全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (3): 414-424, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2007-02-12; 接受日期: 2007-03-06
基金项目:国家自然科学基金(No.90302004和 30460029)、国家 863计划(No.2004AA227110-2)和新疆维吾尔族自治区教育厅高校科
学研究计划重点项目(No.XJEDU2004123)
*通讯作者。E-mail: tandunyan@163.com
.综述.
荒漠植物种子粘液的生态学意义
刘晓风, 谭敦炎 *
新疆农业大学林学院, 乌鲁木齐 830052
摘要 种子粘液是在种皮外层细胞的高尔基体内产生并分泌到胞腔内或细胞壁层的吸湿膨胀的一类果胶类多糖物质。具粘
液种子的植物大多生长在荒漠地区, 广泛存在于十字花科、菊科和车前科等类群中。粘液的存在对荒漠植物种子的扩散、萌
发、防御以及幼苗的生长等都具有重要的生态学意义, 是荒漠植物适应干旱少雨的生态环境的有效对策之一。对粘液种子的
研究不仅可全面揭示荒漠植物的生态适应机制及其进化生态意义, 还可为研究基因控制的糖类生物合成和分泌、细胞次生壁
的生物合成及形态分化建立理想的模式体系。为此, 在广泛查阅相关文献的基础上, 该文综合分析了国内外种子粘液的研究
进展, 并重点探讨了以下几方面问题: (1)种子粘液的化学成分; (2)粘液及粘液种皮的形态特征; (3)粘液细胞分化与粘液生物
合成的细胞学及基因调控机制以及粘液的释放方式; (4)种子粘液的生态学意义。在此基础上展望了今后的研究方向, 以期为
推动我国荒漠植物种子生态学的理论与应用研究及西部荒漠区的植物物种多样性保护和生态保育提供重要理论依据。
关键词 荒漠植物, 生态适应, 种子粘液
刘晓风, 谭敦炎 (2007). 荒漠植物种子粘液的生态学意义. 植物学通报 24, 414-424.
种子或果实粘液(mucilage, 亦称胶质或种衣)是在种
皮(果皮)外层细胞的高尔基体内产生并分泌到胞腔内或
细胞壁层的吸湿膨胀的一类果胶类多糖物质(Gutterman
and Shem-Tov, 1996; Western et al., 2000)。粘液的
存在对植物种子的扩散、萌发、防御以及幼苗的生长
等都具有重要的生态学意义(Gutterman et al., 1967;
Witztum et al., 1969; Gutterman and Shem-Tov, 1996,
1997a, 1997b; Haughn and Chaudhury, 2005)。在
荒漠植物中尤其如此(Huang and Gutterman, 1999a;
Huang et al., 2000; Gutterman, 2002), 粘液是荒漠植
物适应干旱少雨环境的有效对策。因此, 种子粘液的生
态价值已成为荒漠植物种子生态学研究的热点之一。
为了叙述方便, 本文将具粘液的种子和果实(又称粘液繁
殖体, myxospermy)统称为粘液种子, 具粘液的种皮和
果皮统称为粘液种皮。
根据已有的报道, 具粘液种子的植物广泛存在于十
字花科、车前科、菊科、唇形科、爵床科、玄参
科、灯心草科、茄科、千屈菜科、禾本科和亚麻科
等植物类群中, 且这些植物大多数分布在干旱荒漠区
(Witztum et al., 1969; Fahn, 1990; Huang and
Gutterman, 1999a, 1999b, 2000; Western et al., 2000;
黄振英等, 2001; 刘志民等, 2005; 马君玲和刘志民,
2006)。目前, 国际上对粘液种子的研究主要集中在种
皮结构、粘液的形成与分泌、化学成分以及种皮粘液
的生态学意义等方面(Gut te rm an e t a l . , 1967 ;
Gutterman and Shem-Tov, 1996, 1997a, 1997b; Huang
et al., 2000; Western et al., 2000; 黄振英等, 2001;
Huang and Osborne, 2002a, 2002b; Huang and
Gutterman, 2004)。
我国拥有世界上面积较大的荒漠区, 据统计2003年
荒漠面积已达 2.67x106 km2, 占国土面积的 27.9%(司
守霞等, 2006)。据刘瑛心(1992)报道, 我国荒漠植物约
有3 500种, 它们共同构成了我国荒漠区(尤其是西部干
旱荒漠区)植被, 并在防风固沙、增加地表粗糙度和防止
415刘晓风等: 荒漠植物种子粘液的生态学意义
土壤荒漠化等方面具有不可替代的生态价值。在我国
的荒漠植物中, 有不少种类具有粘液种子(阿衣古力等,
2000; Huang and Gutterman, 2000), 它们对荒漠环境
的特殊适应机制在荒漠植被的构成与演替中具有重要作
用。但目前我国对荒漠植物(尤其是分布在西北荒漠区
的)的粘液种子研究相对较少, 已有研究仅限于对极少数
类群(如蒿属和十字花科少数种)种子粘液的化学成分、
粘液种子结构及粘液对种子扩散和萌发的影响等(魏明山
和屠传忠, 1980; 黄振英等, 2001; 袁祯燕等, 2005)。
与国际上相比, 无论在深度还是广度上都存在明显的不
足。为此, 在广泛查阅相关文献的基础上, 本文对国内
外有关植物种子粘液的研究进展进行了较为全面的综合
分析, 以揭示种子粘液的生物学与理化特性及其对荒漠
环境的生态适应机制, 并为推动我国对荒漠植物粘液种
子的理论与应用技术研究及西部荒漠区植物物种多样性
保护和生态保育提供重要的理论依据。
1 种子粘液的化学成分
自Bailey和Norris(1932)发现白芥(Sinapis alba)种子
粘液中含有可扩散的纤维素以来, 一些学者相继对十字
花科、菊科和车前科等一些植物种子的粘液成分进行
了研究。从主要成分看, Bailey(1935)认为粘液是一类
异源多糖体系。Frey-Wyssling(1959)认为粘液中含有
大量未酯化的半乳糖醛酸 , 具有很好的亲水性。
Windsor等(2000)认为粘液本质上可能是果胶、半纤维
素或纤维素。Western等(2004)认为粘液主要由果胶组
成, 包括同型的半乳糖醛酸(homo-GalUA)和鼠李糖半乳
糖醛酸聚糖 I(rhamnogalacturonan I)。此外, Fahn
(1990)还根据种皮粘液中是否含纤维素将其分为两类:
一类不含纤维素, 构成次生壁, 此类粘液存在于亚麻属
(Linum)和车前属(Plantago)植物中; 另一类含纤维素微
纤丝, 吸湿后的结构强力比纯粘液大, 因而粘液不易流
失, 此类粘液构成初生壁, 存在于独行菜属植物中。从
研究类群来看, 十字花科植物白芥的种子粘液普遍含有
L- 阿拉伯糖、D- 半乳糖、L- 鼠李糖、D- 葡萄糖(纤
维素的成分)和 D - 半乳糖醛酸( B a i l e y , 1 9 3 5 )。
Lepidium sativum 的种子粘液含 L-阿拉伯糖、D-木
糖、D- 半乳糖、L- 鼠李糖、D- 半乳糖醛酸、4-O-
甲基-D-葡萄糖醛酸、D-葡萄糖和甘露糖(Tyler, 1965a,
1965b)。Brassica campestris 种皮粘液中含有中性
糖、蛋白质和脂质(van Caeseele, 1987)。拟南芥
(Arabidopsis thaliana) Sendai生态型种皮粘液的主要
化学成分为半乳糖醛酸, 其次是中性单糖(Goto, 1985);
Col-2生态型种皮粘液成分为鼠李糖、半乳糖醛酸以及
中性单糖Glc和Fuc(Western et al., 2000); 而野生型
含有甲基酯化的同型半乳糖醛酸和稳定结构的与钙连接
的同型半乳糖醛酸, 单糖有鼠李糖和半乳糖醛酸(Willats
et al., 2001)。Lesquerella fendleri 种子粘液中含有
葡萄糖、半乳糖、甘露糖、鼠李糖、阿拉伯糖、木
糖和半乳糖醛酸, 在多聚糖上还连接有一定量的蛋白质
(10％-33％), 以及连接糖醛酸所需的阳离子钙和镁
(Abbot t e t a l . , 1994)。菊科白沙蒿(Ar temis ia
sphaerocephala)瘦果粘液成分中以D-葡萄糖含量最多,
其次为 D-甘露糖、D-半乳糖、L-阿拉伯糖和木糖(魏
明山和屠传忠 , 1 9 8 0 )。车前科植物亚麻籽车前
(Plantago psyll ium)的种皮粘液被认为是多聚糖醛
(polyuronides)混合物, 由d-半乳糖醛酸结合L-阿拉伯
糖组成, L-阿拉伯糖又与分子链长为8-35个的D-木糖
及少量的X-体(X-body)相结合(Anderson and Fireman,
1935)。
上述研究结果表明: 种皮粘液的化学成分主要是果
胶类多糖物质, 如半乳糖醛酸和纤维素等, 且不同类群植
物的种子粘液成分略有不同。
2 粘液及粘液种皮的形态特征
2.1 粘液形态特征
种皮粘液的形态因不同植物粘液种子表皮细胞的形状及
粘液沉积的部位不同而异。如车前科植物 Plantago
coronopus 的种子粘液以单链形式存在, 呈螺旋型带状,
位于种皮相邻的表皮细胞间, 隆起并垂直于种皮表面
(Gutterman and Shem-Tov, 1996)。十字花科植物的
粘液环绕一个中心核沉积, Heliophila latisliqua var.
416 植物学通报 24(3) 2007
macrostylis的种皮粘液位于种子表皮窄而深的穴纹内
(Atal, 1960); 拟南芥的粘液呈环形堆积在种子表皮细胞
的外切向壁和小柱之间(Western et al., 2000)。爵床
科植物Blepharis persica 的种子粘液呈螺旋状或盘状
紧密盘绕在种子表皮的多细胞毛上, 在多细胞毛和种皮
细胞外壁形成加厚的次生壁(Gutterman et al., 1973)。
亚麻科植物亚麻(Linum usitatissimum)的种子粘液物质
分布于种子外表皮细胞的胞腔内, 呈层状排列(Hayward,
1938)。千屈菜科植物Cuphea viscosissima 的粘液位
于种皮细胞外壁的螺旋型丝状突出物中( C o r r e n s ,
1892)。菊科蒿属(Artemisia)植物的粘液瘦果分泌的粘
液物质无色, 呈半透明状, 粘液层由许多层堆积而成, 沿
瘦果长轴堆积成许多条纹状突起, 而在2条条纹状突起
之间, 具有与长轴垂直的小的条纹状突起(黄振英等,
2001), 使果实表面纹饰呈凹凸不平的梯形搓板状(马骥
等, 2002)。
由此可见, 粘液种子的粘液物质有螺旋状和层片状
两种形态。从其来源及存在部位看, 粘液物质可分为两
类: 一类是粘液物质来自种皮细胞的次生壁, 与表皮细胞
壁紧密结合, 不易分离(Gutterman and Shem-Tov, 1996,
1997a); 另一类是粘液物质覆盖在表皮细胞壁的外侧, 粘
液层与表皮细胞壁间无紧密连接, 易分离(黄振英等,
2001)。
2.2 粘液种皮细胞的形态特征
迄今为止, 对粘液种子的种皮形态特征的研究主要是对
其表皮和种皮横切面的微形态观察。如车前科植物
Plantago coronopus的种子由一层吸水时能向外形成粘
液层的表皮细胞所覆盖, 沿着两相邻细胞的细胞壁具有
向上突出的种皮结构。该结构与种皮垂直, 将种子放在
湿润的自然沙土表面时便可形成粘液(Gutterman and
Shem-Tov, 1996)。十字花科涩荠属植物的种子在粘液
扩散后, 每个种皮细胞中央有一圆柱体(Stork, 1971;
Vaughan and Whitehouse, 1971)。Carrichtera annua
的种皮由周缘层和亚周缘层2层细胞构成, 其中前者比
后者宽且长, 细胞壁中的微纤丝排列方向清晰可见。种
子吸水后每个周缘细胞彼此分开, 即将形成粘液的葡萄
糖醛酸呈同心环状排列。而Anastatica hierochuntica
种皮仅由一层细胞构成, 垂直于表面的种皮结构出现在
两相邻细胞的细胞壁上, 细胞壁中微纤丝的沉积方向与
种皮表面平行(Gutterman and Shem-Tov, 1997a)。拟
南芥Col-2生态型粘液种子的种皮由六角形细胞和突出
的小柱结构构成, 且外侧细胞壁呈放射状加厚(Western
et al., 2000)。亚麻科植物粘液种子的种皮由几层细胞
组成, 最外层细胞呈立方体或多角形, 外切向壁内侧有成
层的粘液物质, 几乎充满胞腔, 表皮层下有1或2层环形
细胞, 下面还有1层平行于种子纵轴的具纹孔的长形厚
壁细胞, 再向内有2层带状的与厚壁细胞垂直的含有淀
粉的薄壁细胞, 在种子发育中当淀粉被其它组织吸收后
破碎消失( H a yw a r d , 1 9 3 8 )。菊科 A r t e m i s i a
monosperma与白沙蒿粘液瘦果的果皮都是由2层死细
胞组成, 细胞壁很厚, 果皮的表皮细胞壁与粘液层之间无
紧密连接(Huang et al., 2000; 黄振英等, 2001)。千屈
菜科Cuphea viscosissima粘液种子的种皮表皮细胞外
壁上产生一伸入细胞内的线状赘疣, 其壁皱起呈密螺纹
状, 种子吸湿后螺纹状赘疣内的粘液迅速膨胀, 赘疣像手
指套向外伸出形成毛发状结构(Correns, 1892)。可见
不同种类的粘液种子的种皮细胞层数、形态及粘液物
质沉积的位置也各不相同。
3 粘液细胞分化、粘液物质的形成、调
控与释放
3.1 粘液细胞分化与粘液的形成
目前国际上对粘液细胞分化的研究不多, 仅见 Hyde
(1970)、Windsor等(2000)和Western等(2000, 2004)
对卵叶车前(Plantago ovata)和拟南芥种皮粘液细胞分化
和粘液形成的研究。
卵叶车前粘液种子表皮细胞的成熟过程可分为两
步。第一步, 传粉后种皮细胞开始增大, 细胞核尤其是
核仁的体积增大, 多核糖体在粗糙内质网上排列, 大淀粉
粒合成, 高尔基体和小泡的数目增加。此时细胞体积可
增加 30-40倍。第二步, 细胞自行扩大, 淀粉粒降解,
粘液合成并溢出, 原生质体退化。液泡内、质膜与胞
417刘晓风等: 荒漠植物种子粘液的生态学意义
壁之间沉积粘液, 同时高尔基体小泡的数量和大小明显
增加, 液泡与退化原生质体融合, 原生质体几乎完全解
体, 成熟时仅剩下原生质体残迹位于细胞的底部。此时
细胞不过是容纳粘液的“口袋” (Hyde, 1970)。
拟南芥种皮粘液细胞的分化包括细胞生长、形态
发生、粘液生物合成和分泌、细胞质重组以及次生壁
形成等一系列有规律的复杂过程。该过程可分为5个阶
段(图1)。(1)受精后不久, 珠被外层细胞的液泡膨大, 细
胞质向细胞周围移动。(2)由于造粉体积累、生长以及
细胞质重组, 形成了横跨细胞中央的细胞质丝。当细胞
达到最终大小、造粉体积累达到最大程度时开始分泌
粘液。(3)当细胞中央形成柱状细胞质、液泡变小时, 小
泡遍及整个细胞质, 粘液逐渐积累。(4)随着粘液产生的
结束, 次生壁在柱状细胞质周围出现并形成小柱。另
外, 造粉体收缩, 液泡局限于细胞质下狭小的空间内。
(5)随着细胞失水、粘液浓缩, 珠被外层细胞的外侧细胞
壁呈现出放射状加厚和小柱的轮廓(Western et al.,
2000, 2004)。
拟南芥种皮的粘液在珠被外层细胞的高尔基体中产
生, 在囊泡中沉积, 并在细胞骨架(尤其是肌动微丝)的引
导下向指定区域运动, 最后分泌到质膜和初生壁之间, 成
为胞外基质的一部分, 失水后的粘液位于小柱和放射状
胞壁之间(Western et al., 2000)。造粉体在粘液产生
前和分泌过程中大量积累, 但其本身对种皮细胞的分化
和形成并不是必要的, 也不是粘液的前体物, 可能在粘液
细胞形成和分化过程中为细胞壁的形成提供碳源
(Western et al., 2000; Windsor et al., 2000)。
拟南芥种皮粘液细胞形成过程中, 在粘液分泌后由
次生壁包被形成的柱状细胞质或小柱, 仅在十字花科部
分种类中出现, 说明其形成并不是粘液分泌细胞的本质
特征。但它的存在提高了表皮细胞的表面积 /体积的比
值, 增加细胞向外分泌的速度, 从而加快了粘液的沉积。
因此它的存在可能是在分泌粘液时为种皮细胞外壁提供
一个坚硬的支持或维持种皮结构的完整性(Western et
al., 2000)。
3.2 种皮粘液细胞形成及粘液生物合成的基因
调控
有关种皮粘液细胞形成过程粘液物质生物合成的基因调
控目前仅局限于对拟南芥及其突变种的研究(Western et
al., 2001, 2004)。
拟南芥的种皮细胞分化经历了果胶粘液的生物合成
和分泌、细胞质重组和次生细胞壁生物合成等一系列
复杂的过程, 而这些过程都受到基因调控。Western等
(2001)对拟南芥种皮粘液细胞形成过程各阶段几种基因
的作用进行了描述(图 2)。其中AP2(APETALA2)基因
控制2层种皮细胞的分化, 使种皮粘液细胞的形成从第
2阶段进入第 3阶段; TTG1(TRANSPARENT TESTA
GLABRA1)、GL2(GLABRA2)和MUM4(MUCILAGE-
MODIFIED4)调控粘液的产生和细胞质重组, 它们对第3
阶段的完成起重要作用; MUM3 和MUM5影响糖的组成,
从而控制第 3阶段中粘液的生物合成; 而 MUM1 和
MUM2在第4阶段细胞壁修复和粘液沉积中起一定的作
图 1 拟南芥种皮粘液细胞分化的 5个阶段
Figure 1 The five stages of mucilage cell differentiation in the
Arabidopsis seed coat (Western et al., 2000)
418 植物学通报 24(3) 2007
用, 从而控制粘液的释放(W estern et al., 2001)。
MYB61促进链状鼠李糖半乳糖醛酸的积累, 从而控制种
皮粘液的沉积和释放过程; TTG1的作用是维持种皮细
胞的分化状态, 控制着不同于 MYB61的另一条支路
(Penfield et al., 2001)。Western等(2004)认为, 在拟
南芥种皮粘液分泌细胞分化过程中, 至少有2条支路控
制粘液的生物合成(图3)。一条支路是通过TTG1和GL2
控制MUM4的转录。 MUM4基因编码一种假定的NDP-
L-鼠李糖合成酶, 这种酶能合成粘液的主要成分果胶鼠
李糖半乳糖醛酸 I(RG I), MUM4在种皮中受到 AP2、
TTG1和GL2的调控。另一条支路是通过 TTG1激活
TTG2从而控制粘液的生物合成。与此同时, 这条支路
还可能通过MYB61控制合成RG I的其它蛋白质表达子
来控制粘液的产生(Western et al., 2004)。RHM2基
因控制合成粘液的主要成分果胶鼠李糖半乳糖醛酸 I
(Usadel et al., 2004)。
3.3 粘液物质的释放
粘液物质是在果实或种子发育过程中, 由子房壁或珠被
外层细胞产生, 分泌到果皮或种皮外的粘液层, 它的释放
与表皮细胞外切向壁的崩裂有关(Western et al., 2000,
2001)。Zohary(1937)曾将种子粘液的释放分为 7种方
式: (1)种子整个表皮作为粘性覆盖物释放; (2)种皮最外
层细胞壁变得具有粘性; (3)从细胞的外壁长出螺旋形丝
状突出物, 该突出物伸入细胞内, 湿润后细胞外壁打开一
小口, 丝状突出物内的粘液物质膨胀并被挤出; (4)种子
表皮细胞中的粘液从裂缝中挤出; (5)粘液仅在亚表皮产
生, 表皮由于粘性细胞的膨胀而破裂; (6)表皮细胞上的
纵脊变得具粘性或粘性细胞仅在种子边缘产生; (7)种皮
的绒毛和小突起产生粘液(van Rheede et al., 1999)。
后来的研究也证实了上述观点。如亚麻科植物的种子
吸水后, 种子外表皮细胞的胞腔内粘液物质迅速膨胀, 表
皮细胞外壁角质层隆起并破裂, 胞间层也破裂(Hayward,
1938)。车前科植物 P. coronopus 的种子吸湿后, 首
先是相邻表皮细胞分开, 每个表皮细胞壁外围形成粘液,
粘液变成凝胶状态并向边缘延伸, 最终在种子表面形成
粘液层(Gutterman and Shem-Tov, 1996)。十字花科
植物Anastatica hierochuntica 和Carrichtera annua 种
图 2 拟南芥种皮粘液细胞分化过程中的遗传调控
Figure 2 The genetic regulation of mucilage cell differentia-
tion in the Arabidopsis seed coat (Western et al., 2001)
图 3 拟南芥种皮粘液细胞分化过程中调控粘液产生的遗传路径
Figure 3 The genetic pathway for the regulation of mucilage
production during seed coat secretory of Arabidopsis (Western
et al., 2004)
419刘晓风等: 荒漠植物种子粘液的生态学意义
子粘液的分泌过程可分为2个阶段: 第1阶段, 表皮细胞
彼此分开, 细胞长度增加; 第2阶段, 细胞周围的葡萄糖
醛酸形成粘液结构(Gut te rm an and Shem-Tov,
1997a)。唇形科植物一些种类的果实遇水后, 表皮细胞
中连续的丝状内含物先形成螺旋形盘绕, 再呈细线状向
外分泌(Hedge, 1970)。玄参科植物 Hemimer is
montana 的种子在粘液化过程中, 粘液物质呈螺旋形、
绳簇状展开 , 伸长后形成蜂窝状结构。菊科植物
Euryops dregeanus 和E. tenuissimus 的果实吸水后,
果皮毛中无规则盘绕的细线状粘液在细胞破裂后呈丝状
向外分泌(van Rheede et al., 1999)。
由此看来, 粘液种子吸湿后粘液膨胀, 从种子的表皮
或亚表皮细胞及其衍生物的内部或周围释放出来。不
同植物类群的种子释放粘液的部位和方式不同。
4 种皮粘液的生态学意义
对荒漠植物来说, 粘液种子的产生可能是其对荒漠环境
的进化适应特征之一(Huang and Gutterman, 1999b)。
种皮粘液物质的存在对荒漠植物种子的扩散、定居、
防御捕食、萌发及幼苗存活等都具有重要的生态意
义 。
4.1 粘液物质对种子扩散和定居的影响
粘液物质对种子扩散和定居的影响主要表现在 4个方
面。(1)减少种子在水中的比重(van Caeseele, 1981), 使
一些体积较小的种子在水面上具有漂浮能力, 能扩散较
远的距离, 在盐土荒漠中漂浮时间更长(Fahn, 1990)。
如在自然条件下, P. coronopus的粘液种子能在一场引
起地表径流的降雨中顺水漂流至少10分钟, 扩散出很远
的距离(Gutterman and Shem-Tom, 1996)。在实验室
条件下, Artemisia monosperma约一半的粘液瘦果能
在蒸馏水上漂浮3天, 而在不同浓度的盐溶液中漂浮的
瘦果更多、时间更长(Huang and Gutterman, 1999b)。
(2) 粘液种子扩散后受潮或吸水, 粘附在土壤表面, 能阻
止被风雨从母株附近带到较远的、不利于生存的环境
中(Fahn, 1990; Huang et al., 2000)。如在自然生境
的一场小雨后, A. monosperma瘦果在流水中下沉较早,
小而轻的瘦果与地表沙粒紧密结合, 从而阻止其被雨水
或风带走(Huang and Gut terman, 1999b)。P.
coronopus的种子吸水10分钟后就能扩散出去, 再过10
分钟就能牢牢地粘附在土壤表面(Gutterman and Shem-
Tov, 1996)。将 Carvichtera annua和 Anastatica
hierochuntica的种子放在装有浸透的沙土培养皿中, 种
子很快形成粘液层并与土壤表面粘附在一起, 冻干后就
能清楚地看见种子粘液与土壤表面的粘附(Gutterman
and Shem-Tov, 1997a)。(3) 粘液物质使种子大粒化, 防
止风将其移位并进一步传播(黄振英等, 2001)。如白沙
蒿瘦果粘住沙粒后的重量可达瘦果自身重量的 16-27
倍, 瘦果吸水后形成胶状或淀粉糊状的粘液层, 粘性极
大, 并最终包裹整个瘦果或将瘦果与沙粒连在一起。当
沙土上的瘦果遇水后, 其粘液层会将周围的沙粒粘附于
瘦果上, 瘦果的粘液物质越多, 粘附的沙粒就越多, 这样
就使种子大粒化。风洞实验结果表明, 白沙蒿种子的起
动风速为514 m·s-1, 但自然粘结成沙团后, 风速增加到
717 m·s-1才能将其移动, 提高了抗风能力(黄振英等,
2001)。(4)粘液种子扩散时若遇风雨天气, 即可附着在动
物或周围其它植物的茎、叶上, 或在扩散后粘附在其它
具钩、刺等附属物的果实上, 借助动物或风力传播更远
的距离(Fahn, 1990)。
由此可见, 粘液物质对粘液种子的扩散和定居具有
重要的影响。它既有利于种子远距离传播, 增加寻找新
生境的可能性, 也有利于种子在母株附近定居, 防止被风
雨带到较远的、不利于生存的环境中。
4.2 粘液物质对种子萌发的影响
Witztum 等(1969)通过实验证明了粘液对种子萌发有一
定的影响。Huang和Gutterman(1999a, 1999b)、阿
衣古力等(2000)和黄振英等(2001)在去除粘液和不去粘
液条件下对 3种蒿属植物种子萌发特性的研究也表明,
种皮粘液物质对粘液种子的萌发率和萌发速度具有明显
的影响。
那么, 这些影响究竟表现在哪些方面呢？从直接的
影响因素看 , W i t z t u m 等( 1 9 6 9 )以及 H u a n g 和
420 植物学通报 24(3) 2007
Gutterman (1999a, 1999b)曾认为粘液中所含的化学成
分可能对粘液种子中胚的形成及瘦果萌发具有十分重要
的作用。但在白沙蒿瘦果萌发不同阶段的种胚提取物
中, 几种可能降解粘液物质的多糖内切酶以及外切糖苷
酶都无法降解果皮粘液物质, 表明果皮外层的粘液物质
无法在种子萌发的早期被水解, 不能直接为种子萌发提
供营养物质(Huang and Osborne, 2002a, 2002b)。对
白沙蒿胚提取物中能降解种子表皮物质的内糖基酶和外
糖基酶的活性检测表明, 没有任何酶水解表皮粘液物质,
也没有任何可供种子萌发的物质产生, 用多聚半乳糖醛
酸酶对种子表皮进行长时间处理后才有糖被降解释放。
这表明粘液对酶的水解具有很强的抗性, 虽不可能作为
胚的营养资源, 但能在荒漠条件下使胚保持较长时间的
水合状态, 对细胞的修复、维持染色体组的完整性和
改善种子的生存力具有重要作用 ( H u a n g a n d
Gutterman, 2004)。由此看来, 粘液物质不能直接为
种子萌发提供营养物质, 它主要通过改变制约种子萌发
的环境条件来间接地影响粘液种子萌发。在荒漠环境
中, 种皮粘液物质对粘液种子萌发的间接影响主要包括
4 个方面。
4.2.1 增强种子的吸水和保水能力
在干旱荒漠环境中, 水分是制约种子萌发的一个重要因
素。种皮粘液的吸水和保水能力对种子萌发具有举足
轻重的作用, 是植物在水分利用率较低或多变环境条件
下的一种适应(Penfield et al., 2001)。如白沙蒿粘液
瘦果、去粘液瘦果以及粘液本身三者的吸水过程是相
似的, 但粘液瘦果和粘液本身最终的吸水量却远远大于
去粘液瘦果最终吸水量(黄振英等, 2001)。白沙蒿粘液
瘦果具有很强的集水和反复吸水、脱水能力(Huang
and Gutterman, 2004)。导致这些现象的原因有两方
面。一方面, 粘液种子一般都很小, 而果实周围粘液层
的体积相当大, 使种子的表面积/体积增大, 有利于果实
与土壤水分充分接触 , 从而提高了果实的吸水能力
(Huang and Gutterman 1999b; 张勇等, 2005)。另一
方面, 粘液中所含相当多的未酯化半乳糖醛酸对水分具
有很大的吸附能力, 遇水膨胀, 使种子能在短时间内(60-
120分钟)吸收大量水分, 而且粘液使种子具有较强的保
水能力, 失水较慢(Huang and Gutterman, 1999a,
1999b; Huang et al., 2000; 张勇等, 2005)。
粘液的吸水和保水能力具有生态学意义。首先, 粘
液的反复吸水能使种子在干旱少雨的荒漠环境中有效利
用有限的降水而不至失水或快速脱水死亡, 保持活力和
生命力(阿衣古力等, 2000; 黄振英等, 2001; 袁祯燕等,
2005)。其次, 粘液还能使种子在无法利用有限水分萌
发时, 及时将吸入种子内的水分吸附出来, 使种子处于安
全含水量状态, 有利于种子有效利用土壤水分以渡过不
良季节。
4.2.2 增强种子的保护和防御作用
粘液种子与周围土壤粘附, 可使种子大粒化。一方面,
可在粘液的润滑作用下使种子下沉到地表下一定深度,
此深度有适宜瘦果萌发的光照和充足的水分条件, 更利
于种子萌发(Huang and Gutterman, 1998; Huang et al.,
2000)。另一方面, 由于荒漠中食物缺乏, 种子或果实
可能被荒漠中的食种子动物(主要是蚂蚁)采集并消耗。
大粒化可使蚂蚁搬运种子时间延长, 使种子有足够时间
在被采食前萌发, 而蚂蚁不采食已萌发的种子, 这样减少
了对种子的消耗, 保障了种子库的长期存在及种群的延
续(Gutterman, 1993, 2002; Huang and Gutterman,
1999b, 2000; Huang et al., 2000; 张勇等, 2005)。此
外, 种皮粘液还有可能帮助种子抵御有毒化学物质的毒
害作用(Haughn and Chaudhury, 2005)。
4.2.3 调节种子的萌发
在自然条件下, 爵床科植物Blepharis persica 种皮上具
粘液的多细胞毛在水中膨胀, 当环境水分过多时, 膨胀的
细胞壁粘液一方面可将毛间空隙填满, 形成一个阻止氧
气进入的屏障; 另一方面可使毛伸展, 支撑种子远离土
壤, 阻止种子萌发的根伸入土壤。而在降水停止或多余
的水褪去后, 伸展的粘质种皮毛将种子倾斜45°角固定
在土壤表面, 使根尖接触潮湿的土壤表面。这些特点说
明粘液物质能调节种子的萌发(Gutterman et al., 1967;
Witztum et al., 1969; Gutterman, 1993, 2002)。对
421刘晓风等: 荒漠植物种子粘液的生态学意义
拟南芥产生粘液的野生种和具产生粘液缺陷的突变种的
比较研究表明, 粘液的存在限制了环境与种子之间的气
体和液体交换, 使种皮的透水透气性变差, 可能引起种子
休眠(杨期和等, 2006)。种子休眠能延长休眠胚的生命
力, 对胚起保护作用, 并阻止种子在不适宜条件下萌发
(Haughn and Chaudhury, 2005)。
4.2.4 增强光敏感性, 促进种子萌发
光对种子萌发的调节, 是通过具有Ser/Thr蛋白激酶活
性的光敏色素 PhyA、PhyB、PhyC、PhyD和 PhyE,
以磷酸化/去磷酸化方式调节其它与萌发相关基因的表
达(王伟青, 程红焱, 2006)。Artemisia monosperma的
粘液瘦果对光强很敏感, 能在沙土 0-4 cm内萌发。在
此范围内, 不仅光能到达瘦果, 而且土壤湿度也刚好能促
使种子萌发, 并有利于幼苗形成。随着沙土盖度的增
加, 光强随之降低, 瘦果萌发减慢且萌发率降低(Huang
and Gutterman, 1998; Huang et al., 2000)。生长在
中国北部沙漠中的白沙蒿和油蒿(A. ordosica)果实也具
有类似的特点(Huang and Gutterman, 1999a, 2000)。
由此可见, 种皮粘液物质对粘液种子萌发的间接影
响主要是通过影响种子的吸水和保水能力、保护和防
御能力、吸水后的物理调节能力以及增强对光的敏感
性来实现的。这些间接影响确保了粘液种子的存活及
在合适的时间和环境条件下萌发, 对荒漠植物在严酷环
境中的生存具有重要的生态学意义 ( H u a n g a n d
Gutterman, 1999a, 1999b)。
4.3 种皮粘液对幼苗生存的影响
粘液种子的漂浮能力使其随地表径流扩散到洼地或沿渠
沟漂流, 这样能获得更充足的水分, 从而增加种子萌发和
幼苗存活的可能性(Huang et al., 2000)。
粘液物质有利于幼苗的生长。如蒿属植物粘液瘦
果发育的幼苗比去粘液瘦果发育的幼苗生活力强(Huang
and Gutterman, 1999a, 1999b; Huang et al., 2000)。
白沙蒿、油蒿及 Artemisia monosperma粘液瘦果萌
发的幼苗胚根较长、较强壮, 而去粘液的瘦果萌发的幼
苗胚根较短、较弱(黄振英等, 2001)。此外, 粘液还可
能作为土壤空隙间的润滑剂 , 有助于幼苗快速扎根
(Gutterman et al., 1967)。
因此, 在降水量稀少的荒漠地区, 种皮粘液物质对粘
液种子萌发后幼苗的存活和生长具有重要的作用, 它增
加了具粘液种子的荒漠植物幼苗在不可预测的荒漠环境
中的生存几率。
5 研究展望
粘液种子是荒漠植物在长期适应环境的过程中在种子特
性上所形成的一种生存对策。对粘液种子的研究已为
越来越多的种子生态学家和植物分子生物学家所关注
(Gutterman and Shem-Tov, 1996, 1997a, 1997b;
Huang et al., 2000; Western et al., 2001, 2004;
Haughn and Chaudhury, 2005)。但从已有的文献看,
这些研究多集中在通过形态学及野外观察而进行的生态
适应机制的探讨, 今后应从以下几个方面进行深入研
究 。
在扩大研究类群的基础上, 进一步加强对植物种子
粘液的化学成分与理化性质、粘液种皮结构及粘液的
生态功能等方面的研究, 全面揭示粘液种子对荒漠环境
的生态适应机制。并在此基础上进行粘液物质的人工
合成研究, 将其应用于植物种衣剂的生产, 将会产生出巨
大的生态效益, 可为荒漠区植被的恢复和荒漠化防治作
出重要的贡献。
加强对具粘液种子的植物类群的发生和系统演化研
究。目前国内外对具粘液种子的植物类群的起源及系
统演化特点的研究还是空白。今后应该在基于形态学
和分子系统学证据的基础上, 重点研究并揭示具粘液种
子的植物类群的发生和演化规律。
加强分子生物学研究。有研究报道, 粘液的生物合
成和粘液细胞的形态发生有一定关联, 粘液的合成启动
了细胞的形态发生(Western et al., 2004; Haughn and
Chaudhury, 2005)。但目前对粘液种子种皮粘液细胞
形成与粘液物质生物合成的分子调控机制的研究还很少
(Western et al., 2001, 2004)。这应该引起植物分子
生物学家的高度关注, 因为粘液种子有望成为研究基因
422 植物学通报 24(3) 2007
控制的糖类生物合成和分泌、次生细胞壁的生物合成
及细胞形态分化的理想模式体系(W es tern et a l . ,
2001)。
致谢 美国 Kentucky大学植物和土壤科学系 Carol
C. Baskin教授和 Jerry M. Baskin教授对本文的英文
摘要及表格中的英文对照进行了仔细修改, 谨致谢
意。
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424 植物学通报 24(3) 2007
Ecological Significance of Seed Mucilage in Desert Plants
Xiaofeng Liu, Dunyan Tan*
College of Forestry, Xinjiang Agricultural University, Urumqi, 830052, China
Abstract Seed mucilage consists of pectin polysaccharides that are secreted by the Golgi apparatus in epidermal cells to the cell
cavity and cell walls of the seed coat, which swells considerably upon wetting. Mucilagineous seeds commonly are found in
species of Brassicaceae, Asteraceae, Plantaginaceae and several other flowering plant families. Many taxa with mucilageous
seeds occur in deserts. Seed mucilage is ecologically advantageous for seed dispersal, germination, seedling development and
protection of seed, and thus it is an adaptation of plants to deserts and sand dunes. In addition to furthering our understanding of
the ecological and evolutionary aspects of desert plants to their environment, research on mucilaginous seeds will be helpful in
building a model system for exploring gene control mechanisms of carbohydrate synthesis and secretion, secondary cell wall
biosynthesis and cell morphogenesis. In this paper, we review recent advances on mucilaginous seeds, with emphasis on (1)
chemical composition of seed mucilage; (2) morphological characteristics of mucilaginous seed coats and mucilage; (3) biochemical
processes in and genetic regulation of differentiation of mucilage-secreting cells, mucilage biosynthesis and mucilage secretion in
the seed coat; and (4) ecological significance of seed mucilage. Finally, prospects for further research in this area are discussed.
Our purpose is to promote research on the seed biology of desert plants in China and to provide additional justification for protection
of biodiversity and for ecological conservation in the desert region of northwest China.
Key words desert plants, ecological adaptation, seed mucilage
Liu XF, Tan DY (2007). Ecological significance of seed mucilage in desert plants. Chin Bull Bot 24, 414-424.
(责任编辑: 白羽红)
*Author for correspondence. E-mail: tandunyan@163.com
第七届全国药用植物和植物药学术研讨会暨
新疆第二届药用植物学国际学术研讨会
由中国植物学会药用植物及植物药专业委员会和新疆植物学会主办、新疆大学生命科学与技术学院承办的第
七届全国药用植物及植物药学术研讨会暨新疆第二届药用植物学国际学术研讨会定于2007年 8月3-5日在新疆乌
鲁木齐市新疆大学举行。本次会议的主题是特殊地区药用植物(植物药)的开发和民族药研究。
会议研讨内容如下: (1)药用植物资源的保护和可持续利用; (2)植物药、天然药物生物活性物质及作用机理; (3)
植物药现代分析及质量标准; (4)植物药鉴定新技术及分子生物学; (5)中西药制剂、原料药及重要前处理新技术; (6)
濒危药用植物的保护与利用及中药材GAP实践; (7)民族植物药; (8)中药现代化; (9)中国西部药用植物保护和利用
在建设人与自然和谐社会的地位和作用。
会议联系方式
通讯地址: 中国新疆乌鲁木齐市胜利路14号新疆大学生命科学与技术学院 邮编: 830046
联系人: 阿不都拉.阿巴斯 电话: 0991-8583275 手机: 13579208499 E-mail: abdulla@xju.edu.cn
苏力坦.阿巴白克力 电话: 0991- 8582556，8583194 手机: 13579829680
E-mail: sultan@xju.edu.cn或ssultan816@163.com