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牛鼻栓三裂轮簇霉菌发酵产物的
抗氧化活性研究
吴振莹，方 玲，高 强，陈双林*
(南京师范大学生命科学学院，江苏南京 210023)
摘 要:为了探讨筛选出的具有较高总抗氧化活性的牛鼻栓三裂轮簇霉菌(Verticicladium trifidum)发酵液提取物，本研
究制备了菌株发酵液粗提取物，比较了其抗脂质过氧化作用和清除超氧阴离子自由基(O －2 ·)、羟自由基(·OH)、二
苯基苦基苯肼自由基(DPPH·)的能力。结果表明:该菌株发酵液提取物的抗氧化活性不仅高于阳性对照芦丁，而且
具有良好的稳定性。浓度为 1.0mg /mL时，对·OH 具有一定的清除作用，但弱于芦丁，清除率为 74.12%;对 O －2 ·和
DPPH·均具有较强的清除作用，清除能力优于芦丁，清除率分别达到 84.25%和 84.27%。
关键词:牛鼻栓，轮簇霉菌，内生真菌，抗氧化活性，自由基
Antioxidant activity of fermentation broth extracts
of Verticicladium trifidum from Fortunearia sinensis
WU Zhen－ying，FANG Ling，GAO Qiang，CHEN Shuang－ lin*
(College of Life Sciences，Nanjing Normal University，Nanjing 210023，China)
Abstract:The antioxidant capacity of an endophytic Verticicladium trifidum No.48 isolated from Fortunearia sinensis
was studied.The reducing power(total antioxidant capacity)and radical scavenging abilities of its fermentation
broth extracts were compared with rutin.The results showed that the extracts of the isolate had stronger antioxidant
activity with good stability than rutin.According to the evaluation by O －2 ·，·OH，DPPH· scavenging in present
study，O －2 · and DPPH· scavenging activities of the extracts reached 84.25% and 84.27% at the concentration of
1.0mg /mL，respectively.On the other hand，the scavenging rate against ·OH was 74.12% at the concentration of
1.0mg /mL.
Key words:Fortunearia sinensis;Verticicladium trifidum;endophytic fungi;antioxidant activity;free radicals
中图分类号:TS201.1 文献标识码:A 文 章 编 号:1002－0306(2013)01－0113－05
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具有抗氧化作用的天然产物可用于药品和食品
中，对人体健康有重要作用［1］。国内外对抗氧化天然
成分的研究十分活跃，然而目前研究较多的黄酮类、
多酚类、皂苷类和酶类等传统的天然抗氧化物质多
来源于植物［2－3］。近年来，真菌的抗氧化活性研究日
益受到重视［4］，表明真菌天然产物的抗氧化活性研究
具有巨大潜力。植物内生真菌是一类存在于健康植
收稿日期:2012－06－29 * 通讯联系人
作者简介:吴振莹(1986－) ，女，硕士研究生，研究方向:植物内生真菌
菌群多样性及生物活性。
基金项目:江苏高校优势学科建设工程资助项目。
物体内的微生物，种类和数量庞大，是具有新活性或
新结构的天然物质的潜在资源库，其中也包含天然
的抗氧化活性产物［5－6］。牛鼻栓(Fortunearia sinensis
Rehd. et Wils.)是 中 国 特 有 的 一 种 金 缕 梅 科
(Hamamelidaceae)木本植物，其叶内含有岩白菜内酯
和牛鼻栓苷，具有抗氧化活性［7］。基于植物内生真菌
能够产生与宿主植物相同或相似的次生代谢产物的
原理［8］，我们试图探寻具有较高抗氧化活性的牛鼻栓
内生真菌菌株，以便进一步开发其抗氧化天然产物。
在前期研究中，利用总抗氧化能力(T－AOC)试剂盒
对从牛鼻栓叶片、叶柄、枝条和花中分离的 60 株内
生真菌发酵培养物的总抗氧化活性进行测定，从而
DOI:10.13386/j.issn1002-0306.2013.01.032
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筛选出了一株抗氧化活性较高的牛鼻栓内生真菌菌
株 No.48，经形态分类学鉴定该菌为三裂轮簇霉菌
(Verticicladium trifidum)。本文研究了该菌的总抗氧
化活性和体外对超氧阴离子自由基(O －2 ·)、羟自由
基(·OH)、二苯基苦基苯肼自由基(DPPH·)的清
除能力，为进一步研究和开发其具有抗氧化活性的
天然产物奠定了基础。
1 材料与方法
1.1 材料与仪器
菌种 采用总抗氧化能力(T－AOC)试剂盒对分
离自牛鼻栓健康组织的内生真菌菌株的发酵液粗提
物进行抗氧化活性的初测。其中，分离自枝条中的
菌株 No.48 表现出明显较高的抗氧化活性，被选作为
本研究的供试菌株。根据其产孢结构及菌落形态特
征鉴定为三裂轮簇霉菌(Verticicladium trifidum)。菌
种保存于南京师范大学生命科学院微生物实验室，
编号 No.48。
芦丁标准品 中国药品生物制品检定所;二苯
基苦基苯肼(DPPH) 购自 Sigma 公司;总抗氧化能
力(T－AOC)试剂盒 南京建成生物工程公司;培养
基 菌株分离、纯化和保藏所用培养基均为马铃薯
葡萄糖琼脂培养基(PDA) ;发酵培养基 马铃薯葡
萄糖液体培养基(PDB) ;其它试剂 均为国产分析
纯;所用水为超纯水。
旋转蒸发仪产品 RE－52AA 上海亚荣生化仪
器厂;真空冷冻干燥机 CT－DW110 购自 Heto 公司;
紫外可见分光光度计 UVmini－1240 日本岛津公司。
1.2 发酵液提取物的制备
将活化后的菌株接种于 PDB 中，250mL 三角瓶
装液量 100mL，(26 ± 1)℃、130r /min摇床培养 6d，真
空抽滤除去菌丝体后获得发酵液，旋转蒸发，浓缩至
体积的 1 /10，加入适量 95%乙醇沉淀后 8000r /min
离心 10min，弃沉淀，上清液蒸去乙醇，浓缩至粘稠
状，冷冻干燥，得到粗提取物。
1.3 菌株培养液提取物的抗氧化活性测定
1.3.1 抗氧化活性的测定 采用铁氰化钾还原力测
定法，参照 Yang 等［9］的方法并加以改进。取 1.2 中
所得发酵液粗提物，以超纯水溶解制成质量浓度为
1.0mg /mL的样品溶液，稀释并精确移取不同质量浓
度(0.2、0.4、0.6、0.8、1.0mg /mL)的样品溶液 1mL，加
入磷酸缓冲液(0.2mol /L，pH6.6)2.5mL 和 30mmol /L
的铁氰化钾溶液 2.5mL，混合物 50℃下水浴 20min。
再加入 0.6mol /L 三氯乙酸 2.5mL，均匀混合后，
3000r /min离心 10min。吸取 2.5mL 上清液，加入超
纯水 2.5mL和 6mmol /L 的 FeCl3 溶液 0.5mL，均匀混
合，在 700nm处测定其吸光度。同时以相应浓度的
芦丁溶液作阳性对照，超纯水作空白对照。
1.3.2 抗氧化活性稳定性的测定 采用碘量法［10］来
评价牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌(V. trifidum
No.48)发酵液提取物的抗氧化活性稳定性。精确称
取相当于猪油质量的 0.01%、0.02%、0.04%、0.06%
的发酵液提取物，分别放入 100mL 锥形瓶中，加入少
许超纯水溶解，然后分别加入一定量的猪油，搅拌均
匀，同时设置空白对照和阳性对照，其中空白对照以
相应体积的超纯水代替待测样品，阳性对照以
0.04%的芦丁代替样品。将所有试样放入(58 ± 1)℃
的烘箱中强化保存，每隔 24h 搅拌一次，并测定其过
氧化值。每组处理均做 3 个重复。过氧化值的测
定:按照 GB5009.37－2003 测定。
1.4 菌株培养液提取物自由基清除能力测定
1.4.1 超氧阴离子自由基(O －2 ·)清除能力的测定
采用邻苯三酚自氧化法，参照 Furuno 等［11］的方法并
加以改进。取 0.05mol /L pH8.0 的 Tris－HCl 缓冲液
4.5mL，置 25℃水浴 20min，加入不同质量浓度(0.2、
0.4、0.6、0.8、1.0mg /mL)的样品溶液 0.1mL，再加入
2.5mmol /L的邻苯三酚 0.4mL，混合后 25℃水浴反应
4min，立即用 8mol /L 的 HCl 0.1mL 终止反应，在
299nm处测定吸光值。0.1mL 的超纯水代替样品作
为对照组，以 0.5mL 超纯水代替样本溶液和邻苯三
酚作为空白组。同时，以相应浓度的芦丁溶液作对
照实验，每组均做 3 个重复。
清除率按下式计算:
清除率(%)=［A1－(A0－A10) ］/A1 × 100
式中，A1 为对照组的吸光值;A0 为样品组及芦
丁组的吸光值;A10为空白组的吸光值。
1.4.2 羟基自由基(·OH)清除能力的测定 根据
Fenton反应，采用亚甲基蓝光度法，参照 Strobel等［12］
的方法，并加以改进。在 25mL 容量瓶中加入
0.15mmol /L亚甲基蓝溶液 2.0mL，磷酸缓冲液 2.5mL
(0.1mol /L pH7.0) ，0.01mol /L FeSO4 溶液 1.0mL，不
同质量浓度(0.2、0.4、0.6、0.8、1.0mg /mL)的样品和芦
丁溶液各 1.0mL，7.5mmol /L H2O2400μL，最后加超纯
水稀释至总体积为 25mL，室温放置 10min 后于
660nm处测定吸光值，每组均设 3 个重复。
清除率按下式计算:
清除率(%)=［1－(A0－A2)/(A0－A1) ］× 100
式中，A0 为初始亚甲基蓝溶液的吸光值;A1 为
加入 Fenton试剂后吸光值;A2 为加入样品及 Fenton
试剂反应后的吸光值。
1.4.3 清除二苯代苦味肼基自由基(DPPH·)能力
的测定 参照 Molyneux［13］和曾培源等［14］的方法，并
加以改进。用 75%乙醇配制 0.2mmol /L 的 DPPH 溶
液。在 10mL的具塞试管中加入 2mL DPPH 溶液和
2mL不同质量浓度(0.2、0.4、0.6、0.8、1.0mg /mL)的样
品溶液混合均匀，室温下暗处放置 30min 反应，
517nm处测定吸光值。同时以相应浓度的芦丁作为
对照，每组均做 3 个重复。清除率按下式计算:
清除率(%)=［1－(A0－A1)/A10］× 100
式中，A0 为 2mL DPPH 溶液 + 2mL 样品溶液的
吸光值;A1 为 2mL 样品溶液 + 2mL 乙醇的吸光值;
A10为 2mL DPPH溶液 + 2mL乙醇的吸光值。
2 结果与分析
2.1 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液提取物的
抗氧化能力
图 1 中铁氰化钾法测定菌株发酵液提取物的相
对还原力表明，0.2～1.0mg /mL浓度范围内，牛鼻栓内
115
生真菌三裂轮簇霉菌(V. trifidum)菌株 No.48 发酵液
提取物的还原力随浓度的增加而逐渐增加，当浓度
达到 1.0mg /mL 吸光度达到最大为 0.922。牛鼻栓内
生真菌三裂轮簇霉菌菌株 No.48 发酵液提取物的抗
氧化活性显著地高于相应浓度的芦丁。
图 1 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液
提取物的抗氧化能力
Fig.1 Relative reducing power of the extracts
of strain No.48 of endophytic Verticicladium trifidum isolated
from twig of Fortunearia sinensis
2.2 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液提取物抗
氧化作用的稳定性
应用碘量法测定了不同浓度的牛鼻栓内生真菌
三裂轮簇霉菌(V.trifidum)No.48 发酵液提取物对猪
油脂质过氧化的抑制能力在反应进行 10d 中的动态
变化，过氧化值(POV)越低，抑制能力越强［15］。图 2
表明，不同浓度的供试菌发酵液提取物和芦丁最初
几天的抗氧化能力差异并不大，各浓度处理的油样
的过氧化值都低于空白对照，表现出一定的抗氧化
活性。随着反应的进行，从第 6d 起，0.01%和 0.02%
组的过氧化值虽仍低于空白，但其过氧化值增长速
度明显快，可见油脂自发氧化的自由基连锁反应已
经开始较快地进行［16］，抗氧化作用迅速减弱。但是，
0.04%和 0.06%浓度却一直保持着较稳定的抗氧化活
性，至反应终了的第 10d，过氧化值仍分别仅为 2.01 和
1.54meg /kg，远低于阳性对照芦丁的 12.57meq /kg。
图 2 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液
提取物与芦丁处理猪油的过氧化值的动态变化
Fig.2 Changing trend of POV of lard coped with the
extracts of strain No.48 of endophytic Verticicladium trifidum
isolated from leaves of Fortunearia sinensis and rutin
2.3 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液提取物对
O －2 ·的清除作用
由图 3 可知，牛鼻栓三裂轮簇霉菌(V. trifidum)
No.48 发酵液提取物对邻苯三酚自氧化产生的 O －2 ·
具有较强的清除能力，且清除率随着浓度的增加而
增大。浓度为 1.0mg /mL 时，清除率可达 84.25%。
除浓度 0.2mg /mL时，芦丁的清除率稍大于相应浓度
的发酵液提取物。在 0.4～1.0mg /mL 浓度范围内，其
发酵液提取物对超氧阴离子自由基的清除率均高于
同等浓度的芦丁。
图 3 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液
提取物对 O －2 ·的清除作用
Fig.3 Scavenging effect on O －2 · generated by pyrogallicacid
2.4 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液提取物对
·OH的清除作用
采用亚甲基蓝光度法测定清除羟基自由基的能
力，由图 4 可知，在 0.2～1.0mg /mL浓度范围内牛鼻栓
内生真菌三裂轮簇霉菌(V.trifidum)No.48 发酵液提
取物和芦丁清除羟基自由基的能力均随着浓度的增
加而增大。尽管发酵液提取物对羟基自由基的清除
作用均低于相应浓度的芦丁，但当浓度为 1.0mg /mL
时牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌(V. trifidum)No.48
发酵液提取物对羟基自由基的清除率达到最大为
74.12%，亦表现出较强的清除作用。
图 4 牛鼻栓三裂轮簇霉菌发酵液提取物
对 Fenton反应产生·OH的清除作用
Fig.4 Scavenging effect on ·OH generated
by the reaction of Fenton
2.5 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液提取物对
DPPH·的清除作用
DPPH·是一种很稳定有机自由基，牛鼻栓内生
真菌三裂轮簇霉菌(V.trifidum)No.48 发酵液提取物
作用于其的结果表明，在 0.2 ～ 0.8mg /mL 浓度范围
内，清除 DPPH 自由基的能力随着浓度的增加而增
大，且均稍低于同等浓度的芦丁。当浓度增加到
1.0mg /mL时，清除率达到最高，为 84.27%，高于同等
浓度的芦丁(见图 5)。
3 讨论
利用 T－AOC 试剂盒对分离自牛鼻栓各健康组
织中的内生真菌发酵液提取物进行了抗氧化活性的
116
图 5 牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌发酵液提取物
对 DPPH·的清除率
Fig.5 Scavenging effect on the free radical of DPPH·
初步测定，筛选出的三裂轮簇霉菌(Verticicladium
trifidum)No.48 具有相对较高的总抗氧化活性。本
研究采用铁氰化钾还原力测定法和碘量法测定的相
对还原力和过氧化值两个指标都显示其具有较高的
抗氧化活性。此外，添加量为 0.04%和 0.06%浓度的
发酵液提取物处理猪油数日，均具有较低的过氧化
值，可以说明在 1～10d范围内，该菌株发酵液提取物
能够保持良好的抗氧化活性比较稳定。这也暗示其
中可能含有供氢能力较强的物质，能有效地抑制油
脂自发氧化的自由基连锁反应的进行。
相对还原力和过氧化值两个指标均显示牛鼻栓
内生真菌三裂轮簇霉菌(V.trifidum)No.48 发酵产物
的总抗氧化活力高于芦丁，而且从清除超氧阴离子
自由基(O －2 ·)、羟自由基(·OH)和二苯基苦基苯
肼自由基(DPPH·)的情况来看，该菌发酵液提取物
对 O －2 ·和 DPPH·均具有较强的清除作用，清除能
力优于芦丁，1.0mg /mL 浓度下，清除率分别达到
84.25%和 84.27%;虽对·OH的清除作用弱于芦丁，
但浓度为 1.0mg /mL 时，清除率亦可达到 74.12%。
由此，可以认为该菌所表现出来的显著高于芦丁的
总抗氧化活性是由对多种自由基清除的综合作用决
定的，而不是由于清除其中一种自由基主导了抗氧
化活性，其作用机理较为复杂。
三裂轮簇霉菌(V.trifidum)此前作为腐生真菌在
国内外被报道［17－18］，主要分布在土壤、植物残体和一
些食草动物粪便等基物中。但是，众多植物内生真
菌多样性研究表明［19－20］，大量的腐生性真菌是植物内
生真菌的重要组成部分，而且具有重要的生态价
值［21］。因此，三裂轮簇霉菌 V.trifidum 作为内生真菌
从牛鼻栓植株的健康枝条中被分离获得，暗示着该
菌能够以非腐生的方式存在，并且植物活体内的轮
簇霉菌可能具有不同于腐生轮簇霉菌的生物活性。
牛鼻栓是牛鼻栓苷和岩白菜素的一种药源植物，而
且岩白菜素具有一定的抗氧化活性［22］，基于“植物内
生真菌一般可以产生与宿主植物相同或相似的化学
成分”的观点［8］，对本研究中具有较高抗氧化活性的
牛鼻栓内生真菌三裂轮簇霉菌 V. trifidum 菌株 No.48
的深入研究，有望实现其用于开发天然抗氧化物质
的潜在价值。
4 结论
本文通过对牛鼻栓内生三裂轮簇霉菌发酵液
提取物的相对还原力、抗脂质过氧化稳定性以及自
由基清除能力的测定，可以得出如下结论:牛鼻栓
内生真菌三裂轮簇霉菌株 No.48 表现出的这种较
高的抗氧化能力及良好的稳定性且优于阳性对照
芦丁，可以认为是对 O －2 ·、·OH 和 DPPH· 等多
种自由基清除的综合作用决定的，而不是由于清除
其中一种自由基主导了抗氧化活性。牛鼻栓内生
三裂轮簇霉菌表现出良好的抗氧化活性，有望作为
具有天然抗氧化活性的新的微生物资源进行深入
研发。
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2415－2420.
植物功能性饮料代表现在和未来消费者的需求方向
植物功能性饮料产品主要包括以下几大品类:(一)男性抗疲劳、补充精力类植物功能性饮料产品; (二)女性美容、养颜、减
肥类植物功能性饮料产品;(三)去火类植物功能性饮料产品;(四)中老年降血脂、降血压、降血糖类植物功能性饮料产品;(五)
少年儿童成长类植物功能性饮料产品;(六)健胃消食类植物功能性饮料产品;(七)补钙类植物功能性饮料产品;(八)健脑类植
物功能性饮料产品等等。
普通水饮料、碳酸饮料和茶饮料等饮料产品的作用主要是解渴，已越来越不能满足消费者更深层次的需求。而植物功能性
饮料以其天然、绿色和健康产品特点，不仅具有解渴的作用而且能够对消费者身体健康带来切实的益处和功效，代表消费者现
在和未来对饮料产品的需求方向。
来源:慧聪食品工业网