全 文 ：植物学通报 2004, 21 (6): 682~68
Chinese Bulletin of Botany
①中国科学院知识创新工程方向项目资助(KSCX2-SW-105)。
②通讯作者。Author for correspondence. E-mail: Chengyiz@scbg.ac.cn
收稿日期：2003-07-09 接受日期：2004-12-26 责任编辑：孙冬花
研 究 简 报
粗叶榕(Ficus hirta)繁殖系统的特征
及其共生的榕小蜂 ①
1于 慧 1赵南先 1贾效成 1陈贻竹② 2甄文全
1 (中国科学院华南植物研究所 广州 510650) 2 (中国科学院动物研究所 北京 100080)
摘要 本文对粗叶榕(Ficus hirta Vahl)的外部形态、花序结构以及寄主和传粉者的繁殖特性作了比较详
细的观察和研究, 讨论了它们互惠共生关系的一些基本特征。它的专性传粉者是榕小蜂科(Agaonidae)榕
小蜂亚科(Agaoninae)的爪哇榕小蜂(Blastophaga javana M yr)。观察发现粗叶榕还存在两种非授粉小蜂
Sycoscapter sp.和Philotrypesis sp.，它们在榕果外产卵。
关键词 粗叶榕(Ficus hirta Vahl)，花序特征，爪哇榕小蜂，共生体系
Reproductive Characters of Ficus hi ta Vahl (Moraceae)
and its Symbiotic Fig Wasps
1YU Hui 1ZHAO Nan-Xian 1JIA Xiao-Cheng 1 HEN Yi-Zhu② 2 HEN Wen-Quan
1(South China Institute of Botany, the Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650)
2(Institute of Zoology, the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100080)
Abstract Morphology and syconium structure of Ficus hir a Vahl, the productive traints of host
and its symbiotic wasps, and some basic features of their mutualism system, are discussed. In gall
figs, there are 3 species of fig wasps (Chalcidoidea: Hymenoptera), one of which is a legitimate
pollinator, Blastophaga javana of Agao inae, the other two are nonpollinators, Sycoscapt r sp. nd
Philotrypesis sp. (Sycoryctinae) which oviposit outside syconium.
Key wordsFicus hirta Vahl， Syconium characters，Blastophaga javana Mayr， Mutualistic
system
全世界有榕属(Ficus)植物740~900种(Corner, 1958; 1962; Berg, 1990)，主要分布在热带亚热
带地区。榕树的花序是隐头花序，膨大的花托将花序包裹在一个几乎完全封闭的榕果内。这
种独特的繁殖系统和传粉昆虫榕小蜂之间构成了一个十分独特的且专一性很强的互利共生体系
(Ramirez, 1970; Jazen, 1979)。榕小蜂为榕树传粉，榕树为榕小蜂提供繁衍和栖息的场所, 这种
协同关系已延续了几千万年(Kerdelhue and Rasplus, 1996; Weiblen, 2002) ，它们和丝兰(yucca)
6832004 于 慧等：粗叶榕(Ficus hirta)繁殖系统的特征及其共生的榕小蜂
与丝兰蛾(yucca moth)(P well and Mackie, 1966; Powell, 1984)的共生系统一起为人们提供了研究
生物协同进化规律和进化历史的完美范例(Weiblen et al., 2001) 。榕树的花有3种形式：雄花，
长柱头的雌花(接受花粉形成种子)和短柱头的雌花(榕小蜂在其中产卵，形成瘿花)。榕树有雌
雄同株和雌雄异株两种类型，在数量上约各占一半(Berg, 1990)。雌雄同株是雄花、雌花和瘿
花在同一个花序内，雌雄异株或称雌花两性花异株是雌株和雄株分离。雄株花序有雄花和短
柱头的雌花，分别产生花粉和形成瘿花；而雌株花序仅有长柱头的雌花，产生种子。榕树
的两类繁殖系统构成了寄主和寄生物之间不同的生命周期，对环境适应的不同能力和对利益竞
争的不同策略等(Wiebes, 1979) 。
粗叶榕(F. hirta Vahl)属于无花果亚属，灌木或小乔木，雌雄异株。在我国热带和亚热带
地区有广泛分布，山坡林边及村寨附近随处可见。它个体小，繁殖周期较短，全年连续开
花，是研究雌雄异株进化关系及寄主与寄生物生态学和物候学的好材料。对它的研究国外很
少有报道，只有Treub(1902) 对雌花结构和胚胎学，以及Hill(1967)在香港 对其植株、叶片形态、
花序结构和寄生榕小蜂作过比较简单的研究。在国内除了《中国植物志》和一些地方志对其作
过关于分类学方面的形态描述外，还没有人从互利共生的角度来描述和研究过。本文就粗叶榕
的基本生物学特性，特别是花序的形态、结构及与昆虫共生的特征作了比较系统的阐述。
1 材料和方法
对生长在中国科学院华南植物研究所(样地1)和植物园(样地2)的粗叶榕(F. hirta Vahl)进行调
查取样并观察记录花序的形成和发育过程。在不同的居群中采集不同生长阶段的花序进行室内
解剖观察，统计花序中花、虫瘿和种子的数目。每次调查不少于50个花序果。两个样地相距
300 m，位于北纬23°11，东经113°11，海拔20~327 m，年平均气温 21.8℃, 属于热带亚热
带气候。采集的榕小蜂由中国科学院动物研究所鉴定。
在两个样地的种群中，分别调查160和100株植株。它们的雌株与雄株的比分别为97/69
和83/17(表1)。粗叶榕单株的果数不多(表2)，在本样地中单株果数在100左右，这一特
性对研究榕树种群在自然状态下的繁殖策略与小蜂种群的大小和密度之间的关系及其它们
的物候变化是很方便的。
2 研究结果
2.1 植株的生长和形态
粗叶榕常见于林缘半荫蔽或稀疏的林内，偶生长在旷地；独生、散生或在一个居群内可
有几十到几百个个体(本实验样地)。在同一区域内种群数量的扩大很可能取决于是否存在种子
的散布者和适宜的生长环境。叶片形态变异很大，掌状、卵圆形、椭圆形或倒卵圆形。叶
全缘或边缘具锯齿，表皮毛密或疏以至近无毛。粗叶榕的花序(syconium)成对腋生，偶有3
或4个，被毛。成熟花序果的大小也有很大变化，前人根据叶和花序的这些差异曾将粗叶榕
划分成若干变种(Corner, 1965) 。
2.2 花序结构
2.2.1 花序外形 粗叶榕花序通常为球形或椭圆形，在许多文章中常称为“榕果”(syconium)
(Janzen,1979；Weiblen,2002)。《中国植物志》上提到雌花序为球形，雄花序卵球形。但据
我们观察，这一界限并不很清楚，球形和卵球形都有可能是雌花序或雄花序。发育早期二者
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外形非常相似，但成熟后较易区分：雌花序通常较小，成熟时呈红色，果皮软化，吸引种
子的散布者取食；雄花序较大，成熟时色不鲜艳，果皮较硬，不吸引昆虫和其他动物。在
调查的两个样地中，成熟雌花序的大小分别为(12.8±3.2) mm和 (13.9±2.8) mm，雄花序分别
为(16.3±4.6) mm和(18.1±4.3) mm(表1)。花序几无花梗，基生苞片3枚。
2.2.2 花序口 花序口(ostiole)是榕小蜂进入花序的通道，孔道较长。调查结果表明，粗叶
榕成熟的雄花序口通道长约3.7 mm，雌花序约为2.6 mm。孔口由苞片覆盖，呈覆瓦状，外
苞片通常内陷，时有外突(图1a、b)。根据颜色和质地可分为外、中和内层苞片。外和中
层颜色较深，质地较硬，棕色或紫红色，然后逐渐转为粉红色，较软；内层白色细长，柔
软，边缘有锯齿并有黏液。雌和雄花序的苞片数基本是相同的(表1)。在雌前期(A-phase)和
间花期(C-phase)花序口一直是关闭的，到雌花期(B-phase)花序口打开榕小蜂能进入花序内传粉
或产卵。在野外观察中，没有发现雄蜂在榕果壁上有另外打洞的痕迹，因此我们推测，在
雄花期(D-phase)雌蜂可能直接从花序口钻出。在花后期(E-phase)，发现有部分榕果(尤其是雄
果)出现花序口苞片脱落, 结构松散, 通道一直保持开放状态并有蚁类昆虫进出这些花序。 对这
些现象的原因还不清楚。
2.2.3 花序内部结构 雄株的花序含有雄花和短柱头雌花(图1a)。前者分布在花序口附近，
虽然在花序的中部和下部也有零星分布，但几率很低。根据对两个样地的调查，雄花序内的
雄花数分别为(113±36)和(132±48)枚(表2); 雄花通常有2枚雄蕊，也有1~3枚(图1c)。雄花
序内短柱头的雌花(图1d)主要分布在花序的中下部，数量分别是(722±345)和(981±347)枚(表
2)。传粉小蜂在B期进入花序，在短柱头雌花的子房内产卵。出蜂率在两个样地分别为
图1 粗叶榕隐头花序的形态
a. 雄花序; b. 雌花序; c. 雄花; d. 短花柱雌花; e. 长花柱雌花
Fig.1 Syconium morphology in Ficus hirtaVahl
a. Male syconium; b. Female syconium; c. Male flower; d. Short style female flower; e. Long style female flower
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16.6%±14.3% 和25.5%±14.9%(表2)。雄花序内雌花的花柱长度为(0.43±0.03) mm (N=25)，
与授粉小蜂的产卵器长度0.40 mm是相吻合的。
雌株的花序内仅有雌花(N=200)(图1b)，分布于整个花序腔。雌花柱头(图1e)长度为
(1.21±0.22) mm (N=25), 由于授粉小蜂的产卵器(仅0.40 mm)太短，因此，不能在长柱头的雌
花上产卵。当小蜂在寻找产卵位置的同时将花粉传给雌花，使之发育成种子(Murray, 1985) 。
在调查的两个样地中雌果的雌花数分别为(1 058±365)和(1 035±4 5)枚，发育成的种子分别为
(553±260)和(586±310)粒，结实率分别为56%±25%和59%±25%(表2)。
种子产出率是衡量榕树通过传粉榕小蜂获得的利益，而传粉榕小蜂的出蜂率则是衡量昆虫
从榕树中得到的利益(Frank, 1989)。从上面结果可以看出，粗叶榕种子的产出率要比榕小蜂的
产卵率高(表2)。
3 榕小蜂
3.1 传粉小蜂
在调查的两个样地里发现进入粗叶榕花序内传粉并产卵的是榕小蜂科(Agaonidae)，榕小蜂
亚科(Agaoninae)的爪哇榕小蜂(Blastophaga javana M yr)(Hill, 1967; Wiebes, 1993; 杨大荣，
1999)。首批进入花序内的传粉小蜂称为foundress(Wiebes，1963)，通常为1到3只(表1)。
雌虫体长约1 mm，黑色，具翅，头部扁铲状，具复眼和一对触角。在进入花序时扁铲状
表 1 两样地粗叶榕个体、雌雄花序、花序苞片和传粉者
Table 1 A survey of plant individual, seed figs / gall figs, bract of ostiole and wasp foundress in
Ficus hirta Vahl a sampling site 1 and site 2
株数 雌株和 单株果数* 花序直径(mm)** 苞片数目(外中层，内层)
Number 雄株比 Number of fruits Size of fruits Number of bracts
of plant ♀/♂ (exterior and medium, interior)
雌性 雄性 雌性 雄性 雌性 雄性
FemaleMaleFemaleMale Female Male
Plot 16192/69 33 70 12.8±3.216.3±4.6 42±15, 132±5650±15, 126±51
Plot 210083/17 90 54 13.9±2.818.1±4.3 34±8, 108±32 46±14, 117±44
*. 取在2002年7月到2003年7月调查期间出现最多的果数; **. 成熟果
*. The most number of syconium from July 2002 to July 2003; **. Ripen syconium
表 2 粗叶榕雌、雄花序的繁殖系统和榕小蜂
Table 2 The reproductive system and fig wasps in Ficus hirtaVahl sampling ite 1 and site 2
雌花序* 雄花序**
Seed fig Gall fig
种子数 雌花数 结实率 雄花数 传粉小蜂 非传粉小 非传粉小 雌花数 产卵率
NumberFemaleSeed setMale Pollinator 蜂1 N n- 蜂2 Non-FemaleOviposi-
n=25 of seedflower (%) flower pollinator 1 pollinator 2fl wertion(%)
雌性 雄性 雌性 雄性 雌性 雄性
♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂
样地Plot 1553±2601058±365 56.0±24.5 113±36 93±112 32±56 41±42 27±29 19±16 18±6722±34516.6±14.3
样地Plot 2586±310 1035±45 59.1±24.9 132±48 184±137 72±83 66±48 14±19 11±8 30±27 981±347 25.5±14.9
*. 取成熟果; **. 雄花期花序
*. Ripen syconium；**. D-phase syconium
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的头部有利于推动苞片而通过花序口通道。腹部具产卵器。雄虫体长约0.8 mm，淡黄至褐色，
复眼退化，无翅，腹部呈管状在腹下向前弯曲，中足退化，前足和后足发达，有利于与雌
蜂交尾。交尾后通常会死在花序内。两个样地传粉榕小蜂的性比(雄蜂/雄蜂+雌蜂)分别为28.
7±27.1和24.5±15.4。
3.2 非传粉小蜂
在粗叶榕雄花序内还发现另外两种非传粉榕小蜂：Sycoscapter sp.和Philotrypesis sp.。这
些昆虫通过长的产卵器在花序外壁向子房内产卵，形成花瘿或拟寄生在其他蜂的幼虫上，它
们可多次产卵，每次产卵时间在40 s到1 min。
4 讨论
4.1 粗叶榕的生态学和繁殖策略
粗叶榕的榕果多为成对腋生，通常是从下而上依次发育。因此，每个个体的花序发育几
乎都是不同步的(对生的另一个榕果多数是同步的)。这样，在一个居群内任何时段都有接受榕
小蜂传粉的花序，这种开花模式对延续榕小蜂种群起着重要的作用。由于粗叶榕是灌木，果
数不多(表1)，单一植株处于B期的花序很少。我们推测要维持一个稳定的榕小蜂种群，除
了扩大个体数量和加速繁殖速度外，连续开花也是寄主提供持续来源的选择之一(Berg, 1990)。
灌木的粗叶榕显然与具冠层结构的榕树在开花的时空模式上不同，比较这两种模式对研究榕小
蜂种群和榕树物候动态有着重要的启示作用。具冠层结构的榕树在开花模式上多具同步性，即
单个植株能产生处于同一发育期的榕果，但植株间不同步，所以一年中可以有处于不同发育
期的榕果。而粗叶榕在同一植株上可出现不同生长期榕果，但并不总是在同一时间出现所有
阶段的榕果。对粗叶榕的物候学我们已经作了详细的研究，准备另文发表。
粗叶榕是雌雄异株植物，产生种子的雌花序和形成虫瘿的雄花序是分离的。一个稳定的
选择就是雌花序模拟雄花序吸引传粉小蜂，以使榕小蜂进入雌花序内传粉。这种状况与雌雄
同株的榕树不同，后者在榕小蜂进入花序产卵的同时进行传粉。我们检测粗叶榕种子的结实
率在两样地最高可达80.5%和84%(表2)，而且它们的平均发芽率为77.9%(未发表的数据)，表
明榕小蜂进入雌花序传粉的成功率是较高的，同时也说明榕小蜂并不能区别雌花序和雄花序。
这种寄主对传粉者的“欺骗”是稳定互利共生关系的一种机制(Weiblen et al., 2001)。但是，
估价这种“替代选择(vicarious selection)”假说的数据还不多。另外，在我们的调查中，粗
叶榕雄花序的雌花内没有小蜂的比例为50%~90%，而雌花序没有种子的比例为10%~80%(表
2)。显然，产生种子的机会要比产生小蜂后代的机会高。研究雌雄异株榕树在一个自然居群
内影响资源分配的因素，如雌和雄植株的比例(表1)、雌和雄花序的直径(表1)、生长周期(物
候)、繁殖策略及环境的影响等，粗叶榕是一个很好的模式材料。
这里要指出的是，本研究的数据主要是从榕树密度较大的样地中采集到的，对稀疏分布
样本的种子和小蜂产出情况如何，还要作进一步观察和分析。对于稀疏的分布和较高密度的
分布，它们的繁殖策略可能是不一样的。在调查的样地中确实发现有的植株所产榕果较大，
直径在3.0 cm以上，而有的植株所产榕果极小，直径只有9.7 mm, 但其确实已经成熟并有传
粉小蜂出飞。出现这一现象的原因，目前我们还不能明确解释，但我们准备对中国产粗叶榕
的种间变异作一详细研究。
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4.2 花序口(Ostiole)
传粉小蜂产卵必须进入花序内，因此，花序口是维持传粉者-寄主专一性的重要机制之一
(Ramirez, 1974)。粗叶榕花序口的苞片排列与传粉小蜂的形态、特别是与头部结构有关，是传
粉小蜂在B期进入花序的选择压力。有的作者把花序口苞片排列方式作为分类的参考标准(Berg
and Wiebes, 1992)。我们发现在雄花期粗叶榕花序口经常是打开的，这与在粗叶榕花序外壁上
没有发现雄蜂打洞的痕迹而雌蜂可能是由孔口飞出的推测是一致的。
在上面的结果中，雌花序的花序口通道要比雄花序的短。对榕小蜂来讲进入雌花序是对
这一共生体系的“牺牲”，要付出不能产卵的代价(李宏庆等，2000)，而对粗叶榕则是非常
必要的，可以通过榕小蜂的传粉产生种子来保证种族的繁衍。雌花序花序口通道短是对共生
体系的适应，可以减少榕小蜂进入雌花序的难度，从而能更好的吸引榕小蜂进入雌花序传粉。
4.3 传粉榕小蜂和非传粉榕小蜂
粗叶榕是无花果亚属绵毛榕亚组(Subsection Er sycea)绵毛榕系(Series Eriosyceae)植物(张
秀实和曹子余, 1998)。给这个系的F. grossulariodes、F. glandulifera和 F. fulva传粉的榕小
蜂都是属于Blastophaga属的小蜂(Kjellberg et al., 2001)。在主动传粉的花序中，雄花分布方
式不确定，数量较少(Berg, 1990)，而本实验所观察到的雄花主要集中在花序口(图1a)，数量较多。
非传粉榕小蜂与传粉榕小蜂不同，对榕树来讲不是专一性的(Ulenberg, 1985; van Noort, 1993)
。雌雄异株种的非传粉小蜂种类明显地要比雌雄同株的要少。Patel和McKey (1998)的研究指
出，雌雄同株种中发现的小蜂有8%~59%是非传粉小蜂，而雌雄异株种中只有0.2%~36%。显
然，雌雄异株种类中非传粉小蜂对它的压力要明显小于同株。一种假说认为，雌雄同株向雌
雄异株进化是由于非传粉小蜂的增加提高了与传粉小蜂对资源的竞争而引发的(Kerdelhue and
Rasplus,1996)。在粗叶榕中有两种非授粉小蜂Sycoscapter s .和Philotrypesis sp. (包括雌蜂和
雄蜂)。Hill(1967)曾报道在粗叶榕上发现Sycoscapter simplex Mayr，但是，当时作者并没有
说明它是否是非传粉小蜂，所以，目前还不能确定它是否与我们所观察到的Sycoscapter s .
为同一种。另一种非传粉小蜂Philotrypesis s .则是我们首次在粗叶榕上发现的非授粉小蜂。
Sycoscapter属和Philotrypesis属的一些种在南非的许多榕树种中有过记载(Berg, 1992)。
Sycoscapter 属在南非有8个种，例如S.cornutus寄生在F. reflexa(榕亚属，Galoglychia组，
雌雄同株)和F. thonningii(同前，雌雄同株)上；S. gibbus寄生在 F. politoria(无花果亚属糙叶
榕组，雌雄异株)和F. lateriflora(同前，雌雄异株)上；S. montis寄生在 F. saussureana(榕亚
属，Galoglychia组，雌雄同株); S. tibialis寄生在F. rubra (同前，雌雄同株)。在南非报道
Philotrypesis属也有8个种，同样也出现在雌雄同株和雌雄异株的榕属种中。
致谢 承蒙中国科学院华南植物研究所标本馆刘运笑绘制模式图。
参 考 文 献
李宏庆，陈勇，鲁心安，马炜梁，2000. 薜苈榕小蜂繁殖的代价. 昆虫知识，3 7：302~303
张秀实, 曹子余, 1998. 中国植物志. 北京: 科学出版社, 23(1): 160~165
杨大荣, 1999. 我国对榕小蜂与榕树协同进化研究的进展. 见: 陈晓鸣主编. 资源昆虫学研究进展. 昆明: 云南科技出
版社, 22~29
Berg C C, 1990. Reproduction and evolution in Ficus (Mor cea ): traits connected with the adequate rearing of
688 21(6)
pollinators. Mem NY Bot Gard, 55: 169~185
Berg C C, Wiebes J T, 1992. African fig trees and fig wasps. New York: North-Holland, 180~183
Corner E J H, 1958. An introduction to the distribution of Ficus. Re nward ia, 4: 15~45
Corner E J H, 1962. The classification of Moraceae. Gard Bull S ngapore, 19: 187~252
Corner E J H, 1965. Check-list of Ficus in Asia and Australasia with keys to identification. Gard Bull Singapore, 21:
1~186
Frank S A, 1989. Ecological and evolutionary dynamics of fig communities. Experientia, 45: 674~680
Hill H D, 1967. Figs of Hong Kong. Hong Kong: Hong Kong University Press, 60~62
Janzen D H, 1979. How to be a fig. Ann Rev Ecol Syst, 10: 13~51
Kerdelhue C, Rasplus J Y, 1996. The evolution of dioecy among Ficus (Moraceae): an alternative hypothesis
involving non-pollinating fig wasp pressure on the fig-pollinator mutualism. OIKOS, 77: 163~166
Kjellberg F, Jousselin E, Bronstein J L, Patel A, Yokoyama J, Rasplus J Y，2001. Pollination mode in fig wasp : the
predictive power of correlated traits. P R y Soc Lond B Bio, 268: 1113~1121
Murray M G, 1985. Figs (Ficus spp.) and fig wasps (Chalcidoidea, Agaonidae): hypotheses for ancient symbiosis. Biol
J Linn Soc,26: 69~82
Patel A, McKey D, 1998. Sexual specialization in two tropical dioecious figs. Oecologia, 115: 391~400
Powell J A, Mackie R A, 1966. Biological interrelationships of moths and Yucca whipplei (Le idoptera: Gelechiidae,
Blastobasidae, Prodoxidae). U Calif Publ Ent, 42: 1~46
Powell J A, 1984. Biological interrelationships of moths and Yucca scho tii. U Cal f Publ Ent, 100: 1~93
Ramirez W B, 1970. Host specificity of fig wasps (Agaonidae). Evolution, 24: 680~691
Ramirez W B, 1974. Coevolution of Ficus and Agaonidae. Ann Miss Bot Gar, 61: 770~780
Ulenberg S A, 1985. The phylogeny of the genus Aprocrypta Coquerel in relation to its hosts Ceratos len Mayr and
Ficus L. Verhand. Proc K Ned Akad Wet(C), 83: 149~176
van Noort S, 1993. Systematics of the sycoecine fig wasps (Agaonidae, Chalcidoidea, Hymenoptera), I (seres). Proc
K Ned Akad Wet (C), 96: 233~251
Weiblen G D，Yu D W, West S A, 2001. Pollination and parasitism in functionally dioecious figs. Proc R Soc Lo d
B, 268: 651~659
Weiblen G D, 2002. How to be a fig wasp. Ann Rev Entomol, 47: 299~330
Wiebes J T, 1979. Co-evolution between figs and their insect pollinators. Ann Rev Syst, 10: 1~12
Wiebes J T, 1963. Taxonomy and host preferences of Indo-Australian fig wasps of the genus C ratosolen (Agao idae).
Tijdschr Entomol, 106: 1~112
Treub M, 1902. Lorgane femelle et lembryogenese dans le Ficus hirtaVahl. Ann Jard Bot Buitenz, 18: 124~157