全 文 ：第 35 卷第 15 期
2015年 8月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.15
Aug.,2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金资助项目(31071927, 31301888)
收稿日期:2013鄄12鄄13; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄09鄄25
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: wdm9610@ 163.com
DOI: 10.5846 / stxb201312132946
奚长海, 李东来, 张雷, 蔡玥, 万冬梅.食物和季节因素对杂色山雀贮食行为的影响.生态学报,2015,35(15):5026鄄5031.
Xi C H, Li D L, Zhang L, Cai Y, Wan D M.Effect of food and seasonal factors on the food caching behavior in the varied tit.Acta Ecologica Sinica,2015,
35(15):5026鄄5031.
食物和季节因素对杂色山雀贮食行为的影响
奚长海, 李东来, 张摇 雷, 蔡摇 玥, 万冬梅*
辽宁大学生命科学学院, 辽宁省动物资源与疫病防治重点实验室, 沈阳摇 110036
摘要:鸟类的贮食行为受很多因素的影响,其中食物和季节是两个十分关键的因子。 采用人工投食的方式研究杂色山雀冬、春
季节对松子和葵花籽两种食物的贮食选择,以及食物和季节因素对贮食位点的空间分布和微生境选择的影响。 结果发现,杂色
山雀优先贮食松子,仅在春季贮食少量葵花籽;主要选择树皮裂缝、灌木根部、草丛、石缝和苔藓下面五种生境进行贮食;其贮食
位点的空间分布呈分散状态,集中于投食点 100m范围内,密度分布随食物搬运距离的增加而递减。 其贮食模式和贮食位点的
微生境选择均受季节因素的影响,其中,贮食模式的季节变化可能是受生境中松子这种重要食物可获得性的下降所致,而杂色
山雀冬季对树皮裂缝的利用率明显高于春季,可能是与冬季的积雪覆盖限制了其对地面贮食点的利用有关。 杂色山雀的就近
贮食模式可能是为了增加贮食效率,关于不同个体之间贮食位点的差异,以及季节变化对贮食位点的空间分布格局的影响还需
进一步研究。
关键词:杂色山雀; 贮食行为; 食物选择; 微生境; 空间分布
Effect of food and seasonal factors on the food caching behavior in the varied tit
XI Changhai, LI Donglai, ZHANG Lei, CAI Yue, WAN Dongmei*
Key Laboratory of Animal Resource and Epidemic Disease Prevention, Department of Life Sciences, Liaoning University, Shenyang 110036, China
Abstract: Food caching behavior of birds is influenced by many factors, of which, the type of food and season are the two
most critical factors. In this study, we used artificial feeding to explore food selection and food鄄caching behavior by varied tit
(Parus varius) on pine and sunflowers seeds and to reveal the effects of the type of food and seasonal changes on the
microhabitat use and spatial distribution of food storage sites. The results showed that varied tit preferred to store pine nuts,
but during spring, they also stored a small percentage of sunflower seeds. They preferred to store the food within 100 m from
the feeder, in a scattered spatial distribution. The frequency of stored food within 100 m decreased with the increase in the
distance between food storage sites and feeders. The microhabitat of food caching included five kinds of locations: bark
fissures, shrub忆s root bark, grass, leaf blades, and moss. Both models of food caching and micro habitat selection in varied
tits were likely to be influenced by the season. The seasonal variations in the food鄄caching model was probably related to the
decline in the available pine trees in natural environments, while the increasing usage of bark fissures as food鄄caching
habitats was possibly related to the snow cover on the land. In general, varied tits preferred to store food in the proximity of
the feeder in order to increase the efficiency of food caching. However, individual variation in the spatial use of food caching
and the effect of seasonal variations require further study.
Key Words: varied tit; food caching; food choice; micro鄄environment; spatial distribution
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动物将食物储藏起来,在食物匮乏时期重新利用的行为称为贮食行为[1]。 贮食行为作为一种特殊的觅
食策略,在啮齿类动物和鸟类中普遍存在[2鄄3],其在应对食物的季节性波动中发挥着重要作用[4],特别是在高
纬度地区越冬的杂食性鸟类,其很大程度依赖贮存的食物来越冬[1,5]。 鸟类的贮食行为主要发生在秋季,但
在整个冬春季节,该行为依然存在[6]。 但随着季节的变化,环境中的食物资源的丰富度及可获得性将会发生
变化,这将影响鸟类对食物的选择和贮藏策略[7]。 不同食物的营养状况、适口性以及食物熟悉程度也将会影
响鸟类的贮食选择[8鄄10],特别是食物的熟悉程度在鸟类的贮食选择中发挥着更为重要的作用。 一般认为,鸟
类优先贮食更为熟悉的食物[11]。
鸟类的贮食主要有集中贮食和分散贮食两种方式[1鄄2]。 分散贮食行为主要是把食物分散储存在不同贮
食位点。 通常这些位点分布范围广,面积大,而集中贮食则分布范围小,仅有 1至数个贮食点[2]。 鸟类的贮食
位点类型多种多样,有些鸟类(如北山雀 Parus hudsonicus)喜欢把食物储存在树干上[12],有些鸟类(如星鸦
Nucifraga caryocatactes)则喜欢把食物贮存在土壤中[13]。 对山雀科小型雀鸟的贮食选择研究认为,其储藏位
点可位于树干,裂缝,灌丛,苔藓等不同的生境[7]。 贮食位点的选择对食物的安全和贮藏效果具有显著的影
响。 鸟类可根据食物的类型或季节变化来调整贮食位点的选择,以提高储存食物的隐蔽效果和再利用效率。
山雀科的许多鸟类均具有贮食行为[14鄄16]。 杂色山雀是一种典型的具有贮食行为的山雀科鸟类[17]。 其冬
季主要以红松和赤松松子及各种浆果为食,松子是其主要的贮食对象。 本研究采用人工投食的方式研究杂色
山雀对松子和葵花籽两种食物的贮食选择,以及食物和季节因素对贮食位点的空间分布和微生境选择的
影响。
1摇 材料和方法
1.1摇 研究地区概况
本研究在辽宁省仙人洞国家级自然保护区开展,该保护区位于大连市庄河北部(E 122毅53忆24义—123毅03忆
30义,N 39毅54忆00义—40毅03忆00义),海拔 200—680m,总面积 3574.7hm2。 该地区具有典型的海洋性季风气候,冬季
较为寒冷,常有积雪覆盖,主要植被为赤松鄄栎林植物群落,建群树种为赤松(Pinus densiflora)、红松(Pinus
koraiensis)、蒙古栎(Quercus mongolica)和水杉(Metasequoia glyptrobides)。 该地区是杂色山雀的重要分布区,
其为当地留鸟,冬季主要以红松及各种浆果或虫卵为食,具有典型的贮食坚果行为[17]。
1.2摇 实验方法
本研究采用定点投食实验来研究杂色山雀的食物选择及贮食行为。 投食材料选择红松松子(以下简略
为“松子冶)和葵花籽两种食物,其中,松子是当地杂色山雀越冬期的重要食物,也是主要的贮食对象,葵花籽
是研究区内较为罕见的食物资源。 为了比较在冬春季节不同食物供给情况下杂色山雀的贮食策略,分别于
2013年的 1月和 2013年 3—4月开展野外实验,每个阶段的投食实验为期 10d,每天投食时间为 8:00—10:30
和 14:00—16:00。
选取经常有杂色山雀活动的 4个投食点,投食点间距较远(>500m)。 每次投食实验在投食点同时投放松
子和葵花籽各 20—30 枚,使用 V90-Q5 迷你自动数字录像机对杂色山雀的取食及食物搬运行为进行记录。
通常情况下,每个投食点有 1—4 只数量不等的杂色山雀前来取食。 在每个投食点的 3 个不同角度各放置
1台针孔摄像机,摄像机与食物的距离为 0.3—0.5m,以保证良好的视野和拍摄效果。 实验后通过视频回放获
取每次取食或搬运的食物种类及取食次序。
食物被搬运后,通过跟踪观察(借助双筒望远镜 8伊12)确定食物的贮藏地点,用标签对贮食位点进行标
记,实验结束后使用 GPS进行定位,同时记录贮食点的生境类型。 在跟踪观察过程中需要多人合作,其中 1
人隐藏在投食点附近观察,其他人分散于距投食点约 50m 处,待杂色山雀啄取食物后,隐匿在投食点附近的
观察者将其飞行方向告知相应位置的观察者,进而有利于该位置观察者的观察。
1.2.1摇 数据分析
使用 ArcGIS 9.0软件对春季贮食位点的空间分布进行分析,统计东南西北 4 个方向上贮食位点的数量;
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同时,以投食点为中心,计算每隔 25m 空间内的贮食位点的数量和密度。 使用卡方检验(Chi鄄square Test)对
概率分布数据进行统计,使用非参数 Mann鄄Whitney U检验对取食次序数据进行分析。 统计分析在 R 软件中
完成,采用双尾型检验,P显著性设为<0.05。
2摇 结果
2.1摇 贮食种类选择
4个投食点中有 2 个投食点由于数据量少,没有参与后期分析,以下的统计与分析都是基于另外的 2 个
投食点的观察数据。 拍摄到杂色山雀有效贮食视频 2270 min,记录叼取食物 1232 次,其中,啄取松子的次数
为 1217次,葵花籽 15次。 杂色山雀从取食点啄取的食物仅一小部分( <1%)被直接取食,其余大部分被贮
存,贮存食物被实验者发现的概率约为 25.5%(表 1)。
表 1摇 杂色山雀对松子和葵花籽的取食及贮食偏好
Table 1摇 The preference of food鄄carrying and 鄄caching on Pine nuts and sunflower seeds in Varied Tits
季节
Season
视频时间 / min
Video time
叼食次数 /次
Frequency of food鄄carrying
松子
Pine nuts
葵花籽
Sunflower
seed
总计
Total
储存食物数量 /枚
Number of food caching
松子
Pine nuts
葵花籽
Sunflower
seed
总计
Total
储存食物被发现的概率 / %
Percent of foods that were
cached can be found
冬天 Winter 1020 563 0 563 126 0 126 22.4
春天 Spring 1250 656 15 671 179 9 188 28
总计 Total 2270 1217 15 1232 305 9 314 25.5
对取食点的视频分析发现,杂色山雀对两种食物的啄取具有明显的选择偏好,其取食松子的比例
(97.8%)显著高于葵花籽(2.2%;Chi鄄square test:字2 = 766.9,df = 1, P<0.001),且取食次序亦是松子显著早于
葵花籽(Mann鄄Whitney U:U= 4842,P<0.001)。 杂色山雀冬季仅啄取和储存松子,春季取食和储存少量葵花籽
(表 1)。 对两种食物的选择模式存在显著的季节差异(字2 = 10.9,df= 1,P<0.001)。
从贮食点发现的食物看,杂色山雀对两种食物具有明显的选择性(字2 = 176.9,df = 1, P<0.0001),其更倾
向于储存松子(97.1%),而较少储存葵花籽(2.9%)。 同时,杂色山雀对两种食物的选择倾向也具有明显的季
节差别(字2 = 4.6,df= 1,P= 0.032),其冬季不储存葵花籽,而春季存储约 4.8%的葵花籽。
2.2摇 贮食位点的微生境选择
杂色山雀的贮食模式为分散贮食,贮食点多位于投食点 10—200m 范围内,每个贮食点只储存 1 枚食物。
其贮食位点主要分为 5种生境类型,分别为树皮裂缝、灌木根部、草丛、石缝和苔藓下面(表 2)。 杂色山雀对
表 2摇 杂色山雀贮食位点的生境选择及类型
Table 2摇 Habitat preference of different habitat types in the food caching of Varied Tits
贮食生境
Habitats
食物数量 Number of foods /枚
冬季 Winter 春季 Spring
描述
Description
树皮裂缝 Bark cracks 65 59 主要为赤松、蒙古栎、水杉树皮裂缝处,贮存高度约 3—5m
灌木根部 Shrub roots 40 66
灌木主要为山花椒(Zanthoxylum)、锦带花(Weigela florida),迎红
杜鹃(mucronulatum Turcz),食物主要储存在其根部下侧,距根茎
部位约 1—2cm,常有落叶掩盖
草丛 Grass 13 35 主要储存在矮丛苔草(Carex callitrichos)的草丛基部
石缝 Crevice 8 14 主要为石头的缝隙及下侧
苔藓 Moss 0 14 藏于苔藓的下面
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图 1摇 杂色山雀贮食生境选择的季节变化
摇 Fig.1摇 Seasonal variation in habitat selection of food caching by
Varied Tits
5种生境具有明显的选择性 ( 字2 = 83. 8, df = 4, P <
0.001),其对树皮裂缝和灌木根部的选择高于其他 3 种
生境。 冬、春季节,杂色山雀对贮食生境的选择具有明
显的不同(字2 = 21.0, df = 4, P<0.001),冬季贮存于树
皮裂缝中的比例明显高于春季,而其他 4种生境的比例
则略低于春季(图 1)。
2.3摇 贮食位点的空间分布
杂色山雀的贮食点主要集中在距离投食点 100m
的范围内,其空间分布呈随机分散状态,在东南西北 4
个方向上的贮食点数量无显著差别( 字2 = 4.9, df = 3,
P= 0.182),其 5 种贮食生境在空间分布上也较为分散,
无明显的聚集趋势(图 2)。 另外,两种食物的贮食位点
也呈随机分散状态。
图 2摇 春季杂色山雀贮食点的空间分布
Fig.2摇 Spatial distribution of food caching in Varied Tit in spring
在空间距离上,杂色山雀为就近贮食,食物搬运距离较近,85.1%的贮食点分布于 100m范围内,其贮食位
点密度随与投食点距离的增加而呈现明显的下降趋势(字2 = 311.0, df= 6, P<0.001)。 5 种不同生境中贮食位
点密度的下降趋势无显著差异(字2 = 18.0, df= 12, P= 0.117;图 3)。
3摇 讨论
3.1摇 贮存食物选择
食物选择是鸟类取食策略研究的重要内容。 鸟类的食物选择受很多因素的影响,其中,包括食物的能量
大小、营养成分、可获得性、适口性等[18]。 对于具有贮食行为的鸟类来说,其对储存食物的选择除了受以上因
素的影响之外,还会受到其他因素的影响,比如食物的可储存性[10,19]、食物的季节波动[4,20]等,甚至食物的熟
悉程度也会影响鸟类贮食选择[11]。 鸟类在生活史过程中,形成了对某些固定食物的选择偏好,其在贮食选择
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图 3摇 不同距离上杂色山雀在不同生境中贮食点的密度变化
摇 Fig.3摇 spatial variations in the density of food caching in different
habitats by Varied Tits
过程也会更倾向于储存这些相对熟悉的食物[10鄄11]。 本
研究发现,在同时供给松子和葵花籽的情况下,杂色山
雀优先贮食松子,只有当松子储存完成后,才会取食瓜
子或储藏少量的瓜子。 杂色山雀的这种贮食选择一方
面可能是受食物能量大小和营养成分的影响,有研究认
为,单位重量松子的能量高于葵花籽[21],另一方面也符
合对固定食物的储存模式,因为该地区的杂色山雀的主
要食物和贮食对象即为松子,而葵花籽则几乎罕见。 本
研究还发现,杂色山雀对两种食物的选择模式存在比较
明显的季节变化,杂色山雀冬季仅贮食松子,而春季贮
食一小部分的葵花籽。 这符合食物丰富度的季节波动
对贮食选择的影响。 随着生境中松子数量的下降,杂色
山雀对松子的依赖性也在下降,从而调整其贮食策略,
储存或取食一定比例的其他可替代食物。
3.2摇 贮食位点的微生境选择
本研究发现杂色山雀主要有树皮裂缝、灌木根部、草丛、石缝和苔藓下面 5 种贮食位点,这和其他山雀科
鸟类的贮食位点选择类似[6]。 相对于仅具有地面贮食位点的鸦科鸟类来说,山雀类的贮食位点更为多样。
这种贮食位点选择更符合分散贮食策略。 灾难性盗食风险是促使鸟类形成分散贮食模式的进化动力[22]。 但
分散贮食则会相应地增加食物重取难度,特别是选择不同微生境的贮食策略[5]。 因此,盗食风险和食物重取
的难易程度二者之间的权衡在鸟类贮食策略选择中发挥着重要作用。 杂色山雀在树皮裂缝处的贮食位点相
对于其他位于地表的位点,其隐蔽性较差,被盗食风险较高。 该位点的比例在冬季和春季具有明显的季节变
化。 春季树皮裂缝中的贮食点比例明显低于冬季,而其他地面贮食点则相应增加。 这很有可能是与贮食位点
可获得性的季节变化有关,冬季由于积雪覆盖,地面可利用的贮食点有限,杂色山雀被迫选择把大量的食物储
藏于树干的树皮裂缝中,而春季积雪融化后,其贮食点则明显下移。 这与 Haftorn[12]的研究结果有一定的相似
性,即树上储食位点的比例随着雪覆盖程度的不同发生变化。
3.3摇 贮食位点的空间分布
尽管杂色山雀选择生境多样化的贮食位点,但其空间分布并不是呈相应的聚集分布,而是随机分布在投
食点周围,其贮食模式属于就近贮食,绝大多数的贮食点位于投食点 100m 范围内。 这种贮食点分布与绝大
多数山雀科鸟类的近距离贮食规律类似[23],但与星鸦选择数公里外的固定贮食区域进行贮食的行为不
同[1,6,13]。 杂色山雀选择就近贮食的现象一方面可能是为了增加贮食速率,另一方面也可能是由于本研究中
的投食点正好位于其冬季活动区域或附近。 为了进一步确定杂色山雀贮食位点的可塑性,未来可以通过调整
投食点与活动区域间隔距离的实验来研究其贮食位点的空间变化。
杂色山雀 5种储食位点在空间上镶嵌分布,并且其密度具有相同的变化趋势。 这说明春季生境中的潜在
贮食位点分布相对比较广泛,杂色山雀对这些微生境的选择也并不是十分苛刻。 本次研究由于没有做到个体
标识,所以关于不同个体间的贮食偏好对贮食位点空间分布的影响还不清楚。 另外,本研究中由于冬季的贮
食位点较少,未进行分析,所以关于季节间贮食位点空间分布的差异,特别是冬季积雪覆盖情况下,杂色山雀
贮食位点的分布格局,还需进一步研究。
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