全 文 ：重金属胁迫下土壤微生物和微生物过程研究进展 3
俞　慎 3 3 　何振立　黄昌勇
(浙江大学环境与资源学院资源科学系 ,杭州 310029)
【摘要】　通过对重金属胁迫下土壤微生物和微生物过程研究的进程和研究进展的归纳综述 ,分析了该研
究尚存在的问题 ,并阐述了其可能原因. 认为土壤微生物和微生物学过程的重金属胁迫研究存在如下问
题 :一是从实验室、田间试验和实地监测得到的结果间无法进行比较 ,从而使实验室和田间试验的研究丧
失了其科学指导意义 ,并且在实地监测研究中缺乏相应的“精确”对照 ;二是在重金属的胁迫下土壤微生物
不但数量有消长 ,而且区系结构上也发生了变化 ,但是用于检测微生物区系结构变化的手段 ( PL FA、BI2
OLO G和 DNA 等方法)尚处在探索阶段并需要昂贵的设备 ,难以普及 ,需发展一些可广泛普及的新方法来
代替传统的平板分离法分析土壤微生物结构 ;三是重金属对土壤微生物和微生物过程产生胁迫的形态、离
子效应和根际效应尚未得到有效的研究和探讨 ;四是土壤微生物和微生物过程重金属胁迫的表征体系尚
未建立.
关键词 　土壤微生物 　土壤微生物过程 　重金属胁迫
文章编号 　1001 - 9332 (2003) 04 - 0618 - 05 　中图分类号 　S154. 36 ,X172 　文献标识码 　A
Advances in the research of soil microorganisms and their mediated processes under heavy metal stress. YU
Shen , HE Zhenli , HUAN G Changyong ( School of Envi ronmental and Resource Sciences , Zhejiang U niversi2
ty , Hangz hou 310029 , China) . 2Chin. J . A ppl . Ecol . ,2003 ,14 (4) :618～622.
More and more evidence from both laboratory and field experiments suggested that soil microbes were more sensi2
tive to heavy metal stress than soil animals or plants living in the same soil. This understanding has been gradual2
ly accepted as a common point in this field. The history and the latest advances in soil microorganisms and its
mediated processes under heavy metal stresses in soils were reviewed in this paper. It is difficult to do any com2
parison among the results from laboratory , field toxicological experiment and environmental monitoring. So far , a
relevantly‘accurate’control soil was rarely available in the environmental monitoring. Much of evidence has in2
dicated that not only microbial population/ biomass was changed under heavy metal stress , but also its structure
was varied. Although many molecular methods , such as PL FA , BIOLO G and DNA , have been developed to de2
tect this microbial structural change , they always need many expensive instruments and accessories , and only
could be done in laboratory. Therefore , some rapid and easy methods are expected to develop to substitute the
traditional plate count . The speciation in the solution phase , ion effect and rhizospheric effect of heavy metal on
the toxicity to soil microorganisms and its mediated processes need extent studies and discussion. Finally , the mi2
crobial indicator system of assessing heavy metal toxicity to soil microorganisms and its mediated processes need
to be established.
Key words 　Soil microorganisms , Soil microbial process , Heavy metal stress.3 国家杰出青年科学基金资助项目 (40025104) .3 3 通讯联系人
2001 - 02 - 13 收稿 ,2001 - 06 - 21 接受.
1 　引 　　言
众所周知 ,大剂量的重金属对作物和土壤微生物具有毒
害作用. 在过去的近一个世纪中 ,人们更注重重金属对作物
生长和粮食生产的影响 ,一是为了防止土壤中的重金属通过
食物链进入人体而危及人类的健康 ,二是由于第三世界国家
的粮食和人口矛盾的突出使科学家更关心粮食生产及其产
量.在 20 世纪的后 20 年中 ,随着国际社会对生态环境保护
呼声的日益增长 ,对各种污染物 (有机和无机污染物) 的农田
土壤承载标准都进行了研究 ,并将一些污染物的排放标准写
入法律条文 ,但是这些指标或标准大多是以植物 (作物) 正常
生长和作物可食部分的污染物含量或残留量为前提的 ,没有
研究、评价和探讨土壤中对这些污染物更为敏感的土壤微生
物及其参与的生物化学过程受到的影响和作用. 许多研究表
明 ,土壤微生物对各种污染物的胁迫响应较植物 (作物) 更为
灵敏[26 ] ,如在欧共体重金属农田土壤负荷标准之下 ,土壤微
生物和微生物过程受到明显抑制 [7 , 10 , 21 , 31～33 ] . 本文拟通过
对重金属胁迫下土壤微生物及其参与过程的国内外研究现
状作简要综述 ,探讨存在的问题 ,可能的解决途径和展望今
后研究方向.
2 　研究历程
　　自首次报道重金属影响土壤氮素循环的现象 (氨化作用
和硝化作用) [26 ]以来 ,对重金属胁迫下土壤微生物及其参与
的过程的研究已有近 90 年的历史. 从 1948 年 Lees[2 ]较为系
应 用 生 态 学 报 　2003 年 4 月 　第 14 卷 　第 4 期 　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　
CHIN ESE JOURNAL OF APPL IED ECOLO GY ,Apr. 2003 ,14 (4)∶618～622
统地研究了重金属 (Cu、Zn) 对土壤硝化作用的抑制作用开
始 ,该研究领域逐渐形成 ,在近 50 年里得到迅速的拓展 ,并
成为土壤科学、环境科学和生物科学交叉的研究热点. 对土
壤微生物和微生物过程的重金属胁迫的研究始于 20 世纪
60～70 年代 ,研究内容以矿区和金属冶炼厂为中心的点源
污染以及与含重金属污水污泥农用相关的重金属对土壤微
生物和微生物过程的影响. 这是由于人们逐渐认识到重金属
对人类生存环境和健康的影响. 在欧洲 ,一些国家对矿区、冶
炼厂提出了环境治理的要求 ,同时矿区和冶炼厂对所排污水
和废弃物进行处理后产生的含重金属污水污泥急需安置和
处理. 由于污水污泥含有一定的有机物和植物所需的营养元
素 ,从而兴起含重金属污水污泥农用的研究. 但是 ,该时期的
研究以植物的重金属胁迫为主. 70 年代 ,欧洲一些国家根据
植物的重金属毒性反应提出土壤重金属负荷指标 ,并立法控
制含重金属污水污泥的使用 ,以阻止重金属通过食物链危害
人体健康. 在这一时期中 ,土壤微生物和微生物过程的重金
属胁迫以研究土壤微生物过程的表象作用为主 ,如土壤有机
质的积累、土壤呼吸作用和碳的矿化作用和氮循环 ,以及对
一些酶的研究 ,如脱氢酶和脲酶 [2 ] .
　　20 世纪 80 年代以后 ,对土壤微生物和微生物过程的重
金属胁迫研究全面展开. 相对于 60、70 年代 ,该时期主要有
几个转变 :一是从对微生物过程的表象研究转变到对参与该
过程的微生物群 (数量和结构上) 的研究 [4 , 5 , 31 , 36 , 37 , 40 , 45 ] ;
二是从研究土壤微生物的胁迫效应转变到土壤微生物耐性
机制的研究[3 , 19 , 56 ] ,并应用耐性或超积累微生物进行重金
属污染的生物修复 (Bioremediation) [20 , 42 ] ;三是探索土壤微
生物、酶、土壤动物 (蚯蚓、原生动物等)等作为重金属胁迫的
生物指标 ,建立农田土壤重金属负荷的临界指标及评价体
系[14 , 18 , 22～24 , 30 , 34 , 35 , 39 , 43 ] . 1993 年颁布的现行欧共体
( EC)土壤重金属负荷临界指标就考虑了其对微生物影响 ,
如英国将 Zn 的土壤负荷值从 300mg·kg - 1降低到 200mg·
kg - 1 ,就是鉴于 Zn 对根瘤菌的胁迫作用 [26 ] .
3 　重金属对土壤微生物和微生物过程的胁迫作用
　　从大量文献中可以发现 ,研究者一般从 3 个途径来获得
重金属对土壤微生物和微生物过程的胁迫或毒害作用的资
料 :1)通过实验室的培养试验来获得 ;2) 通过田间试验来获
得 ;3)实地监测获得. 一般用较为快速简便的生物分析方法
来测定这种胁迫或毒害作用 ,如测定可培养土壤微生物数量
和区系结构 ,土壤碳、氮矿化作用 ,及土壤酶活性等.
　　研究表明 ,对 As、Cd、Cr、Cu、Pb、Ni、Zn 复合污染的土
壤 ,重金属总量达到 658. 7mg ·kg - 1时土壤微生物生物量
(SIR ,底物诱导法测定) 仅为对照 (总量为 121. 0 mg·kg - 1 )
的 32 % ,而当重金属总量为 3446. 6 mg·kg - 1时 ,则土壤微生
物生物量只有对照的 22 %[36 ] . 同时 ,应用熏蒸提取法 ( FE)
测定的结果表明 ,当污泥含 Cd、Cr、Cu、Ni、Pb、Zn 总量达
257. 38mg·kg - 1时 ,土壤微生物生物量碳与土壤有机碳比值
较对照 (199. 42 mg·kg - 1)下降了 25 %[29 ] .
　　土壤微生物区系结构的研究表明 ,同样在 As、Cd、Cr、
Cu、Pb、Ni、Zn 复合污染的土壤中 ,重金属总量达到 658. 7
mg·kg - 1 时 ,细菌和真菌生物量分别较对照 (121. 0 mg·
kg - 1)下降 29 %和 45 % ;当总量达到 3446. 6 mg·kg - 1时 ,分
别下降 81 %和 85 %[36 ] .
　　对土壤动物区系的研究也发现重金属对土壤动物的分
布有影响. 在 50～1300mg Cr ·kg - 1梯度污染区 ,土壤中的线
虫分布是不同的 :在重污染土壤中以食菌和捕食线虫为主 ,
轻度污染土壤以食植物线虫为主[8 ] . 同样 ,微型无脊椎动
物[46 ] 、原生动物 (Colpoda steinii) [17 ] 、螨[27 ]等数量和种群结
构都受到重金属胁迫影响.
　　土壤酶与土壤微生物密切相关 ,土壤中许多酶由微生物
分泌 ,并且和微生物一起参与土壤中物质和能量的循环. 研
究发现 ,重金属胁迫同样影响土壤酶活性. Kandeler 等 [32 ]研
究了土壤中的 13 种酶后发现 ,与土壤碳循环有关的酶受到
胁迫较小 ,与土壤氮、磷、硫等循环有关的酶受重金属胁迫作
用显著. 他们还发现 [33 ]在轻度污染浓度下 (Zn、Cu、Ni、V、Cd
分别为 300、100、50、50、3 mg·kg - 1 ,低于 EC 标准)芳基硫酸
酯酶、碱性磷酸酶和脱氢酶分别只有对照的 56 %～80 % ,
46 %～64 %和 54 %～69 %. Carbonell 等[18 ]结果表明 ,Cu 对
土壤β2半乳糖苷酶和脱氢酶的 EC50 值 (指使生物数量或活
性下降 50 %的污染物的浓度) 分别为 78. 39 和 24. 77 mg·
kg - 1 .
　　土壤微生物过程同样受到了重金属的胁迫. 重金属污染
影响了土壤有机物质的降解作用 ,导致土壤中有机物质的积
累[54 ]和土壤腐殖质的质量下降 [41 ] . 比如在 Cu 500 mg·kg - 1
和 Zn 1000 mg·kg - 1下 ,木质素、针叶林凋落物降解较无污染
土壤明显减缓[12 ] . 土壤氮素循环过程也受到重金属的影响 ,
包括有机氮矿化作用 [10 , 33 ] 、硝化作用[10 , 44 ] 、反硝化作用[8 ]
以及固氮作用[21 ] .
4 　土壤微生物和微生物过程重金属胁迫研究存在
的
　　由于微生物及其参与过程的特殊性 ,土壤微生物和微生
物过程重金属胁迫研究尚存在以下几方面的问题. 首先 ,从
3 个途径获得的研究结果间存在很大的差异 ,无法进行比
较. 根据统计发现这样的差异可以达到 100～1000 倍[2 , 26 ] .
　　由于土壤 p H、有机质含量、粘粒含量、铁铝氧化物含量
和 Eh 等性质都会改变重金属对土壤微生物及其参与的生
物化学过程的影响 ,使得重金属对土壤微生物和微生物过程
胁迫的有效性难以合理评价. 在过去的研究中 ,重金属形态
对土壤微生物和微生物过程产生胁迫的作用并没有得到充
分的重视. 不同形态重金属对土壤微生物和微生物过程的胁
迫作用并没有象植物那样清楚. 重金属在土壤中以多种形态
存在 ,包括被粘粒和有机物质吸附、络合态、螯合态和游离态
等 ,不同形态有不同的生物活性 ,因而对土壤微生物和微生
物过程的胁迫以总量来表示不够准确. 土壤性质不同 ,重金
属的胁迫程度亦不同 ,即使是同一试验中的同一项生物分析
结果 ,因土壤性质不同其差异可以达到 10～100 倍 [26 ] .
9164 期 　　　　　　　　　　　　俞 　慎等 :重金属胁迫下土壤微生物和微生物过程研究进展 　　　　　　　
　　实验室培养试验和田间试验与实地监测之间的重金属
污染过程存在着质的差异 ,实验室培养试验和一些田间试验
一样 ,重金属是直接加入 ,按照试验设计一次性或分几次大
剂量地加入相应的重金属 ,而实地监测土壤中的重金属主要
是通过日积月累的大气沉降等过程而逐渐累积的. 因此 ,后
者反映的是“真实的”自然过程 ,而前者则可能存在由于重金
属一次性大量施入而对土壤微生物产生的短期“触杀”效应.
这是人为试验结果与“自然”污染土壤分析结果存在巨大差
异的重要原因之一.
　　土壤本身的多样性会造成试验间重金属胁迫程度的差
异. 同时 ,不同土壤中的微生物区系结构和数量不同 ,其对重
金属的灵敏性不相同 ,也是引起差异的原因之一. 有研究发
现不同种微生物之间 [11 ] ,甚至是同一种的不同菌株之间 [47 ]
和相同种类微生物之间的活性 [6 , 51 ]对重金属胁迫响应的灵
敏性存在明显的差异.
　　其次 ,重金属胁迫使土壤微生物数量减少的同时土壤微
生物的种群结构发生了改变. 在过去的研究中 ,比较重视重
金属对土壤微生物和微生物过程表象的研究. 在表示重金属
对土壤微生物产生胁迫时 ,常以土壤微生物数量减少的多少
来表示. 在近几年的研究中人们在测定因重金属胁迫而降低
的土壤微生物数量的同时 ,也用一些现代分子生物学的方法
检测土壤微生物结构的变化 , 如 PL FA[5 , 25 , 37 , 45 ] 、BI2
OLO G[5 , 25 , 34 ]和 DNA[28 , 52 ]等方法. 但这些方法尚处在探索
阶段并需要昂贵的设备 ,未能得以普及 ,因此 ,还需发展一些
可广泛普及的新方法来代替传统的平板分离法分析土壤微
生物结构.
　　土壤微生物重金属胁迫的根际效应未得到研究. 对植物
(作物)的重金属胁迫或毒害的研究结果表明 ,植物在生长过
程中对其根系周围的土壤微环境产生了影响 ,这就是所谓的
根际效应 ,如养分吸收 (NO3 - 或 Ca2 + ) 导致根际土壤 p H 变
化[1 ] ;同时 ,植物根系的生长增加了根际土壤中有机物含量
和土壤阳离子交换量 (CEC) [49 ] ,有机物增加使一些重金属
(如 Cu 和 Pb)形成了稳定的金属 - 有机复合物 [50 ] ,等等 ,这
些最终影响重金属在土壤溶液中的形态和生物有效性.
RÊmkens等[48 ]证实了植物生长影响了 Cu 污染土壤中 Cu 形
态和可溶性.
　　综合已有研究结果 ,可以概括认为 ,植物根际重金属胁
迫存在着两条途径 :一是植物根系吸收养分 (NO3 - 或 Ca2 + )
影响土壤 p H 或产生分泌物直接“钝化”重金属 ,影响土壤中
重金属离子的存在形态或价态 ,使之成为缓效态或无效态 ,
即使其生物有效性丧失或暂时丧失 ;二是通过根系分泌物来
刺激或激活根际微生物 (细菌 ,内、外生菌根 ,其它真菌等) ,
使其分泌酶、蛋白质等物质直接或间接地“钝化”重金属. 比
如 ,一些从重金属污染土壤中分离得到的内生菌根 (VA 菌
根) [56 ]和外生菌根[19 ]对重金属具有耐性. Boon 等[ [15 ]认为
植物的生长影响了 Cu 对土壤生物 (细菌、原生动物和线虫)
的胁迫作用. 由此可见 ,重金属对土壤微生物的胁迫存在根
际效应. 因此 ,这一问题的研究有待进一步深入.
　　土壤微生物重金属胁迫的离子效应有待进一步研究. 从
植物 (作物)重金属胁迫研究的资料可知 ,重金属对生物体的
胁迫存在离子效应. 重金属离子的不同价态 ,以及阴、阳离子
形态影响生物体的胁迫程度. 不同重金属对不同土壤微生物
有不同的毒害强度 ,如农田土壤中细菌对 Zn、Cr 较敏感 ,真
菌对 Cu 较敏感而放线菌对 Cd 较敏感 [55 ] ;在林地土壤中 Cu
对土壤细菌的毒害程度要大于 Zn [9 ] . 有少量研究表明 ,在冲
积土中不同形态的 Hg 和 As 对土壤微生物毒害的程度不
同 ,大致顺序为 Hg (金属态 > HgCl2 Hg2/ Cl2 > HgO 和 As2O3
> Na2 HAsO4 [40 ] ;在水稻土中 Cr 对土壤微生物的毒害以阴
离子态 Cr 大于阳离子态 Cr (NaCrO4 > CrCl3) [53 ] . 另外 ,重金
属阳离子的伴随阴离子也会影响其毒性的大小. 如对根瘤菌
和假单胞菌属的细菌来说 ,重金属硫酸盐毒性要大于其氯化
物 (Cu2 + 、Zn2 + 、Co2 + 、Mn2 + 、Fe2 + ) [13 ] ;并且重金属硝酸盐
和氧化态较硫酸盐和醋酸盐对土壤微生物有更长的持久胁
迫作用[57 ] . 因此 ,在评价重金属对土壤微生物和微生物过程
胁迫程度时 ,还需要对离子效应作进一步研究.
　　土壤微生物和微生物过程重金属胁迫的表征指标繁杂.
在现行的欧盟重金属农田土壤负荷标准之下土壤的微生物
活性、分解作用和养分循环有显著的胁迫作用 ,因此 ,以微生
物种群和数量及其活性为基础的农田土壤重金属负荷评价
体系仍有待提出.
　　虽然对土壤重金属污染的微生物指标的研究在 90 年代
后才逐渐展开 ,但已报道的研究几乎包括了所有的土壤微生
物指标和土壤动物指标. 土壤中可利用现有手段和技术通过
平板培养分离的微生物数量不到总量的 1 %～5 % ,人们对
土壤微生物的重金属胁迫机制了解不多 ,并且无法用实验室
的结果来预测田间的重金属胁迫程度 ,甚至有很多相矛盾的
实验结果无法解释 ,从而导致许多表征指标不稳定 ,不可重
复 ,而无法作为有效的微生物指标. 更为重要的是 ,实地污染
土壤的对照无法确定 ,也为土壤微生物重金属污染表征指标
的提出带来了困难.
　　Brookes[16 ]探讨了作为土壤污染程度表征的微生物指标
的选择标准 ,他认为 ,这些指标必须可以在广泛的土壤类型
中和土壤条件下得以精确地测定 ;必须适合大批量样品的简
单、经济测定 ;必须是土壤的本质特性 ,并且其对照或背景值
也可测定 ;必须能灵敏地表征污染程度并且要充分可靠 ,以
免误判 ;必须具有基于现有科学知识上的科学有效性 (涵
义) ;可能是由 2 个或 3 个指标组成的指标体系 ,但需要一个
前提是无污染的原始环境 (背景)或对照必须可知、可测.
　　根据上述原则 ,土壤代谢熵 (qCO2 ,一定时期土壤呼吸
作用产生的 CO22C 与土壤微生物生物量的比值) 可能是较
为合适的微生物指标之一. 它实际上是单位数量的土壤微生
物的呼吸强度. 研究发现 ,土壤代谢熵在逆境条件下 ,其值是
增加的 ,即单位数量的土壤微生物的呼吸强度增加 ,土壤微
生物借此来提供自身能量抵抗逆境条件 [38 ] . 因此 ,用土壤代
谢熵作为重金属污染的表征指标可以与其它逆境因子作相
应的比较 ,同时 ,它是一个无单位的比值 ,其它的因子对其无
026 应 　用 　生 　态 　学 　报 　　　　　　　　　　　　　　　　　　14 卷
直接的影响.
5 　结 　　语
　　综上所述 ,重金属胁迫的土壤微生物和微生物过程的研
究已日益受到相关学科的关注. 由于对土壤微生物和微生物
过程了解不够 ,以及对土壤微生物和微生物过程重金属胁迫
机制知识的缺乏 ,使许多试验结果无法得到解释 ,从而导致
实验室结果无法应用于预测实际污染土壤中的土壤微生物
和微生物过程的重金属胁迫过程和程度. 虽然 ,一些现代分
子生物学技术被逐渐应用于该领域的研究 ,并且知道了一些
微生物对重金属的耐性机制和基因 ,但由于技术普及和引用
的问题 ,尚无法得到有效而广泛的应用. 在今后研究中仍需
加强土壤微生物和微生物过程的基础性研究 ,同时对上述几
个问题进行深入的研究 ,以期提出重金属污染 (胁迫) 的土壤
微生物表征指标体系. 一些现已较为成熟的现代分析生物学
技术应加速应用到该研究领域 ,引入一些新的指标 ,以补充
传统方法带来的欠缺.
参考文献
1 　Alexander M. 1977. Introduction to Soil Microbiology. 2nd Edition.
New York :Wiley.
2 　Baath E. 1989. Effects of heavy metals in soil on microbial processes
and populations (A Review) . W ater A i r Soil Poll ut ,47 :335～379
3 　Baath E. 1992. Measurement of heavy metal tolerance of soil bacte2
ria using thymidine incorporation into bacteria extracted after ho2
mogenization2centrifugation. Soil Biol Biochem , 24 ( 11) : 1167～
1172
4 　Baath E , Diaz Ravina M , Frostegard A , et al . 1998a. Effect of
metal2rich sludge amendments on the soil microbial community.
A ppl Envi ron Microbiol ,64 (1) :238～245
5 　Baath E , Frostegard A , Diaz Ravina M , et al . 1998b. Microbial
community2based measurements to estimate heavy metal effects in
soil : the use of phospholipid fatty acid patterns and bacterial com2
munity tolerance. Integrated soil analysis. A mbio ,7 (1) : 58～61
6 Balsalobre C , Calonge J , Jimenez E , et al . 1993. Using the
metabolic capacity of Rhodobacter sphaeroides to assess heavy metal
toxicity. Envi ron Toxicol W ater Qual ,8 :437～450
7 　Balzer W , Ahrens E. 1990. The effects of long - term sewage
sludge applications and resulting accumulations of heavy metals on
the microbial activity in three different soils (Abstract only) . Ver2
band Deutscher L andwi rtschaf tlicher U ntersuchungs und
Forschungsanstalten , Reihe Kongressberichte ,32 :615～620
8 　Bardgett RD , Speir TW , Ross DJ , et al . 1994. Impact of pasture
contamination by copper , chromium and arsenic timber preserva2
tives on soil microbial properties and nematodes [in New Zealand] .
Biol Fert Soils ,18 (1) :71～79
9 　Bardos RP , Edwards PJ . 1984. Some effects of the heavy metal
pollution at a Devon mine site on soil bacteria. Environmental Con2
tamination [ United Nations Environment Programme ] . Edinburgh ,
U K:CEP Consultants. 696～701
10 　Benbi D K , Richter J ,van Cleemput O eds. 1996. Nitrogen mineral2
ization kinetics in sewage water irrigated and heavy metal treated
sandy soils. In : van Cleemput O , Hofman G , Vermoesen A , eds.
Progress in Nitrogen Cycling Studies. Dordrecht , Netherlands :
Kluwer Academic Publisher. 17～22
11 　Berdicevsky I , Duek L , Merzbach D , et al . 1993. Susceptibility of
different yeast species to environmental toxic metals. Envi ron Pol2
l ut ,80 :41～44
12 　Berg B , Ekbohm G , Soderstrom B , et al . 1991. Reduction of de2
composition rates of Scots pine needle litter due to heavy2metal pol2
lution. W ater A i r Soil Poll ut ,59 (122) : 165～177
13 　Biro B , Bayoumi HEAF , Balazsy S , et al . 1995. Metal sensitivity
of some symbiotic N22fixing bacteria and Pseudomonas strains. Acta
Biol Hungarica ,46 (1) : 9～16
14 　Biro B , Koves Pechy K , Voros I , et al . 1998. Toxicity of some
field applied heavy metal salts to the rhizobial and fungal microsym2
bionts of alfalfa and red clover. A grokemiaes Talajtan , 47 ( 124) :
265～276
15 　Boon GT ,Bouwman LA , Bloem J , et al . 1998. Effect of a copper2
tolerant grass ( A grostis capillaries) on the ecosystem of a copper2
contaminated arable soil. Enivi ron Toxicol Chem ,17 :1964～1971
16 　Brooke PC. 1995. The use of microbial parameters in monitoring
soil pollution by heavy metals. Biol Ferti Soils ,19 :269～279
17 　Campbell CD , Warren A , Cameron CM , et al . 1997. Direct toxici2
ty assessment of two soils amended with sewage sludge contaminat2
ed with heavy metals using a protozoan ( Colpoda steinii) bioassay.
Chemosphere ,34 (3) :501～514
18 　Carbonell G , Pablos MV , Farcia P , et al . 2000. Rapid and cost2ef2
fective multiparameter toxicity tests for soil microorganisms. Sci
Total Envi ron ,247 :143～150
19 　Colpaert J V ,van Assche JA . 1987. Heavy metal tolerance in some
ectomycorrhizal fungi. Func Ecol ,1 (4) : 415～421
20 　Couillard D , Zhu SC. 1992. Bacterial leaching of heavy metals from
sewage sludge for agricultural application. W ater A i r Soil Poll u ,63
(1～2) :67～80
21 　Dahlin S , Witter E , Martensson A , et al . 1997. Where’s the lim2
it ? Changes in the microbiological properties of agricultural soils at
low levels of metal contamination. Soil Biol Biochem ,29 (9～10) :
1405～1415
22 　Doelman P , Haanstra L . 1986. Short2 and long2term effects of
heavy metals on urease activity in soils. Biol Fert Soils ,2 (4) : 213
～218
23 　Doelman P , Haanstra L . 1989. Short and long2term effects of heavy
metals on phosphatase activity in soils : an ecological dose2response
model approach. Biol Ferti Soils ,8 (3) :235～241
24 　Foissner W. 1999. Soil protozoa as bioindicators : pros and cons ,
methods , diversity , representative examples. A gric Ecosyst Envi2
ron ,74 :95～112.
25 　Fritze H , Pennanen T , Vanhala P , et al . 1997. Impact of fertilizers
on the humus layer microbial community of scots pine stands grow2
ing along a gradient of heavy metal pollution. In : Insam H ,Raugger
A ,eds. Microbial Communities : Functional Versus Structural Ap2
proaches. Heidelberg , Germany :Springer2Verlag. 68～83
26 　Giller KE , Witter E , Mc Grath SP. 1998. Toxicity of heavy metals
to microorganisms and microbial processes in agricultural soils : a re2
view. Soil Biol Biochem ,30 (10～11) : 1389～1414
27 　Glockemann B , Larink O. 1989. The effect of sewage sludge ma2
nures and heavy metals on mites ( Gamasida) in an agricultural soil.
Pedobiologia ,33 (4) : 237～246
28 Griffiths BS , Diaz Ravina M , Ritz K , et al . 1997. Community
DNA hybridisation and % G + C profiles of microbial communities
from heavy metal polluted soils. FEMS Microbiol Ecol ,24 (2) :103
～112
29 Haanstra L , Doelman P. 1984. Glutamic acid decomposition as a
sensitive measure of heavy metal pollution in soil. Soil Biol
Biochem ,16 (6) : 595～600
30 　Haanstra L , Doelman P. 1991. An ecological dose2response model
approach to short2 and long2term effects of heavy metals on arylsul2
phatase activity in soil. Biol Ferti Soils ,11 (1) : 18～23
31 　Hemida SK , Omar SA , Abdel Mallek A Y. 1997. Microbial popula2
tions and enzyme activity in soil treated with heavy metals. W ater
A i r Soil Poll ut , 95 (1～4) :13～22
32 　Kandeler E , Kampichler C , Horak O. 1997. Influence of heavy
metals on the functional diversity of soil microbial communities. Bi2
ol Ferti Soils ,23 (3) : 299～306
33 　Kandeler E , Mentler A , Pfeffer M , et al . 1990. Soil biological e2
valuation of heavy metal toxicity in artificially polluted soils ( Ab2
stract only ) . Verband Deutscher L andwi rtschaf tlicher U nter2
suchungs und Forschungsanstalten , Reihe Kongressberichte , 32 :
1264 期 　　　　　　　　　　　　俞 　慎等 :重金属胁迫下土壤微生物和微生物过程研究进展 　　　　　　　
621～626
34 　Kelly JJ , Tate RL . 1998. Effects of heavy metal contamination and
remediation on soil microbial communities in the vicinit y of a zinc
smelter. J Envi ron Qual ,27 (3) : 609～617
35 　Kunito T , Oyaizu H , Matsumoto S. 1998. Ecology of soil heavy
metal2resistant bacteria and perspective of bioremediation of heavy
metal2contaminated soils. Recent Res Devel A gric Biol Chem , 2
(1) :185～206
36 　Kuperman RG , Carreiro MM. 1997. Soil heavy metal concentra2
tions , microbial biomass and enzyme activities in a contaminated
grassland ecosystem. Soil Biol Biochem ,29 (2) : 179～190
37 　Laczko E , Rudaz A , Aragno M , et al . 1997. Diversity of anthro2
pogenically influenced or disturbed soil microbial communities. In :
Insam H ,Raugger H ,eds. Microbial Communities : Functional Ver2
sus Structural Approaches. Heidelberg , Germany : Springer2Verlag.
57～67
38 　Leita L , Nobili M De , Muhlbachova G , et al . 1995. Bioavailability
and effects of heavy metals on soil microbial biomass survival during
laboratory incubation. Biol and Ferti Soils ,19 (2～3) : 103～108
39 　Ma WC. 1987. Heavy metal accumulation in the mole , Talpa euro2
pea , and earthworms as an indicator of metal bioavailabilit y in ter2
restrial environments. B ull Envi ron Contamin Toxicol , 39 ( 6 ) :
933～938
40 　Maliszewska W , Dec S , Wierzbicka H , et al . 1985. The influence
of various heavy metal compounds on the development and activity
of soil microorganisms. Envi ron Pollut ,37 (3) : 195～215
41 　Palmborg C , Bringmark L , Bringmark E , et al . 1998. Multivariate
analysis of microbial activity and soil organic matter at a forest site
subjected to low2level heavy metal contamination. Integrated soil
analysis. A mbio ,27 (1) : 53～57
42 　Panchanadikar VV , Kar RN. 1993. Precipitation of copper using
Desulf ovibrio sp . World J Microbiol Biotechnol ,9 (2) : 280～281
43 　Paoletti M G. 1999. The role of earthworms for assessment of sus2
tainability and as bioindicators. A gric Ecosyst Envi ron ,74 : 137～
155
44 　Patra DD , Subrahmanyam K , Singh DV. 1992. Microbial biomass
and nitrogen mineralization in heavy metal polluted soil. J Indian
Soc Soil Sci ,40 (3) : 572～575
45 　Pennanen T , Frostegard A , Fritze H , et al . 1996. Phospholipid
fatty acid composition and heavy metal tolerance of soil microbial
communities along two heavy metal2polluted gradients in coniferous
forests. A ppl Envi ron Microbiol ,62 (2) : 420～428
46 　Pouyat RV , Carreiro MM , McDonnell MJ , et al . 1995. Carbon
and nitrogen dynamics in oak stands along an urban2rural gradient .
In :Mcfee WW , Kelly J M ,eds. Carbon Forms and Functions in For2
est Soils. Madison ,WI ,USA :SSSA Inc. 569～587
47 　Romandini P , Tallandini L , Beltramini M , et al . 1992. Effects of
copper and cadmium on grwth , superoxide dismutase and catalase
activities in different yeast strains. Com parative Biochem Physiol ,
103C :255～262
48 　RÊmkens PFAM , Bouwman LA , Boon GT. 1999. Effect of plant
growth on copper solubility and speciation in soil solution samples.
Envi ron Pollut ,106 :315～321
49 　Schulin R , Geiger G , Furrer G. 1995. Heavy metal retention by
soil organic matter under changing environmental conditions. In :Sa2
lomons W , Stigliani WM eds. Biogeodynamics of Pollutants in Soils
and Sediments : Risk Assessment of Delayed and Non2linear Re2
sponses. Berlin :Springer. 53～85
50 　Stevenson F J . 1994. Humus Chemistry. 2nd Edition. New York :
Wiley.
51 Torslov J . 1993. Comparison of bacterial toxicity tests based on
growth , dehydrogenase activity and esterase activity of Pseu2
domonas f l uorescens . Ecotoxicol Envi ron S af ety ,25 :33～40
52 　Trajanovska S , Britz ML , Bhave M. 1997. Detection of heavy met2
al ion resistance genes in Gram2positive and Gram2negative bacteria
isolated from a lead2contaminated site. Biodegradation ,8 (2) : 113
～124
53 　Ueda K , Kobayashi M , Takahashi E. 1988. Effect of anionic heavy
metals on ammonification and nitrification in soil. Soil Sci Plant
N ut rit ,34 (1) :139～146.
54 　Valsecchi G , Gigliotti C , Farini A. 1995. Microbial biomass , activ2
ity , and organic matter accumulation in soils contaminated with
heavy metals. Biol Ferti Soils ,20 (4) : 253～259
55 　Wang YP , Liu CL , Wu L , et al . 1986. Effect of copper , zinc ,
cadmium and chromium on soil microorganisms and plant growth. J
A gric For ,35 (2) : 97～109
56 　Weissenhorn I ,Leyval C , Berthelin J . 1995. Bioavailability of heavy
metals and abundance of arbuscular mycorrhiza in a soil polluted by
atmospheric deposition from a smelter. Biol Ferti Soils ,19 (1) : 22
～28
57 　Zolotareva BN , Ivannikova LA. 1993. Emission of CO2 by gray for2
est soil depending on the amount of applied heavy2metal com2
pounds. Eurasian Soil Sci ,25 (6) : 101～107
作者简介 　俞 　慎 ,男 ,1970 年生 ,博士 ,主要从事土壤生物
与生物化学研究 ,发表论文多篇. E2mail : syu @mail. ifas. ufl.
edu. cn
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