄Bt cotton fields. Entomologia
Experimentalis et Applicata, 2006, 120: 11-22
[46]摇 Hellmich RL, Higgins LS, Witkowski JF, et al. Ovipo鄄
sition by European corn borer ( Lepidoptera: Crambi鄄
dae) in response to various transgenic corn events.
Journal of Economic Entomology, 1999, 92: 1014 -
1020
[47]摇 Pilcher CD, Rice ME. Effect of planting dates and Ba鄄
cillus thuringiensis corn on the population dynamics of
european corn borer ( Lepidoptera: Crambidae). Jour鄄
nal of Economic Entomology, 2001, 94: 730-742
[48]摇 Orr DB, Landis DA. Oviposition of European corn borer
(Lepidoptera: Pyralidae) and impact of natural enemy
populations in transgenic versus isogenic corn. Journal
of Economic Entomology, 1997, 90: 905-909
[49]摇 Van den Berg J, Van Wyk A. The effect of Bt maize on
Sesamia calamistis in South Africa. Entomologia Experi鄄
mentalis et Applicata, 2007, 122: 45-51
[50]摇 Obonyo D, Songa J, Oyieke F, et al. Bt鄄transgenic maize
does not deter oviposition by two important African cereal
stem borers, Chilo partellus Swinhoe ( Lepidoptera:
Crambidae) and Sesamia calamistis Hampson (Lepidop鄄
tera: Noctuidae). Journal of Applied Biosciences, 2008,
10: 424-433
[51]摇 Ramachandran S, Buntin GD, All JN, et al. Survival,
development, and oviposition of resistant diamondback
moth ( Lepidoptera: Plutellidae) on transgenic canola
producing a Bacillus thuringiensis toxin. Journal of Eco鄄
nomic Entomology, 1998, 91: 1239-1244
[52]摇 Tang JD, Collins HL, Roush RT, et al. Survival, weight
gain, and oviposition of resistant and susceptible Plutella
xylostella (Lepidoptera: Plutellidae) on broccoli express鄄
ing Cry1Ac toxin of Bacillus thuringiensis. Journal of Eco鄄
nomic Entomology, 1999, 92: 47-55
[53]摇 Kumar H. Orientation, feeding, and ovipositional behavior
of diamondback moth, Plutella xylostella (Lepidoptera:
Plutellidae), on transgenic cabbage expressing Cry1Ab
toxin of Bacillus thuringiensis (Berliner). Environmental
Entomology, 2004, 33: 1025-1031
[54]摇 Yuan G鄄L (贠桂玲), Deng S鄄D (邓曙东), Zhang Q鄄
W (张青文), et al. Effects of Bt corn on development
and behavior of Microplitis mediator (Haliday). Plant
Protection (植物保护), 2004, 30 (5): 23 - 26 ( in
Chinese)
[55]摇 Obonyo D. Tri鄄trophic Interactions between Parasitoids,
Lepidopteran Stem Borers and Bt Maize. PhD Thesis.
Nairobi: University of Nairobi, 2009
[56]摇 Yu Y鄄S (余月书), Yang Y鄄Z (杨益众), Lu Y鄄H (陆
宴辉). Response of parasitic wasps of cotton bollworm
to different cotton varieties with transgenic Bacillus
thringienthsis genes. Chinese Journal of Applied Ecology
(应用生态学报), 2004, 15(5): 845-848 ( in Chi鄄
nese)
[57]摇 Chi G鄄L (迟国梁), Tan B鄄C (谭炳昌), Wang J鄄W
(王建武). Effects of feeding by Spodoptera litura on
the composition and quantity of Bt maize volatiles. Chi鄄
nese Journal of Applied Ecology (应用生态学报),
2010, 21(4): 1007-1013 (in Chinese)
[58]摇 Johnson MT, Gould F, Kennedy GG. Effects of natural
enemies on relative fitness of Heliothis virescens geno鄄
types adapted and not adapted to resistant host plants.
Entomologia Experimentalis et Applicata, 1997, 82:
219-230
[59]摇 Zhou Q (周摇 强), Xu T (徐摇 涛), Zhang G鄄R (张
古忍), et al. Repellent effects of herbivore鄄induced
rice volatiles on the brown planthopper, Nilaparvata lu鄄
gens St觓l. Acta Entomologica Sinica (昆虫学报 ),
2003, 46(6): 739-744 (in Chinese)
[60] 摇 Wei JN, Zhu J, Kang L. Volatiles released from bean
plants in response to agromyzid flies. Planta, 2006,
224: 279-287
[61]摇 Pareja M, Mohib A, Birkett MA, et al. Multivariate
statistics coupled to generalized linear models reveal
complex use of chemical cues by a parasitoid. Animal
Behaviour, 2009, 77: 901-909
[62]摇 Moraes MC, Laumann RA, Pareja M, et al. Attraction
of the stink bug egg parasitoid Telenomus podisi to de鄄
fence signals from soybean activated by treatment with
cis鄄jasmone. Entomologia Experimentalis et Applicata,
2009, 131: 178-188
[63]摇 Weiss MR. Defecation behavior and ecology of insects.
Annual Review of Entomology, 2006, 51: 635-661
作者简介摇 刘清松,男,1991 年生,硕士研究生.主要从事化
学生态学及转基因生物环境安全研究. E鄄mail: qingsong鄄
liu00@ gmail. com
责任编辑摇 肖摇 红
93428 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 刘清松等: 转基因抗虫植物鄄植食性昆虫鄄天敌间化学通讯的研究进展摇 摇 摇 摇 摇 摇