全 文 ：·综述与专论· 2014年第8期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
植物在长期的生长过程中常常会遇到生物胁迫
（如病毒、害虫）和非生物胁迫（如重金属、干旱、渍、
盐和极端温度）等不利因素，这些因素通常会阻碍
植物的正常生长。由于植物是着地固定生长，不能
主动逃避外界的危害，只能依靠自身的一些响应机
制实现防御。通常，植物响应机制除包括改变某些
代谢途径和抗逆基因表达的调节外［1-3］，表观遗传
在这个机制中起着重要的作用。DNA 原始序列不发
生改变，而在某种程度上基因表达发生了可遗传变
化的现象通常称为表观遗传学修饰［4］。
在植物中表观遗传的修饰机制种类较多，如
DNA 甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑、非编码
RNA 调控等。据报道，这些表观遗传修饰所具有的
收稿日期 ：2014-02-19
基金项目 ：高等学校博士学科点专项科研基金（20123250110009）
作者简介 ：冉莉萍，女，硕士研究生，研究方向 ：植物表观遗传学 ；E-mail ：rlpcn@163.com
通讯作者 ：王幼平，男，博士，教授，研究方向 ：植物遗传学 ；E-mail ：wangyp@yzu.edu.cn
逆境胁迫下植物表观遗传机制的研究进展
冉莉萍  孔月琴  方婷婷  王幼平
（扬州大学生物科学与技术学院，扬州 225009）
摘 要 ： 植物着地固定生长不能主动逃避外界危害，只能依靠自身的一些响应机制来防御外界胁迫，表观遗传调控在这个
响应机制中起着重要的作用，主要表现在 DNA 甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑及非编码 RNA。植物在遭受低温、高温、干旱、盐、
重金属、病毒及激素等因素胁迫后，通过调节抗逆相关基因的表达来响应外界危害。综述表观遗传修饰在各种胁迫下的调控机制，
为作物的抗逆研究提供理论依据。
关键词 ： 胁迫 DNA 甲基化 组蛋白修饰 染色质重塑 非编码 RNA
Research Progresses of Stress-induced Epigenetic Regulation
Mechanism in Plant
Ran Liping Kong Yueqin Fang Tingting Wang Youping
（College of Bioscience and Biotechnology，Yangzhou University，Yangzhou 225009）
Abstract:  Plant as sedentary organisms, needs to adapt their gene activity to the adverse or stressful environmental challenges. Epigenetic
regulation accompanies stressful environments, such as extreme temperature, drought, salinity, heavy metal, pathogen and hormones etc., which
lead to the impressive development and phenotype variation of different plant species with adaptability to unfavorable conditions. In this paper,
the current research status of epigenetic changes induced by stresses, including DNA methylation, histone post-translational modification,
chromatin modification, non-coding RNA, as well as the interaction between these epigenetic incidences were reviewed.
Key words:  Stress DNA methylation Histone modification Chromatin reshaping Non-coding RNA
调控能力可能会通过有丝分裂和减数分裂遗传给下
一代，当再次受到胁迫时，植物后代能够更有效地
应对外界恶劣环境的危害［5］。DNA 甲基化是常见的
表观遗传事件，它在真核生物遭受胁迫后可以维持
基因的稳定以及调节基因的表达［3］。组蛋白的共价
修饰是另一个重要的表观遗传机制，由于组蛋白参
与染色质的构成，同样被认为会决定基因的转录与
表达［6］。在高等植物的细胞核中，通常组蛋白会发
生共价修饰，如组蛋白乙酰化、组蛋白甲基化等，
这些修饰通过会影响组蛋白与 DNA 的结合从而影响
染色质（分为异染色质和常染色质）的形态。研究
表明，在逆境胁迫下染色质的形态变化与基因表达
的改变有着密切的关系［7］，同时也会使得一些表观
2014年第8期 9冉莉萍等 ：逆境胁迫下植物表观遗传机制的研究进展
遗传的调控机制发生改变，如改变 DNA 甲基化的分
布、组蛋白修饰或是控制非编码 RNA 的数量等［5］。
在遭受外界的胁迫后，植物通过各种表观遗传调控
方式从而增强植株的抵抗能力。本文对植物在受到
外界胁迫后发生的表观遗传调控现象及发生机制的
研究进展进行综述。
1 DNA 甲基化
DNA 甲基化在真核生物中是维持和调节基因表
达的表观遗传事件中的重要组成部分，是指生物体
在 DNA 甲基转移酶（DNA methyltransferase，DNMT）
的催化下，以 S-腺苷甲硫氨酸（S-adenosyl methion-
ine，SAM）为甲基供体，将甲基转移到特定的碱基
上的过程。在真核生物中，甲基化只发生在胞嘧
啶（C）第 5 位碳原子上，生成 5-甲基胞嘧啶，最
终完成 DNA 甲基化修饰过程［8］。植物中 DNA 甲
基 化 多 在 CG、CHG、CHH（H=C、A 或 T） 处 在
甲基转移酶的参与下发生［9］。甲基化修饰系统一
般由 MET1、CMT3、DRM2 三种甲基化转移酶来维
持［10］，其中 MET1 维持对称胞嘧啶甲基化，CMT3
维持不对称甲基化，DNMT1 参与重头甲基化。在
外界非生物胁迫刺激信号诱导下植物基因组 DNA
的甲基化状态会发生改变，通常会以高甲基化或低
甲基化形式来影响染色质的结构以及相关基因的表
达［3］，从而应对外界环境的胁迫。如低温胁迫下
FLOWERING LOCUS C（FLC，MADS-box protein）基
因编码区发生去甲基化从而使得植物的开花期提
前［11］。冷胁迫时，ZmMET1 基因在小麦中的表达
也会因为去甲基化而下调［12］。在烟草中，NtGPDL
（glycerophosphodiesterase-like protein） 基 因 编 码 序
列在受到重金属、高盐、低温和氧化等各种刺激后
会发生 DNA 的去甲基化现象［13］。同样，水稻和冰
叶 日 中 花（Mesembryanthemum crystallinum） 在 盐
胁迫的情况下，细胞中卫星 DNA 会通过提高甲基
化的方式调控细胞核中多种基因的表达，同时转变
景 天 酸 代 谢（Crassulacean acid metabolism，CAM）
的代谢途径［1］，另外参与表达的基因也会发生改
变［3］。采用甲基化敏感扩增多态性技术研究不同
硬 皮 豆［Macrotyloma uniflorum（Lam.）Verdc.］ 品
种的甲基化情况发现，当高温胁迫时，不耐旱品种
（HPKC2）中有 10.1% 的位点发生甲基化，而在耐旱
品种（HPK4）中只有 8.6% 的位点发生甲基化，这
说明甲基化和抗旱基因的表达密切相关［14］，类似的
结果在水稻中也有报道［15］。研究表明，约有 1/4 的
去甲基化位点在环境恢复正常后不能转换到原始状
态，而甲基化位点中约有 1/2 可以遗传给下一代［16］，
后 代 植 株 的 表 型 也 因 此 发 生 相 应 的 改 变［17］。 此
外，与甲基化发生有密切联系的 MET1（Type I DNA
methyltransferase）的去甲基化作用会引起响应胁迫
的相关基因特异表达，从另一个角度证明了 DNA 甲
基化在逆境胁迫响应中扮演着重要角色。在烟草中，
利用 RNAi 技术干扰 MET1 的表达后，转化株中与
抗逆相关的 31 个基因的表达均发生上调，植株表型
也发生变化［18］。
DNA 甲基化对于响应生物胁迫同样具有至关
重要的调控作用，Muthamilarasan 等［19］从分子水平
阐明了甲基化参与植物免疫防御的机制。分别用细
菌性病原体（Bacterial pathogen）、非细菌性病原体
（Avirulent bacteria）以及水杨酸（SA）处理植株后
分析 DNA 的甲基化情况发现，不同胁迫诱导产生了
许多不同的甲基化区域，这些区域与基因的差异表
达密切相关。此外，在 SA 诱导过程中，转座子区
域也会发生有差异的甲基化区域，这个过程会伴随
着 21-nt siRNAs 表达量的上调［20］。病原菌侵染拟南
芥后，ELP2 基因可调控基因组 DNA，改变其甲基
化状态［21］。大豆抵抗印度绿豆黄花叶病毒（Mungbean
yellow mosaic India virus，MYMIV）的方式是在基因
间隔区进行 DNA 高甲基化［22］。另有文献报道，在
烟草花叶病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）侵染烟
草植株后在 N-like 位点会发生低甲基化，同时甲基
化状态的改变也会加快这些基因位点发生重组［23］，
即说明病原菌侵染与 DNA 甲基化的改变密切相关，
而这种改变可能会促进基因重组。
2 组蛋白修饰
除了 DNA 甲基化，组蛋白的共价修饰是另一个
重要的表观遗传机制。基因组 DNA 与组蛋白动态结
合构成染色质，染色质的基本单位是核小体，核小
体由 H2A、H2B、H3 和 H4 四种组蛋白二聚体构成
的核心八聚体结合 DNA 序列后构成。由于参与染色
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第8期10
质的构成，组蛋白通常被认为同样会决定基因的转
录。值得注意的是，不同组蛋白由不同的基因编码。
研究结果表明，4 种组蛋白通常会发生一些共价修
饰，比较常见的修饰有甲基化、乙酰化和磷酸化等，
这些修饰在染色质构成及增加基因表达量等方面有
重要的影响［6］，另外，一些不常见的修饰如生物素
酰化、类泛素化（SUMO 化）也会抑制基因的表达［2］。
组蛋白甲基化主要发生在组蛋白 H3、H4 的
赖氨酸（Lys）与精氨酸（Arg）残基上，这一过程
是通过 MET 催化 ε-氨基酸在赖氨酸残基上加上甲
基形成双甲基化和三甲基化［24］。组蛋白甲基化通
常被认为是一个较为稳定的修饰，一旦发生便会
在较长时间内维持这种状态。但在 2010 年有研究
报道，组蛋白甲基化的平衡可以通过特异性组蛋
白赖氨酸甲基转移酶（Histone lysine methyltransfera
ses，HKMTs）、蛋白质精氨酸甲基转移酶（Protein
arginine methyltransferases，PRMTs）、 组 蛋 白 赖 氨
酸去甲基化酶（Histone lysine demethylase，LSD1）、
组 蛋 白 甲 基 转 移 酶（Histone demethylase1，JmiC）
这 4 种与甲基化及去甲基化有关的转移酶家族调
控［25， 26］。组蛋白甲基化往往会参与转录后修饰，有
些位点的甲基化会抑制相关基因的表达，而在另外
的位点又与基因激活有关，这取决于被修饰的位置
和程度［6］。H3K9 和 H3K27 的二甲基化与异染色质
形成、基因沉默有关，H3K4 和 H3K36 的三甲基化
则会促进基因的表达［6］。Kim 等［27］对拟南芥中抗
旱基因进行研究时发现，在干旱胁迫时抗旱基因上
H3 组蛋白的 N 端修饰水平发生改变，胁迫会使这些
基因的 H3K4 三甲基化和 H3K9 乙酰化增加，从而
调节了基因的表达量。番茄遭受干旱胁迫会使 H1-S
连接组蛋白的表达发生改变，H1-S 低表达的转基因
植株中气孔蒸腾速率高于野生型，说明 H1-S 对蒸腾
有负调节作用［28］。洪涝胁迫下让水稻幼苗内动态的
组蛋白修饰发生改变，植株中响应洪涝胁迫相关的
基因 ADH1 与 PDC1 将会通过 H3K4 三甲基化和 H3
乙酰化被激活以应对胁迫环境 ；一旦洪涝胁迫解除
则组蛋白将会恢复到原始状态［29］。盐胁迫时，植株
内组蛋白 H4 被 SKB1 催化发生对称二甲基化，同时
一系列胁迫应答基因的转录被抑制，即可说明组蛋
白甲基化状态调控盐胁迫应答［30］。此外，盐胁迫也
会引起拟南芥中 DREB2A、RD29A 和 RA29B 基因的
组蛋白 H3K9 二甲基化水平降低，H3K4 三甲基化水
平提高［27］。
组蛋白乙酰化则是另外一种较为重要的表观遗
传修饰，乙酰化水平主要是由 2 种特殊的转移酶 ：
乙酰转移酶（HAT）和去乙酰化酶（HDAC）来维持
动态平衡。通常组蛋白乙酰化通过促使异染色质结
构松散进而促进转录［31］，而组蛋白去乙酰化不仅会
导致基因沉默，而且会影响异染色质的形成［32］。在
低温、盐和激素等胁迫下组蛋白去乙酰酶 6（HDA6）
会参与植株整个表观遗传调控的过程，基因发生乙
酰化而使得染色质处在活性状态，同时相关基因的
表达也会发生异常［33］。另外，HOS15 也是与组蛋
白去乙酰化有关的基因，它的表达蛋白作为阻遏蛋
白的一部分参与了组蛋白去乙酰化过程，在非生物
刺激时 hos15 可以通过诱导 H4 组蛋白发生去乙酰化
来提高相关基因的转录水平［34］。据报道，玉米圆斑
病 菌（Cochiobolus carbonum） 的 真 菌 产 物 HC 毒 素
可以抑制 HDAC，应用 HC 毒素或者真菌感染玉米
植株后可以发现组蛋白乙酰化水平降低从而增强了
对病原菌的抵抗能力［35］。被真菌链格菌（Alternaria
brassicicola）侵染后，HDAC19 过表达的拟南芥植株
与野生型植株相比，野生型植株对真菌的敏感性更
强［36］。同时，在 had-19 突变植株中发现，当脱落
酸（Abscisci acid，ABA）应答基因的表达量下降时，
植株会对 ABA 刺激和盐胁迫敏感［37］。在拟南芥中
研究发现，ABA 会控制组蛋白去乙酰化酶 AtHD2C
的表达，从而提高植株的耐受能力［38］。
此外，其他不常见的组蛋白修饰与抗逆基因表
达也紧密相关，它们也在逆境胁迫中发挥着不可忽
视的作用。面对各种非生物胁迫（如低温、干旱、
氧化应激和热休克等）SUMO 化的动态变化同样介
导了信号的传递过程［39］。AtSIZ1 被认为是介导了
SUMO 化的发生，在冷胁迫下，拟南芥 siz1-2、siz1-3
突变体与野生型相比，突变体的抗冻能力较弱，而
在 siz1 过 表 达 植 株 中，SIZ1 介 导 ICE1 发 生 SUMO
化，使 MYB15 的表达受抑制且促进 CBF 下游表达。
干旱胁迫和盐胁迫时，刺激信号会使相关蛋白发生
SUMO 化，从而增加抵抗能力［39］。
2014年第8期 11冉莉萍等 ：逆境胁迫下植物表观遗传机制的研究进展
3 染色质的重塑
为了维持染色质中的 DNA 与蛋白质在染色质
内能动态结合，细胞产生了一系列 ATP 依赖的染色
质重塑复合物（亦称重塑子），主要分为 SWI/SNF、
ISF 和 CHD 三大类。目前在植物中研究得比较多
的是 SWI/SNF 类复合体，这些重塑子复合物在真
核生物的基因表达中占有不可忽视的地位。研究表
明，染色质结构变化与 DNA 甲基化及组蛋白修饰一
样，均可以调节基因的表达。在盐、干旱或高温胁
迫后，野生型拟南芥的主芽与主杆的生长出现短暂
的停滞，与之相比 AtCHR12（SNF2/Brahma-type）基
因敲除后的突变体植株的生长在胁迫下则受到较小
的限制，这说明染色质重塑基因（AtCHR12）的表
达与休眠基因的表达密切相关，在胁迫下野生型植
株中的 AtCHR12 基因会过表达。“中华 11”水稻在
遭受低温及盐胁迫后，对 Snf2 家族基因进行表达差
异分析发现，在各种胁迫刺激下不同组织内的 Snf2
家族基因表达存在很大的差异［40］。另外有研究证
实，SWI/SNF 重塑子复合物的核心酶 BRM（ATPase
BRAHMA） 和 SYD（ATPase SPLAYED） 与 植 物 生
长激素信号通路及环境胁迫相关。Efroni 等［41］发
现，BRM 更 倾 向 于 与 具 有 bHLH（Basic-helix-loop-
helix）结构域的转录因子及与该结构域相关的 CIN-
TPC 类转录因子发生作用，从而调节细胞分裂素
（CTK）信号通路成员的转录进而影响叶片的发育。
AtSW13B 是拟南芥内 SWI/SNF 重塑子复合物的核心
组分，它能使植株更好地参与应答 ABA 胁迫［42］。
另外，在 ABA 及干旱胁迫下，采用酵母双杂交法发
现豌豆 SWI/SNF 重塑子复合物的组分 PsSNF5 基因
会介导胁迫过程［43］，这些说明复合体诱导的染色质
重塑可能会参与胁迫的应答过程。
SWI/SNF 家 族 的 另 一 成 员 DDM1（Decrease in
DNA methylation）对于 DNA 甲基化模式的维持及基
因组的完整性有着重要的作用［44］，DDM1 功能的缺
失会导致基因组中 70% 的基因发生甲基化的频率降
低［45］。研究表明，ddm1 缺失的拟南芥突变体在遭
受 MMS（Methyl methane sulfonate）和 NaCl 处理后，
突变体植株对刺激信号的敏感性明显高于野生型植
株，与 met1 缺失的突变体植株比较发现 ddm1 突变
体植株对盐胁迫更敏感［46］，这表明 DDM1 蛋白与
DNA 甲基化之间有着密切联系，而它对染色质的维
持能够更有效的应答胁迫。
目前，对染色质重塑与生物胁迫之间关系的研
究不多，据少量报道可知重塑复合体可以通过介导
组蛋白在特定基因启动子处定位后改变染色质结构，
激活或抑制相关基因的表达，从而调控水杨酸依赖
的病原菌防御机制［47］。
4 非编码 RNA 的调控
除了上述常见的调控现象外，非编码 RNA（Non-
coding RNA）也属于表观遗传调控系统中的重要
部分，它一般会涉及基因转录水平和转录后水平
表达途径。目前所知的真核生物非编码 RNA 有很
多，基于其生物合成途径和功能的差异主要分为
miRNA 和 siRNA（Small interfering RNA）2 类。 此
外，tasiRNA、scnRNA、pi-RNA 和 rasiRNA 等 都 属
于 siRNAs 的内源分子［48，49］，但目前研究较多的是
miRNA 和 siRNA。
在植物中，miRNA 长约 21-23 nt，它可以通过
与靶标 mRNA 的 3-UTR 特异结合抑制基因转录后
的翻译，miRNA 的调控作用不仅会出现在植株正
常发育的过程中，同样也会出现在逆境胁迫下的植
株 中［50］。Mendoza-Soto 等［50］ 和 Dugas 等［51］ 概 述
了 miRNA 与胁迫应答之间的关系，在不同植物中
miR319、miR390、miR393 和 miR398 受到某些胁迫
后发挥着相同的功能。如在高浓度 Cd、Al、Cu 等
重金属胁迫下，miR319 与它的靶基因 TCP 因子的
表达量均会发生改变［50］。在植株受到恶劣环境胁迫
后 miR398 表达量的多少与 2 个铜 / 锌过氧化物歧化
酶 CSD1/CSD2 编码基因的转录物积累直接相关［51］。
此外，低温、盐、ABA 和干旱胁迫会使得 miR397
与 miR402 上调而 miR389 下调，这些 miRNA 介导
的过程会增加植株的防御信号，这对提高植株胁迫
耐性十分重要［52］。在拟南芥中，miR160 通过调节
ARF10（Auxin response factor）表达控制种子萌发和
胚后发育，同时参与应答 ABA 刺激［53］；水稻中，
冷胁迫使相关的 miRNA 家族成员表达受到抑制［54］；
另外，盐、碱胁迫可以使 miRNA 的转录动态变化，
如在甘蔗和水稻中 miR396 过表达将会降低植株对
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第8期12
盐、碱胁迫的耐受性［55，56］。
对于外界生物胁迫 miRNA 同样具有不可忽视
的重要作用。Navarro 等［57］ 首次在拟南芥中发现
miR393 通过调节生长素信号通路从而影响植物抗菌
能力。随后，Fahlgren 等［58］发现拟南芥植株在病
毒感染后 miR160、miR167 和 miR393 会高度诱导，
miR825 会被抑制，从而说明 miRNA 在植株免疫防
御体系中有重要地位。
siRNA 是由 DCL 关键酶参与加工后获得的双
链 RNA，长度约为 20-25 nt，有许多不同的生物学
功能。目前已知 siRNA 是 RNAi 现象中的重要成分，
它主要通过 RNAi 对基因转录水平进行调控。此外，
有研究证明 siRNA 具有抗胁迫或使得染色质浓缩的
功能［49］，同时还有研究指出 siRNA 与转座子的抑制
有关［59］。分别对小麦幼苗进行低温、高温、盐或干
旱处理后发现有 4 种 siRNA 的表达量发生上调或下
调［52］。另外，拟南芥 dcl2 缺失突变体对 MMS 的敏
感性较强，这说明 siRNA 的形成参与了外界胁迫的
调控过程［60］。据报道，拟南芥植株在受到假单胞菌
属致病菌侵染后有 nat-siRNAATGB2 内源分子产生，
该分子会调节抗病基因 RPS2 而起到抵御作用［61］。
番茄曲叶病毒（ToLCV）病在番茄中比较常见，正
常植株在遭受该病毒侵染后 siRNA 会介导 RNA 沉
默从而使得植株抵抗力增强［62，63］。
5 结语
目前，表观遗传学研究的内容主要分为两部分：
一部分是基因转录水平的调控，这类调控是通过诱
导基因的表达或选择性抑制基因的表达，主要为基
因或染色质组蛋白的修饰，包括 DNA 甲基化、组蛋
白修饰等 ；另一部分是基因转录后水平的调控，这
类调控涉及了一些非编码 RNA 的调控，后者可以通
过诱导 mRNA 的降解调节基因的翻译和表达［15］。在
遭受外界不良因素的刺激后，植物体并非只由单一
的某个调控机制进行防御，而是激活一个复杂的调
控网络进行胁迫应答。DNA 的甲基化、组蛋白的可
逆修饰、非编码 RNA 调控以及染色质的重塑等各种
表观遗传调控方式相互作用又相互联系，它们共同
作用以响应外界不利条件，使得植物能够更好的适
应环境变化。目前，胁迫与表观遗传变化之间关系
的研究还不是很全面，还有许多问题有待解决，如
在胁迫下表观遗传调控对物质代谢途径、物质合成
途径以及基因表达调控等途径会有怎样的影响。人
们希望对表观遗传调控进一步深入的研究，从而提
高植株的抗逆境的能力，在农作物生产方面能够提
高作物在干旱、洪灾、病虫害等自然灾害下的抵抗力，
进一步提高农作物的产量。总之，对表观遗传的深
入研究对生物的生长发育机制的诠释具有非常重要
的意义。
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（责任编辑 狄艳红）