全 文 ：综述与专论
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN 2009年第 4期
植物在逆境胁迫中的细胞程序性死亡
李云霞 1 程晓霞 1 代小梅 1 曾会明1 韩烈保1, 2
( 1北京林业大学草坪研究所暨森林培育与保护省部共建实验室,北京 100083; 2长江大学园艺园林学院,荆州 434025)
摘 要: 细胞程序性死亡 ( programm ed ce ll death, PCD )是一种由基因控制的、主动的细胞死亡过程, 它对植物正常生长
发育起重要作用。在逆境胁迫因子如病原体、高盐、低氧、低温、热激和金属离子等作用下, 植物为了抵御不良环境的侵害,以
活性氧、Ca2+、乙烯和 NO等为信号因子,诱导植物体的特定部位发生 PCD, 形成细胞主动死亡,从而避免逆境对其他组织进一
步伤害, 并使植物获得对不良环境的适应性。对植物 PCD的一般特征、环境胁迫因子及诱导 PCD信号分子等进行了综述,为
在逆境条件下深入研究植物细胞程序性死亡提供参考。
关键词: 植物 细胞程序性死亡 细胞程序性死亡特征 环境胁迫 信号分子
Study on Programmed Cell Death of P lants in Environmental Stress
L iYunx ia
1 Cheng X iaoxia1 DaiX iaom ei1 ZengH umi ing1 H an L iebao1, 2
(
1
Institute of T urfgrass Science of Beijing Forestry University, B eijing 100083;
2
College of Gardening
and H orticulture of Yangtze University, J ingzhou 434025)
Abstrac:t P rogramm ed cell death( PCD ) as an active and generegu lated pro cess, p lays an im po rtant ro le in norm a l g row th and
developm ent o f p lants In order to resist bad env ironm ent invas ion such as pathogen , h igh salt, low oxygen and tem pera ture, hea t shock
and m eta llic ion, p lant can induce and generate PCD at particular tissue by using signa l factors, such as ac tive oxygen, Ca2+ , ethy lene,
NOThe paper summ ar ized the genera l charac teristics o f PCD, env ironment stress factors and its transduc tion pathw ay regarding PCD
signa,l thus it could prov ide re ferences to further study PCD of p lant in adversity cond itions
Key words: P lant P rogramm ed ce ll death Charac teristics o f PCD Adve rsity S ignal mo lecu le
收稿日期: 20081222
基金项目:国家 863!计划 ( 2006AA10Z132 ), 十一五 !国家科技支撑项目 ( 2006BAD01A19, 2006BAC 18B041 ),北京市重点实验室和北京市重
点学科专项
作者简介:李云霞 ( 1983) ,女,在读硕士,主要研究方向:草坪草组织培养; Te:l 010623916123, Ema i:l liyunx ia0454@ 163 com
通讯作者:韩烈保 ( 1965) ,男,教授,楚天学者,博士生导师,主要研究方向:草坪科学与管理; T e:l 01062337982, Em ai:l han lb@ tom com
细胞程序性死亡 ( prog rammed ce ll death, PCD)
又称凋亡 ( apoptosis)是一种受基因控制的、主动的、
有序的细胞死亡过程 [ 1]。植物从胚胎发育到各器
官的形成与衰亡都伴随有细胞程序性死亡。早在
1923年 A llen和 1961年 Leopo ld对植物细胞死亡已
进行了研究, 并引入细胞程序性死亡的概念 [ 2] , 但
未引起植物学家的关注。近年来随着动物学和医学
中细胞死亡的研究取得长足进展, 植物的死亡也受
到广泛关注,成为植物学研究领域的一个热点。就
植物在逆境胁迫过程中存在的 PCD现象和引起
PCD的内在信号分子调控机制作一综合阐述。
1 植物细胞程序性死亡的一般特征
发生 PCD或凋亡的细胞有其独特的形态学特
征 [ 3] ,具体表现为细胞骨架破坏;细胞体积缩小、密度
增大;染色质边缘化、高度凝集; 核内 DNA被诱导产
生的核酸内切酶从核小体间降解断裂,并产生带有 3
OH端、大小不同的寡聚核小体片段,这些片段在凝胶
电泳上可以见到以 140 bp倍增的 梯形!DNA条带
( DNA ladder)。DNA的片段化被认为是动植物 PCD
的 真质标记 ![ 4 ]。植物细胞核 DNA降解断裂并最
终形成膜包围的致密凋亡小体,凋亡的细胞保持细胞
膜的完整性,没有细胞内含物溢出,因此,凋亡的细胞
与坏死的细胞在细胞形态上表现全不同。
生物技术通报 B iotechnology Bulletin 2009年第 4期
2 环境胁迫下植物的 PCD
21 病原体胁迫
植物在病原物侵染处诱发局部的细胞死亡,被
称为 超敏反应 ( HR ) !。植物 HR是一种普遍的现
象,一直被看作是植物抗病的标志, HR可以将病原
物限制在侵染部位,防止其进一步扩散,特别在抗病
基因 (R )介导的小种专化抗性中 HR被认为有两种
作用: ( 1)死亡细胞可以将侵入寄主体内的病原物
限制在侵染点周围, 阻止病原物的进一步扩展而实
现局部抗病性; ( 2)HR的发生可进一步激活植物抗
病防卫信号通路,使植物获得对此后侵入的多种类
型病原物的系统抗病性 ( system ic acqu ired resist
ance, SAR)
[ 5]。细胞染色反应显示, HR中死亡的细
胞都靠近维管束,表明维管束鞘细胞的死亡对于阻
止病原物进入维管系统, 防止病原体的系统传播有
积极意义。现在已有证据表明,植物抗病反应中,特
别是 HR中的细胞死亡是 PCD的一种形式。刘爱
新等 [ 6]研究发现, harp inX oo诱导的烟草叶片表现为
可见的 HR,并且有染色质浓缩和 DNA断裂等细胞
编程死亡的典型特征。小麦与叶锈菌互作过程中,
不亲和组中 HR中寄主细胞也会发生细胞程序性死
亡,出现染色质凝聚,趋边化等细胞凋亡的特征 [ 7 ]。
此外, 在白粉菌和感病材料百农 3217叶片的亲和互
作以及与 pm 2 /百农 32177F5的非亲和互作中产生了
相似的 PCD,说明在小麦与白粉菌的互作中都出现了
相同的反应, 但是两者发生 PCD的机理是否相同还
有待于进一步研究 [ 8]。利用疫霉菌激发子 PB90处
理烟草悬浮细胞也能产生 PCD中的典型特征, 如细
胞染色质凝集、细胞核解体形成凋亡小体、DNA片
段化, 说明该激发子诱导的过敏反应是一个细胞凋
亡的过程,在该试验中发现,使用蛋白质合成抑制剂
Cyclohex im ide可抑制激发子 PB90诱发的烟草悬浮
细胞死亡,表明这种细胞死亡需要新的蛋白质合成,
是一种主动性的细胞死亡过程 [ 9 ]。
关于 HR的机理及信号传递等已经有许多研
究,而且取得了一些进展。值得注意的是,由于植物
种类繁多, 病原物也极其复杂, 所以, 并非所有 HR
都表现已知的 PCD特征, 也并非所有植物在受病原
物侵染后均表现出 HR [ 10]。
22 低氧胁迫
通气组织 ( aerenchyma)是植物薄壁组织内一些
气室或空腔的集合,被认为是氧气运入根内的通道,
是植物对淹水缺氧逆境的良好适应。许多水生和湿
生植物在根、茎内均形成通气组织, 其他植物, 包括
两栖类和陆生植物,在缺氧环境中也分化产生或加
速通气组织的发育。通气组织有两类,包括裂生性
( schizogenous)和溶生性 ( lysigenous) [ 11]。前者具有
种属的特异性,是成熟细胞经过有规律的相互分离
形成的细胞间空腔,是许多水生植物的基本特性;后
者源于一些活细胞的死亡和溶解。植物感受缺氧逆
境后,皮层薄壁组织中只有部分细胞选择性的发生
解体死亡,而周围的细胞还保持完整,这意味着在皮
层内细胞的解体是一个调控严格的代谢过程,因此,
这是一个程序性死亡。乙烯合成抑制剂和乙烯作用
抑制剂, 如银离子、CoC l2、AVG ( am inoethoxyv in lg
lycine)明显抑制通气组织的形成 [ 11, 12 ] ,厌氧胁迫会
很快引起乙烯合成的增加,这种现象在 1~ 2 h内即
可观察到,而且这种促进作用是可逆的,即当供氧量
增加时,乙烯的合成逐渐减少。所以,乙烯被普遍认
为是通气组织形成过程中的信号物质,其浓度变化
可调节通气组织的形成。
23 高盐胁迫
盐浓度达到一定值时会破坏许多植物根尖细胞
的正常生命活动,部分细胞甚至死亡,使根尖乃至植
株整体的生长受到抑制。林久生等 [ 13 ]用 20% PEG
溶液 (- 063MPa)对小麦根系进行渗透胁迫, 在小
麦叶片 DNA琼脂糖凝胶电泳图谱上观察到明显的
梯状 DNA条带,表明 PEG处理诱发了 DNA核小体
间的断裂, TUNEL检测呈阳性结果。这些结果表
明, 在 PEG诱导小麦叶片死亡过程中, 有部分阶段
存在明显的细胞程序性死亡过程。同时在小麦叶片
处于程序性死亡时期,蛋白质含量、叶绿素含量的下
降和电解质泄漏率的增加都比处于坏死时期的慢。
宁顺斌等 [ 14 ]对玉米、水稻和烟草等植物根尖分生组
织在高盐胁迫下, 细胞死亡的形态和生化变化进行
了研究,发现根尖细胞原生质体皱褶、形态不规则、
核物质浓缩、DNA片段化等现象。因此认为, 盐胁
迫诱导的根尖细胞死亡具有 PCD典型的形态和生
化特征, PCD可能是植物抗盐的一种普遍的生理机
8
2009年第 4期 李云霞等 :植物在逆境胁迫中的细胞程序性死亡
制,其主要功能是根尖细胞通过局部细胞死亡而主
动形成一道死细胞屏障, 阻止了盐离子进入植物体
的其他组织。K atsuhara等 [ 15, 16] 研究表明, 活性氧
( ROS)代谢失衡是盐胁迫导致的植物细胞氧化损伤
及细胞程序性死亡的重要原因。陈明等 [ 17]研究发
现以一氧化氮 (NO )供体硝普钠 ( SNP)处理小麦可
以明显提高 ROS清除酶, 如过氧化物酶、超氧化物
歧化酶、抗坏血酸氧化酶等活性,从而清除因盐胁迫
产生的氧自由基或活性氧 ROS, 或直接清除 ROS来
保持细胞处于还原状态。由于 PCD过程极为复杂,
是否在植物抵御或适应盐胁迫中具有积极作用还需
要大量深入的研究。
24 温度胁迫
241 低温胁迫 相关研究表明低温可能诱导植
物细胞发生 PCD。Kouka lova等 [ 18]证实 5~ 6∀ 低温
胁迫可以诱导悬浮培养的烟草细胞发生凋, 并且这
种细胞凋亡具有梯状 DNA图谱, 染色质和胞质浓缩
等典型的细胞凋亡特征。宁顺斌 [ 14]等研究发现,玉
米根尖在 4∀ 下处理 3周后, 能用常规琼脂糖电泳
检测出较清晰的 DNA梯状图谱, 但尚有部分大片段
存在口。处理 4周后几乎所有的大片段都断裂成小
片段, 从 Marker得出 梯子 !是以 180 bp为单位组
成的; 原位标记 TUNEL检测发现, 胁迫处理 l周后,
10%细胞发生凋亡, 出现 TUNE I阳性; 2周后 25%
左右细胞出现明显的 TUNEL阳性; 4周后 70%细胞
呈 TUNEL阳性。
242 热激 不同剂量的热激可以诱导烟草产生
PCD, 即烟草细胞受热激后其基因组 DNA产生较多
的 3 OH 断裂,其中 48∀ 4 h热激处理烟草细胞凋
亡率最高 [ 19] ,这表明适当的热激处理会导致植物产
生 PCD。 Ba lk等 [ 20 ]研究表明, 黄瓜子叶细胞热激
55∀ 10 m in可以引起 PCD, 并且导致细胞产生典型
的形态和生化方面的变化。在热处理 12 h后, 可以
检测出明显的 DNA梯。Leu等 [ 21]研究发现,小球藻
在 465∀ 温度下处理 1 h, 高分子量 DNA开始降
解,而持续处理 24 h后, 仍然还可以检测出 DNA片
段。Anna等 [ 22]研究表明, 大豆悬浮细胞在 44∀ 下
处理 2 h,经过 24 h恢复后进行 HO /PI双染发现有
50%的细胞染色质凝集, 20% 的细胞被碘化丙啶
( P I)染色, 并且 TUNEL检测呈阳性, 说明 DNA已
发生降解, 热处理引起的细胞死亡是一种程序性
死亡。
25 金属离子胁迫
目前有关金属离子诱导植物 PCD的研究很少,
在重金属环境污染成为世界面临的重要问题的今天,
加强这方面的研究有着很重要的现实意义。有研究
表明,镉离子能胁迫茶树茎尖组织、烟草悬浮细胞发
生 PCD[ 23, 24]。黄儒珠等 [ 25]用 10 mmol L- 1Ce4+处
理花生细胞悬液 7 d,可见明显的大小间隔均匀的约
200 bp的 DNA梯,表明此时 DNA降解是非随机的,
是细胞内特定的核酸内切酶受调控激活的结果, 细
胞表现出典型的凋亡特征; 同时透过透射电镜观察
细胞核,线粒体、泡液、内质网均表现出典型的 PCD
形态特征,细胞凋亡率达 576%。詹杰等 [ 26]研究发
现, 在耐铝和铝敏感花生品种的筛选过程中,铝诱导
花生根尖细胞表现出细胞核致密,核型发生变化,呈
新月状或椭圆状, 出现类似凋亡小体表现出明显的
PCD形态特征。李荣峰等 [ 27]报告在 400 mo l L- 1
A l
3+诱导大豆根 24 h后,细胞 DNA发生特异性降
解并形成阶梯状电泳条带,用 TUNEL原位标记检测
200 mo l L- 1和 400 mo l L- 1A l3+处理 12 h后的
大豆根边缘细胞,发现细胞核为阳性或强阳性,说明
在 A l3+胁迫下边缘细胞的死亡可能是一种程序性
死亡形式。
26 药物胁迫
药物可以诱导植物的 PCD。宁顺斌等 [ 14]分别
用药物放线菌素 D、秋水仙碱和放线菌酮处理玉米,
经过一定时间后, 玉米根尖都出现了 PCD。3种供
试药物都诱导玉米细胞 DNA断裂, 并检测出 180 bp
的 DNA梯度。用 2mmo l L- 1乙酰水杨酸诱导拟南
芥悬浮细胞, 产生细胞 DNA降解、线粒体细胞膜电
位下降、细胞色素 C释放等现象, 从而引起细胞凋
亡, 而添加茉莉酸能抑制乙酰水杨酸对细胞的伤害,
降低细胞死亡率 [ 28, 29]。周军等 [ 30]用不同浓度乙烯
利诱导胡萝卜 15 h,经过检测发现 14mmo l /L浓度
处理时,胡萝卜原生质体细胞死亡率接近 100%, 用
DAPI染色,发现处于凋亡过程中的原生质体核内染
色质固缩,裂解成许多与动物细胞中凋亡小体类似
的球 DNA的迁移, 说明乙烯利处理使核 DNA发生
断裂和降解。
9
生物技术通报 B iotechnology Bulletin 2009年第 4期
3 环境胁迫下 PCD的信号分子
31 活性氧
ROS是细胞代谢的副产物,在植物中大量产生
于线粒体、叶绿体、过氧化物酶体 /乙醛酸循环体和
原生质膜上等。环境胁迫对植物细胞的伤害在很大
程度上是由于 ROS浓度上升所致, 所以 ROS已成
为环境胁迫诱导 PCD的一个重要信号分子。ROS
参与 PCD的最直接证据是低剂量的 ROS可以诱导
PCD。在植物组织中各种逆境包括衰老、冷害、渗透
胁迫、低氧、紫外辐、臭氧和 HR导致的 PCD最终都
与 ROS的产生有关 [ 31 ~ 33]。
32 Ca2+
Ca
2+作为一种胞内信号分子, 在细胞内以结合
态和游离态存在,主要分布于细胞核、内质网、线粒
体和质膜及胞质中。许多环境胁迫能引起植物细胞
内 Ca2+浓度的上升。例如, 当真菌 Uromyces vignae
侵染抗性豇豆植株细胞壁时, 胞内 Ca2+浓度上升
(敏感品种不存在这种现象 ) , 一旦真菌进入胞腔
内,浓度又回复到正常水平 [ 34]。因此,在真菌诱发的
HR反应中,真菌激发子可能是通过影响质膜离子通
道的活性来激活 HR反应。通道抑制剂 Gd3+可抑制
PR基因的表达和细胞死亡,部分抑制 ROS跃升。HR
中 O2 -和 H 2O2的聚集引起胞 Ca2+的升高,激发一个
蛋白激酶介导的细胞死亡过程 [ 35]。花瓣衰老中的
RNase和 DN ase活性受 Ca2+促进, 而被 EDTA抑制,
但较高浓度的 Ca2+ 并不能进一步增强核酸酶活
性 [ 36]。此外, C a2+还参与导管分子的分化 [ 37]。
33 乙烯
乙烯是植物各种器官生长、发育、衰老等的重要
信号分子。有证据表明在超敏反应中似乎并不需要
乙烯, 但在与疾病相关的细胞死亡中,乙烯起了重要
作用 [ 38]。对乙烯不敏感的番茄能抑制由活体营养
病原体感染引起的细胞死亡。植物在遇到水涝时,
土壤低氧 ( hypox ia)刺激根皮层细胞形成通气组织
( aerenchyma), 用乙烯生物合成抑制剂可明显抑制
通气组织的形成。低氧可明显诱导番茄、水稻的
ACC合成酶基因家族中的特异性基因的表达 [ 39 ]。
因此, 低氧激活了根皮层细胞中的乙烯生物合成途
径,使 ACC合成酶和 ACC氧化酶的活性上升, 引起
乙烯跃升 ( ethy leneburst), 从而触发了乙烯介导的
PCD信号传导途径。
34 一氧化氮 ( n itric ox ide, NO )
在环境胁迫诱导 PCD过程中, NO也是一个重
要的信号分子。Durner等 [ 40 ]发现外源 NO释放剂
在 H 2O2存在下能诱导大豆和烟草细胞中调控 PAL
和 PR等防卫基因的表达。豌豆和康乃馨在干旱胁
迫下, 释放大量 NO, 在 HR中也存在 NO跃升 (NO
burst)
[ 41 ]。Delledonne和 Zeier[ 42 ]还在大豆细胞 HR
中发现单独 NO或 ROS的产生都不能引起细胞的
HR, 只有当 NO和 ROS的产生处于一定程度的平衡
时才会激活 HR。
35 水杨酸 ( salicy lic acid, SA )
水杨酸 ( SA )也是植物天然的生长调节物质之
一,已有研究表明,水杨酸水解酶 N ahG基因的过量
表达可抑制拟南芥 (Arabidop sis thaliana )的病斑模拟
突变体 ( 1esion m im ic mutants) lsd6、lsd7、ssil、acd6的
细胞死亡 [ 43]。在对拟南芥、番茄和烟草的研究中发
现, SA也可促进病原菌侵染引起的细胞死亡,而某些
情况下 SA也能限制细胞死亡的扩展 [ 44]。拟南芥的
模拟枯斑突变体 lsd和 acd在类似 HR反应造成的细
胞死亡过程中表现出高水平的 SA积累 [ 45 ~ 47]。
关于 SA和 ROS的关系已有不少报道。很多试
验结果表明, 在 PCD过程中 SA有抑制过氧化物酶
的作用,并通过抑制抗氧化酶间接调节 ROS, 尤其
是 H 2O2的水平 [ 48, 49]。但也有相反的例子认为, 在
病原菌侵染烟草后氧化暴发导致的活性氧升高、细
胞壁加厚和防御基因的激活非常迅速, 而 SA则在
感染后 8~ 24 h后才明显增加 [ 50]。
4 结语
对环境胁迫下的植物细胞程序性死亡机理的深
入研究,不仅有助于在细胞水平上理解植物适应胁
迫的生理机制,而且有可能为进化生物学的研究提
供基础资料和研究手段, 同时还可为选育抗逆能力
强的作物品种提供理论指导。植物 PCD不仅是植
物正常生长发育所必需的, 也是植物自身抵抗外界
不良环境的一种重要的防御反应。近年来, 关于植
物 PCD相关信号、相关蛋白、相关基因等许多方面
的研究已取得一些重要进展,但植物 PCD的发生机
制是非常复杂的, 其精确机制还不清楚, 例如 PCD
相关信号传导定位、是否存在通用的调控途径或机
10
2009年第 4期 李云霞等 :植物在逆境胁迫中的细胞程序性死亡
制,植物细胞凋亡机制在分子水平上有何异同,核酸
酶和特异性蛋白酶在植物 PCD中的作用等问题还
有待进一步深入研究。
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