全 文 ：植物学通报 2004, 21 (3): 346~351
Chinese Bulletin of Botany
①通讯作者。Author for correspondence.
收稿日期：2003-01-13 接受日期：2003-08-06 责任编辑：孙冬花
花器官决定的 ABC模型和四因子模型
1刘建武 2孙成华 1刘 宁①
1 (北京师范大学生命科学学院 北京 100875) 2(北京市环境保护监测中心 北京 100044)
摘要 简要介绍了花器官决定的同源异型基因作用模型——ABC模型的产生和发展过程。从早期ABC
模型发展到经典ABC模型，然后到ABCD模型，最后到A-E模型。花器官发育遗传学的创立和发展是
ABC模型产生的基础，ABC模型的建立促进了花器官发育遗传学的发展，而后者进一步发展的结果又
促使前者更加完善，从而进一步发展为四因子模型。
关键词 ABC模型，四因子模型，花发育遗传学
The ABC Model and the Quartet Model of
Floral Organ Identity
1LIU Jian-Wu 2SUN Cheng-Hua 1LIU Ning①
1(College of Life Sciences, Beijing Normal University, Beijing 100875)
2(Beijing Environment Monitor Center, Beijing 100044)
Abstract The ABC model was established in late 1980s to explain the genetic interactions between
floral homeotic mutations. As the progress in flower developmental genetics, the ABC model was
expanded to the ABCD model with the introduction of D class genes for ovary identity. More
recently, a A-E model was proposed and will be discussed in this short review.
Key words ABC model, Quartet model, The development genetics of flower
花的发育是植物发育过程中最引人注目的事件。传统生物学对花发育的关注可以追溯到
200年前。这和花不但拥有千姿百态的漂亮外表，而且显示出进化上的成功和其经济价值有
关。长期以来对花的研究多局限于形态描述和开花生理，有关花发育的分子遗传学研究只是
近 10多年的事。虽然时间不长，但研究成果令人瞩目，并且已发展成植物发育研究中的热
门课题。在花发育的分子遗传学研究中，对花器官的研究最为深入，已有较为成熟的实验模
型指导研究工作。该模型就是ABC模型，即花发育的同源异型基因作用模型 (许智宏和刘春
明, 1998；许智宏, 1999；张伟媚和陈善娜, 2001；Theissen, 2001)。
1 ABC模型的确立
典型双子叶植物的花从外向内由四轮结构组成，轮Ⅰ（最外轮）是绿色的类似叶子的萼
片，轮Ⅱ是色彩艳丽的花瓣，轮Ⅲ是雄蕊，轮Ⅵ是心皮。通过对主要模式植物拟南芥
专题介绍
3472004 刘建武等：花器官决定的 ABC模型和四因子模型
（Arabidopsis thaliana）和金鱼草（Antirrhinum majus）同源异型突变体的分离和研究，克
隆了调控各类花器官形成的花器官特征基因（floral organ identity genes，也称为同源异型基
因 homeotic selector genes），发现该类基因调控着同源异型突变体器官的错位发育。在这两
种模式植物中，同源异型突变体有一个共同特征：突变体相邻两轮花器官的发育同时受影响。
这些突变体可以分为 3类：第一类突变体在轮Ⅰ心皮取代萼片，在轮Ⅱ 雄蕊取代花瓣；第二
类突变体在轮Ⅱ 萼片取代花瓣，在轮Ⅲ心皮取代雄蕊；第三类突变体在轮Ⅲ 花瓣取代雄蕊，
在轮Ⅳ萼片取代心皮。此外，这些突变体常没有稳定性，在轮Ⅳ内不断产生突变的花器官(孟
征和许智宏, 1997；许智宏和刘春明, 1998；许智宏, 1999；Theissen et al., 2000；Theissen and
Saedler，2001；Theissen, 2001)。
花同源异型基因分为 a、b和 c 3类，早期认为它们是激活花器官整个遗传过程的开关，
a、b 和 c 的表达状态（开或关）为“开、关和关”时形成萼片；“开、开和关”形成
花瓣；“关、开和开”形成雄蕊；“关、关和开”形成心皮；“关、关和关”形成叶
片。这就是早期ABC模型(early ABC model) (Schwarz-Sommer et al., 1990；Theissen, 2001)。
随着实验结果的积累，早期ABC模型不断得到补充和修正，到 1991年，经典ABC模型
（classical ABC model）确立（图 1）。和早期ABC模型一样，经典 ABC模型中每轮花器
官的决定是 3类器官特征基因A、B和 C不同组合表达的结果。基因A单独表达形成萼片；
基因 A和 B都表达形成花瓣；基因 B和 C都表达形成雄蕊；基因 C单独表达形成心皮。相
图 1 拟南芥花器官决定的经典ABC模型
(a). 经典ABC模型; (b). 来源于拟南芥且在经典ABC
模型中提供花发育同源异型功能的蛋白质; "┤". 蛋
白质功能相互拮抗; "-". 蛋白质形成异源二聚体;
",". 蛋白质间作用方式未知
Fig.1 The classical ABC model of floral organ identity
of A. thaliana (Theissen, 2001)
(a). The classical ABC model; (b). The proteins from
Arabidopsis providing the floral homeotic functions in
the classical ABC model. Barred lines indicate antago-
nistic interactions. A hyphen indicates heterodimer
formation. A comma symbolizes that the mode of inter-
action is unknown.
应地存在 3组同源异型突变，使基因A、B
或 C中的一类缺失，导致花器官错位发育。
和早期ABC模型相反，经典ABC模型不认
为基因A、B和 C是先后激活。经典 ABC
模型中基因 A和 C相互抑制，当基因 C突
变后，基因 A在整个花中得已表达，相反
亦然(Coen and Meyerowitz, 1991；Colombo
et al., 1995; 刘良式, 1997；许智宏和刘春明，
1998；蔡小钿和王金发, 2000；Theissen et
al., 2000；Theissen and Saedler，2001；
Theissen, 2001；刘建武等, 2002)。由于经
典ABC模型较好地解释了花同源异型基因
对花器官决定的调控，解释了野生型和各
种突变体的形成原因，所以被广泛接受。
拟南芥的 AP1和 AP2属 A功能基因，
AP3和PI属B功能基因，AG属C功能基因。
金鱼草的 B功能基因是DEF和GLO，C功
能基因是PLE。它们都是 20世纪 90年代克
隆的编码转录因子，调控其他基因的转
录。除 AP2外，所有 A、B和 C基因都高
度保守，拥有一个 180个碱基对的DNA序
348 21(3)
列，称为MADS-box。该序列编码的转录因子粘着在相应DNA上调控该基因转录(Theissen et
al., 2000；Theissen, 2001)。
经典ABC模型也是一个可共检验的模型，根据它可推测基因功能缺失时花原基的发育情
况。如据经典 ABC模型，当 B和 C基因都失活，在花的所有轮中只有 A基因起作用，所
以各轮原基都将发育为萼片。此外由于C基因缺失，花发育将丧失确定性，轮的数目将增加，
后来通过杂交获得B和 C基因双突变体，其表型的确如此(Theissen, 2001)。
2 ABC模型的困境
经典ABC模型可以解释野生型和各种同源异型突变体的形成原因，预测基因缺失时花原
基的发育状况，对科研实践具有指导作用。经典 ABC模型的简单性和对称性也使其备受青
睐。该模型的建立极大地推动了花同源异型基因的研究，但随着研究的深入和花同源异型基
因数量的增加，出现了许多该模型无法解释的现象。
图 2 拟南芥花器官决定的ABCD模型
(a). ABCD模型; (b). 来源于拟南芥且在ABCD模型中提
供花发育同源异型功能的蛋白质; "┈ ". 未知C功能蛋白
质是否介入胚珠发育；"?". 推测AGL11是D功能蛋白
质；"┤ ". 蛋白质功能相互拮抗；"-". 蛋白质形成异源
二聚体；",". 蛋白质间作用方式未知
Fig.2 The ABCD model of floral organ identity of A. thaliana
(Colombo et al., 1995; Theissen, 2001)
(a). The ABCD model; (b). The proteins from Arabidopsis
providing the floral homeotic functions in the ABCD model. A
dashed line indicates the involvement of the C function in
ovule formation is still unclear. A question mark indicates the
role of AGL11 in providing the D function is hypothetical.
Barred lines indicate antagonistic interactions. A hyphen indi-
cates heterodimer formation. A comma symbolizes that the
mode of interaction is unknown.
在研究胚珠发育的调控时，从矮
牵牛（Petunia hybrida）中克隆了
FBP11，它专一地在胚珠原基、珠被
和珠柄中表达。异位表达 FBP11，转
基因植株的花被上形成异位胚珠或胎
座。抑制 FBP11表达，在野生型植株
形成胚珠的地方发育出心皮状结构，
所以 FBP11被认为是胚珠发育的主控
基因（master control genes），命名
为D功能基因，这样经典ABC模型被
扩展为ABCD模型(图2)(Angenent et al.,
1995; Colombo et al., 1995; 张宪省等，
1998；许智宏, 1999；Schneitz, 1999；
Theissen, 2001)。至今D功能基因只在
矮牵牛中发现，序列相似性分析表明
拟南芥的D功能基因是AGL11。FBP11
和AGL11都是MADS-box基因，和AG
的亲缘关系较近，有相似的基因表达
模式(Theissen et al., 2000；Theissen,
2001)。
AGL2、AGL4和AGL9属AGL2-like
基因，也是拟南芥中较早发现的一类
MADS-box基因。AGL2、AGL4和AGL9
在花瓣、雄蕊和心皮的原基都有表
达，单突变体没有明显表型变化，但
3突变体的四轮花器官都形成萼片状结
3492004 刘建武等：花器官决定的 ABC模型和四因子模型
构，花的形态不存在了，所以又将它们重新命名为 SPE1、SPE2和 SPE3。该 3突变体与 B
和 C双突变体（ap3:ag或 pi:ag）表型非常相似，说明 3突变体中 B和 C没有发挥作用，但
研究发现 B和 C的表达没有变化，所以 B和 C不是 SPE1~3的下游基因；在 B和 C双突变体
中 SPE1~3仍然表达，所以 SPE1~3也不是 B和 C的下游基因(Theissen, 2001)。
水稻（Oryza sativa）AGL2-like基因 OSMADS1发挥 B功能(Jeon et al., 2000); 大钉草
（Gerbera hybrida）AGL2-like基因 GRCD1发挥 C功能（Kotilainen et al., 2000）；拟南芥
AGL2-like基因 SPE既发挥B功能也发挥C功能。那么AGL2-like基因属于经典ABC模型中的
B功能基因还是C功能基因？有学者认为它们既不是B功能基因也不是C功能基因，是单独的
一类，命名为 E功能基因(Pelaz et al., 2000; Theissen, 2001)。
3 ABC模型的发展
经典ABC模型中A、B和 C被用于不同的概念：1) A、B和 C分别表示花分生组织（或
图 3 拟南芥花器官决定的 ABCDE模型（A-E模型）
(a). ABCDE模型; (b). 来源于拟南芥且在ABCDE模型中提
供花发育同源异型功能的蛋白质; "┈ ". 未知C功能蛋白质
是否介入胚珠发育; "?". 推测AGL11是D功能蛋白质; "┤
". 蛋白质相互拮抗; "-". 蛋白质形成异源二聚体; ",". 蛋白质
作用方式未知
Fig.3 The ABCDE(A-E) model of floral organ identity of A.
thaliana (Theissen, 2001)
(a). The ABCDE model; (b). The proteins from Arabidopsis
providing the floral homeotic functions in the ABCDE model. A
dashed line indicates the involvement of the C function in ovule
formation is still unclear. A question mark indicates the role of
AGL11 in providing the D function is hypothetical. Barred lines
indicate antagonistic interactions. A hyphen indicates heterodimer
formation. A comma symbolizes that the mode of interaction is
unknown.
花同源异型基因表达）的 3个区域，
A表示轮Ⅰ和轮Ⅱ，B表示轮Ⅱ和轮
Ⅲ，C表示轮Ⅲ和轮Ⅳ；2)3类同源
异型突变体，A突变体影响轮Ⅰ和轮
Ⅱ，B突变体影响轮Ⅱ和轮Ⅲ，C突
变体影响轮Ⅲ和轮Ⅳ；3) 3种调节功
能（同源异型），A 功能对应萼片，
A+B功能对应花瓣，B+C功能对应雄
蕊，C功能对应心皮；4) 3种花同源
异型基因，A类基因提供花同源异型
A功能，B类基因提供花同源异型 B
功能，C类基因提供花同源异型 C功
能。经典 ABC模型中 A、B或 C在
不同概念中的含义几乎完全统一，一
个典型的C类基因提供花同源异型C功
能，在区域 C表达，C类基因突变导
致C类突变体产生，该突变体C区域
的雄蕊和心皮对应地同源转化为花瓣
和萼片 (Theissen, 2001)。
D功能基因的发现，经典ABC模
型扩展为ABCD模型， E功能基因的
发现，又进一步扩展为ABCDE模型
或A-E模型(图 3) (Theissen, 2001)。事
实上，ABC模型的不断扩展导致其对
称性、简单性消失和模型中字母在不
同概念中的含义的混乱，E功能基因
350 21(3)
的出现更加重了问题的严重性，此时 ABC模型存在的基础已失去，四因子模型（quartet
model）应运而生(图 4)(Theissen and Saedler, 2001；Theissen, 2001)。
四因子模型的提出一方面是由于D和E功能基因的发现，导致经典ABC模型的混乱，更
重要的是基于以下实验结果。拟南芥花同源异型蛋白质（AP1、AP3、PI和 AG）在体外能
够相互形成二聚体，但是电泳迁移率变动分析实验（electrophoretic mobility shift assays，
EMSA，gel mobility shift assays）和酵母双向杂交实验（the yeast two-hybrid system）证
明花同源异型二聚体的形成在拟南芥或金鱼草体内有较高的选择性，尽管 B功能基因（金鱼
草的DEF和GLO、拟南芥的 AP3和 PI）和 C功能基因（金鱼草的 PLE和拟南芥的 AG）相
互作用决定了雄蕊的形成，但是 B功能蛋白质和C功能蛋白质不形成与DNA粘着的二聚体，
蛋白质二聚体是特定的，即DEF-GLO和AP3-PI。Egea-Cortines等(1999)在研究金鱼草花分生
组织特征基因（floral meristem identity gene）SQUA（AP1的直向同源基因）和 B功能基因
DEF和GLO的相互作用时，通过电泳迁移率变动分析和酵母双向杂交实验证明，DEF、GLO
和SQUA形成了多聚复合物。该多聚复合物与DNA粘着的亲合力与单个二聚体与DNA粘着的
亲合力不同，他们认为该复合物事实上是由DEF-GLO异二聚体和SQUA-SQUA同二聚体形成
的四聚体复合物，DEF-GLO和 SQUA-SQUA分别识别DNA序列（CarG-boxes）的不同元件，
所以他们提出了一个以该实验为基础的模型。如果四聚体复合物的形成在不同开花植物中是保
守现象，那么就可以解释拟南芥花同源异型蛋白质在体外可以相互形成二聚体，在体内却不
一定形成可以与DNA粘着的二聚体的原因了(Theissen, 2001)。后来实验证明拟南芥花同源异
型蛋白质可以形成包括SEP的多聚复合物，即AP3-PI与SPE3和AP1相互作用，AP3-PI与SPE3
和AG相互作用(Pelaz et al., 2000; Theissen, 2001)。
可以说实验结果的不断积累促进人们从蛋白质的层次思考花器官决定的问题，导致了四因
子模型的建立。该模型假设 4种花同源异型基因（或基因产物）的不同组合决定不同花器官
的特征。在拟南芥中蛋白质复合物AP1-AP1-?-?决定萼片形成，AP1-AP3-PI-SEP决定花瓣形
图 4 拟南芥花器官决定的四因子模型
"+". 激活作用; "-". 抑制作用; "?". 未知蛋白质
Fig. 4 The quartet model of floral organ identity of A. thaliana (Theissen and Saedler, 2001; Theissen, 2001)
A plus sign indicates activate. A minus sign indicates repress. A question mark indicates unknown proteins.
3512004 刘建武等：花器官决定的 ABC模型和四因子模型
成，AP3-PI-AG-SEP决定雄蕊形成，AG-AG-SEP-SEP决定心皮形成。这些蛋白质复合物（可
能是转录因子）通过粘着在特异目标基因的启动子上激活或抑制不同的器官特征基因发挥功
能。不同蛋白质复合物和DNA序列（可能是 CarG-boxes）之间亲合力的不同和不同基因启
动子区域的不同决定了蛋白质复合物和目标基因的相互选择。含AP1的蛋白质复合物抑制AG
基因的表达，含AG的蛋白质复合物抑制AP1基因的表达，实现了经典ABC模型中A功能和
C功能的拮抗(Theissen and Saedler, 2001；Theissen, 2001)。
综上所述，ABC模型的创立和发展是和花器官发育遗传学的创立和发展相伴随的。它们
既相互促进又相互影响，花器官发育遗传学的创立和发展产生了ABC模型，ABC模型的建立
曾极大地促进了花器官发育遗传学的发展，而花器官发育遗传学的发展又促使ABC模型不断
完善，最终形成了四因子模型。
参 考 文 献
刘良式, 1997. 植物分子遗传学. 北京:科学出版社, 353~451
刘建武, 刘宁, 孙卉, 蔡文启, 2002. 颈卵器植物MADS-box基因的研究进展. 植物学通报, 19: 150~155
许智宏, 刘春明, 1998. 植物发育的分子机理. 北京:科学出版社, 39~53; 89~106
许智宏, 1999. 植物发育与生殖的研究：进展和展望. 植物学报, 41: 909~920
张宪省, 马小杰, 郭海新, 1998. 胚珠发育的分子基础. 植物学通报, 15 (3): 1~5
张伟媚, 陈善娜, 2001. 花器官发育的ABC模型. 云南大学学报(自然科学版), 23:102~105
孟征, 许智宏, 1997. 高等植物的同源异型基因. 植物生理学通讯, 33:233~239
蔡小钿, 王金发, 2000. 植物MADS盒基因的功能和调节机理. 植物生理学通讯, 36: 277~281
Angenent G C, Franken J, Busscher M, van Dijken A, van Went J L, Dons H J M, van Tunen A J, 1995. A novel class
of MADS box genes is involved in ovule development in Petunia. Plant Cell, 7:1569~1582
Coen E S, Meyerowitz E M, 1991. The war of the whorls: genetic interactions controlling flower development.
Nature, 353:31~37
Colombo L, Franken J, Koetje E, van Went J, Dons H J M, Angenent G C, van Tunen A J, 1995. The Petunia MADS
box gene FBP11 determines ovule identity. Plant Cell, 7:1859~1868
Egea-Cortines M, Saedler H, Sommer H, 1999. Ternary complex formation between the MADS-box proteins
SQUAMOSA, DEFICIENS and GLOBOSA is involved in the control of floral architecture in Antirrhinum majus.
EMBO J, 18:5370~5379
Jeon J S, Jang S, Lee S, Nam J, Kim C, Lee S H, Chung Y Y, Kim S R, Lee Y H, Cho Y G, An G, 2000. leafy hull sterile1
is a homeotic mutation in a rice MADS box gene affecting rice flower development. Plant Cell, 12:871~884
Kotilainen M, Elomaa P, Uimari A, Albert V A, Yu D, Teeri T H, 2000. GRCD1, an AGL2-like MADS-box gene,
participates in the C function during stamen development in Gerbera hybrida. Plant Cell, 12:1893~1902
Pelaz S, Ditta G S, Baumann E, Wisman E, Yanofsky M F, 2000. B and C floral organ identity functions require
SEPALLATA MADS-box genes. Nature, 405:200~203
Schneitz K, 1999. The molecular and genetic control of ovule development. Curr Opin Plant Biol, 2:13~17
Schwarz-Sommer Z, Huijser P, Nacken W, Saedler H, Sommer H, 1990. Genetic control of flower development by
homeotic genes in Antirrhinum majus. Science, 250:931~936
Theissen G, 2001. Development of floral organ identity: stories from the MADS house. Curr Opin Plant Biol, 4:
75~85
Theissen G, Saedler H, 2001. Floral quartets. Nature, 409:469~471
Theissen G, Becker A, Rosa A D, Kanno A, Kim J T, Münster T, Winter K U, Saedler H, 2000. A short history of
MADS-box genes in plants. Plant Mol Biol, 42:115~149