全 文 ：第 34 卷第 22 期
2014年 11月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.34,No.22
Nov.,2014
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金(30960055); 国家公益性行业(农业)科研专项(20110300)
收稿日期:2014鄄01鄄24; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄03鄄14
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: lbp@ njau.edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201302270312
阿力甫·那思尔,祖母拉提·阿布都热依木,热依曼·阿迪,孟玲,李保平.多异瓢虫与七星瓢虫、大草蛉不同虫态间的集团内捕食.生态学报,
2014,34(22):6560鄄6567.
Naser Alipu, Zumlati Abuduroim, Roiman Ady, Meng L, Li B P. Intraguild predation among predatory insects Hippodamia variegata, Coccinella
septempunctata and Chrysopa pallens at different stages.Acta Ecologica Sinica,2014,34(22):6560鄄6567.
多异瓢虫与七星瓢虫、大草蛉
不同虫态间的集团内捕食
阿力甫·那思尔1,2,祖母拉提·阿布都热依木2,热依曼·阿迪2,孟摇 玲1,李保平1,*
(1. 南京农业大学植物保护学院,农作物生物灾害综合治理教育部重点实验室, 南京摇 210095;
2. 新疆师范大学生命科学学院, 乌鲁木齐摇 830054)
摘要:多异瓢虫、七星瓢虫和大草蛉是控制蚜虫重要的广谱捕食性天敌昆虫,为明确这些昆虫间的集团内捕食效应与个体发育
阶段的关系,观察了多异瓢虫与七星瓢虫、大草蛉各虫态(蛹除外)之间的集团内捕食效应。 设置 30 个虫态(虫龄)组合处理,
于温室盆栽棉花(无蚜虫)上接种等量的试虫,观察 24 h后的存活数量。 结果表明,当参与双方的虫态不同时,晚期虫态的存活
数量显著大于早期虫态;当参与双方的幼虫龄期不同时,高龄幼虫的存活数量显著大于低龄幼虫;成虫对卵、1龄和 4龄幼虫的
捕食程度随虫龄增大而呈抛物线增大,存在显著的二次函数关系。 当参与双方的虫态(龄)相同时,多异瓢虫成虫的存活数量
显著小于七星瓢虫,但大于大草蛉成虫;多异瓢虫幼虫(1龄和 4龄)的存活数量显著小于大草蛉,而与七星瓢虫没有显著差异。
研究结果说明,在没有集团外猎物(蚜虫)存在的情况下,多异瓢虫与七星瓢虫、大草蛉之间的集团内捕食效应只在参与者的虫
态或虫龄不同时取决于发育阶段,而当参与者虫态或虫龄相同时,还取决于其他因素。
关键词:集团内捕食;食蚜天敌;生活期;种间互作;生物防治
Intraguild predation among predatory insects Hippodamia variegata, Coccinella
septempunctata and Chrysopa pallens at different stages
Naser Alipu1,2, Zumlati Abuduroim2, Roiman Ady2, MENG Ling1, LI Baoping1,*
1 Key Laboratory of Integrated Management of Crop Diseases and Pests of Ministry of Education, College of Plant Protection, Nanjing Agricultural University,
Nanjing 210095, China
2 School of Life Science, Xinjiang Normal Univeristy, Urumqi 830054, China
Abstract: The generalist predatory ladybirds Hippodamia variegata ( Goeze ), Coccinella septempunctata L. and the
lacewing Chrysopa pallens (Rambur) are of major importance for the control of aphids on agricultural crops. To investigate
intraguild predation (IGP) intensity as related to life cycle stages of involving protagnists, experiments were conducted to
evaluate IGP between H. variegata and C. septempunctata and between H. variegata and C. pallens at different stages. Thirty
pairs of life stages ( for the exception of pupa) were tested in the greenhouse. A pair of stages with equal number of insects
was released onto a potted cotton plant without the presence of aphids, and survivors were recorded 24 hours later. The
results showed that in pairings between different stages of two predators, later stages survived significantly more than earlier
stages. The intensity of predation of adults was dependant on earlier life stages in a quadratically functional relationship. In
pairings between same stages of two predators, H. variegata adults survived less than their counterparts of C.
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septempunctata, but more than those of C. pallens; H. variegata larvae (L1 and L4) survived less than their counterparts of
C. pallens, but equally to those of C. septempunctata. The results of this study suggested that in the absence of extraguild
prey (aphids), the intraguild predation intensity among H. variegata, C. septempunctata and C. pallens may depend on life
stages when different life stages are encountered, but on other factors when same life stages encounter each other.
Key Words: intraguild predation; aphidophaga; life stage; interspecific interaction; biological control
摇 摇 集团内捕食(Intraguild predation,IGP)指享有共
同猎物的捕食者种间捕食或致死现象[1],包含捕食
性动物、寄生性昆虫和病原菌等[2],参与者分别称为
“集团内捕食者冶和“集团内猎物冶。 由于其广泛存
在于捕食性动物中而在群落营养结构中发挥着重要
作用[3];由于其广泛存在于害虫的天敌群落中而在
害虫生物防治实践中亦具有重要意义[4]。 对昆虫群
落中集团内捕食的研究发现,有多种因素可能影响
集团内捕食效应(程度、方向和对称性),包括参与者
自身的生物学特征和生理状态以及相关植物特征的
环境因素等[4鄄7]。
蚜虫分布广泛,是重要的农业害虫,其捕食性和
寄生性天敌昆虫多样性非常丰富,其中 12 个科涉及
集团内捕食[6]。 因此,国际上常以食蚜天敌为对象
开展集团内捕食研究[7]。 然而,国内罕有对集团内
捕食的研究[5],仅见王甦等[8]在培养皿内观察了 3
种瓢虫的 1龄幼虫捕食卵以及 4 龄幼虫间的集团内
捕食。 虽然已知多种因素可能影响食蚜天敌的集团
内捕食效应,但大多数研究认为参与者的发育阶段
或体型大小的影响最大,在同一类昆虫中体型大小
与发育阶段是统一的(因为体型随发育进行而增
大)。 对此,Lucas[6]提出了一个定性描述集团内捕
食效应与发育阶段关系的图解模型,该模型认为完
全变态食蚜捕食性昆虫易被捕食的风险随其个体发
育进程而逐渐减小。 根据该模型预测,成虫对早期
虫态(卵、幼虫、蛹)的集团内捕食强度的增速随集团
内猎物的个体发育进程而放缓,符合二次多项式回
归模型(抛物线)。 本研究有两个目的:一是检验
Lucas 的图解模型是否能够解释发生在新疆干旱区
环境中的棉蚜主要捕食性天敌昆虫中的潜在集团内
捕食效应;二是初步明确强势的集团内捕食者,为进
一步评估棉蚜的优势天敌提供参考依据。
1摇 材料与方法
1.1摇 材料
摇 摇 供试食蚜捕食性天敌为多异瓢虫(Hippodamia
variegate (Goeze))、七星瓢虫(Coccinella septempunctata
L.)和大草蛉 ( Chrysopa pallens ( Rambur))。 棉蚜
(Aphis gossypii Glover)是新疆棉区的主要害虫[9鄄10],
供试 3 种捕食性天敌是棉田的优势种群,对棉蚜猖
獗发生发挥着重要的抑制作用[11鄄12]。 供试虫源采自
乌鲁木齐市郊的农田,带回温室内接在有棉蚜的盆
栽棉株(“新陆早 1 号冶品种,全营养液培养)上进行
饲养繁殖,待发育到特定虫态(脱皮 48 h 后)供试。
为增强试虫的捕食动机,测试前饥饿 24 h。
1.2摇 试验方法
分别进行 2 组集团内捕食试验,即七星瓢虫与
多异瓢虫、大草蛉与多异瓢虫。 各种昆虫分别选用
卵、1龄幼虫、4龄幼虫和成虫等虫态进行相互组配,
由于预备观察试验中发现蛹通常不被捕食,故未选
用蛹;将 2种捕食性昆虫的不同虫态配对组合成 30
个处理(排除两种昆虫的卵组合)。 将上述组合相同
数量(每种虫态 30 头)的参与者释放到纱网罩笼内
的盆栽棉花植物上,将卵按 5 个为 1 组放在植株上
层的叶表,以模拟自然环境中常见的着卵方式;将幼
虫和成虫直接放置在植株上层的叶表。 于 24 h后检
查植株上和罩笼内壁上的残留数量(即存活数量)。
试验在温室中进行,环境温度(25依1)益,相对湿度
70%—80%,自然光照。 每处理重复 5次。
1.3摇 数据分析
采用二次多项式回归模型拟合成虫捕食强度与
幼期虫态(卵、低龄和高龄幼虫)的关系;分析前对存
活个体数量(+ 0.1 以避免出现 0 值)进行自然对数
转换,以满足正态分布和方差齐次性的假定。 在分
析高龄对低龄或较低虫态以及相同虫态间的集团内
捕食作用时,由于参与双方共存于同一环境而非完
全独立,故采用非参数 Wilcox 成对测验比较存活个
体数量。 数据分析用 R软件[13]。
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2摇 结果与分析
2.1摇 多异瓢虫与七星瓢虫的集团内捕食效应
摇 摇 二次多项式回归模型分析表明,多异瓢虫成虫
对七星瓢虫幼期虫态的捕食程度与被捕食者虫态增
长而增大 (图 1),存在显著的二次函数关系 (表
1))。 七星瓢虫成虫对多异瓢虫幼期虫态的捕食程
度也随被捕食者虫态增大而逐渐增大(图 1),存在
显著的二次函数关系(表 1)。
图 1摇 七星瓢虫和多异瓢虫之间成虫与幼期各虫态的集团内捕食
Fig.1摇 Intraguild predation of adults on earlier stages between C. septempunctata and H. variegata
短柄代表标准误 Bars indicate one standard error of the mean;* 表示 5%水平差异显著
表 1摇 拟合多异瓢虫与七星瓢虫之间成虫对其他虫态捕食关系的多项式回归模型参数估计值
Table 1摇 Parameter estimates of polynomial regression model fit to predation of adults on the other life stages between H. variegata and
C. septempunctata
参与者
Antagonist
变量
Variable
估计值
Estimate
标准误
Std error t P
多异瓢虫成虫与七星瓢虫幼期虫态 截距 1.98 0.18 10.74 <0.001
H. variegata (Hv) adult and 早期虫态(线性) 2.25 0.32 7.08 <0.001
C. septempunctata (Cs) earlier stage 早期虫态(二次曲线) -0.91 0.32 -2.86 0.006
拟优度 Goodness of fit:R2adj = 0.44, F2,69 = 29.15, P <0.001
七星瓢虫成虫与多异瓢虫幼期虫态 截距 1.62 0.10 16.05 <0.001
Cs adult and Hv earlier stage 早期虫态(线性) 3.21 0.18 18.15 <0.001
早期虫态(二次曲线) -1.68 0.17 -9.69 <0.001
拟优度 Goodness of fit:R2adj = 0.84, F2,69 = 189.90, P <0.001
摇 摇 七星瓢虫卵的存活数量显著低于多异瓢虫的 1
龄或 4 龄幼虫;多异瓢虫的卵存活数量显著低于七
星瓢虫的 1龄或 4 龄幼虫(图 2)。 在低龄(1 龄)与
高龄(4龄)组合中,七星瓢虫高龄幼虫的存活数量
显著大于多异瓢虫低龄幼虫;多异瓢虫的高龄幼虫
存活数量显著大于七星瓢虫的低龄幼虫(图 3)。 然
而,相同虫态之间的集团内捕食效应因虫态不同而
存在差异,七星瓢虫成虫的存活数量显著大于多异
瓢虫;而 4 龄幼虫之间的存活数量没有显著差异
(图 4)。
2.2摇 多异瓢虫与大草蛉之间的集团内捕食效应
二次多项式回归模型分析表明,多异瓢虫成虫
对大草蛉幼期虫态的捕食程度随被捕食者虫态增大
而呈抛物线增大,存在显著的二次函数关系(表 2)。
大草蛉成虫对多异瓢虫幼期虫态的捕食程度亦随被
捕食虫态增长而呈抛物线型增大(图 5),存在显著
的二次函数关系(表 2)。
在卵与不同龄期幼虫之间,草蛉卵的存活数量
显著低于多异瓢虫的 1 龄或 4 龄幼虫;多异瓢虫卵
的存活数量显著低于草蛉 1龄或 4龄幼虫(图 6)。
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图 2摇 七星瓢虫和多异瓢虫之间幼虫对卵的集团内捕食
Fig.2摇 Intraguild predation of larvae on eggs between C. septempunctata and H. variegata
图 3摇 七星瓢虫和多异瓢虫之间高龄幼虫对低龄幼虫的集团内捕食
Fig.3摇 Intraguild predation of old on young larvae between C. septempunctata and H. variegata
图 4摇 七星瓢虫和多异瓢虫之间相同虫态的集团内捕食
Fig.4摇 Intraguild predation between C. septempunctata and H. variegata at the same stage
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表 2摇 拟合多异瓢虫与大草蛉之间成虫对其他虫态捕食关系的多项式回归模型参数估计值
Table 2摇 Parameter estimates of polynomial regression model fit to predation of adults on the other life stages between H. variegata and
C. pallense
参与者
Antagonist
变量
Variable
估计值
Estimate
标准误
Std error t P
多异瓢虫成虫与大草蛉幼期虫态 截距 1.11 0.10 10.68 <0.001
H. variegata (Hv) adult and 早期虫态(线性) 3.89 0.19 20.60 <0.001
C. pallense (Cp) earlier stage 早期虫态(二次曲线) -1.64 0.17 -9.51 <0.001
拟优度 Goodness of fit:R2adj = 0.86, F2, 75 = 232.2, P <0.001
大草蛉成虫与多异瓢虫幼期虫态 截距 Intercept 2.62 0.05 55.92 <0.001
Cp adult and Hv earlier stage 早期虫态(线性) 1.23 0.08 14.58 <0.001
早期虫态(二次曲线) -0.45 0.08 -5.83 <0.001
拟优度 Goodness of fit:R2adj = 0.74, F2, 75 = 112.7, P <0.001
图 5摇 大草蛉与多异瓢虫之间成虫对幼期虫态的集团内捕食
Fig.5摇 Intraguild predation of adults on earlier stages between H. variegata and C. pallense
图 6摇 大草蛉与多异瓢虫之间幼虫对卵的集团内捕食
Fig.6摇 Intraguild predation between Chrysopa pallense and H. variegata at larval and egg stages
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摇 摇 在低龄(1 龄)与高龄(4 龄)幼虫之间,大草蛉
高龄幼虫的存活数量显著大于多异瓢虫低龄幼虫;
多异瓢虫的高龄幼虫存活数量显著大于大草蛉低龄
幼虫(图 7)。 两种昆虫相同虫态之间的集团内捕食
效应表现出不同格局,在 1 龄幼虫之间大草蛉的存
活数量显著大于多异瓢虫,在 4 龄幼虫之间大草蛉
的存活数量亦显著大于多异瓢虫,但在成虫之间多
异瓢虫的存活数量显著大于大草蛉(图 8)。
图 7摇 大草蛉与多异瓢虫之间高龄对低龄幼虫的集团内捕食
Fig.7摇 Intraguild predation of old on young larvae between H. variegata and Chrysopa pallens
图 8摇 大草蛉与多异瓢虫之间相同虫态的集团内捕食
Fig.8摇 Intraguild predation between A. variegata and Chrysopa pallense at the same stage
3摇 讨论
本研究对 2对食蚜捕食性昆虫不同虫态之间集
团内捕食效应进行的试验结果表明,成虫作为集团
内捕食者对集团内猎物较低虫态(卵、1 龄和 4 龄幼
虫)的捕食强度存在显著的二次函数关系 (抛物
线),从而支持 Lucas提出的捕食强度与发育阶段关
系的定性图解模型预测。 研究还发现,无论是七星
瓢虫与多异瓢虫、还是大草蛉与多异瓢虫之间,当参
与者双方虫态不同时,其在捕食关系中的地位取决
于虫态的早晚,早期虫态常成为集团内猎物,晚期虫
态为集团内捕食者。 类似结果也出现在许多其他对
食蚜捕食性天敌昆虫集团内捕食的研究中[4,6鄄7]。 但
亦有例外,例如,Lucas 等[14]研究发现红唇草蛉(C.
rufilabris)的 3 龄幼虫可捕食林氏瓢虫(Coleomegilla
maculate lengi)的 4龄幼虫。
当供试的两种捕食性昆虫的相同虫态相遇时,
观察到的集团内捕食效应随物种或虫态不同而出现
不同的表现:多异瓢虫与七星瓢虫的 4 龄幼虫相遇
时未出现显著的输赢,但成虫之间相遇以七星瓢虫
存活更多;多异瓢虫与大草蛉的幼虫(1、4 龄)相遇
时前者成为捕食者,但成虫相遇时后者成为捕食者。
该结果可以用体型大小或行为特征的差异予以解
释。 由于不同类群捕食者的体形存在较大差异,故
难以直接比较体型大小,但同类捕食者之间的体型
大小存在可比性。 在七星瓢虫与多异瓢虫幼虫之
间,七星瓢虫体型较大[15],因而在遭遇中成为集团
内捕食者。 同理也可解释王甦等[8]在培养皿中观察
到的试验结果:异色瓢虫(Harmonia axyridis)在与多
异瓢虫和龟纹瓢虫(Propylea japonica)的 4 龄幼虫共
处同一培养皿中时存活数最多。 该结果可能与体型
大小差异有关,因为前者的体型明显大于后 2 种瓢
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虫[15]。 体型大小在食蚜捕食性天敌集团内捕食中
的重要作用亦在其他研究中发现[16鄄18]。 但体型大小
不能解释所有集团内捕食效应。
多异瓢虫与大草蛉之间的集团内捕食结果可用
行为差异进行解释,大草蛉幼虫获胜的原因可能在
于其具有较强的攻击性(由于具有较大的上颚)。 草
蛉幼虫在面对瓢虫时的强势也出现在其他研究中,
例如,Lucas等[14]研究发现红唇草蛉 3 龄幼虫可捕
食林氏瓢虫 4 龄幼虫。 但也有研究表明,草蛉幼虫
在面对瓢虫时的相对强势地位与龄期或物种有关,
Noppe等[19]研究表明,普通草蛉(C. carnea)面对林
氏瓢虫时,在 1 龄期表现强势,但在 4 龄时表现弱
势;Snyder等[20]等在北美的研究发现,源自亚洲的
异色瓢虫在引入北美后,与本土瓢虫相遇时常成为
集团内捕食者,而在与同样源自亚洲的七星瓢虫相
遇时则不占任何捕食优势。 这些研究以及本研究说
明,集团内捕食参与者的地位是相对的,某些捕食者
往往只在某特定发育阶段或面对某特定捕食者时成
为集团内捕食者。
实证研究表明,尤其在农业生态系统中天敌(捕
食性和寄生性)物种丰富度增加常常导致植食者数
量受到抑制[21]。 但在自然和农业生态系统中捕食
者多样性增大未必可有效抑制植食者数量或增加植
物产量[4]。 因为处于同一生态位的多种捕食者的作
用取决于其内部的相互关系[22]或功能多样性(冗
余)程度[23]。 另一方面,集团内捕食可能导致捕食
性天敌之间的拮抗、增效或加和效应[24],所以,多种
捕食性天敌同时存在未必一定能有效抑制害虫数
量。 对食蚜天敌集团内捕食的大量研究说明,对蚜
虫的控制取决于集团参与者物种、集团外物种、环境
条件以及人为因素等[6]。 本研究仅对集团内捕食者
与猎物的研究结果说明,参与者双方的地位并非固
定不变,当参与者的虫态(龄)不同时,取决于发育阶
段,即早期虫态(虫龄)通常成为集团内猎物,晚期虫
态(龄)通常为集团内捕食者;但当参与者虫态(龄)
相同时,在集团内捕食中的地位取决于其他因素,
如:体型大小、攻击性或参与种类等因素。
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7656摇 22期 摇 摇 摇 阿力甫·那思尔摇 等:多异瓢虫与七星瓢虫、大草蛉不同虫态间的集团内捕食 摇