全 文 ：植物学通报 2005, 22 (增刊): 22~28
Chinese Bulletin of Botany
①通讯作者。Author for correspondence. E-mail: lxj112980@163.com
收稿日期: 2004-04-08 接受日期: 2004-08-03 责任编辑: 孙冬花, 白羽红
植物发育过程中的细胞程序性死亡
李 杰 朱碧岩① 张铭光
(华南师范大学生命科学学院 广州 510631)
摘要 细胞程序性死亡(PCD)是植物发育过程中必不可少的一部分, 近年来对植物发育过程中的细胞
程序性死亡机制的研究已经广泛开展。植物发育过程中的PCD对植物自身形态建成和组织分化有重要
意义。一般认为动、植物的PCD有很大的相似性, 但植物发育过程也有着独特的PCD机制, 例如依靠
有裂解功能的液泡来参与PCD。通过比较植物和其他生物发育过程中的PCD, 可对植物发育过程中
PCD的特征有着更深入的了解。说明植物发育过程中PCD的研究将在理论和生产上有重大意义。
关键词 植物, 细胞程序性死亡, 发育
Developmental Programmed Cell Death in Plants
LI Jie ZHU Bi-Yan① ZHANG Ming-Guang
(College of Life Science, South China Normal University, Guangzhou 510631)
Abstract Mechanisms of plant developmental programmed cell death (PCD) have been inten-
sively studied in recent years. PCD is important for the formation of structure and differentiation
of plants. Plants possess a unique process of PCD execution that depends on vacuolar lytic
function. Comparisons of the developmental PCD mechanisms of plants and other organisms are
providing important insights into the detailed characteristics of developmental PCD in
plants.
Key words Plant, Programmed cell death (PCD), Development
细胞的程序性死亡(programmed cel l
death, PCD)是生物发育过程中必不可少的部
分(Meier et al., 2000; Ameisen, 2002)。动物
P C D 的研究开展较早并取得了重大进展
(Jacbson and Weil, 1997)。植物细胞 PCD的
研究起步较晚, 但随着对植物PCD研究的逐渐
深入,人们认识到PCD不仅是植物正常发育必
不可少的组成部分,而且是植物抵抗外来胁迫
的重要机制。通过对植物发育过程中的PCD
研究,人们已经对其PCD的调节机制有了较深
入的了解(Fath et al. , 2001; Obara et al., 2001)。
目前,植物PCD的研究已成为植物细胞生物学
的新兴领域和热点之一。本文综述了植物发
育过程的PCD, 并通过与动物和菌类PCD的对
比, 比较它们之间的异同, 从而得出发育过程
中共同的 PCD机制。
综述
232005 李 杰等: 植物发育过程中的细胞程序性死亡
1 植物发育过程中的PCD
植物的PCD机制使其组织和器官功能得
以表达, 从而植物进行更有效的营养生长和生
殖生长(Pennell and Lambc , 1997)。在衰老
的叶子和花瓣、准备萌发的种子中的糊粉
层、维管束的木质部、生殖器官的组织(如
花药和子房)及根冠等组织中均有 PCD的发
生, 并且随着PCD的发生这些组织和器官表现
不同的生理特征。植物PCD与动物PCD的特
征基本相似,如:核DNA浓缩,DNA在一定位点
被核酸内切酶降解成片段,核仁解体为凋亡小
体等。虽然在细胞水平上, 与 PCD相关联的
水解酶的激活、一些蛋白的失活以及核DNA
的断裂都可以经常观察到, 但是这些现象的发
生机制到近来才有所了解。
1.1 叶片的衰老
衰老是植物生长发育的最后阶段, 属于受
基因调控的氧化过程。叶片的衰老过程属于
PCD的范畴。研究表明, 拟南芥中某几个基因
的突变可使叶片衰老延迟(He and Gan , 2002)。
Grbic和Beatrice(1995)研究表明植物叶片的衰
老可被乙烯诱导, 而ORE9突变会引起乙烯、
ABA和甲基茉莉酸信号的缺失从而使衰老过
程显著减慢。ORE9基因编码一种含有F-box
区域和富含亮氨酸重复序列的蛋白。
附带Skp1的ORE9蛋白和F-box(SCF)复
合蛋白很有可能是通过泛素调节蛋白降解途
径来参与衰老信号的转导(Woo et al. , 2001)。
大量的研究表明增强的糖信号可能诱导叶片
过早衰老,大多情况可能是通过己糖激酶来实
现(Laux and Bowman, 2003)。Stessman 等
(2002)证实增强的糖信号参与了拟南芥叶片衰
老的诱导。糖信号的增强是通过负反馈来抑
制光合作用,从而参与叶片衰老的诱导(Rolland
et al., 2002)。
1.2 花瓣的衰老
花瓣的衰老与PCD相关, 但是关于PCD的
诱导机制却知之甚少。衰老的花瓣中, 一些
生理变化同PCD相关, 诸如, 细胞膜通透性的
丧失, 活性氧自由基(reactive oxygen species,
ROS)的升高, 蛋白酶的激活等, 另外有PCD发
生时的特征出现, 例如细胞出现染色质固缩和
核DNA片段 (Rubinstein, 2000) 。Yamada等
(2003)通过用乙烯抑制因子(silver thiosulfate,
STS或aminooxy acetic acid, AOA)或糖类(蔗
糖或海藻糖)对花瓣进行处理的研究表明, 细胞
死亡导致了花瓣的衰老, 同时首次证明了海藻
糖对细胞凋亡有抑制作用。百合花瓣衰老过
程则是快速而有序的, 在此过程有核DNA片
段产生, 不同核酶(ribozyme)的活性也升高。
Panavast等(2000)的研究表明核酶的活性同百
合花瓣衰老密切相关。
1.3 导管的形成
导管在植物的木质部, 起运输水分和无机
盐的功能。导管是由排列有序的死亡的导管
分子(tracheary elements, TEs)构成。TEs的
PCD同次生壁的生成密切相关, 有研究表明油
菜素类固醇是诱导PCD和次生壁形成的一个
重要因素(Rober t s and McCann , 2000 ;
Kuriyama and Fukucle, 2001)。而Yamamoto
等(2001)的研究也表明, 在TEs的PCD发生之
前油菜素类固醇的生物合成途径就被激活, 合
成的油菜素类固醇诱导PCD的发生和次生壁
的形成。在TEs的 PCD过程中, 一种 S1类型
的核酶ZEN1也参与其中, ZEN1是一种关键的
DNA酶, 直接参与TEs PCD过程中DNA的断
裂(Ito and Fukuda, 2002)。
1.4 单性花的形成
许多植物在花原基分化时存在雌蕊和雄
蕊原基细胞,在后期发育的特定阶段雌蕊或雄
蕊原基细胞出现PCD, 从而最终形成单性花。
在玉米性别决定中, Ts2 (TASSELSEED2)和
Ts1基因与雌蕊原基的退化有关。Ts2表达产
物与羟甾醇类还原酶非常相似, 因此推测Ts2
可能产生甾醇类分子, 参与PCD 的信号转导途
24 22(增刊)
径。Delonga等(1993) 研究表明Ts2基因产物
是一种与羟甾脱氢酶相似的酶类, 作用底物是
赤霉素或其他类甾化合物, 作用机制就是通过
诱导原基因细胞凋亡来决定花器官的分化。
赤霉素是一种羟甾类化合物, 对花的发育有重
要作用, 由此推测Ts2是玉米性别决定的一个
重要基因。Ts2基因的突变可导致雌蕊原基
细胞不能正常死亡, 而出现雌性化(Delonga et
al. , 1993), 因此推断单性花的形成可能是特定
基因活动的结果,如果此基因发生突变就会引
起单性花变成两性花。
1.5 大、小孢子的形成和发育
大多数种子植物中, 大孢子母细胞减数分
裂形成 4个大孢子。仅有 1个能发育成雌配
子体, 其余的 3个大孢子退化。例如, 蕨类植
物大孢子母细胞减数分裂产生4个大孢子, 这
4个大孢子通常呈线型或Ｔ型排列, 仅有1个
能继续发育成雌配子体, 其余3个都死亡。早
期认为 4个大孢子的命运不同与其位置、细
胞内含物多少以及生长物质的极性化分布有
关。然而近来研究表明大孢子的死亡受基因
控制, 可能是一种PCD (Bellp, 1993)。当小孢
子母细胞减数分裂形成小孢子时, 绒粘层细胞
退化提供营养供小孢子发育, 其过程符合PCD
的基本特征。另外小孢子的败育也是PCD的
结果, 例如在玉米中, 小孢子的败育就与雄性
不育基因MSX有关(Zhou and Li, 1997)。由
此可见 , 大、小孢子的形成与发育可能与
PCD发生有关。
1.6 雌雄配子体的发育
植物中雌雄配子体的发育有PCD参与其
中, 被子植物雌配子体(胚囊)发育过程中,珠心
组织作为营养物质被吸收而退化的过程是发
生PCD的过程。 Femando 和Javier(2001)研究
发现在小麦发育的早期胚中珠心细胞也发生
PCD, 被子植物雄配子体发育早期则依赖于绒
粘层细胞的PCD (Schwartz et al. , 1994)。裸
子植物雄配子体发育过程中, 原叶细胞的退化
和雌配子中颈细胞、腹沟细胞的消失及珠心
细胞的衰退也是 PCD的结果。
1.7 胚的发育
在植物胚的发育过程中存在着 PCD。植
物的胚由受精卵发育而成, 在胚的形成过程中,
助细胞、反足细胞和胚柄细胞都因发生PCD
而消失。胚柄由受精卵第一次分裂形成,当胚
发育到一定阶段,胚柄发生PCD, 形态上表现为
质壁分离, 原生质体固缩(Bellp , 1996)。对挪
威云杉胚的研究也发现死亡细胞均具有发生
PCD的明显形态特征,有明显的凋亡小体, DNA
也固缩断裂成带(Havel and Durazan, 1996)。
在蓖麻种子萌发过程中, 退化的胚乳中发
现了一种特殊的细胞器蓖麻蛋白体 ( t h e
ricinosome), 其参与胚乳的PCD过程, 在PCD
过程的最后阶段释放大量的木瓜蛋白酶类型
的半胱氨酸内切酶类(cysEP)。蓖麻子的胚乳
中贮存了大量的脂类和蛋白质, 萌发过程中这
些物质被转移到子叶供其发育, 转移完成后
PCD即被诱导发生。CysEP在胚乳内质网
(endoplasmic reticulum, ER)腔中被合成, C端
的KDEL序列可使其保持没有活性。当胚乳
细胞发生 PCD时, KDEL蛋白序列被除去,
CysEP使胚乳细胞核DNA裂解, 胚乳细胞死
亡并与子叶分离(Gietlc and Mchmidm , 2001)。
单子叶植物的种子中, 在胚和胚乳之间有
一层或几层排列整齐的糊粉层细胞, 含大量糊
粉粒。胚胎发育早期由胚柄提供营养形成种
子, 后期则通过糊粉层细胞形成分泌组织, 分
泌水解酶, 水解胚乳成分, 种子萌发后, 糊粉层
功能完成, 便开始程序性死亡。谷类糊粉层
细胞在种子萌发时产生大量的α-淀粉酶, 水
解淀粉提供能量为胚发育利用。种子萌发后,
糊粉层细胞很快死亡, 是典型的 PCD。通过
对大麦糊粉层细胞的研究表明, 糊粉层细胞发
生的PCD同赤霉素(GA)密切相关(Fath et al. ,
2000)。GA对有清除ROS作用的酶类起作用,
造成细胞清除 ROS的能力下降(Drew et al. ,
252005 李 杰等: 植物发育过程中的细胞程序性死亡
2000),细胞由于不能解除内在的ROS的毒害作
用从而引起细胞死亡。在种子萌发过程中,
其他胚乳和无胚乳种子子叶中一些贮藏细胞
也会发生类似的PCD, 没有这些细胞的PCD,
幼苗就不能正常生长发育, 会因饥饿而死亡。
2 PCD过程中的信号转导
植物的 PCD过程受激素调节已被证实。
植物通气组织的形成受乙烯调节(Schwartz et
al. , 1994) , 通气组织裂缝的退化受茉莉酸
(jasmonic acid, JA)调节(Anders et al. , 2000)。
PCD信号转导是以激素信号途径为中介, 这些
通路包括细胞内Ca2+浓度的变化和蛋白激酶
的激活(Mccort , 1999)。ROS是植物发生PCD
的重要信号之一,一些植物激素可通过调节细
胞内 R O S 的含量来参与植物的 P C D
(Hoeberights and Woltering, 2003)。无论是
在植物发育过程中的PCD还是在环境诱导的
PCD过程中, Kim和Ahn (2003)已提供证据说明
蛋白酶对PCD的调节有重要作用。在植物PCD
过程中, 细胞色素C、类Caspase9和类Caspase3
已被检测到, 人们可通过调控抑制蛋白酶的活性
来推测植物发育过程中 PCD的情况。
信号转导不仅参与 PCD机制, 还参与植
物的超敏反应(hypersensitive reaction, HR), 包
括 Ca2+通道的开通、类受体和MAPKs的活
化、细胞内离子浓度的改变及小GTP结合蛋
白功能的改变等(Mccort, 1999) 。虽然这些说
明了一些激素在植物发育和病原体引起的细
胞死亡中参与信号转导, 但这些信息并非完整
体系, 要弄清楚整个信号转导机制仍有不小的
困难。
3 植物和其他生物发育过程中PCD
的比较
由于不同生物的许多生物学机制在本质
上是基本相同的, 因此通常认为不同生物发育
过程中的PCD在细胞和分子生物学方面有相
同的地方(Lam et al. , 2001)。例如, 不同生物
发育过程中的PCD都受激素和激活的生物分
子调控,而且发育过程中的PCD必须同其他的
生理过程(诸如生长和分化)相协调, 这种调控
可能对协调不同生理过程有帮助; 发育过程中
的死亡信号是通过多效应的信号转导途径来
传导的。这些多效应的信号途径的每一个分
支反映了细胞内不同的反应过程,然而大多数
途径仍不清楚。这些途径可能在细胞生殖、
分化和死亡过程中起着重要作用(Koriyama
and Fukuda , 2002); PCD伴随着特殊水解酶类
的激活,从而在细胞水平的表型上有明显的细
胞死亡现象。这些表型特征被认为是PCD的
验证(Kaufmann and Hengartner, 2001)。
动物的PCD和植物及菌类的PCD有着许
多不同点,具有高度同源序列的Caspases家族
和Bcl-2家族蛋白是动物PCD过程中的核心成
员, 但在拟南芥(Arabidopsis thaliana)、盘状
网柄菌(Dictyostelium discoideum)和啤酒酵母
( Saccharomyces cerevisiae)中缺失(Aravind et
al., 2001; Koonin and Aravind , 2002)。另外
植物和菌类的PCD过程中也有一些蛋白虽然
在结构上和参与动物PCD的蛋白没有同源性,
但在功能上是相同的 , 例如酵母中的类
Caspase在H2O2诱导的凋亡中起着重要的作
用(Madeo , 2002), 在拟南芥基因组中有10多
个类Caspase的同源基因(Lam et al., 2001),在
番茄细胞中也发现类Caspase参与 PCD的过
程(Anke et al., 2000)。植物与菌类的PCD也
有不同, 在植物和菌类中仅发现部分的CED-4/
Apaf-1 蛋白具有同源序列(Femando and
Javier, 2001)。通常来说这样的成分蛋白的缺
失或蛋白原始结构的重大改变, 常常伴随分子
水平上操作模式的重大改变, 通过对盘状网柄
菌 PCD的研究分析支持这一观点(Amoult et
al., 2001)。
同动物细胞相比, 植物细胞的PCD有一些
独特过程, 具有使细胞溶解功能的液泡并在其
26 22(增刊)
参 考 文 献
中发挥重要作用, 在TEs的PCD过程可以很好
地观察到这一现象(Fukuda , 2000)。TEs的
PCD首先是液泡的裂解, 然后释放出水解酶类
攻击细胞器, 核DNA和线粒体DNA在 20分
钟内完全降解(Obara et al., 2001)。Kuriyama
(1999)的研究表明, 在TEs中液泡膜离子通透
性的改变引起了液泡的裂解, 但液泡裂解的真
正分子机制仍不清楚。
这种特殊水解酶类的表达包括核酶和蛋
白酶类, 其中的一些酶类在不同的TEs液泡中
积累。核酶ZEN1在核DNA裂解中有着重要
的作用。ZEN1先在液泡中隔离, 液泡裂解后
释放出来裂解核 DNA和其他细胞器的 DNA
(Aoyagi et al., 1998)。在 TEs形成的最后阶
段细胞发生自溶,蛋白酶类和核酶释放出来通
常进入相邻的TEs中。Endo等(2001)的研究
表明, 不同的TEs和其他的木质部细胞都含有
一种蛋白抑制因子,它能够抑制自溶TEs所释
放出的蛋白酶的活性。这说明细胞本身存在
安全机制, 可以防止由于PCD引起的TEs死亡
所带来的不良后果。
液泡的裂解可能诱导类似PCD的信号机
制。植物细胞中的液泡体积很大, 占有细胞
的大部分空间,如果这一巨大的酸性细胞器裂解
胞质将很快被酸化,几分钟内细胞就会死亡
(Obara et al., 2001; Kuriyama and Fukude 2001)。
在这种情况下,胞质中在中性条件下才有活性的
水解酶类(如蛋白酶类)。因此,在即将死亡的
TEs中即使来自液泡的水解信号存在,这些信
号也必须在液泡裂解之前产生。
4 植物PCD研究的展望
细胞程序性死亡的研究,从分子角度揭示
了生命调控的精细,揭示了生命的多彩和生化
过程的合理性。PCD是植物体中受基因调控
的一种既普遍又十分重要的生命现象,细胞的
死亡有利于自身结构的形成和组织的分化。
有报道表明, 动植物PCD不仅在形态和生化特
征上相似,在分子调控上也相似。但植物细胞
与动物细胞相比, 具备细胞壁、液泡和叶绿
体, 且植物的根固定在土壤中,必须面对多变的
环境,要求具有高度的适应环境能力。因此,
植物细胞可能有着更复杂和多样的PCD途径
(潘建伟等, 2002)。可以推断具有越复杂和精
密 PCD的植物适应不良环境的能力越强。
虽然在植物发育过程中PCD研究已取得
了长足的发展, 但由于实验条件以及实验技术
方法的限制, 植物发育过程中PCD的各种机制
的具体过程还不是很清楚, 需要更先进的仪器
和技术支持。近年来,非细胞体系在PCD的研
究中得到广泛的应用, 非细胞体系研究细胞内
复杂的生化活动有独特的优势(Sus in and
Zamzami, 1999) ,它的建立和利用很大程度上促
进了人们对植物 PCD生化和分子机制的研
究。我们认为 , 虽然关于植物发育过程中
PCD研究已取得了巨大的成就, 但是许多问题
仍亟待解决: 1)有多少引起植物发育过程中
PCD的信号转导途径？各个途径参与的因子
及其数量, 这些因子该如何定位？2)植物不同
组织的PCD对植物不同组织乃至植物整体发
育上的影响及其在进化上的意义; 3)植物PCD
与其他生物PCD具有多大比例的相似性, 在本
质上是否相同？对这些问题的研究和解决不
仅能为细胞的起源、进化、发育和生殖生物
学带来新的观念, 更重要的是它将为实现人类
控制植物生长发育以及开辟植物抗病育种新
途径奠定基础, 在农业生产和环境改善方面也
具有广阔的应用前景。
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