全 文 ：植物学通报 2005, 22 (1): 11~18
Chinese Bulletin of Botany
①通讯作者。Author for correspondence. E-mail: ccchu@genetics.ac.cn
收稿日期：2004-08-12 接受日期：2004-10-20 责任编辑：白羽红
特 邀 综 述
植物WRKY转录因子家族研究进展
1,2高国庆 2储成才① 2刘小强 1李杨瑞
1(广西农业科学院广西作物遗传改良生物技术实验室 南宁 530007）
2(中国科学院遗传与发育生物学研究所 北京 100101）
摘要 WRKY是植物特有的一类转录因子家族，因含有由WRKYGQK 7个氨基酸组成的保守序列而得
名，在拟南芥(Arabidopsis thaliana)中共发现了74个成员。WRKY蛋白能与TTGAC序列（又称W-box）
专一结合调节基因转录，其表达主要受病原菌、损伤和信号分子SA的诱导。除主要与植物的抗逆反应
和衰老有关外，WRKY也参与植物其他发育和代谢的调控。在植物的抗逆反应过程中，WRKY的表达通
常发生在诱导的早期，且不需要蛋白质的重新合成。
关键词 WRKY蛋白，W-box， 转录因子，抗逆反应
Current Progress on WRKY Superfamily of Plant
Transcription Factors
1,2GAO Guo-Qing 2CHU Cheng-Cai① 2LIU Xiao-Qiang 1LI Yang-Rui
1(Laboratory for Crop Improvement and Biotechnology, Guangxi Academy of
Agricultural Sciences, Nanning 530007)
2(Institute of Genetics and Developmental Biology, the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101)
Abstract WRKY is a superfamily of transcription factors unique to plants and was so named
because all family members contain a conserved WRKYGQK domain. Seventy-four members have
been identified from Arabidopsis thaliana. WRKY proteins regulate target gene expression by spe-
cifically binding to a TTGAC motif or W-box located in the promoter region of the target genes.
Expression of the WRKY gene occurs transiently at an early stage of induction by pathogens, wounding,
signal molecules or senescence. In addition to their defense response, WRKY proteins may also
participate in regulating the expression of a wide range of genes involved in various biological
processes such as trichome development, carbohydrate metabolism and fruit ripening.
Key words WRKY protein, W-box, Transcription factor, Plant defense response
植物在长期进化过程中，形成了一系列
机制，以适应和抵御各种生物和非生物逆
境，在众多的适应性机制中，基因表达的转
录调节在植物应答环境信号刺激反应过程中起
着重要的作用。转录因子是植物中最重要的
一类调节基因。在拟南芥(Arabidopsis thalia-
na)的基因组中，已经确认了35个转录因子基
因家族(http://arabidopsis.med.ohio-state.edu/
12 22(1)
AtTFDB/index.jsp)，包括 1 533个成员，占基
因总数（2.6万个）的 5.9%。在进化程度相
对较低的生物, 如线虫、酵母和果蝇中，基因
总数分别为 1.9万、0.6万和 1.4万个，转录
因子基因所占比例分别为 3.5%、3.5%和
4.5%，说明进化程度越高的生物，其基因组
越复杂，基因数量越多，而转录因子所占比
例也越高(Riechmann et al., 2000)。在生物体
内，同一个转录因子可能与多个生长发育和
生理代谢过程有关，而同一代谢过程则又可
受多个转录因子的调节(Liu et al., 1999)。转录
因子在植物体内构成复杂的调节网络，在时
间和空间上，协同控制植物基因的表达。因
此可以认为，植物转录因子基因家族表达过
程的复杂性和多样性是生物遗传多样性的重要
遗传基础。
WRKY蛋白是近年来发现的一类植物特有
的转录因子家族，因在其N-端含有由WRKY-
GQK组成的高度保守的氨基酸序列而得名。
在拟南芥中，WRKY家族共有 74个成员，主
要与植物的抗逆性和衰老等生理过程有关。
病原菌、伤害和植物激素类物质等多种外界因
素均能诱导WRKY基因的表达(Eulgem et al., 2000)。
本文简要介绍了这方面的最新研究进展。
1 WRKY蛋白的结构特点
转录因子共同的结构特点是含有一段
DNA结合区域、一个寡聚位点、一个转录调
节区域和一个核定位信号区(Liu et al., 1999)。
在WRKY蛋白中，存在60个高度保守的氨基
酸区域，其中所有成员均含有7个绝对保守的
氨基酸。在保守区域之外，氨基酸序列差异
较大。根据WRKY蛋白结构特点，可将其分
为 3个组，含有 2个WRKY结构单元的成员
归于第一组，仅有 1个结构单元的归于第二
组，这两组均含有一般锌指蛋白共有的结构
C2H2（C-X4–5-C-X22–23-H-X1-H）；另有一部
分WRKY蛋白的结构虽与第二组相似，但因
其锌指结构为C2-HC (C-X7-C-X23-H-X1-C)而被
归于第三组。WRKY也含有转录因子部分的
其他结构特点，如亮氨酸拉链、丝氨酸 -苏
氨酸富集区、谷氨酸富集区和脯氨酸富集区
等，这些结构特点也是WRKY家族分类的主
要依据（Eulgem et al., 2000）。
转录因子蛋白是通过与基因启动子区特定
核苷酸序列专一结合后调节基因转录的。在
第一组的两个WRKY结构域中，C 端的WRKY
结构域可能与DNA结合有关，而N端WRKY
结构域的功能目前尚不清楚。WRKY蛋白的
专一识别序列是 TTGAC片段（W-box），大
多数WRKY基因本身上游调控序列也含有多个
这样的识别区域。在受病原菌诱导或与植物
防卫反应有关的基因中，W-box出现的频率高
于其他类型的基因。如在拟南芥中，平均每
个这样的基因上游含有 4.1个W-box，而在随
机选择的基因中平均仅 2.1个(Maleck et al.,
2000)。WRKY对结合片段识别的专一性很
强，其中的一个核苷酸突变（TTGACTTG-
AA）将使结合活性明显降低甚至完全消失
(Yang et al., 1999；Yu et al., 2001)。
体外实验表明，二价金属离子螯合剂邻
二氮杂菲或EDTA-Na2可以完全抑制WRKY蛋
白与DNA的结合，说明这种蛋白质含有锌指
结构，但是目前还没有直接证明锌原子在
WRKY结构中的作用(Fukuda et al., 1997)。
WRKY蛋白含有类似亮氨酸拉链结构，推断
可能形成二聚体。有实验证明，用蛋白质解
联剂处理烟草(Nicotiana tabacum) WRKY蛋白
提取物或纯化的重组WRKY蛋白后，这些蛋
白便失去了与DNA结合的能力。WRKY与W-
box 的结合可以被转录后调节，因为这种结合
可被碱性磷酸酶或蛋白激酶抑制剂星形孢菌素
(staurosporin)解除(Hara et al., 2000)。
132005 高国庆等: 植物WRKY转录因子家族研究进展
2 WRKY对基因表达的调控作用
WRKY在多种组织中广泛存在表明其参与
众多代谢过程的调控。研究发现，WRKY结
构域及其专一结合的W-box序列更多地存在于
与抗病、损伤、衰老相关基因和水杨酸诱导
基因的上游调控区域。已有很多证据表明，
WRKY与上述几种生物和非生物逆境激发的应
激反应关系密切。此外，在果实成熟、种子
表皮毛发育、蔗糖信号传导及赤霉素信号传
导等过程中均发现了WRKY基因的表达。
2.1 WRKY对抗病相关基因表达的调控
植物受到病原菌侵害时会产生过敏性反
应，使病原菌限制在侵染部位而最终保护植
物整体免受侵害，即系统获得抗性（systemic
acquired resistance, SAR）。在植物抗病反应
过程中，转录因子对抗病相关基因表达起着
重要的调节作用。在已研究的WRKY因子
中，大部分都与抗病性有关。如在拟南芥
中，第三组 13个成员的多数WRKY基因受到
病原菌诱导；拟南芥NPR1是受病原菌诱导表
达的基因，其启动子区域有 3个W-box能被
WRKY专一识别，超表达NPR1基因的植株抗
病性明显增强，但如果将 TTGAC突变成
TTGAA，则启动子不能启动下游报告基因的
表达，含突变启动子的 NPR1基因转入 npr1-
3植株，突变体抗病功能和水杨酸(SA)诱导的
基因表达特性得不到补偿(Yu et al., 2001); 抗
性强的烟草植株受TMV侵染或用SA处理后，
一种DNA序列专一性结合蛋白TDBA12活性
(tobacco sequence-specific DNA binding activity)
被明显诱导。TDBA12能与几丁质酶基因的启
动子发生专一性结合，而该启动子被证实含
有W-box (Fukuda, 1997; Yang et al., 1999); 另一
个受TMV诱导的抗性基因TIZZ (TMV-induced
leucine zipper zinc-finger) 的表达产物也含有一
个WRKY结构和一个C2H2锌指结构(Yoda et
al., 2002); 同样在烟草中，抗病信号蛋白激酶
MAPK及其类似蛋白SIPK首先被TMV诱导，
然后这些激酶激活某种未知的底物与W-box结
合，刺激WRKY基因表达，WRKY蛋白又与
抗病基因的启动子区域的W-box结合，促进
抗病基因（如 PR1）表达，产生抗病性反应
(Kim and Zhang, 2004)。
2.2 WRKY对损伤诱导基因表达的调控
很多植物基因表达对损伤的反应也十分敏
感。烟草叶片WIPK (wound induced mitogen-
activated protein kinase)表达在损伤处理3分钟
后即有明显增加，5分钟后达到最大值，30
分钟后又回落到起始值(Seo et al., 1999)。Hara
等(2000)通过差异显示法发现了一个推断氨基
酸序列中含有WRKY保守区域和亮氨酸拉链
及锌指结构的基因，定名为WIZZ (wound in-
duced leucine-zipper and zinc-finger protein)。
Northern分析证实，WIZZ的表达受损伤诱导
且表达时间很短，30分钟后表达明显降低。
此外，WIZZ在非损伤区域和损伤部位的表达
模式相同，表明损伤诱导的信号在烟草叶片
中能迅速传递(Hara et al., 2000)。
在拟南芥中，AtWRKY6 的表达在损伤 1
小时后被诱导并随时间延长而不断增加，且
在 6小时内均保持较高的表达水平(Robatzek
and Somssich, 2001)。研究表明，损伤信号最
初刺激蛋白激酶的磷酸化，然后促进茉莉酸
的合成，进而提高蛋白酶抑制剂的合成，最
后使损伤得以修复。在这一过程中，WRKY
转录因子可能起着重要的调节作用。
2.3 WRKY对衰老相关基因表达的调控
衰老是植物生长发育过程中的自然现象，
也可以在诱导条件下发生。叶片变黄是衰老
的明显特征，但在可见的外部特征表现之
前，植物内部与衰老有关的基因表达和生理
生化变化已开始发生, 包括有机物的降解和无机
离子的流失(Buchanan-Wollaston et al., 2003)。
实验表明，WRKY可能参与衰老相关基因表
达的调节。在生长 6 周的拟南芥中发现，
14 22(1)
WRKY53在第6片叶中开始表达，衰老相关基
因 SAG12则在第 12片叶中表达明显，而叶绿
素的下降则发生在第 8片叶上(Hinderhofer et
al . , 2002)。在拟南芥中受衰老诱导表达的
WRKY成员还有 AtWRKY2、3、4、6、7，
其中AtWRKY6只在衰老叶片中表达，表达模
式与 SAG12和 SAG13十分相似，说明这一成
员与衰老的关系更为密切( R o b a t z e k a n d
Somssich, 2001)。
2.4 WRKY对植物发育和物质代谢的调节
作用
尽管WRKY因子主要与逆境反应有关，
但在部分发育和植物代谢相关基因中也发现了
WRKY结构域的存在。Bartley等（2003）在
检测番茄(Lycopersicon esculentum L.)果实成熟
时期基因表达变化时发现，两个含有WRKY
domain的片段TC89462和TC95361随着果实的
成熟表达量增加(Bartley et al., 2003)。在控制
拟南芥表皮毛发育的基因产物TTG2中发现了
含有WRKY结构的区域(Johnson et al., 2002);
在大麦中发现了一个具有典型WRKY结构和特
性的转录调节因子SUSIBA2; 能与异淀粉酶基
因 ISO1启动子区的W-box和蔗糖信号反应因
子（SURE）结合，促进基因的转录。由于
SUSIBA2参与淀粉合成的调节，推测WRKY
因子可能与碳水化合物的合成代谢有关(Sun et
al., 2003)。Zhang等(2004)最近在水稻基因组
序列中搜索到了77个含WRKY结构的序列，研
究发现，OsWRKY71在糊粉层细胞中大量表
达，OsWRKY71是一种转录抑制因子，与GA
诱导的 a-淀粉酶基因 AMY32b启动子区域的
W-box结合，抑制基因转录。GA作为信号分
子可以诱导水稻糊粉层细胞合成GAMYB蛋
白，从而促进 AMY32b基因的转录。转基因
实验证明，OsWRKY71是通过竞争性抑制由
OsGAMYB 激活的转录活性来抑制AMY32b基
因表达的。由此可见，OsWRKY71在GA信
号传导过程中起到了负调节的作用。
在棉花(Gossypium arboreum)中，杜松烯
合成酶（cadinene synthase，CAD1）是植
物抗毒素棉籽酚合成过程中的关键酶。最
近，Xu等（2004）在 CAD1启动子区域发
现了两个排列方向相反的 TTGAC重复序列，
并从有腺棉花品种（能合成较多的棉籽酚）
发育的种子中分离到一个表达量较高的WRKY
成员GaWRKY1。酵母单杂交和转基因超表达
试验均表明，GaWRKY1能激活CAD1基因的
启动子，促进基因的表达。体外诱导表达实
验发现，GaWRKY1的诱导高峰时间比CADF1
提早 1.5小时，说明GaWRKY1参与了CAD1
基因表达的调节和棉籽酚的生物合成(Xu et al.,
2004)。
可见，WRKY参与了其他许多代谢过程
的调节（图 1）。目前有关WRKY的研究还
仅限于几种模式植物或重要农作物，随着研
究的不断广泛深入，WRKY因子的更多功能
将会被揭示出来。
3 WRKY基因的表达
3.1 WRKY对自身表达的调节作用
在多数情况下，WRKY都是正向调节其
目的基因的表达，但在拟南芥中，AtWRKY6
则对其自身和WRKY42的表达起抑制作用。用
AtWRKY6基因的启动子驱动GUS报告基因在
超表达的CaMV 35S::WRKY6原生质体中检测
不到GUS活性，而在基因敲除的wrky突变体
中则发现了报告基因的表达。这种自身抑制
作用可能是WRKY6与其他转录调节因子竞争
或相互干扰的结果，因为如果再将一个活性
更强的转录调节因子VP16 引入上述转基因体系
中，则 AtWRKY6的抑制作用完全消失，同时
W-box对这一逆转过程也是必须的(Robatzek
and Somssich, 2001)。
WRKY基因表达的显著特点是其往往发生
在诱导发生的早期，并且一般不需要蛋白质
的重新合成，因为蛋白质合成抑制剂环己亚
152005 高国庆等: 植物WRKY转录因子家族研究进展
胺对WRKY的合成没有抑制作用。在西芹
(Petroselinum crispum)悬浮细胞中，WRKY基
因mRNA持续几十分钟的高表达后便开始下降
(Cormack et al., 2002)，在离体叶片中能保持
24~48小时的高表达水平(Zhou et al., 1998)， 在
整株植物中一般可持续 2~3天的时间。
3.2 植物激素类信号分子对WRKY基因表
达的诱导作用
植物受到病原菌侵害时，合成植物抗毒
素和病程相关（pathogen-related，PR）蛋
白，使植物获得系统抗性（SAR）。研究表
明，水杨酸（salicylic acid, SA）、茉莉酸
（jasmonic acid, JA）及其类似物和乙烯等植
物激素类物质与 SAR密切相关。在病菌感染
部位能检测到 SA或 JA含量的增加；外源供
给SA可以刺激拟南芥等植物PR基因的转录，
从而提高植物的抗病性(Dong et al., 2003); 转
NAHG基因（细菌水杨酸羟化酶基因，其表
达能使植物体内的SA分解）的拟南芥或烟草
植株不能获得系统抗性而容易受到病菌的感染
(Shah et al., 1999; Clarke et al., 2000); 但也有一
些抗病反应和WRKY的表达并不受 SA诱导
(Pieterse et al., 1998; Kim et al., 2002)，预示着
植物抗病机制的多样性。尽管 SA与 JA在植
物抗病反应过程中都有重要作用，但二者的
作用通常是相拮抗的，分别通过不同的途径
刺激抗病反应(Spoel et al., 2003)。当不能合成
SA的拟南芥植株受到病菌侵染时，其 JA含
量和 JA诱导的基因(LOX和PDF1.2)表达量均
显著提高(Kachroo et al., 2000)。Dong等
（2003）分析了 72个 AtWRKY基因的表达模
式，结果发现，该家族中 49个成员的表达受
病原菌（Pseudomona syringae）或 SA的调
节。转NAHG基因植株经病原菌处理后，W38
等8个基因的表达明显低于非转基因对照，部
分基因的转录被延迟；用SA处理npr1-3突变
体后，所测定的 20个WRKY基因中，仅有两
个被低水平诱导，说明SA对这些基因的诱导
图 1 WRKY对植物基因转录的调节作用
Fig. 1 Regulation pattern of WRKY factors on plant gene transcription
16 22(1)
参 考 文 献
作用是依赖NPR-1的，也有某些WRKY的表
达处于NPR的下游，不依赖或部分依赖NPR-1
(Li et al., 2004)。SA不仅能诱导WRKY基因本
身的表达，还能诱导含W-box基因的表达，
如拟南芥类似受体蛋白激酶（receptor-like
protein kinase, RLK）基因(Du and Chen,
2000)。此外，与在其他抗病基因表达中的情
形类似，SA和 JA的拮抗作用在WRKY表达
中也得到了证实。Li等(2004)发现，在拟南芥
中，AtWRKY70受 SA的诱导，而 JA和乙烯
则没有诱导作用；相反，用 JA处理叶片后，
AtWRKY70不表达而AtCOR1则被大量诱导; 同
样，在NAHG植株中，SA的合成及其对WRKY
的诱导作用消失；在过表达WRKY70的植株
中，与SAR相关的基因PR-2和PR-5 高水平表
达，植株的抗病性提高，而 JA诱导的AtCOR1
基因则被抑制，但体内 SA、JA和乙烯的含
量却没有明显的变化。这些结果说明，在拟
南芥中，AtWRKY70在病原菌或信号分子诱导
的抗病反应过程中发挥着重要的作用。
4 展望
WRKY是植物特有的转录因子，目前大
量的研究仅限于拟南芥、水稻和烟草等模式
植物，其功能研究也主要集中在抗病反应
上。在已有的数据库中，已经发现了来源于
多种植物的超过500个以上含WRKY结构域的
EST(Eulgem et al., 1999)，病原菌或SA对其中
许多成员并没有诱导作用。研究还发现，
WRKY的表达受干旱、高盐和发育等多种因
素的诱导，说明WRKY转录调节因子家族参
与了十分广泛的生物学过程。随着越来越多
的基因组或 EST序列被测定，并通过借助基
因芯片技术和差异显示的方法，多种植物在
各种条件下表达的WRKY将被鉴定出来。通
过突变体技术、RNAi 技术和转基因技术，
WRKY的更多功能将得到阐明，并将在植物
的分子改良中得到应用。
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