全 文 ：利用蛋白质组学技术揭示的植物高温胁迫响应机制∗
刘军铭１　 赵　 琪１　 尹赜鹏１　 徐晨曦２　 王全华２　 戴绍军１∗∗
（ １东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心 ／东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室， 哈尔滨 １５００４０； ２上海师
范大学生命与环境科学学院， 上海 ２００２３４）
摘　 要　 高温是限制植物生长和产量的主要非生物胁迫因子．近年来，蛋白质组学研究为我
们从系统生物学水平深入认识植物高温胁迫应答的复杂的分子机制提供了重要信息．目前，
已经分析了模式植物拟南芥、主要粮食作物（大豆、水稻和小麦）、耐热植物（匍匐剪股颖、马齿
苋、假虎刺），以及野生毛葡萄、胡杨、苜蓿、半夏等应答高温胁迫过程中的蛋白质组变化特征．
这些研究共鉴定到 ８３８ 种响应高温胁迫的蛋白质，其中 ５３４ 种蛋白质表达受到高温诱导，３０４
种蛋白质表达受到抑制．本文整合分析了上述植物在应对不同程度高温胁迫（３０ ～ ４５ ℃处理
０～１０ ｄ）时蛋白质表达模式的变化特征，为解释高温胁迫应答网络体系中重要的信号与代谢
通路（如：信号转导、胁迫防御、糖类与能量代谢、光合作用、转录、蛋白质合成与命运、膜与转
运等）的变化提供了证据和线索，为深入认识植物应答高温胁迫的分子调控机制奠定了坚实
的基础．
关键词　 植物； 高温胁迫； 分子机制； 蛋白质组学
文章编号　 １００１－９３３２（２０１５）０８－２５６１－１０　 中图分类号　 Ｑ９４　 文献标识码　 Ａ
Ｈｅａｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ｒｅｖｅａｌｅｄ ｂｙ ｐｒｏｔｅｏｍｉｃ ａｎａｌｙｓｉｓ： Ａ ｒｅｖｉｅｗ． ＬＩＵ Ｊｕｎ⁃
ｍｉｎｇ１， ＺＨＡＯ Ｑｉ１， ＹＩＮ Ｚｅ⁃ｐｅｎｇ１， ＸＵ Ｃｈｅｎ⁃ｘｉ２， ＷＡＮＧ Ｑｕａｎ⁃ｈｕａ２， ＤＡＩ Ｓｈａｏ⁃ｊｕｎ１ （ １Ａｌｋａｌｉ Ｓｏｉｌ
Ｎａｔｕｒａｌ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ Ｃｅｎｔｅｒ， Ｎｏｒｔｈｅａｓｔ Ｆｏｒｅｓｔｒｙ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ ／ Ｍｉｎｉｓｔｒｙ ｏｆ Ｅｄｕｃａｔｉｏｎ Ｋｅｙ Ｌａｂｏ⁃
ｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｓａｌｉｎｅ⁃ａｌｋａｌｉ Ｖｅｇｅｔａｔｉｏｎ Ｅｃｏｌｏｇｙ Ｒｅｓｔｏｒａｔｉｏｎ ｉｎ Ｏｉｌ Ｆｉｅｌｄ， Ｈａｒｂｉｎ １５００４０， Ｃｈｉｎａ； ２Ｃｏｌｌｅｇｅ
ｏｆ Ｌｉｆｅ ａｎｄ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， Ｓｈａｎｇｈａｉ Ｎｏｒｍａｌ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ， Ｓｈａｎｇｈａｉ ２００２３４， Ｃｈｉｎａ） ．
⁃Ｃｈｉｎ． Ｊ． Ａｐｐｌ． Ｅｃｏｌ．， ２０１５， ２６（８）： ２５６１－２５７０．
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ ｉｓ ａ ｍａｊｏｒ ａｂｉｏｔｉｃ ｓｔｒｅｓｓ ｔｈａｔ ｌｉｍｉｔｓ ｐｌａｎｔ ｇｒｏｗｔｈ ａｎｄ ｐｒｏｄｕｃｔｉｖｉｔｙ． Ｉｎ ｒｅｃｅｎｔ
ｙｅａｒｓ， ｐｒｏｔｅｏｍｉｃ ｉｎｖｅｓｔｉｇａｔｉｏｎｓ ｐｒｏｖｉｄｅ ｍｏｒｅ ｉｎｆｏｒｍａｔｉｏｎ ｆｏｒ ｕｎｄｅｒｓｔａｎｄｉｎｇ ｔｈｅ ｓｏｐｈｉｓｔｉｃａｔｅｄ ｈｅａｔ⁃
ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｍｅｃｈａｎｉｓｍ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ａｔ ｓｙｓｔｅｍａｔｉｃ ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｌｅｖｅｌ． Ｔｈｅ ｈｅａｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｐｒｏ⁃
ｔｅｏｍｉｃ ｐａｔｔｅｒｎｓ ｉｎ ｓｅｖｅｒａｌ ｐｌａｎｔｓ， ｉ． ｅ．， ｍｏｄｅｌ ｐｌａｎｔｓ （ Ａｒａｂｉｄｏｐｓｉｓ ｔｈａｌｉａｎａ）， ｓｔａｐｌｅ ｆｏｏｄ ｃｒｏｐｓ
（ｓｏｙｂｅａｎ， ｒｉｃｅ ａｎｄ ｗｈｅａｔ）， ｈｅａｔ⁃ｔｏｌｅｒａｎｔ ｐｌａｎｔｓ （ Ａｇｒｏｓｔｉｓ ｓｔｏｌｏｎｉｆｅｒａ， Ｐｏｒｔｕｌａｃａ ｏｌｅｒａｃｅａ， ａｎｄ
Ｃａｒｉｓｓａ ｓｐｉｎａｒｕｍ）， ｇｒａｐｅｖｉｎｅ， Ｐｏｐｕｌｕｓ ｅｕｐｈｒａｔｉｃａ， Ｍｅｄｉｃａｇｏ ｓａｔｉｖａ， ａｎｄ Ｐｉｎｅｌｌｉａ ｔｅｒｎａｔｅ， ｗｅｒｅ ｒｅ⁃
ｐｏｒｔｅｄ． Ａ ｔｏｔａｌ ｏｆ ８３８ ｈｅａｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｈａｖｅ ｂｅｅｎ ｉｄｅｎｔｉｆｉｅｄ ｉｎ ｔｈｅｓｅ ｓｔｕｄｉｅｓ． Ａｍｏｎｇ ｔｈｅｍ，
５３４ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｗｅｒｅ ｉｎｄｕｃｅｄ ａｎｄ ｔｈｅ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ｏｆ ３０４ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｗａｓ ｒｅｄｕｃｅｄ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ｕｎｄｅｒ ｈｅａｔ
ｓｔｒｅｓｓ． Ｉｎ ｔｈｉｓ ｐａｐｅｒ， ｔｈｅ ｄｉｖｅｒｓｅ ｐｒｏｔｅｉｎ ｐａｔｔｅｒｎｓ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ｕｎｄｅｒ ｖａｒｉｏｕｓ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎｓ
（３０－４５ ℃ ｆｏｒ ０－１０ ｄ） ｗｅｒｅ ａｎａｌｙｚｅｄ ｉｎｔｅｇｒａｔｉｖｅｌｙ． Ｔｈｉｓ ｐｒｏｖｉｄｅｄ ｎｅｗ ｅｖｉｄｅｎｃｅｓ ａｎｄ ｃｌｕｅｓ ｆｏｒ ｆｕｒ⁃
ｔｈｅｒ ｉｎｔｅｒｐｒｅｔｉｎｇ ｔｈｅ ｓｉｇｎａｌｉｎｇ ａｎｄ ｍｅｔａｂｏｌｉｃ ｐａｔｈｗａｙｓ， ｅ．ｇ．， ｓｉｇｎａｌｉｎｇ， ｓｔｒｅｓｓ ａｎｄ ｄｅｆｅｎｓｅ， ｃａｒｂｏ⁃
ｈｙｄｒａｔｅ ａｎｄ ｅｎｅｒｇｙ ｍｅｔａｂｏｌｉｓｍ， ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｓｉｓ， ｔｒａｎｓｃｒｉｐｔｉｏｎ， ｐｒｏｔｅｉｎ ｓｙｎｔｈｅｓｉｓ ａｎｄ ｆａｔｅ， ｍｅｍ⁃
ｂｒａｎｅ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ， ｉｎ ｈｅａｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｎｅｔｗｏｒｋｓ， ａｎｄ ｌａｉｄ ａ ｆｏｕｎｄａｔｉｏｎ ｆｏｒ ａ ｈｏｌｉｓｔｉｃ ｕｎｄｅｒｓｔａｎｄｉｎｇ
ｏｆ ｔｈｅ ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｒｅｇｕｌａｔｏｒｙ ｍｅｃｈａｎｉｓｍ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ｉｎ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｔｏ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ．
Ｋｅｙ ｗｏｒｄｓ： ｐｌａｎｔ； ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ； ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｍｅｃｈａｎｉｓｍ； ｐｒｏｔｅｏｍｉｃｓ．
∗国家自然科学基金项目（ ３１２７０３１０）、中央高校基本科研业务费专项资金项目（ ２５７２０１４ＥＡ０４）和上海市科委地方院校能力建设项目
（１４３９０５０２７００）资助．
∗∗通讯作者． Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｄａｉｓｈａｏｊｕｎ＠ ｈｏｔｍａｉｌ．ｃｏｍ
２０１４⁃１１⁃１１收稿，２０１５⁃０４⁃２２接受．
应 用 生 态 学 报　 ２０１５年 ８月　 第 ２６卷　 第 ８期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　
Ｃｈｉｎｅｓｅ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｐｌｉｅｄ Ｅｃｏｌｏｇｙ， Ａｕｇ． ２０１５， ２６（８）： ２５６１－２５７０
　 　 高温胁迫严重影响植物生长发育和繁殖，导致
农作物产量降低［１－３］ ．深入研究植物应答高温胁迫的
分子机制对于提高作物抗性和培育耐高温新品种具
有重要意义［４－５］ ．高温胁迫影响植物体内 ＲＮＡ 与蛋
白质结构，破坏细胞膜完整性，干扰细胞骨架动态重
塑，改变细胞内酶促反应速率，从而导致植物体内代
谢紊乱［６－８］ ．植物高温应答转录组学分析表明，植物
体内约有 ５％的基因受高温胁迫诱导上调表达两倍
以上，如在 ４０ ℃处理 ２４ ｈ条件下，小麦中转录相关
的成髓细胞血症（ｍｙｅｌｏｂｌａｓｔｏｓｉｓ，ＭＹＢ）基因家族、
ＷＲＫＹ基因家族、钙离子信号通路中的钙结合蛋白
（ｃａｌｃｉｕｍ ｂｉｎｄｉｎｇ ｐｒｏｔｅｉｎ，ＣＢＰ）基因和钙依赖蛋白激
酶（ｃａｌｃｉｕｍ⁃ｄｅｐｅｎｄｅｎｔ ｐｒｏｔｅｉｎ ｋｉｎａｓｅ，ＣＤＰＫ）基因，以
及活性氧自由基（ ｒｅａｃｔｉｖｅ ｏｘｙｇｅｎ ｓｐｅｃｉｅｓ，ＲＯＳ）清除
途径中的交替氧化酶（ａｌｔｅｒｎａｔｉｖｅ ｏｘｉｄａｓｅ，ＡＯＸ）基因
和抗坏血酸过氧化物酶 ３ （ ａｓｃｏｒｂａｔｅ ｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ ３，
ＡＰＸ３）基因等都显著上调表达．这些转录组学研究
揭示的基因表达模式变化初步构建了植物高温胁迫
应答的分子网络框架［９－１２］ ．但是，由于在蛋白质翻译
过程中存在 ｍＲＮＡ 可变剪切与蛋白质翻译后修饰
等过程，细胞中 ｍＲＮＡ的表达水平并不能完全代表
蛋白质表达水平，因此，研究蛋白质表达的变化对于
揭示植物高温胁迫应答分子机制非常必要［１３－１４］ ．
近年来，植物高温应答蛋白质组学研究为我们
从系统生物学水平深入认识植物对高温的网络协同
应答机制提供了重要信息．目前，已经得到了模式植
物拟南芥（Ａｒａｂｉｄｏｐｓｉｓ ｔｈａｌｉａｎａ） ［１５］、粮食作物［如：
大豆（Ｇｌｙｃｉｎｅ ｍａｘ） ［１６－１７］、水稻（Ｏｒｙｚａ ｓａｔｉｖａ） ［１８－１９］、
小麦（Ｔｒｉｔｉｃｕｍ ａｅｓｔｉｖｕｍ） ［２０－２３］ ］、耐热植物［如：匍匐
剪股颖 （ Ａｇｒｏｓｔｉｓ ｓｔｏｌｏｎｉｆｅｒａ） ［２４］、马齿苋 （ Ｐｏｒｔｕｌａｃａ
ｏｌｅｒａｃｅａ） ［２５］、假虎刺（Ｃａｒｉｓｓａ ｓｐｉｎａｒｕｍ） ［２６］］，以及野
生毛葡萄 （ Ｖｉｔｉｓ ｑｕｉｎｑｕａｎｇｕｌａｒｉｓ） ［２７］、胡杨 （Ｐｏｐｕｌｕｓ
ｅｕｐｈｒａｔｉｃａ） ［２８］、 苜蓿 （ Ｍｅｄｉｃａｇｏ ｓａｔｉｖａ ） ［２９］、 半夏
（Ｐｉｎｅｌｌｉａ ｔｅｒｎａｔａ） ［３０］等物种应答高温胁迫的蛋白质
表达谱，共鉴定到 ８３８种高温胁迫响应蛋白质，其中
５３４种上调表达，３０４ 种下调表达（表 １）．由于这些
研究结果来自于不同的实验室，对蛋白质命名和功
能分类的标准不尽相同，因此，本文整合分析了高温
胁迫（３０～４５ ℃处理 ０～ １０ ｄ）应答蛋白质的表达特
征，主要包括：基于数据库搜索获得的功能结构域特
征对蛋白质名称进行了注释和修订，根据统一的功
能分类标准对蛋白质重新进行了功能分类，进而整
理并绘制了植物高温胁迫应答蛋白质参与的信号与
代谢途径图谱（图 １）．这些分析表明，植物主要通过
调节参与信号转导、胁迫防御、光合作用、糖类与能
量代谢、转录、蛋白质合成与周转、膜泡运输，以及细
胞周期等重要通路中的蛋白质表达模式来应对高温
胁迫，这为深入研究植物应答高温胁迫的网络调控
分子机制提供了重要信息．
表 １　 植物高温胁迫应答蛋白质组学研究的对象与内容
Ｔａｂｌｅ １　 Ｏｂｊｅｃｔｓ ａｎｄ ｃｏｎｔｅｎｔｓ ｉｎ ｐｌａｎｔ ｈｅａｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｐｒｏｔｅｏｍｉｃｓ ｓｔｕｄｉｅｓ
物种
Ｓｐｅｃｉｅｓ
组织 ／器官　 　
Ｔｉｓｓｕｅ ／ ｏｒｇａｎ　 　
处理条件ａ）
Ｔｒｅａｔｍｅｎｔ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎ
鉴定
结果ｂ）
ＩＤｓ
高温应答
蛋白质ｃ）
Ｐｒｏｔｅｉｎ
文献
Ｒｅｆｅｒｅｎｃｅ
拟南芥 Ａｒａｂｉｄｏｐｓｉｓ ｔｈａｌｉａｎａ 叶片 ４０ ℃；６ ｈ ３７ ３３（１２ ／ ２１） ［１５］
栽培大豆 Ｇｌｙｃｉｎｅ ｍａｘ 茎、根 ４０ ℃；６、１２、２４ ｈ １５０ １５０（１２２ ／ ２８） ［１６］
种子 昼 ４０ ℃ ／夜 ３０ ℃；２４、９６、１６８ ｈ ４２ ４２（２２ ／ ２０） ［１７］
水稻 Ｏｒｙｚａ ｓａｔｉｖａ 叶片 ４２ ℃；１２、２４ ｈ ７３ ５６（４７ ／ ９） ［１８］
叶片 ３５、４０、４５ ℃；４８ ｈ ６３ ５２（２８ ／ ２４） ［１９］
小麦 Ｔｒｉｔｉｃｕｍ ａｅｓｔｉｖｕｍ 胚乳 昼 ３４ ℃ ／夜 １０ ℃；３１３、４８８ 和 ７６３ ℃·ｄ ３７ ２３（２２ ／ １） ［２０］
非醇溶蛋白 昼 ３４ ℃ ／夜 １０ ℃；３１３、４８８和 ７６３ ℃·ｄ ４２ ２４（１６ ／ ８） ［２１］
种子 昼 ３７ ℃ ／夜 １７ ℃；５ ｄ ４７ ４７（３７ ／ １０） ［２２］
小穗 昼 ３２ ℃ ／夜 ２４ ℃；１０ ｄ ５７ ５７（３６ ／ ２１） ［２３］
匐匍翦股颖 Ａｇｒｏｓｔｉｓ ｓｔｏｌｏｎｉｆｅｒａ 根 ２０ ℃、３０ ℃、４０ ℃；２、１０ ｄ ７０ ６７（２３ ／ ４４） ［２４］
马齿苋 Ｐｏｒｔｕｌａｃａ ｏｌｅｒａｃｅａ 叶片 ３５ ℃；６、１２、２４ ｈ １５４ ５１（３６ ／ １５） ［２５］
假虎刺 Ｃａｒｉｓｓａ ｓｐｉｎａｒｕｍ 叶片 昼 ４２ ℃ ／夜 ３５ ℃；４８、１２０ ｈ ４９ ２６（１３ ／ １３） ［２６］
野生毛葡萄 Ｖｉｔｉｓ ｑｕｉｎｑｕａｎｇｕｌａｒｉｓ 叶片 ４３ ℃；６ ｈ １１３ ６９（２２ ／ ４７） ［２７］
胡杨 Ｐｏｐｕｌｕｓ ｅｕｐｈｒａｔｉｃａ 叶片 昼 ４２ ℃ ／夜 ３７ ℃；６、３０、５４ ｈ ５１ ３６（１５ ／ ２１） ［２８］
苜蓿 Ｍｅｄｉｃａｇｏ ｓａｔｉｖａ 种子 ４０ ℃；２４、４８、７２ ｈ ９６ ８１（６６ ／ １５） ［２９］
半夏 Ｐｉｎｅｌｌｉａ ｔｅｒｎａｔａ 叶片 ３８ ℃；２４ ｈ ２７ ２４（１７ ／ ７） ［３０］
ａ） 处理条件包括高温处理的温度和时间，其中℃ｄ表示日均积温 Ｔｒｅａｔｍｅｎｔ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎｓ ｉｎｃｌｕｄｅｄ ｈｅａｔ ｔｒｅａｔｍｅｎｔ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ａｎｄ ｔｉｍｅ， ａｎｄ ℃·ｄ ｒｅｐｒｅ⁃
ｓｅｎｔｅｄ ｃｕｍｕｌａｔｉｖｅ ａｖｅｒａｇｅ ｏｆ ｄａｉｌｙ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ； ｂ） 鉴定到的蛋白质斑点数量 Ｔｈｅ ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ ｉｄｅｎｔｉｆｉｅｄ ｐｒｏｔｅｉｎ ｉｄｅｎｔｉｔｉｅｓ； ｃ） 鉴定到的非冗余蛋白质数
量（上调表达蛋白质数量 ／下调表达蛋白质数量）Ｔｈｅ ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ ｎｏｎ⁃ｒｅｄｕｎｄａｎｔ ｐｒｏｔｅｉｎ ｉｄｅｎｔｉｔｉｅｓ （ｉｎｃｒｅａｓｅｄ ｐｒｏｔｅｉｎ ｎｕｍｂｅｒ ／ ｄｅｃｒｅａｓｅｄ ｐｒｏｔｅｉｎ ｎｕｍｂｅｒ）．
２６５２ 应　 用　 生　 态　 学　 报　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 ２６卷
１　 高温诱导 Ｇ蛋白介导的钙离子信号通路和蛋白
质可逆磷酸化
　 　 高温胁迫使细胞膜上 Ｃａ２＋通道活性增强，促使
胞外 Ｃａ２＋转运到胞内，导致胞内 Ｃａ２＋浓度升高［３１］，
同时也激活了 Ｇ蛋白 ／小 Ｇ蛋白介导的 Ｃａ２＋信号通
路［３２］ ．蛋白质组学研究发现，Ｃａ２＋信号通路相关的 Ｇ
蛋白和小 Ｇ 蛋白在高温胁迫下表达发生变化（图
１Ａ）．３５ ℃处理 ６、１２ 和 ２４ ｈ 后，耐热植物马齿苋
叶片中的 Ｇ 蛋白 （ ｇｉ２９７６１２８２０）表达丰度显著上
调［２５］；而 ４０ ℃高温胁迫 ２ ｄ 导致匍匐剪股颖根中
的 Ｇ蛋白（ ｇｉ１７４９８２５）下调表达［２４］ （图 １Ａ）．这表
明，３５ ℃胁迫激活 Ｇ蛋白介导的信号通路，而 ４０ ℃
长时间胁迫会抑制 Ｇ 蛋白介导的相关信号通路．在
３４～４２ ℃胁迫下，匍匐剪股颖根和小麦非醇溶蛋白
组分中的小 Ｇ 蛋白表达上调［２１，２４］（图 １Ａ）．与之相
似，转录组学研究发现高温胁迫（３８ ～ ４０ ℃处理 ７２
ｈ）下，西瓜（Ｃｉｔｒｕｌｌｕｓ ｌａｎａｔｕｓ）根、茎和叶片中的小 Ｇ
蛋白 Ｒａｎ结合蛋白（ＣｍＲａｎＢＰ，ｇｉ１９４４６２３９２）编码基
因显著上调［３３］ ． ＣｍＲａｎＢＰ 作为分子伴侣能与 Ｒａｎ
结合并调节其活性．这两者上调表达暗示着 Ｇ 蛋白
介导的信号通路受高温胁迫诱导．此外，蛋白质组学
研究也发现，参与 Ｃａ２＋信号通路的磷脂酶 Ｃ 也受到
高温胁迫的影响，３４ ℃导致小麦胚乳中磷脂酶 Ｃ 表
达显著上调［２０］（图 １Ａ）．豌豆叶片细胞膜定位的磷
脂酶 Ｃ 可以与脱落酸结合参与高温胁迫应答，其活
性在 ３８ ℃胁迫 ４０ ｍｉｎ 时达到最大值［３４］ ．磷脂酶 Ｃ
表达与活性的提高有助于传递高温胁迫信号，从而
调控相关基因的表达．
蛋白质可逆磷酸化在传递高温胁迫信号的过程
中具有重要作用．蛋白质组学研究发现，参与调控蛋
白质可逆磷酸化过程的 ＣＤＰＫ、核苷二磷酸激酶
（ｎｕｃｌｅｏｓｉｄｅ ｄｉｐｈｏｓｐｈａｔｅ ｋｉｎａｓｅ，ＮＤＰＫ）和 １４⁃３⁃３ 蛋
白都受到高温胁迫的影响（图 １Ａ）．其中，大豆种子
中的 ＣＤＰＫ在 ３０～４０ ℃胁迫 ２４ 和 ９６ ｈ时表达显著
上调［１７］（图 １Ａ）．ＣＤＰＫ 作为分子开关，能够激活多
种有丝分裂原活化蛋白激酶（ｍｉｔｏｇｅｎ⁃ａｃｔｉｖａｔｅｄ ｐｒｏ⁃
ｔｅｉｎ ｋｉｎａｓｅ，ＭＡＰＫ），被激活的 ＭＡＰＫ 可以磷酸化多
种蛋白质的丝氨酸 ／苏氨酸残基，从而激活这些蛋白
质来调控高温胁迫应答基因的表达［３５］ ．与之相似，
在 ３７～４２ ℃胁迫 １２～１２０ ｈ后，小麦种子、水稻和大
豆叶片中的 ＮＤＰＫ表达均显著上调［１６，１８，２２］（图 １Ａ）．
而在热敏感型匍匐剪股颖根中，４０ ℃胁迫 １０ ｄ导致
ＮＤＰＫ表达丰度下调［２４］（图 １Ａ）．ＮＤＰＫ 作为一种重
要的蛋白激酶，不仅可以利用 ＡＴＰ 来维持细胞内
ＣＴＰ、ＧＴＰ 与 ＵＴＰ 的正常水平，还可以通过调节高
温诱导蛋白 （ ８６ ｋＤ 蛋白）的表达来应答高温胁
迫［３６］ ．此外，３２～３７ ℃处理 ５～１０ ｄ 导致小麦小穗和
种子中的 １４⁃３⁃３ 蛋白（ｇｉ４０７８１６０５、ｇｉ２２６０７）表达下
调［２２－２３］，而 ４３ ℃处理 ６ ｈ导致野生毛葡萄叶片中的
１４⁃３⁃３蛋白（ｇｉ２２６２９５４３２、ｇｉ１４７８０５２４２）表达显著上
调［２７］（图 １Ａ）．１４⁃３⁃３蛋白可以调节代谢相关蛋白质
（如：谷胱甘肽还原酶、乙烯合成酶、细胞色素 Ｐ４５０
蛋白等）与信号通路中的蛋白质（如：蛋白激酶、磷
酸酶、磷脂酶等）的磷酸化 ／去磷酸化状态，从而通
过调节这些蛋白质参与的信号转导、转录激活和胁
迫防御等过程来参与植物逆境应答［３７］ ．由此可见，
野生毛葡萄叶片中 １４⁃３⁃３ 蛋白受高温诱导将有助
于调控下游目标蛋白质的功能，应对高温胁迫．
２　 高温激活植物 ＲＯＳ清除等防御机制
植物体内活性氧自由基（ＲＯＳ）包括超氧阴离子
自由基（Ｏ２
－·）、过氧化氢（Ｈ２Ｏ２）、单线态氧（ １Ｏ２）和
羟自由基（·ＯＨ）．植物体内 ＲＯＳ 的产生与清除通
常处于动态平衡状态，而高温胁迫会导致植物体内
积累过量的 ＲＯＳ［３８－３９］ ．ＲＯＳ 过量积累会对植物体内
的蛋白质、ＤＮＡ 和脂类等物质造成氧化损伤［４０－４１］ ．
为了在高温胁迫下维持体内 ＲＯＳ 稳态，植物启动了
多种抗氧化途径来清除过量的 ＲＯＳ（图 １Ｂ）．
超氧化物歧化酶（ｓｕｐｅｒｏｘｉｄｅ ｄｉｓｍｕｔａｓｅ，ＳＯＤ）通
过催化 Ｏ２
－·的歧化反应而形成植物体内抵御 ＲＯＳ
的第一道防线［４２］ ．蛋白质组学研究发现，在 ３５ ～ ４３
℃处理 ６ ｈ～１０ ｄ 时，马齿苋、大豆和野生毛葡萄叶
片中的 ＳＯＤ，以及匍匐剪股颖根中的［Ｍｎ］ ＳＯＤ 表
达上调［１６，２４－２５，２７］；而 ４２ ℃处理 ２４ ｈ 导致水稻叶片
中的［Ｃｕ⁃Ｚｎ］ＳＯＤ 表达下调［１８］（图 １Ｂ）．这表明，不
同 ＳＯＤ家族成员在应答高温胁迫过程中的作用存
在差异．
　 　 蛋白质组学研究发现，参与清除 Ｈ２Ｏ２的过氧化
氢酶（ｃａｔａｌａｓｅ，ＣＡＴ）、过氧化物氧还蛋白 ／硫氧还蛋
白（ｐｅｒｏｘｉｒｅｄｏｘｉｎ ／ ｔｈｉｏｒｅｄｏｘｉｎ，Ｐｒｘ ／ Ｔｒｘ）、抗坏血酸⁃谷
胱甘肽（ａｓｃｏｒｂｉｃ ａｃｉｄ⁃ｇｌｕｔａｔｈｉｏｎｅ，ＡｓＡ⁃ＧＳＨ）循环，以
及谷胱甘肽硫转移酶 （ ｇｌｕｔａｔｈｉｏｎｅ Ｓ⁃ｔｒａｎｓｆｅｒａｓｅ，
ＧＳＴ）途径在不同植物应答高温胁迫过程中都有所
增强（图 １Ｂ）．植物过氧化物酶体中的 ＣＡＴ 能够直
接将 Ｈ２Ｏ２转化为 Ｈ２Ｏ和 Ｏ２ ．在 ３４～４０ ℃胁迫下，小
麦胚乳和大豆种子中的 ＣＡＴ 表达都上调［１７，２０］（图 １
Ｂ ） ．此外，Ｐｒｘ可以利用巯基催化机制还原Ｈ２Ｏ２ ，
３６５２８期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 刘军铭等： 利用蛋白质组学技术揭示的植物高温胁迫响应机制　 　 　 　 　 　
图 １　 植物高温胁迫应答蛋白质参与的代谢途径
Ｆｉｇ．１　 Ｓｃｈｅｍａｔｉｃ ｐｒｅｓｅｎｔａｔｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｎｅｔｗｏｒｋｓ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ｒｅｖｅａｌｅｄ ｂｙ ｐｒｏｔｅｏｍｉｃ ｓｔｕｄｉｅｓ．
向上箭头和向下箭头分别表示蛋白质表达受高温诱导和抑制 Ｕｐ ａｎｄ ｄｏｗｎ ａｒｒｏｗｓ ｉｎｄｉｃａｔｅｄ ｉｎｄｕｃｅｄ ａｎｄ ｒｅｄｕｃｅｄ ｐｒｏｔｅｉｎ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ａｂｕｎｄａｎｃｅｓ，
ｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ．
而 Ｔｒｘ则有助于还原态 Ｐｒｘ 的再生［４３］ ．３２ ～ ３７ ℃处
理 ５ ～ １０ ｄ 后，小麦小穗和种子中的 Ｐｒｘ 表达上
调［２２－２３］；与之相似，在 ４２ ℃处理 １２ ～ ５４ ｈ 条件下，
水稻、大豆和胡杨叶片中的 Ｔｒｘ 表达也上调［１６，１８，２８］
（图 １Ｂ）．ＡｓＡ⁃ＧＳＨ循环在植物应答高温胁迫过程中
也起到清除 Ｈ２Ｏ２的作用．其中，抗坏血酸过氧化物
酶（ａｓｃｏｒｂａｔｅ ｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ，ＡＰＸ）以 ＡｓＡ作为底物催化
Ｈ２Ｏ２的还原反应．同时，脱氢抗坏血酸还原酶（ ｄｅ⁃
ｈｙｄｒｏａｓｃｏｒｂａｔｅ ｒｅｄｕｃｔａｓｅ，ＤＨＡＲ）以 ＧＳＨ 为底物，催
化脱氢抗坏血酸还原为 ＡｓＡ，从而保证由 ＡＰＸ 催化
的 Ｈ２Ｏ２还原反应能够不断进行［４４
－４６］ ．在 ３５ ～ ４５ ℃
处理 ６～ ７２ ｈ 条件下，大豆和马齿苋叶片、苜蓿种子
中的 ＡＰＸ，以及水稻叶片中的 ＤＨＡＲ 表达都上
调［１６，１８－１９，２５，２９］（图 １Ｂ）．此外，ＧＳＴ 通过催化 Ｈ２Ｏ２的
还原反应，在缓解 ＲＯＳ对植物造成的氧化损伤过程
中发挥重要作用［４７］ ．在 ３５ ～ ４２ ℃胁迫 ６ ｈ ～ １０ ｄ 条
件下，马齿苋、水稻、拟南芥和大豆叶片中的 ＧＳＴ 表
达显著上调［１５－１６，１８，２５］（图 １Ｂ）．这些 Ｈ２Ｏ２清除途径
４６５２ 应　 用　 生　 态　 学　 报　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 ２６卷
的增强对于植物在高温胁迫下重建体内稳态并维持
正常的代谢活动具有重要意义．
过氧化物酶（ｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ，ＰＯＤ）途径也是植物清
除 Ｈ２Ｏ２的主要途径之一．ＰＯＤ是由多基因家族编码
的一种含血红素的糖蛋白，它能够利用多种电子供
体（如酚类化合物、木质素前体、生长素，以及次级
代谢产物等）来催化 Ｈ２Ｏ２的还原反应（图 １Ｂ）．蛋白
质组学研究发现，高温胁迫（３０～４２ ℃处理 ２４ ｈ～１０
ｄ）导致水稻叶片、大豆和匍匐剪股颖根中的 ＰＯＤ表
达下调［１６，１８，２４］（图 １Ｂ）．然而，此前的研究表明，在 ４０
℃处理 ２、４和 ６ ｈ条件下，桑树（Ｍｏｒｕｓ ａｌｂａ）叶片中
的 ＰＯＤ活性升高［４８］ ．在 ３０、３５、４０和 ４５ ℃处理 ４８ ｈ
条件下，草莓（Ｆｒａｇａｒｉａ ｘａｎａｎａｓｓａ）叶片中的 ＰＯＤ活
性也呈上升趋势［４９］ ．这表明，长时间高温胁迫可能
会抑制 ＰＯＤ 表达，短时间胁迫下则通过增强 ＰＯＤ
活性有效清除过量的 ＲＯＳ．
此外，晚期胚胎富集蛋白 （ ｌａｔｅ ｅｍｂｒｙｏｇｅｎｅｓｉｓ⁃
ａｂｕｎｄａｎｔ ｐｒｏｔｅｉｎ，ＬＥＡ）作为防御相关蛋白质在植物
应答高温胁迫过程中发挥重要作用［２０］ ．研究表明，
４３ ℃胁迫会导致柠檬酸合成酶发生高温诱导的蛋
白质聚集，ＬＥＡ可以作为分子伴侣与海藻糖协同作
用，防止柠檬酸合成酶异常聚集，从而保证高温胁迫
下细胞内的相关代谢活动能够正常进行［５０］ ．蛋白质
组学研究发现，３４～ ３７ ℃胁迫导致小麦胚乳和种子
中的 ＬＥＡ表达上调［２０，２２］，这为 ＬＥＡ 在植物应答高
温胁迫过程中的重要作用提供了新的证据（图 １Ｃ）．
３　 高温诱导植物糖类与能量代谢过程的动态调节
糖类与能量代谢过程（三羧酸循环、糖酵解途
径等）对于植物生长发育和逆境应答具有重要作
用［５１］ ．在高温（３２～４５ ℃处理 ２４ ｈ～１０ ｄ）胁迫下，参
与三羧酸循环的酶，如匍匐剪股颖根中的乌头酸酶、
延胡索酸酶和苹果酸脱氢酶［２４］，大豆根和小麦小穗
中的琥珀酰辅酶 Ａ合成酶［１６，２３］，以及野生毛葡萄叶
片［２７］中的苹果酸脱氢酶全都下调表达（图 １Ｄ）．相
反，水稻叶片中的苹果酸脱氢酶表达上调［１９］ （图
１Ｄ）．此外，糖酵解相关酶的表达模式也受到高温胁
迫的影响．在 ３２～ ４２ ℃处理 ６ ｈ ～ １０ ｄ 下，小麦胚乳
中的葡萄糖⁃６⁃磷酸异构酶，大豆种子中的果糖⁃１，６⁃
二磷酸酶，小麦种子、匍匐剪股颖根、大豆叶片和茎、
水稻与拟南芥叶片中的甘油醛⁃３⁃磷酸脱氢酶，
小麦小穗和种子中的烯醇化酶，苜蓿种子、大豆茎
和根、马齿苋叶片中的乙醇脱氢酶表达丰度上
调［１５－１７，２０，２２－２５，２９］（图 １Ｅ）．相反，在 ３０ ～ ４２ ℃ 处理
６ ｈ～１０ ｄ条件下，大豆根中的果糖激酶，以及小麦种
子、匍匐剪股颖根、大豆根和叶片、拟南芥叶片中的
果糖⁃１，６⁃二磷酸醛缩酶 （ ｆｒｕｃｔｏｓｅ⁃１，６⁃ｂｉｓｐｈｏｓｐｈａｔｅ
ａｌｄｏｌａｓｅ，ＦＢＡ）表达下调，而苜蓿种子和野生毛葡萄
叶片中的 ＦＢＡ 蛋白在受高温胁迫（４０ ～ ４３ ℃处理
６～２４ ｈ）时上调表达［１５－１６，２２，２４，２７，２９］ ．大豆、假虎刺和
拟南芥叶片与小麦小穗中的磷酸丙糖异构酶，大豆
叶片和小麦种子中的磷酸甘油酸激酶，苜蓿种子中
的烯醇化酶以及假虎刺根中的丙酮酸激酶表达下
调［１５－１６，２２－２４，２６，２９］（图 １Ｅ）．此外，在 ３２ ～ ４２ ℃ 处理
６ ｈ～１０ ｄ条件下，其他参与糖类与能量代谢过程的
酶，如小麦非醇溶蛋白组分中的醛糖还原酶、马齿苋
叶片中的乙醇酸氧化酶，以及大豆茎中的 ＵＤＰ 葡萄
糖焦磷酸化酶表达上调［１６，２１，２５］ ．这些结果表明，高温
胁迫下植物通过调节体内糖类与能量代谢途径来保
持基础物质与能量的供应．
４　 高温抑制光合作用
高温胁迫导致植物叶绿体类囊体膜结构改变，
并影响光系统Ⅱ、光系统Ⅰ和碳同化相关蛋白质 ／酶
的表达 ／活性，从而降低植物的光合速率［５２－５３］ ．蛋白
质组学研究发现，在 ３５ ～ ４５ ℃处理 １２ ｈ ～ ５ ｄ 条件
下，水稻叶片中的放氧复合体（ｏｘｙｇｅｎ⁃ｅｖｏｌｖｉｎｇ ｃｏｍ⁃
ｐｌｅｘ，ＯＥＣ），拟南芥、假虎刺和大豆叶片中的放氧增
强子蛋白 （ ｏｘｙｇｅｎ⁃ｅｖｏｌｖｉｎｇ ｅｎｈａｎｃｅｒ， ＯＥＥ）表达下
调［１５－１６，１９，２６］（图 １Ｆ）．ＯＥＣ位于类囊体膜基粒片层外
侧，是光系统Ⅱ的重要成员，能够裂解水并释放氧
气．ＯＥＥ是 ＯＥＣ 的组成成员，在 ＯＥＣ 参与光能吸收
过程中发挥重要作用．两者的下调表达表明高温胁
迫抑制了植物对光能的吸收．然而，在高温（３５ ℃处
理 ６、１２和 ２４ ｈ）胁迫下，耐热植物马齿苋叶片中参
与叶绿素合成的镁螯合酶表达上调［２５］（图 １Ｆ），这
对植物在高温下维持叶绿素含量从而最大限度地
吸收光能具有重要意义．此外，４２ ℃处理 １２ ｈ 导致
大豆叶片中铁氧还蛋白 ＮＡＤＰ 还原酶 （ ｆｅｒｒｅｄｏｘｉｎ
ＮＡＤＰ ｒｅｄｕｃｔａｓｅ，ＦＮＲ）表达下调［１６］（图 １Ｆ）．ＦＮＲ 能
够催化 ＮＡＤＰＨ合成，在光合电子传递过程中发挥
关键作用．高温导致的 ＦＮＲ 下调表达会使光合电子
传递过程减缓．
参与碳同化过程的多种酶的表达丰度也受到
高温影响 （图 １Ｆ）．核酮糖⁃１，５⁃二磷酸羧化酶 ／加
氧酶（Ｒｉｂｕｌｏｓｅ⁃１， ５⁃ｂｉｓｈｏｓｐｈａｔｅ ｃａｒｂｏｘｙｌａｓｅ ／ ｏｘｙｇｅｎａ⁃
ｓｅ，ＲｕＢｉｓＣＯ）具有羧化酶和加氧酶双重活性，它是
光合作用中决定碳同化速率的关键酶，同时也参与
５６５２８期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 刘军铭等： 利用蛋白质组学技术揭示的植物高温胁迫响应机制　 　 　 　 　 　
植物的光呼吸途径．ＲｕＢｉｓＣＯ 活化酶（ＲｕＢｉｓＣＯ ａｃｔｉ⁃
ｖａｓｅ，ＲＡ）可以催化 ＲｕＢｉｓＣＯ 从无活性状态转变为
有活性状态．在 ４０ ℃处理 ２４ ～ ４８ ｈ 条件下，高粱叶
片中的 ＲｕＢｉｓＣＯ和 ＲＡ 活性受到抑制［５４］ ．蛋白质组
学研究也发现，在 ３５～４５ ℃处理 １２～１２０ ｈ 条件下，
拟南芥、水稻、野生毛葡萄、假虎刺和大豆叶片中的
ＲｕＢｉｓＣＯ大亚基［１５－１６，１９，２６－２７］、胡杨和野生毛葡萄叶
片中的 ＲＡ［２７－２８］都下调表达（图 １Ｆ）．与之相反，在
３５～４５ ℃处理 ６～１２０ ｈ 条件下，耐热植物马齿苋叶
片中的 ＲｕＢｉｓＣＯ大亚基［２５］，拟南芥、水稻和假虎刺
叶片中的 ＲＡ［１５，１９，２６］表达上调（图 １Ｆ）．在 ３４ ～ ４５ ℃
处理 ６ ～ １６８ ｈ 时，拟南芥和水稻叶片中的 ＲｕＢｉｓＣＯ
小亚基上调表达，但大豆叶片和苜蓿种子中的
ＲｕＢｉｓＣＯ 小 亚 基 同 工 型 呈 现 多 样 的 变 化 模
式［１５－１６，１８，２９］ ．这表明，不同植物中的 ＲｕＢｉｓＣＯ 和 ＲＡ
对高温十分敏感，并呈现多样化的表达模式，这直接
影响了碳同化速率．
此外，其他参与光合作用碳同化过程的蛋白质，
如磷酸核酮糖激酶（ ｐｈｏｓｐｈｏｒｉｂｕｌｏｓｅ ｋｉｎａｓｅ，ＰＲＫ）、
磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶（ｐｈｏｓｐｈｏｅｎｏｌｐｙｒｕｖａｔｅ ｃａｒ⁃
ｂｏｘｙｌａｓｅ，ＰＥＰＣ）、羧酸酯酶（ ｃａｒｂｏｘｙｌｅｓｔｅｒａｓｅ，ＣＥＸ）
和转酮醇酶（ ｔｒａｎｓｋｅｔｏｌａｓｅ，ＴＫ）也受到高温影响（图
１Ｆ）．例如，在 ３５～４２ ℃处理 ６～２４ ｈ条件下，水稻叶
片中的 ＰＲＫ［１８］和马齿苋叶片中的 ＰＥＰＣ［２５］下调表
达；然而，耐热植物马齿苋叶片中的 ＣＥＸ在 ３５ ℃处
理 ６ 和 １２ ｈ 时表达上调，在处理 ２４ ｈ 时表达下
调［２５］；在 ４２ ℃处理 ６ ～ ５４ ｈ 条件下，水稻叶片中的
ＴＫ（ｇｉ５０９３３５５１）上调表达，但胡杨叶片中的 ＴＫ 同
工型（ｇｉ２５０１３５６、ｇｉ２５０１３５３）下调表达［１８，２８］（图 １Ｆ）．
这表明，高温胁迫影响植物碳同化过程，进而影响植
物光合效率．
５　 高温影响转录、翻译与翻译后调控
在转录水平上调控胁迫响应基因的表达是植物
应答高温胁迫的重要策略之一，转录因子在此过
程中起到关键作用．研究表明，过表达转录因子
ＷＲＫＹ２５的拟南芥植株比野生型植株具有更强的耐
热性［５５］ ．蛋白质组学研究发现，在 ３５ ℃处理 ６、１２
和 ２４ ｈ条件下，耐热植物马齿苋叶片中的ＷＲＫＹ转
录因子表达上调［２５］（图 １Ｇ）．此外，在 ３５ ℃处理 ６ ～
２４ ｈ条件下，耐热植物马齿苋叶片中螺旋⁃环⁃螺旋
（ｂａｓｉｃ ｈｅｌｉｘ⁃ｌｏｏｐ⁃ｈｅｌｉｘ １４５，ｂＨＬＨ１４５）转录因子和
ＭＹＢ转录因子的表达也都上调［２５］（图 １Ｇ）．已有报
道表明，ｂＨＬＨ１４５ 和 ＭＹＢ 转录因子超家族在 ＡＢＡ
诱导下参与干旱胁迫应答［５６］，但两者在植物高温胁
迫应答过程中的功能还有待进一步研究．
蛋白质组学研究发现，高温胁迫导致植物体内
参与蛋白质合成的蛋白质表达改变．真核起始因子
（ｅｕｋａｒｙｏｔｉｃ ｉｎｉｔｉａｔｉｏｎ ｆａｃｔｏｒ，ｅＩＦ）是蛋白质翻译起始
过程中的重要成员之一．在 ３４～４２ ℃处理 ４８～１２０ ｈ
条件下，假虎刺叶片、小麦非醇溶蛋白组分和苜蓿种
子中的 ｅＩＦ表达上调［２１，２６，２９］；但 ４２ ℃处理 １２ ｈ导致
大豆根中的 ｅＩＦ 表达下调［１６］（图 １Ｇ）．此外，真核延
伸因子（ ｅｕｋａｒｙｏｔｉｃ ｅｌｏｎｇａｔｉｏｎ ｆａｃｔｏｒ，ｅＥＦ）通过催化
核糖体上氨基酸链的延伸来参与调控蛋白质的合成
过程．研究表明，拟南芥 ｅＥＦ１Ｂ⁃α 可以与 ｅＥＦ１Ｂ⁃β
协同作用参与应答高温胁迫［５７］ ．在六倍体小麦中过
表达玉米（Ｚｅａ ｍａｙｓ）叶绿体 ＥＦ⁃ＴＵ 编码基因 Ｚｍｅｆ⁃
ｔｕ１，可以有效抑制高温胁迫（４５ ℃）造成的叶绿体
蛋白质聚集反应，从而保护光合作用相关酶和类囊
体膜结构［５８］ ．在 ３４～４２ ℃处理 ６～２４ ｈ条件下，拟南
芥、水稻和马齿苋叶片，以及小麦非醇溶蛋白组分中
的 ＥＦ⁃ＴＵ表达都上调［１５，１８，２１，２５］；相反，大豆种子、茎
和叶片中的 ＥＦ⁃ＴＵ在高温胁迫（３０～４２ ℃处理 １２～
１６８ ｈ）下表达下调［１６－１７］（图 １Ｇ）．这表明，长时间高
温胁迫影响 ＥＦ⁃ＴＵ 在蛋白质合成过程中的功能．另
外，核糖体蛋白也是参与蛋白质合成的重要成员．在
３２～４２ ℃处理 ６～２４０ ｈ 条件下，水稻和野生毛葡萄
叶片中的 ３０Ｓ 核糖体蛋白［１９，２７］，小麦小穗中的 ４０Ｓ
核糖体蛋白以及胡杨叶片中的 ５０Ｓ核糖体蛋白表达
都下调［２３，２８］（图 １Ｇ）．其中，３０Ｓ 核糖体蛋白和 ５０Ｓ
核糖体蛋白定位于叶绿体中，这表明植物叶片细胞
的细胞质和叶绿体中的蛋白质合成过程都受高温胁
迫的抑制．
蛋白质正确折叠与加工对于其在植物高温胁迫
应答过程中行使功能尤为重要．在高温胁迫下，植物
能够通过调节热激蛋白（ｈｅａｔ ｓｈｏｃｋ ｐｒｏｔｅｉｎ，ＨＳＰ）家
族成员中的 ＨＳＰ７０、ＨＳＰ９０、小热激蛋白（ ｓｍａｌｌ ｈｅａｔ
ｓｈｏｃｋ ｐｒｏｔｅｉｎ，ｓｍＨＳＰ）、热激同源蛋白 ７０（ｈｅａｔ ｓｈｏｃｋ
ｃｏｇｎａｔｅ ｐｒｏｔｅｉｎ ７０，ＨＳＣ７０）和 ＨＳＣ８０等的表达水平，
保证蛋白质正确折叠，并增强部分未折叠蛋白质的
稳定性［５９］ ．在３５～４２ ℃处理 １２～１６８ ｈ 条件下，拟南
芥、水稻和马齿苋叶片，大豆根、茎和叶片，苜蓿种
子，以及小麦胚乳和种子中的 ＨＳＰ７０［１５－１６，１８，２０，２２，２５，２９］
上调表达，马齿苋和胡杨叶片、大豆根和茎中的
ＨＳＰ９０［１６，２５，２８］也上调表达（图 １Ｇ）． ＨＳＰ９０ 是具有
ＡＴＰ 酶活性的分子伴侣，能与转录调控和信号转导
相关蛋白质相互作用．在高温胁迫下，ＨＳＰ７０ 能够与
６６５２ 应　 用　 生　 态　 学　 报　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 ２６卷
ＨＳＰ９０共同作用，促进蛋白质正确折叠并维持蛋白
质的稳定结构．此外，在 ３４ ～ ４５ ℃处理 １２ ～ １２０ ｈ
时，水稻、假虎刺、半夏和野生毛葡萄叶片，小麦胚
乳，苜蓿种子，大豆根、茎和种子中的 ｓｍＨＳＰ 表达丰
度上调［１６，１９－２０，２６－２７，２９－３０］（图 １Ｇ）．这有助于 ｓｍＨＳＰ 在
高温胁迫下有效捕捉未折叠蛋白质，并使之处于有
利于折叠的状态［６０－６１］ ．此外，在 ３４ ～ ４５ ℃处理 １２ ～
２４０ ｈ条件下，水稻叶片、小麦小穗、大豆根和茎中
的 ＨＳＣ７０， 以及小麦胚乳中的 ＨＳＣ８０ 表达上
调［１６，１９－２０］（图 １Ｇ）．ＤｎａＪ 型分子伴侣（ＤｎａＪ⁃ｔｙｐｅ ｍｏ⁃
ｌｅｃｕｌａｒ ｃｈａｐｅｒｏｎｅ，ＤｎａＪ）和 Ｄｎａｋ 型分子伴侣（Ｄｎａｋ⁃
ｔｙｐｅ ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｃｈａｐｅｒｏｎｅ Ｂｉｐ，ＤｎａＫ）作为分子伴侣
也参与植物对高温胁迫的应答过程．在 ３５ ℃处理
６～２４ ｈ条件下，耐热植物马齿苋叶片中的 ＤｎａＪ［２５］
和水稻叶片中的 ＤｎａＫ［１８］表达上调（图 １Ｇ）．另外，
丝状热敏蛋白具有 ＡＴＰ 酶活性，作为一种分子伴侣
蛋白参与蛋白质的折叠过程［６２］ ．３５ ℃处理 １２～２４ ｈ
时，耐热植物马齿苋叶片中的丝状热敏蛋白
（ｇｉ１８７８３０１１０）表达丰度显著上调（图 １Ｇ），这有助
于高温胁迫下蛋白质的正确折叠．
参与蛋白质降解过程的蛋白质也受到高温胁迫
的影响．在 ４２ ℃处理 １２ ～ ４８ ｈ 条件下，水稻叶片中
的 ２０Ｓ蛋白酶体，苜蓿种子、大豆叶片和根中的蛋白
酶体亚基表达显著上调［１６，１８，２９］；相反，在 ４０ ～ ４３ ℃
处理 ６～ ２４０ ｈ 条件下，大豆和匍匐剪股颖根以及生
毛葡萄叶片中的 ４种蛋白酶体亚基表达下调［１６，２４，２７］
（图 １Ｇ）．这表明在高温胁迫下，植物蛋白质降解途
径存在多样化的调节模式．
６　 高温影响膜与转运蛋白质表达并改变细胞周期
高温胁迫导致植物体膜的流动性增强，同时影
响膜与转运相关蛋白质的表达［６３］ ．膜联蛋白是一类
具有离子通道活性的钙依赖膜结合蛋白质，在植物
细胞适应渗透胁迫过程中具有重要作用［６４］ ．在 ４２
℃胁迫 ６～１２ ｈ 条件下，大豆根和拟南芥叶片中的
膜联蛋白表达下调［１５－１６］（图 １Ｈ）．这表明膜联蛋白
介导的转运过程受到了高温胁迫的抑制．此外，液泡
型 Ｈ＋ ⁃ＡＴＰ 酶能够利用 ＡＴＰ 水解产生的能量将 Ｈ＋
转运到膜内，形成跨膜 Ｈ＋电化学势，为物质吸收和
离子跨膜转运提供动能［６５］ ．在 ３４ ℃胁迫下，小麦胚
乳和非醇溶蛋白组分中的液泡型 Ｈ＋ ⁃ＡＴＰ 酶表达显
著上调［２０－２１］（图 １Ｈ），这有助于植物在高温下促进
物质吸收与转运，从而维持细胞代谢活动所需的物
质供给．
图 ２　 蛋白质组学研究揭示的植物高温胁迫应答机制
Ｆｉｇ．２　 Ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ ｒｅｖｅａｌｅｄ ｂｙ
ｐｒｏｔｅｏｍｉｃ ｓｔｕｄｉｅｓ．
　 　 高温胁迫导致细胞周期改变，进而影响细胞分
裂和分化［６６］ ．蛋白质组学研究发现，高温胁迫（３２ ～
４０ ℃处理 ９６ ｈ～１０ ｄ）导致小麦小穗中的细胞分化
调控蛋白 ４８（ｃｅｌｌ ｄｉｖｉｓｉｏｎ ｃｏｎｔｒｏｌ ｐｒｏｔｅｉｎ ４８） ［２３］和大
豆种子中的有丝分裂 Ｇ２ 期细胞周期蛋白（Ｇ２ ／ ｍｉ⁃
ｔｏｔｉｃ⁃ｓｐｅｃｉｆｉｃ ｃｙｃｌｉｎ Ｓ１３⁃６） ［１７］上调表达（图 １Ｈ）．其
中，有丝分裂 Ｇ２ 期细胞周期蛋白可以调控有丝分
裂向 Ｇ２ 期过渡［６７］ ．这两种细胞周期调控相关蛋白
质的上调表达在植物应答高温胁迫时动态调整细胞
周期过程中具有重要意义．此外，在 ３５ ℃胁迫 ６ ｈ条
件下，耐热植物马齿苋叶片中的细胞分化循环蛋白
４８（ｃｅｌｌ ｄｉｖｉｓｉｏｎ ｃｙｃｌｅ ｐｒｏｔｅｉｎ ４８）上调表达，但在胁
迫 １２和 ２４ ｈ时下调表达［２５］（图 １Ｈ）．这表明长时间
高温胁迫会抑制细胞周期相关蛋白的表达．
７　 结论与展望
探索植物逆境应答的网络调控机制已成为当前
的研究热点之一［６８］ ．随着全球气候变暖，持续高温
天气的频繁出现对植物生长造成严重影响．因此，研
究植物应答高温胁迫的分子调控机理具有重要意
义．定量蛋白质组学研究结果揭示了植物高温胁迫
应答的基本策略（图 ２），主要包括：１）利用 Ｇ 蛋白
和小 Ｇ 蛋白介导的 Ｃａ２＋信号通路与 ＣＤＰＫ、ＮＤＰＫ
和 １４⁃３⁃３蛋白共同调控目标蛋白质可逆磷酸化过
程传递高温胁迫信号；２）提高抗氧化酶表达丰度
（活性），从而启动多种抗氧化途径清除 ＲＯＳ，并利
用 ＬＥＡ抑制高温引发的蛋白质聚集反应；３）调整糖
类与能量代谢相关酶的表达模式，从而动态调节植
物体内的物质与能量水平；４）提高叶绿素合成相关
酶的表达丰度，抵御高温对光合作用的抑制；５）调
节转录因子、蛋白质合成与命运相关蛋白质的表达
７６５２８期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 刘军铭等： 利用蛋白质组学技术揭示的植物高温胁迫响应机制　 　 　 　 　 　
模式，从而在转录、翻译和蛋白质周转等水平上调控
高温应答蛋白质的功能；６）通过调节膜联蛋白、液
泡型 Ｈ＋ ⁃ＡＴＰ 酶与细胞周期相关蛋白质的表达，促
进细胞内物质吸收与转运．这些信息对于深入理解
植物高温胁迫应答的分子调控网络机制具有重要意
义．然而，大部分蛋白质组学研究主要分析了植物高
温胁迫应答过程中的中高丰度表达蛋白质，缺乏对
低丰度蛋白质（如转录因子、蛋白质激酶、膜与转运
蛋白）等的研究．更重要的是，蛋白质磷酸化、糖基化
等翻译后修饰、蛋白质相互作用、蛋白质氧化还原状
态在植物应答高温胁迫过程中的作用机制还有待深
入研究．
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ｏｆ ｔｈｅ ｅｆｆｅｃｔ ｏｆ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ ｏｎ ｈｅｘａｐｌｏｉｄ ｗｈｅａｔ ｇｒａｉｎ：
Ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｚａｔｉｏｎ ｏｆ ｈｅａｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｆｒｏｍ ｎｏｎ⁃
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８６５２ 应　 用　 生　 态　 学　 报　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 ２６卷
ｔｏｌｅｒａｎｃｅ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２００８， ５９：
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ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ Ｐｉｎｅｌｌｉａ ｔｅｒｎａｔａ ｌｅａｖｅｓ ｅｘｐｏｓｅｄ ｔｏ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ．
Ｉｎｔｅｒｎａｔｉｏｎａｌ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０１３， １４：
２０６１４－２０６３４
［３１］　 Ｋｏｎｉｇｓｈｏｆｅｒ Ｈ， Ｔｒｏｍｂａｌｌａ ＨＷ， Ｌｏｐｐｅｒｔ ＨＧ． Ｅａｒｌｙ
ｅｖｅｎｔｓ ｉｎ ｓｉｇｎａｌｌｉｎｇ ｈｉｇｈ⁃ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ｓｔｒｅｓｓ ｉｎ ｔｏｂａｃｃｏ
ＢＹ２ ｃｅｌｌｓ ｉｎｖｏｌｖｅ ａｌｔｅｒａｔｉｏｎｓ ｉｎ ｍｅｍｂｒａｎｅ ｆｌｕｉｄｉｔｙ ａｎｄ
ｅｎｈａｎｃｅｄ ｈｙｄｒｏｇｅｎ ｐｅｒｏｘｉｄｅ ｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎ． Ｐｌａｎｔ， Ｃｅｌｌ ａｎｄ
Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ， ２００８， ３１： １７７１－１７８０
［３２］　 Ｒｅｄｄｙ ＡＳＮ， Ａｌｉ ＧＳ， Ｃｅｌｅｓｎｉｋ Ｈ， ｅｔ ａｌ． Ｃｏｐｉｎｇ ｗｉｔｈ
ｓｔｒｅｓｓｅｓ： Ｒｏｌｅｓ ｏｆ ｃａｌｃｉｕｍ⁃ ａｎｄ ｃａｌｃｉｕｍ ／ ｃａｌｍｏｄｕｌｉｎ⁃
ｒｅｇｕｌａｔｅｄ ｇｅｎｅ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ． Ｔｈｅ Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌ， ２０１１， ２３：
２０１０－２０３２
［３３］　 Ｂａｌｏĝｌｕ ＭＣ， Ｚａｋｈａｒｏｖ ＦＮ， Öｋｔｅｍ ＨＡ， ｅｔ ａｌ． Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ
ｃｌｏｎｉｎｇ， ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｚａｔｉｏｎ， ａｎｄ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ａ
ｇｅｎｅ ｅｎｃｏｄｉｎｇ ａ Ｒａｎ ｂｉｎｄｉｎｇ ｐｒｏｔｅｉｎ （ＲａｎＢＰ） ｉｎ Ｃｕｃｕ⁃
ｍｉｓ ｍｅｌｏ Ｌ． Ｔｕｒｋｉｓｈ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ２０１１， ３５：
３８７－３９７
［３４］ 　 Ｌｉｕ ＨＴ， Ｈｕａｎｇ ＷＤ， Ｐａｎ ＱＨ， ｅｔ ａｌ． Ｃｏｎｔｒｉｂｕｔｉｏｎｓ ｏｆ
ＰＩＰ２⁃ｓｐｅｃｉｆｉｃ⁃ｐｈｏｓｐｈｏｌｉｐａｓｅ Ｃ ａｎｄ ｆｒｅｅ ｓａｌｉｃｙｌｉｃ ａｃｉｄ ｔｏ
ｈｅａｔ ａｃｃｌｉｍａｔｉｏｎ⁃ｉｎｄｕｃｅｄ ｔｈｅｒｍｏｔｏｌｅｒａｎｃｅ ｉｎ ｐｅａ ｌｅａｖｅｓ．
Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２００６， １６３： ４０５－４１６
［３５］　 Ｓａｎｇｗａｎ Ｖ， Ｏｒｖａｒ ＢＬ， Ｂｅｙｅｒｌｙ Ｊ， ｅｔ ａｌ． Ｏｐｐｏｓｉｔｅ ｃｈａｎ⁃
ｇｅｓ ｉｎ ｍｅｍｂｒａｎｅ ｆｌｕｉｄｉｔｙ ｍｉｍｉｃ ｃｏｌｄ ａｎｄ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ
ａｃｔｉｖａｔｉｏｎ ｏｆ ｄｉｓｔｉｎｃｔ ｐｌａｎｔ ＭＡＰ ｋｉｎａｓｅ ｐａｔｈｗａｙｓ． Ｔｈｅ
Ｐｌａｎｔ Ｊｏｕｒｎａｌ， ２００２， ３１： ６２９－６３８
［３６］　 Ｇａｌｖｉｓ ＭＬＥ， Ｍａｒｔｔｉｌａ Ｓ， Ｈåｋａｎｓｓｏｎ Ｇ， ｅｔ ａｌ． Ｈｅａｔ
ｓｔｒｅｓｓ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｉｎ ｐｅａ ｉｎｖｏｌｖｅｓ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎ ｏｆ ｍｉｔｏｃｈｏｎ⁃
ｄｒｉａｌ ｎｕｃｌｅｏｓｉｄｅ ｄｉｐｈｏｓｐｈａｔｅ ｋｉｎａｓｅ ｗｉｔｈ ａ ｎｏｖｅｌ ８６⁃
ｋｉｌｏｄａｌｔｏｎ ｐｒｏｔｅｉｎ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ， ２００１， １２６： ６９－７７
［３７］　 Ｒｏｂｅｒｔｓ ＭＲ， Ｓａｌｉｎａｓ Ｊ， Ｃｏｌｌｉｎｇｅ ＤＢ． １４⁃３⁃３ ｐｒｏｔｅｉｎｓ
ａｎｄ ｔｈｅ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｔｏ ａｂｉｏｔｉｃ ａｎｄ ｂｉｏｔｉｃ ｓｔｒｅｓｓ． Ｐｌａｎｔ
Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ２００２， １０３１： １０３１－１０３９
［３８］　 Ｐｏｔｔｅｒｓ Ｇ， Ｐａｓｔｅｒｎａｋ ＴＰ， Ｇｕｉｓｅｚ Ｙ， ｅｔ ａｌ． Ｓｔｒｅｓｓ⁃
ｉｎｄｕｃｅｄ ｍｏｒｐｈｏｇｅｎｉｃ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ： Ｇｒｏｗｉｎｇ ｏｕｔ ｏｆ ｔｒｏｕｂｌｅ？
Ｔｒｅｎｄｓ ｉｎ Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２００７， １２： ９８－１０５
［３９］　 Ｍｉｔｔｌｅｒ Ｒ． Ｏｘｉｄａｔｉｖｅ ｓｔｒｅｓｓ， ａｎｔｉｏｘｉｄａｎｔｓ ａｎｄ ｓｔｒｅｓｓ ｔｏ⁃
ｌｅｒａｎｃｅ． Ｔｒｅｎｄｓ ｉｎ Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２００２， ７： ４０５－４１０
［４０］　 Ｉｍｌａｙ ＪＡ． Ｐａｔｈｗａｙｓ ｏｆ ｏｘｉｄａｔｉｖｅ ｄａｍａｇｅ． Ａｎｎｕａｌ Ｒｅｖｉｅｗｓ
ｉｎ Ｍｉｃｒｏｂｉｏｌｏｇｙ， ２００３， ５７： ３９５－４１８
［４１］　 Ｐａｒｉｄａ ＡＫ， Ｄａｓ ＡＢ． Ｓａｌｔ ｔｏｌｅｒａｎｃｅ ａｎｄ ｓａｌｉｎｉｔｙ ｅｆｆｅｃｔｓ
ｏｎ ｐｌａｎｔｓ： Ａ ｒｅｖｉｅｗ． Ｅｃｏｔｏｘｉｃｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ
Ｓａｆｅｔｙ， ２００５， ６０： ３２４－３４９
［４２］　 Ａｌｓｃｈｅｒ ＲＧ， Ｅｒｔｕｒｋ Ｎ， Ｈｅａｔｈ ＬＳ． Ｒｏｌｅ ｏｆ ｓｕｐｅｒｏｘｉｄｅ
ｄｉｓｍｕｔａｓｅｓ （ ＳＯＤｓ） ｉｎ ｃｏｎｔｒｏｌｌｉｎｇ ｏｘｉｄａｔｉｖｅ ｓｔｒｅｓｓ ｉｎ
ｐｌａｎｔｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２００２， ５３：
１３３１－１３４１
［４３］　 Ｈｏｒｌｉｎｇ Ｆ， Ｌａｍｋｅｍｅｙｅｒ Ｐ， Ｋöｎｉｇ Ｊ， ｅｔ ａｌ． Ｄｉｖｅｒｇｅｎｔ
ｌｉｇｈｔ⁃， ａｓｃｏｒｂａｔｅ⁃， ａｎｄ ｏｘｉｄａｔｉｖｅ ｓｔｒｅｓｓ⁃ｄｅｐｅｎｄｅｎｔ ｒｅｇｕ⁃
ｌａｔｉｏｎ ｏｆ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｐｅｒｏｘｉｒｅｄｏｘｉｎ ｇｅｎｅ ｆａｍｉｌｙ ｉｎ
Ａｒａｂｉｄｏｐｓｉｓ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ， ２００３， １３１： ３１７－３２５
［４４］　 Ｎｏｃｔｏｒ Ｇ， Ｇｏｍｅｚ Ｌ， Ｖａｎａｃｋｅｒ Ｈ， ｅｔ ａｌ． Ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ ｂｅ⁃
ｔｗｅｅｎ ｂｉｏｓｙｎｔｈｅｓｉｓ， ｃｏｍｐａｒｔｍｅｎｔａｔｉｏｎ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｉｎ
ｔｈｅ ｃｏｎｔｒｏｌ ｏｆ ｇｌｕｔａｔｈｉｏｎｅ ｈｏｍｅｏｓｔａｓｉｓ ａｎｄ ｓｉｇｎａｌｌｉｎｇ．
Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２００２， ５３： １２８３－１３０４
［４５］　 Ｓｈｉｇｅｏｋａ Ｓ， Ｉｓｈｉｋａｗａ Ｔ， Ｔａｍｏｉ Ｍ， ｅｔ ａｌ． Ｒｅｇｕｌａｔｉｏｎ
ａｎｄ ｆｕｎｃｔｉｏｎ ｏｆ ａｓｃｏｒｂａｔｅ ｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ ｉｓｏｅｎｚｙｍｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ
ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２００２， ５３： １３０５－１３１９
［４６］　 Ｆｏｙｅｒ ＣＨ， Ｎｏｃｔｏｒ Ｇ． Ｏｘｉｄａｎｔ ａｎｄ ａｎｔｉｏｘｉｄａｎｔ ｓｉｇｎａｌｌｉｎｇ
ｉｎ ｐｌａｎｔｓ： Ａ ｒｅ⁃ｅｖａｌｕａｔｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｃｏｎｃｅｐｔ ｏｆ ｏｘｉｄａｔｉｖｅ
ｓｔｒｅｓｓ ｉｎ ａ ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｃｏｎｔｅｘｔ． Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌ ＆ Ｅｎｖｉｒｏｎ⁃
ｍｅｎｔ， ２００５， ２８： １０５６－１０７１
［４７］　 Ｄｉｘｏｎ ＤＰ， Ｌａｐｔｈｏｒｎ Ａ， Ｅｄｗａｒｄｓ Ｒ． Ｐｌａｎｔ ｇｌｕｔａｔｈｉｏｎｅ
ｔｒａｎｓｆｅｒａｓｅｓ． Ｇｅｎｏｍｅ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ２００２， ３： ３００４．１－３００４．１０
［４８］ 　 Ｃｈａｉｔａｎｙａ ＫＶ， Ｓｕｎｄａｒ Ｄ， Ｍａｓｉｌａｍａｎｉ Ｓ， ｅｔ ａｌ． Ｖａｒｉａ⁃
ｔｉｏｎ ｉｎ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ⁃ｉｎｄｕｃｅｄ ａｎｔｉｏｘｉｄａｎｔ ｅｎｚｙｍｅ ａｃｔｉｖｉｔｉｅｓ
ａｍｏｎｇ ｔｈｒｅｅ ｍｕｌｂｅｒｒｙ ｃｕｌｔｉｖａｒｓ． Ｐｌａｎｔ Ｇｒｏｗｔｈ Ｒｅｇｕｌａ⁃
ｔｉｏｎ， ２００２， ３６： １７５－１８０
［４９］　 Ｇｕｌｅｎ Ｈ， Ｅｒｉｓ Ａ． Ｅｆｆｅｃｔ ｏｆ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ ｏｎ ｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ
ａｃｔｉｖｉｔｙ ａｎｄ ｔｏｔａｌ ｐｒｏｔｅｉｎ ｃｏｎｔｅｎｔ ｉｎ ｓｔｒａｗｂｅｒｒｙ ｐｌａｎｔｓ．
Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２００４， １６６： ７３９－７４４
［５０］ 　 Ｇｏｙａｌ Ｋ， Ｗａｌｔｏｎ Ｌ， Ｔｕｎｎａｃｌｉｆｆｅ Ａ． ＬＥＡ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｐｒｅ⁃
ｖｅｎｔ ｐｒｏｔｅｉｎ ａｇｇｒｅｇａｔｉｏｎ ｄｕｅ ｔｏ ｗａｔｅｒ ｓｔｒｅｓｓ． Ｂｉｏｃｈｅｍｉｃａｌ
Ｊｏｕｒｎａｌ， ２００５， ３８８： １５１－１５７
［５１］　 Ｒｕａｎ ＹＬ， Ｊｉｎ Ｙ， Ｙａｎｇ ＹＪ， ｅｔ ａｌ． Ｓｕｇａｒ ｉｎｐｕｔ， ｍｅｔａｂｏ⁃
ｌｉｓｍ， ａｎｄ ｓｉｇｎａｌｉｎｇ ｍｅｄｉａｔｅｄ ｂｙ ｉｎｖｅｒｔａｓｅ： Ｒｏｌｅｓ ｉｎ ｄｅ⁃
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９６５２８期　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 刘军铭等： 利用蛋白质组学技术揭示的植物高温胁迫响应机制　 　 　 　 　 　
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ｓｔｒａｔｅｇｉｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ｒｅｓｅａｒｃｈ ｏｆ ｐｌａｎｔ ｓａｌｔ⁃ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅ ｐｒｏ⁃
ｔｅｏｍｉｃｓ： Ａ ｒｅｖｉｅｗ． Ｃｈｉｎｅｓｅ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｐｌｉｅｄ Ｅｃｏｌｏｇｙ
（应用生态学报）， ２０１１， ２２（８）： ２２０１－２２１０ （ｉｎ Ｃｈｉ⁃
ｎｅｓｅ）
作者简介　 刘军铭，男，１９８８年生，硕士研究生． 主要从事植
物逆境应答蛋白质组学研究． Ｅ⁃ｍａｉｌ： ５３０２５１２１＠ ｑｑ．ｃｏｍ
责任编辑　 孙　 菊
０７５２ 应　 用　 生　 态　 学　 报　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 　 ２６卷