全 文 ：综述与专论
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN 2010年第 11期
植物细胞程序性死亡研究进展
孙鑫博1 代小梅 1 王怡杰 1 韩烈保 1, 2
( 1北京林业大学草坪研究所暨森林培育与保护省部重点实验室,北京 100083;
2长江大学园艺园林学院,荆州 434025)
摘 要: 植物细胞死亡分为坏死和程序性死亡。细胞程序性死亡是具有信号或一系列分子参与, 并且由细胞内在的死
亡程序介导的有序过程。它在植物生长发育和抵御外界胁迫中具有重要作用。简要介绍了植物 PCD的特征, 对植物 PCD中
的信号分子和类 caspase的作用等进行了综述,并对植物 PCD存在的问题进行分析和展望,为深入研究植物 PCD提供参考。
关键词: 植物 细胞程序性死亡 信号分子 类 caspase
Advances in Programm ed Cell Death in P lants
Sun X inbo
1 DaiX iaome i1 W angY ijie1 H an L iebao1, 2
(
1
Institute of T urfgrass Science& Key Laboratory of Silviculture and Conservation of M inistry of Education, Beijing Forestry
University, Beij ing 100083;
2
Co llege of Gardening and H orticulture, Yangtze University, J ingzhou 434025)
Abstrac:t P lant ce ll death w as m ostly caged in tw o sem antic categories, necros is and programm ed ce ll death. P rog ramm ed cell
death( PCD ) define any form of ce ll death involv ing a sing le o r a ser ies o fm olecu lar and cellular orderly processes m ed iated by intrace l
lu lar death program s. It p lays an im portant role in norm a l deve lopm ent, resistance to env ironm en tal stress in plant. This article gave a
br ie f introduction o f the charac ters of PCD in p lants and summ ar ized the transduc tion pathw ay regarding PCD signal and the im portance
o f caspaselike in th is process. Som e problem s to be further reso lved in the field o f PCD resea rch w ere discussed, thus it cou ld prov ide
re ferences to further study PCD of p lant.
Key words: P lant P rogramm ed ce ll death S igna lm olecu le caspaselike
收稿日期: 20100427
基金项目:国家 863!计划 ( 2006AA10Z132 ), 十一五 !国家科技支撑项目 ( 2006BAD01A194 ) ,北京市重点学科专项
作者简介:孙鑫博,男,在读硕士研究生,研究方向:草坪草细胞生物学; Em ai:l n ikk iw ebster0@ 126. com
通讯作者:韩烈保,男,教授,楚天学者,博士生导师,研究方向:草坪草生物育种; Em ai:l h an lb@ tom. com
细胞死亡贯穿于整个真核生物的生长发育过
程。目前所报道的诸多细胞死亡形式均可归为以下
两种类型: 坏死 ( necrosis)与细胞程序性死亡 ( pro
grammed ce ll death, PCD)。坏死是由外来因素引起
的偶然的细胞死亡, 如创伤胁迫后特定的植物毒素
分子的积累引起的细胞死亡。因此, 坏死是一种被
动的、随机的、无选择性的并且无法逆转的伤害。其
特征是,细胞质的膨胀, 细胞组分的减少。 PCD是
具有信号或一系列分子参与,并且由细胞内在的死
亡程序介导的有序过程 [ 1 ]。尽管对于植物 PCD的
研究相对于动物而言尚有差距,但是随着研究的不
断深入,人们逐渐发现 PCD广泛地存在于植物的各
个生长发育过程中, 如导管的形成 [ 2 ]、种子的发育
与萌发 [ 3, 4]、衰老 [ 5 ]等。在植物受到环境胁迫如病
原微生物、低氧 [ 6]、极端温度 [ 7 ]、臭氧 [ 8]、紫外线 [ 8]
等条件下也会引起植物的 PCD。因此, PCD正在逐
步成为植物研究领域中的一个热点。
1 植物细胞死亡的特征
细胞发生坏死时,其原生质膜破裂,细胞组分减
少, 内含物大量外流, 细胞结构瓦解, 在显微镜下能
够看到大量细胞碎片。当细胞经历 PCD时,细胞表
面皱缩,细胞质浓缩, 核内染色质固缩并趋于边缘
化,最后染色体断裂为大小不等的碎片。植物在经
历 PCD激活限制性内切酶, 能够将 DNA降解断裂,
形成 DNA 梯状!条带。DNA 梯状 !条带也是检测
植物发生 PCD的常用指标。细胞经历 PCD后形成
生物技术通报 B iotechnology Bulletin 2010年第 11期
凋亡小体,其膜结构完整,无内含物的渗出, 这是与
坏死最显著的区别 [ 10, 11]。
2 植物细胞死亡中的信号分子
2. 1 活性氧 ( ROS)
活性氧 ( react ive oxygen spec ies, ROS)是一类化
学性质很活泼、氧化能力很强的含氧物质的总称,包
括过氧化氢、超氧化物和羟自由基等。ROS的生成
与逆境胁迫密切相关, 是生命活动中一些必需的产
能过程如光合作用、呼吸作用的副产物。在植物细
胞中, 主要产生 ROS的细胞器是叶绿体, 线粒体和
过氧化物酶体 [ 12, 13]。B i等 [ 14]在用重金属镉 ( Cd2+ )
处理拟南芥 (Arabidop sis thaliana )后, 叶绿体形态发
生了变化并检测到了 ROS的快速产生。ROS首先
出现在线粒体中, 随后出现在叶绿体中。在用抗坏
血酸或过氧化氢酶做预处理时, ROS的产量有所降
低,并消除了对光合作用的抑制,细胞器的变化以及
随后发生的原生质死亡。可见在 Cd2+诱导的细胞
死亡中, ROS的积累起着重要作用。在茉莉酸甲酯
(M eJA )胁迫下出现了类似情形, 在 M eJA诱导的细
胞死亡之前发生了 ROS的积累, 并引起了一系列的
线粒体流动性的变化,导致线粒体活动的终止,线粒
体跨膜电位的消失以及线粒体的异常分布 [ 15 ]。此
外,在紫外线 (UV )诱导植物 PCD的早期阶段, ROS
的产生是以一种光依赖的方式诱导的, 同时伴有线
粒体功能的丧失,最终导致细胞凋亡 [ 9]。
在烟草 (N icotiana tabacum )中,存在一种由 3种
丝裂原活化蛋白激酶 ( m itogenactivated prote in k i
nase, MAPK )即 S IPK, N tf4和W IPK以及它们共有的
上游的 MAPK激酶 ( MAPKK ) NMt EK2所组成的一
系列的 MAPK级联反应。 SIPK /N tf4 /W IPK途径的
活化可以诱导植物具有与病原体诱导的超敏反应
( hypersensitive response, HR )相同的特征。研究发
现,在 NMt EK植株中, 线粒体膜电位的丧失与 ROS
的产生有关,并且 ROS的产生发生在叶绿体和线粒
体代谢活动中断之前。在 SIPK /N tf4 /W IPK途径激
活后, 叶绿体中的碳固定很快关闭,并引起叶绿体中
ROS的产生。而在黑暗条件下, 在 SIPK /N tf4 /W IPK
途径激活后,并没有在叶绿体中积累 H2O2,而且细
胞死亡明显延迟。这些结果显示, 由病原体激活的
S IPK /N tf4 /W IPK级联反应能够促进叶绿体 ROS的
产生,并且叶绿体 ROS在植物 HR细胞死亡的信号
转导和执行中具有重要作用 [ 16 ]。
不仅如此,还有研究证明叶绿体产生的 ROS参
与悬浮细胞凋亡类的程序性细胞死亡。Doy le等 [ 17]
在用 55∀ 热激处理来诱导拟南芥悬浮细胞凋亡类
PCD( ALPCD ), 发现在光照条件下培养的细胞相应
热激明显少于在黑暗条件下培养的细胞。而用叶绿
体抑制剂哒草伏 ( no rflurazon )、大观霉素 ( spect ino
myc in)和林肯霉素 ( lincomycin)建立的无叶绿体悬
浮细胞在光照条件下同样表现出对热激 ALPCD的
响应,表明叶绿体能够影响在光条件下生长的细胞
ALPCD。在用抗氧化剂处理的细胞中,即使在光条
件下也能够导致 ALPCD诱导的增加,表明叶绿体
产生的 ROS可能参与了 ALPCD的调节。综合前
人的研究,他们认为叶绿体产生的 ROS可能是通过
将在光照条件下的细胞转换成坏死这种死亡方式来
降低 ALPCD的水平的。与此类似, V acca等 [ 7]同
样使用 55∀ 处理烟草细胞, 细胞在 72 h后发生程序
性死亡。在细胞经历 PCD的早期阶段,他们观察到
过氧化氢 (H 2O2 )和超氧负离子 ( O2- )的快速产生。
这种死亡可以被抗氧化剂抗坏血酸 ( ascorbate,
ASC )和超氧化物歧化酶 ( superox ide dismutase,
SOD)所阻止。在经历 PCD的细胞中, ROS的产生
伴随着早期葡萄糖氧化的抑制, 并且通过各种方式
发现了线粒体功能的严重丧失。由此他们认为, 在
烟草 BY2细胞程序性死亡的早期阶段, ROS的产
生也许是由于细胞抗氧化系统遭到破坏引起的, 并
且伴随着线粒体氧化磷酸化的损伤。而在一种缺乏
线粒体交替氧化酶 ( alternative ox idase, AOX)的转基
因烟草的悬浮细胞和叶片中, AOX的缺乏均伴随着
一些抗氧化防御系统的提升, 这与 AOX的缺乏增加
了线粒体产生 ROS的假设是一致的。而且, 由 SA
和 NO诱导的细胞死亡与 ROS的水平密切相关而
与 AOX的水平无关,而由叠氮化合物诱导的死亡则
依赖 AOX的存在与否。这些结果表明, 由信号分子
( SA和 NO)引起的细胞死亡的敏感性是取决于细
胞内 ROS稳定状态的水平, 而 AOX的水平显然对
这一稳定状态有帮助作用, 也许是通过影响线粒体
ROS的产率进而影响细胞抗氧化防御的水平 [ 18]。
在研究鞘磷酯和神经酰胺调节细胞凋亡时, 发现二
2
2010年第 11期 孙鑫博等:植物细胞程序性死亡研究进展
氢鞘氨醇 ( dihydrosphingosine)能够有效地诱导活性
氧中间体 ( reactive oxygen intermediates, RO Is)和细
胞死亡,而这种作用能够被其磷酸衍生物即二氢鞘
氨醇1磷酸以一种剂量依赖的方式特意的抑制。
由于鞘氨醇的变化发生在 RO I产生之前, 由此, 他
们认为鞘氨醇参与控制细胞 PCD, 可能是通过在接
收到生长发育或环境信号之后调节 RO I的水平来
完成的 [ 19]。
2. 2 一氧化氮 (NO )
NO( nitric ox ide)是一种重要的信号分子,它参与
植物抗病性、相应非生物胁迫、离子动态平衡等多种
生物过程的调节。它与 ROS互做能够诱导 PCD, 只
有 NO产生并不能诱导细胞死亡,而 ROS在低浓度下
也不能诱导细胞死亡,而 NO和 ROS同时增加触发了
一种具有超敏反应 ( hypersensitive) PCD典型特征的
死亡过程 [ 20]。 Zago等 [ 21]发现将烟草叶片暴露在适
当的强光下能够显著增强过氧化氢酶缺失突变体的
NO介导的细胞死亡。通过对烟草全基因组 cDNA
扩增片段长度多态性 ( amp lified fragment leng th po ly
morph ism, AFLP)分析后,至少有 7个转录因子是相
互上调表达的,说明 NO和 H 2O2信号途径中有很大
的重叠部分, 并发现了一些在 PCD诱导中受 NO和
H2O2共同作用的靶基因。V itecek等 [ 22, 23]的研究也
说明了 NO和 H 2O2共同作用能够诱导细胞死亡,而
氰化物并没有参与细胞死亡的诱导。而有人认为
NO和 H 2O2与 NO和超氧负离子 ( O2- )是通过不同
途径来调节细胞死亡的, NO与 O2-的互作能够诱导
柏木 (Cupressus lusitan ica )的细胞死亡,而 NO与 H2
O 2的互作却不能够诱导细胞死亡,这与 Zago等的结
论相悖。由此我们可以看出在调节细胞死亡的过程
中活性氧和氮氧化合物存在一套极为复杂的调控网
络尚需继续深入的研究下去。
另外, NO还能够参与各种诱导物诱导的细胞
死亡。Malerba等 [ 24]用壳梭胞素 ( fusicocc in, FC )诱
导西克莫无花果 (A cer pseudop latanus L. )细胞死亡,
他们发现除了具有细胞色素 c释放这种与凋亡类似
的 PCD形式之外, FC至少还诱导一种其它形式的
细胞死亡,而这种形式的细胞死亡可能是由 NO介
导的, 并且与细胞色素 c释放是相互独立的。在重
金属 Cd2+诱导的细胞死亡中, NO迅速增加并有植
物螯合肽生成,并且在细胞存活的时候一直维持在
较高水平。随后,在细胞死亡开始增加之前,过氧化
氢开始产生。而抑制 NO的合成则阻止了过氧化氢
以及死亡率的增加。这表明 Cd2+诱导的细胞死亡
的确需要 NO的参与 [ 25 ]。还有报道说, NO调节拟
南芥臭氧 ( O3 )诱导的细胞死亡。O 3处理以后很快
检测到 NO的积累, 这种积累首先发生在保卫细胞,
然后扩散到周边的表皮细胞, 最终到达叶肉细胞。
随后, NO的产生伴随着 HR类损伤的发生。并且在
用 NO和 O3处理后, 相对对照而言能够显著增加细
胞死亡 [ 8]。当在拟南芥中过表达抗坏血酸过氧化
酶 ( asco rbate perox idase, APX )则能够增强植物对
NO诱导的细胞死亡的抵抗能力 [ 26]。
2. 3 乙烯
乙烯 ( ethylene, ET )是一种广为人知的植物激
素,它影响许多植物的生长发育过程,例如:种子萌
发,叶片及花的衰老, 维管系统的形成, 果实的成熟,
器官的脱落等。它在调节植物 PCD过程中也具有关
键作用。有人在用具有抗癌功效的喜树碱 ( campto th
ecin)诱导番茄 (Ly copersicon esculentum M il.l )悬浮细
胞死亡时,发现其诱导的 PCD与动物细胞中的凋亡
类似, 并且外施乙烯能够显著增加喜树碱诱导的
H 2O2的产生和细胞死亡,由此, 他们认为在番茄细胞
中,乙烯是喜树碱诱导细胞死亡的重要催化剂 [ 27 ]。
在研究月季 ( Rosa hybrida )花发育中的 PCD时, 检
测到了乙烯的产生,并且乙烯的产生与 1氨基环丙
烷1羧酸 ( 1am inocyclopropane1carboxy late, ACC )
合酶基因的转录是同步的,并且 ACC合酶活性和含
量的变化与乙烯的产量基本保持一致, 可以看出,乙
烯和 ACC 合酶基因均参与了月季花发育中的
PCD
[ 28]。还有人在草酸诱导的 PCD中检测到了乙
烯的合成 [ 29 ]。在一种拟南芥功能获得性转基因株
系中,一种 MAPK激酶 AMt EK5的激活能够导致乙
烯的显著增加, 并诱导 HR类的细胞死亡。而使用
一些抑制 AMt EK5诱导乙烯的物质能够推迟细胞的
死亡。不仅如此, 在对乙烯不敏感的转基因突变体
中, 尽管乙烯的产量与其它转基因株系相同,其细胞
死亡时间也会发生延迟。因此, 由 AMt EK5的激活
诱导的加速细胞死亡的过程是需要乙烯的参与 [ 30]。
在一种维管相关死亡 ( vascular associated death)的
3
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突变体 vad1 1中,在病斑促成条件下以及病原物互
做之后,其乙烯合成和信号转导的基因表达有所增
加。通过对 vad1 1与 35SERF1转基因株系或 ein2
1, ein3 1, ein4 1, ctr1 1, eto21突变体杂交后代分析显
示, vad11突变体细胞死亡和防御表型是依赖乙烯
的合成及信号转导的。并且 VAD1基因响应病原体
引起的 HR是依赖乙烯的感知及信号转导的。因
此,乙烯是正向调节细胞死亡的传播的 [ 31]。还有人
发现, 在烟曲霉毒素 B1( Fumonisin B1, FB1)诱导的
细胞死亡中, 乙烯受体在其中扮演着不同的角
色 [ 32]。水稻 (Oryza sa tiva )根系表皮 PCD是由于浸
泡所诱导的。这种 PCD的诱导是依赖乙烯信号的,
赤霉素 ( g ibbere llin, GA )能够促进这一诱导过程,而
单独用 GA处理不能诱导 PCD。脱落酸 ( abscisic
acid, ABA )能够有效地延迟乙烯对 PCD的诱导作用
以及 GA的促进作用 [ 33]。
2. 4 其他信号分子
有人发现一种叶绿素代谢中的关键产物 # # # 脱
镁叶绿素能够诱导 A sACD1转基因拟南芥的细胞
死亡。在这种植株中, 脱镁叶绿素加氧酶基因的表
达被 Acd1抗体的表达所抑制, 因此当叶绿素受到
破坏时,便会积累大量脱镁叶绿素。据估计, 在 5 d
的黑暗处理中,有 50%的细胞经历了细胞死亡 [ 34 ]。
还有人用一种水杨酸的衍生物乙酰水杨酸 ( acety l
salicy lic acid, ASA )诱导了拟南芥悬浮细胞的 PCD,
并且发现其诱导浓度要比 SA和 H2O2更低。另外,
茉莉酸 ( jasmon ic acid, JA )能够部分的恢复 ASA的
影响作用 [ 35]。 SA能够参与病原体防御有关的 PCD
诱导, 因为 SA的水平受 PCD的诱导影响而提高,并
且 PCD能够被编码水杨酸羟化酶的 nahG基因的表
达而受到抑制 [ 36]。此外, SA信号也是依赖自噬缺
陷植株的细胞死亡的一个主要影响因素, 并且 SA
信号能够诱导自噬 [ 37]。在病原菌诱导的细胞死亡
中,烟草同源框 1(N icot iana bentham iana hom eobox1,
NbHB1)是其正调节物, 其调节细胞死亡是依赖于
JA的 [ 38]。Aya等 [ 39 ]发现在 GA相关的突变体中,
其绒毡层细胞在 PCD上表现出共同的缺陷, 外施
GA能够使绒毡层细胞重新启动 PCD。他们认为
GA在水稻花药绒毡层细胞 PCD中是必不可少的,
它参与触发 PCD并最终导致绒毡层细胞的退化。
萘醌 ( naphthoqu inones)能够诱导各类结构、功能以
及酶的变化从而导致凋亡类的细胞死亡 [ 40]。也有
报道,在小麦 (Triticum aestivum L. )叶片接种小麦白
粉菌 (B lum eria gram inis .f sp. tritici)能够诱导小麦不
定根的 PCD,而在不定根中并没有检测到有菌体的
存在,可见,在这种系统 PCD中并没有病原菌的传
播, 由此可以推断这种系统 PCD是由一种较长且较
为复杂的信号转导所介导的。研究还发现 ROS和
Ca
2 +与这种系统的 PCD有关 [ 41]。还有人发现细胞
在 D赤式二氢鞘氨醇 ( Derythrosphingan ine, DHS)
胁迫后开始进入凋亡类的细胞死亡过程,其中核钙
( nuclear ca lcium )起了关键的控制作用 [ 42 ]。
3 植物细胞死亡中的类 Caspase
Caspase是一组存在于胞质溶胶中的结构上相
关的蛋白,它们的一个重要共同点是能特异地断开
天冬氨酸残基后的肽键。动物细胞的凋亡途径是由
一类具有高度保守性的 caspases酶类介导的 [ 43]。
Caspases酶类活性由线粒体细胞色素 c的释放所激
活, 并介导一系列细胞内的凋亡蛋白,最终引起细胞
凋亡 [ 44]。随着近年来植物 PCD的研究的深入, 越
来越多的证据表明,在植物中同样存在着类 caspase
蛋白酶,并且参与着多种形式的 PCD。例如, Ch ich
kova等 [ 45]在烟草和水稻中发现一种新的与 PCD相
关的蛋白酶 # # # 植物天冬氨酸特异性蛋白酶 ( plant
aspartatespec ific pro tease, phy taspase ) , 与其它类
caspase蛋白酶不同, 它具有 caspase特异性。它在
PCD发生之前进入原生质体,在 PCD发生过程中会
再一次进入细胞中。通过在烟草中过量表达和沉默
phytaspase基因显示, phytaspase在响应烟草花叶病
毒 PCD的过程中是必不可少的。还有人在细胞经
历由 UVC引起的 PCD中用荧光共振能量转移 ( flu
orescence resonance energy transfer)技术检测到了类
Caspase3蛋白酶的活性 [ 46]。到目前为止, 植物中
有 8种不同类型的类 caspase活性,分别是 YVAD a
se, DEVDase, VE IDase, IETD ase, VKMDase, LEH
Dase, TATD ase和 LEVDase。其中大多数都已经多
次在不同物种中的不同组织和细胞中有所发现 [ 47]。
例如,在番茄 (Lycopersicon esculentum )果实受到热胁
迫时会发生 PCD,在番茄果皮处于热胁迫或恢复期
时, LEHDase和 DEVD ase酶会被特异的激活, 而
4
2010年第 11期 孙鑫博等:植物细胞程序性死亡研究进展
YVADase或者 IETD ase蛋白酶并没有明显的被激
活 [ 48]。在绿色单细胞植物杜氏盐藻 (Dunaliella viri
d is)受到环境胁迫时发生的细胞死亡是由 DEVDase
所介导的 [ 49]。
M etacaspase是一类含有 caspase保守序列的蛋
白酶, 存在于酵母菌、真菌以及植物中,它属于 VE I
Dase类。目前, 有证据表明 metacaspase参与植物
PCD的调节。M etacaspase8( AMt C8)是 metacaspase
基因家族的一个成员,它强烈地受紫外、H2O2和甲
基紫精 ( methyl v io logen )上调表达。过量表达 A t
MC8基因能够正向调节由紫外、H 2O2诱导的细胞死
亡,将其敲除则降低这种细胞死亡的诱导 [ 50]。
4 结语
综上所述, 细胞死亡广泛存在于植物生长发育
和抵御外界胁迫的各个阶段,不仅其形式各异,参与
调节的信号分子也是纷繁复杂的。目前, 基于植物
细胞死亡的研究已取得可喜的进展, 但是,尚有许多
问题还没有研究清楚。例如: 植物 PCD的调节途
径、各信号分子的调节机理以及信号分子之间的关
系、其它细胞器如液泡在 PCD中是否起到作用、植
物发生 PCD时一些酶和相关蛋白之间是怎样联系
并发挥作用的等。相对于动物而言, 植物细胞 PCD
的研究还处在起步阶段。不过,随着技术的日益更
新,分子细胞学等学科的不断发展,相信揭开植物细
胞死亡的神秘面纱指日可待。
参 考 文 献
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