全 文 ：·综述与专论· 2012年第10期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
收稿日期 : 2012-02-21
基金项目 : 国家自然科学基金项目（30871457，30471052）
作者简介 : 王丽 , 女 , 硕士研究生 , 研究方向 : 植物抗逆性与分子机制 ; E-mail: wljb2009@163.com
通讯作者 : 李德全 , 男 , 教授 , 博士生导师 , 研究方向 : 植物抗逆生理及分子机制 ; E-mail: dqli@sdau.edu.cn
干旱是严重影响农业生产的非生物胁迫因素之
一［1］，干旱造成作物大面积减产，加重本已严重的
粮食短缺问题。作为当前植物科学研究中最活跃的
研究领域之一，干旱胁迫信号转导途径的研究对于
培育抗旱作物和提高粮食产量具有重大意义。干旱
胁迫下的信号转导途径尚不十分清楚。研究发现，
植物在受到干旱胁迫时，细胞感知并接受信号，引
起胞内第二信使［Ca2+、活性氧（ROS）、磷酸盐等］
的产生，第二信使通过进一步调控胞内蛋白激酶的
植物干旱胁迫信号转导及其调控机制研究进展
王丽 刘洋 李德全
（山东农业大学生命科学学院 作物生物学国家重点实验室，泰安 271018）
摘 要： 干旱是严重限制作物生长及产量的环境因子之一。经过长期的进化，植物形成了一套响应干旱胁迫的信号转导机制，
包括对干旱胁迫信号的感知，第二信使的产生，信号转导和信号网络的形成。信号转导的结果是导致相关基因的表达和蛋白的合成，
进而引起植物体渗透调节及抗氧化系统的改变，最终使植物适应干旱逆境或增强植物抗旱能力。干旱胁迫通常会促进 ROS的积累
及其他次级信号分子的产生。MAPK级联途径是真核生物信号转导最为保守的途径，在植物的生长发育及各种胁迫信号的传导中
均起着较重要的作用。综述干旱胁迫信号及 ROS → MAPK和 ROS → Ca2+介导的信号途径，以及信号转导途径的调控机制。
关键词： 植物 干旱胁迫信号 信号感知 信号转导 调控机制
Drought Stress Signal Transduction and Regulation
Mechanism in Plants
Wang Li Liu Yang Li Dequan
（State Key Laboratory of Crop Biology，College of Life Sciences，Shandong Agricultural University，Taian 271018）
Abstract: Drought is a major environmental factor among many factors limiting productivity and growing of plants. Plants have developed
signal transduction mechanism from long-term drought stress，including signal acceptation，the formation of second messenger，signal
transduction and signal networks. The result of the signal transduction is related gene expression and protein synthesis. Thereby causing the
changes of plant osmotic adjustment and antioxidant defense system，the plants adaptions to environment will eventually increase and drought
stress resistance of plants also will be improved. Drought stress will usually promote the accumulation of ROS，and a number of secondary
signaling molecules will generate. MAPK cascade signal pathway is one of the most conservative approaches in eukaryotes，and plays a very
important role in plants growth，development and various stress signal transduction. This paper outlines the drought signals，both ROS→
MAPK and ROS → Ca2+mediated drought signal pathways，and regulatory mechanism of signal transduction pathways.
Key words: Plant Drought stress signal Signal perception Signal transduction Regulatory mechanism
活性，调节下游蛋白的磷酸化状态，最终通过磷酸
化作用激活转录因子而调控相应的基因表达，其中
的一些胁迫响应基因的表达又会促进 ABA、水杨酸
（SA）和乙烯（ET）等一些植物激素的形成，将逆
境信号进一步放大［2-4］，使植物细胞适应逆境胁迫。
促分裂原活化蛋白激酶（mitogen activated prot-
ein kinases，MAPKs）是一类参与信号转导的重要
蛋白激酶，在植物的生长发育和逆境响应中发挥着
极为重要的作用［5-10］。促分裂原活化蛋白激酶级联
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2012年第10期2
途径（MAPK cascade）包括促分裂原活化蛋白激酶
（MAPK）、促分裂原活化蛋白激酶的激酶（MAPKK）、
促分裂原活化蛋白激酶的激酶之激酶（MAPKKK）3
个组分。当这一途径中的第一个成员 MAPKKK 被
激活后，其他两个组分发生顺次磷酸化而依次激
活，即 MAPKKK 磷酸化 MAPKK，MAPKK 磷酸化
MAPK［11，12］，活化的 MAPK 可以激活转录因子，也
可以通过与其他蛋白质之间的相互作用引起细胞信
号响应。本研究综述干旱胁迫产生的信号分子种类、
干旱信号的感知及参与干旱胁迫响应的MAPK组分、
干旱信号转导途径，为进一步解析植物对干旱胁迫
响应的机制提供新的线索。
1 干旱胁迫信号分子
研究表明，在干旱胁迫条件下细胞分裂素（CK）
含量降低，而 ABA 水平上升，导致气孔关闭，加速
叶片的衰老和脱落，从而减少水分的散失［13，14］，这
说明植物激素在干旱胁迫响应中可能起到信号分子
的作用。植物激素 ABA 被认为是由根部在受到干旱
胁迫时产生的一种重要的信号分子［15］，ABA 在植
物的非生物胁迫响应中起着较重要的作用，渗透胁
迫信号转导途径包括 ABA 依赖和非 ABA 依赖两条
分支途径［16］。除 ABA 外，其他一些植物激素，如
乙烯、水杨酸等对非生物胁迫均有响应。Taraneh
等［15］研究发现，与正常情况相比，植物在缺水的
条件下其体内的 ABA、IAA（吲哚乙酸）和 GA（赤
霉素）等含量均会发生明显变化。此外，植物在渗
透胁迫条件下会促进 ROS 的产生，通常认为 ROS
的积累会对植物造成氧化胁迫［17-22］，但近年来的研
究表明，植物体内一定量的 ROS 也可以作为一种信
号分子参与调控植物的病原体防卫反应，环境胁迫
响应，程序性细胞死亡，发育等生理过程［23，24］，胁
迫条件下产生的一定量的 ROS 可以作为信号分子激
活相关活性物质或防卫系统，缓减植物由于非生物
胁迫造成的伤害［25，26］。大量研究表明，干旱胁迫下
产生的 ROS 和 ABA 是相关联的，ABA 会促进 ROS
的产生，并且产生的 ROS 又作为信号分子调节气孔
的关闭［27］。已有研究发现，在玉米的胚、幼苗及叶
中 ABA 会促进 H2O2 的产生［28］。Yesbergenova 等［29］
也证明，干旱条件下 ROS 的产生依赖于 ABA。因
此，ABA 和 ROS 积累存在一定的相关性，但究竟哪
一个位于信号转导途径上游尚存在争议。此外，有
研究表明 ROS、ABA 和 Ca2+ 信号也是相联系的，非
生物胁迫通常都会引起 Ca2+ 信号的变化。有文献报
道，ROS 可以活化细胞膜上的 Ca2+ 通道进而引起
Ca2+ 信号的变化［30］，山茶属植物的叶片在干旱胁迫
的恢复过程中可以通过 CaCl2 调控其脯氨酸和酚酸
含量，降低 H2O2 和脂质过氧化物的含量，同时提高
了SOD、CAT等抗氧化清除酶的含量［31］。Molina等［32］
分析鹰嘴豆根的干旱胁迫响应转录物发现，有参与
Ca2+ 依赖的信号转导的基因，之后在对小麦的干旱
响应转录物分析中，也发现了参与 Ca2+ 和 ABA 依赖
的气孔关闭的信号转导基因［33］。由以上研究结果可
知，ABA、ROS 和 Ca2+ 及其他一些植物激素（乙烯、
水杨酸等）在干旱胁迫信号转导中可作为信号分子
起作用。
2 干旱胁迫信号的转导
2.1 植物对干旱胁迫信号的感知
“渗透感受器”假说认为，水分亏缺引起植物
细胞膨压下降，并造成跨膜渗透势的改变，是触发
植物干旱胁迫应答的主要原因。微生物学及分子生
物学研究表明，典型的渗透感受器是一种双组分系
统。在微生物中，绝大多数的感受器都是双组分系
统，尤其在非生物胁迫信号传导中，如大肠杆菌中
参与氧化胁迫信号转导的感受器（ArcBA）就是一
种双组分系统［34］。在低等真核生物及植物中也发现
有少数的双组分调节系统［35］。双组分系统由两个基
本组分构成 ：一个是组氨酸激酶（HK）；另一个是
响应调节因子（RR）［36］。HK 作为感受器，其输入
域能感知外界环境的变化［37］，并相应地调控其体
内激酶和磷酸酶的活性，使其激酶域内的 His 残基
自身磷酸化，并把磷酸基团转移到同源 RR 接受域
内的 Asp 残基上，磷酸化的 RR 可以激活或抑制下
游一系列的级联反应。与细菌和酵母的渗透感受途
径类似，在拟南芥中也发现了一种与渗透感受有关
的组氨酸激酶 ATHK1。研究表明，它既参与植物的
渗透胁迫响应也参与种子萌发的脱水过程［38］。序列
分析表明，ATHK1 蛋白具有含 His 残基的转移域和
含有 Asp 残基的接受域，是一种杂合型的组氨酸激
2012年第10期 3王丽等 ：植物干旱胁迫信号转导及其调控机制研究进展
酶，在其 N 端有两个疏水结构域，表明 ATHK1 是
一个跨膜蛋白。由此可知，ATHK1 具有典型渗透感
受器所具有的结构特征，将 ATHK1 的 cDNA 在酵母
sln1，sho1 双突变体（缺失两种渗透感受器）中表
达，可以抑制双突变体的致死，并且可以激活酵母
HK 下游的 MAPK 级联途径，说明 ATHK1 在酵母中
可以作为渗透感受器感知胁迫信号并将其传递到下
游 MAPK 级联反应。ATHK1 既能与酵母的 SLN1 的
突变体互补，又具有渗透感应器的结构，表明高等
植物中也存在与酵母细胞相似的渗透感应机制。此
外，植物的另一类型 “渗透感受器”Sholp 蛋白的作
用也已被发现，Sholp 蛋白是一种跨膜感受器，它含
有 4 个堆叠在一起的疏水跨膜多肽，其 C 端在胞外，
在干旱胁迫下可以激活 MAPK 级联系统 Hong 等［39］
从拟南芥中鉴定出一种与干旱信号接受有关的受体
蛋白激酶 RPK1，它具有胞外配体结合域、跨膜域和
胞质激酶域 3 个功能区域，在其胞外部分含有富亮
氨酸重复序列，可以参与蛋白质与蛋白质间的相互
作用，与感受环境胁迫信号有关。RPK1 基因在植物
的根、茎、叶和花中均有表达，并且可被干旱胁迫
所诱导，因其能独立完成信号接受和转换，并激活
下游信号传递体，可以认为它是干旱胁迫信号的受
体，但 MAPK 级联途径是否位于 RPK1 激酶的下游，
还需要进一步研究。
2.2 植物干旱胁迫信号转导途径
已有研究表明，干旱胁迫信号转导可分为两条
途径，一条为干旱胁迫产生的 ROS 激活 MAPK 级联
途径，MAPK 级联途径调控植物的抗氧化防御系统
和渗透调节系统，进而通过清除 ROS 和改变细胞的
渗透势来解除干旱胁迫对植物造成的伤害。另一条
途径是干旱胁迫条件下产生 Ca2+ 信号，Ca2+ 信号进
一步通过 CDPK（钙调素依赖的蛋白激酶）调控植
物保护蛋白如 LEA 蛋白等的表达，参与干旱胁迫的
后期响应，最终增强植物的抗旱性。
2.2.1 ROS → MAPK 信号转导途径 非生物胁迫均
会导致 ROS 的积累，ROS 主要包括过氧化物、过氧
化氢和氧自由基等，它们均会影响植物光合作用并
对植物体内的蛋白、DNA 和脂质等造成氧化损伤，
因此氧化胁迫是干旱等非生物胁迫对植物造成伤害
的重要原因［40］。ROS 可以激活下游的 MAPK 级联
途径［41］，活化的 MAPK 可以通过激活蛋白酪氨酸
激酶、G 蛋白偶联受体、双组分组氨酸激酶等促进
渗透调节物和抗氧化剂的积累。Kong 等［42］研究发
现，在烟草中过表达 ZmMKK4 会促进烟草中脯氨酸
及 POD 的生成，也可以继续留在胞质中磷酸化一些
蛋白激酶、磷酸酯酶和细胞骨架相关蛋白等［43］，稳
定胞质中一些重要的蛋白分子。这一途径主要从改
变植物的抗氧化防卫系统和渗透调节系统及稳定胞
内一些重要的蛋白分子方面对干旱胁迫作出响应，
最终使植物耐旱性增强。目前从植物中分离到的干
旱胁迫相关 MAPK 组分主要有拟南芥的 ATMPK3、
ATMPK4、ATMPK6、ATMEKK1、ATMKK1，苜蓿中
的 MMK4、SAMK、SIMK 和 SIMKK，烟草中的 NtF4、
WIPK、SIPK 和 NPK1，豌豆中的 PsD5，水稻中的
OsMAPK5 和 DSM1（水稻中的一个类 MAPKK 激
酶）等［44］。研究表明，MAPK 级联途径在蛋白水
平上受磷酸化和去磷酸化的调控，在转录水平上也
受环境胁迫信号的诱导调控。拟南芥 ATMPK3 可以
被干旱、高盐和低温诱导，在干旱、高盐或低温处
理条件下 ATMPK3 在 5 min 就被诱导表达，1 h 内
显著增强，随后表达持续增加，24 h 后达到高峰
值［45］。ATMEKK1 的表达与 ATMPK3 较相似，也
是 5 min 就被诱导，并在 24 h 后达到峰值［46］。苜蓿
中 MMK4 与水稻中的 OsMSRMK44 和 OsMAPK5 也
能被干旱诱导［46-50］。水稻 DSM1 可以增强转基因植
株的抗旱性［51］。通过酵母双杂交方法鉴定出一条由
ATMKK1 参与的干旱胁迫信号传导途径，该级联途
径由 ATMEKK1-MEK1-ATMPK4 组成，传递干旱信
号［52］，这是在植物中鉴定出的第一条对干旱胁迫响
应的 MAPK 级联途径。
2.2.2 依赖 ROS → Ca2+ 的干旱胁迫信号转导途
径 在植物和动物中已发现多种依赖于 Ca2+ 的信号
传递途径。研究表明，H2O2 可以活化质膜 Ca2+ 通道
引起胞质 Ca2+ 浓度变化，干旱也会引起胞质 Ca2+ 浓
度的升高。Ca2+ 可以通过结合 CDPK 调节其活性对
干旱胁迫作出响应［41］。CDPK 是丝氨酸 / 苏氨酸蛋
白激酶，在其 C 端有 4 个 EF 手型结构可以与 Ca2+
结合调节其活性，活化的 CDPK 会进一步调控 LEA
蛋白等保护蛋白的表达［53］，LEA 的表达又不同于
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2012年第10期4
一些渗透调节物的形成，它的表达依赖于 CRT 转
录因子家族。更确切的说，LEA 蛋白的合成发生在
干旱胁迫响应的后期损伤修复阶段［3］。在高等植物
中，当其遭受严重干旱胁迫时才会积累大量的 LEA
蛋白［54］，LEA 蛋白可以作为分子伴侣在干旱胁迫
条件下保护一些大分子物质如脂质、酶和 mRNA
等［55］。因此，依赖 ROS → Ca2+ 的信号传导要比依
赖 ROS → MAPK 的稍微迟后一些。
3 干旱胁迫信号转导的机制
对干旱胁迫信号转导机制的解析无论对于理
论研究或实际应用都具有较重要的意义，干旱胁迫
信号的转导主要包括信号的感知、次级信号分子的
形成、调节蛋白的活化、一些逆境蛋白及植物激素
的合成及逆境信号的放大，最终使植物对干旱胁迫
抗性增强。在植物接受干旱胁迫信号后，引起体内
ROS 的积累，H2O2 信号分子激活下游 Ca2+ 信号，蛋
白磷酸信号等［56-60］，有文献报道，H2O2 既可以激
活 MAPK 途径，活化的 MAPK 组分，又会调控下游
基因的表达［61-64］。在拟南芥植株中过表达 MEKK1，
减少了 ROS 的产生，增强了拟南芥对干旱胁迫的抗
性，而且，拟南芥 MEKK1 的突变体植株中 ROS 的
含量增加，对干旱胁迫的敏感性也随之增加［64］，说
明在 ROS → MAPK 介导的信号传导途径中，下游的
MAPK 对 ROS 的产生有一个负反馈调节作用。Pei
等［30］研究表明，ABA 诱导气孔关闭在一定程度上
依赖于 NADPH 氧化酶的活性［24，65］，在植物细胞
中，ABA 可通过调节 NADP 氧化酶的活性 进而调节
H2O2 的合成，H2O2 又可活化质膜 Ca2+ 通道引起胞质
Ca2+ 浓度变化，最终导致气孔关闭［30］，ABA 促进的
ROS 的产生机制尚不清楚。但在 NADPH 突变体中，
ABA 并不能诱导气孔的关闭，更不会促进 ROS 的产
生、质膜 Ca2+ 通道的开放及胞质 Ca2+ 浓度的升高。
因此，可以确定 ABA 是通过 NADPH 促进 ROS 产生
的［65］。这表明 ABA 位于信号传导途径的上游，促
进 H2O2 的产生。但也有研究表明，ROS 作为第二信
使激活下游的 MAPK 级联途径，活化的 MAPK 又进
一步调控 ABA 的形成［2-4］，说明在干旱胁迫信号转
导中，ROS 作为第二信使分子激活下游的 MAPK 级
联途径，进而促进 ABA 的积累，而且产生的 ABA
对上游的 ROS 有一个正向反馈调节的作用，也可能
是在 ABA 的放大信号传递过程中，ABA 又促进了
ROS 的产生。由此推测，在干旱胁迫信号转导中，
ROS 作为第二信使分子，一方面可以激活 Ca2+ 通道，
引起 Ca2+ 的释放，进而通过 CDPK 蛋白激酶促进一
些 LEA 蛋白等保护蛋白的合成 ；另一方面 ROS 可以
激活下游 MAPK 级联途径，调控下游基因表达，表
达的相关基因会进一步促进 ABA 的形成，ABA 作为
次级信号分子可以将逆境信号进一步放大，或参与
到其他的信号转导途径中。从干旱胁迫信号的接受
到逆境信号的放大过程，如图 1 所示。
图 1 干旱胁迫信号转导途径及其机制
4 结语
干旱胁迫严重影响作物的生长及产量，加剧了
粮食短缺问题。通过对干旱胁迫信号转导途径及其
调控机制的研究，可以为选育抗旱品种，提高粮食
作物的抗旱性，增加作物产量提供重要依据。近年
来，随着微观生物技术的发展，植物对干旱胁迫响
应的研究已经取得了相当大的进展。利用 cDNA 微
阵列及基因芯片技术等已分离到相当数量的干旱胁
迫响应基因 ；利用基因工程获得的转基因植株大部
分也明显提高了对干旱胁迫的耐受性。但这些研究
仅限于一些模式作物，对粮食作物抗旱性研究还很
少，对干旱胁迫信号转导机制研究的也不是十分清
楚。MAPK 级联途径在植物的干旱胁迫响应中发挥
2012年第10期 5王丽等 ：植物干旱胁迫信号转导及其调控机制研究进展
着重要作用，但对其在干旱胁迫信号转导中作用的
研究还不够深入，其作用机制有待进一步探究。从
拟南芥、水稻等双子叶模式植物中分离到的 MAPK
基因多达几十甚至上百个，但参与干旱胁迫信号转
导的 MAPK 还不到总量的十分之一。因此，还有更
多的参与植物干旱胁迫调控的 MAPK 组分及其转导
机制有待鉴定和研究，同时，干旱胁迫信号转导途
径中的信号分子及其上下游关系等也需深入探究。
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（责任编辑 狄艳红）