全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2012, 47 (3): 302–308, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2012.00302
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收稿日期: 2011-10-09; 接受日期: 2011-12-24
基金项目: 国家自然科学基金青年科学基金(No.41103075/D0309)、中央级公益性科研院所基本科研业务费专项(No.11-szjj-frw)和中国农业
科学院院长基金(No.2011-frw-11)
* 通讯作者。E-mail: frwzym@hotmail.com
植物对锑的吸收和代谢及其毒性的研究进展
冯人伟1, 2*, 韦朝阳3, 涂书新4
1农业部环境保护科研监测所生态毒理与环境修复研究中心, 天津 300191; 2农业部产地环境与农产品安全重点开放实验室, 天津
300191; 3中国科学院地理科学与资源研究所, 北京 100101; 4华中农业大学资源与环境学院, 武汉 430070
摘要 锑(Sb)是一种有毒致癌元素, 一些自然和人为因素已造成我国部分地区土壤、水体及农产品受到严重的锑污染。环境
中高含量的锑不仅影响农作物生长、降低其产量, 如果通过食物链被人体大量吸收, 还会引起严重的健康问题。研究锑在植
物体内的富集特征, 对于保护环境与人体健康具有重要的现实意义。该文对当前锑在环境中的含量、污染状况、植物对锑的
吸收、代谢以及锑对植物的毒害作用等方面的研究现状进行了综述。同时建议今后应加强以下3方面的研究: (1) 锑在生物圈
迁移与转化特征; (2) 植物对锑的吸收、转运和代谢机制及锑的毒害作用机理; (3) 锑污染土壤及水体的植物修复技术。
关键词 锑, 生物圈, 环境, 代谢
冯人伟, 韦朝阳, 涂书新 (2012). 植物对锑的吸收和代谢及其毒性的研究进展. 植物学报 47, 302–308.
锑(Sb)是一种全球性污染物(Shotyk et al., 2005;
吴丰昌等 , 2008)。欧共体理事会 (Council of the
European Communities)(EU, 1976)和美国环境保护
组织(USEPA, 1979)早在1976年和1979年分别将锑
列为优先污染物。我国作为产锑大国, 锑产量约占世
界总量的80%(吴丰昌等, 2008), 很多地区由于锑矿
开采受到严重污染, 尤其在湖南、贵州、广西等锑矿
相对集中的南方省区(蓝唯源等, 2009)。He和Yang
(1999)在我国湖南锡(Sn)矿山锑矿区调查发现, 矿区
周边土壤中锑的浓度高达1 565 mg·kg–1, 采矿废
水、矿区周边河水及被污染井水中锑浓度分别达
1.33–21.79 mg·L–1、0.037–0.063 mg·L–1和24.02–
42.03 mg·L–1, 远超过世界各国饮用水锑含量的上限
值。我国《地表水环境质量标准》(GB3838–2002)
和《生活饮用水卫生规范》(卫生部, 2001年)中规定
锑最大允许浓度为5 µg·L–1; 美国环境保护组织规定
饮用水中锑的最大浓度不能超过6 μg·kg–1(USEPA,
1999); 欧共体理事会则将此限值规定为5 μg·kg–1
(EU, 1998)。佘玮等(2010)对湖南冷水江锑矿区调查
也发现矿区土壤受锑污染严重, 9个采样点锑含量超
过全国土壤背景值40–11 503倍。
锑作为一种污染元素, 环境中的高含量锑必然影
响当地植物尤其是农作物的正常生长及其产量, 还会
导致农产品锑含量超标, 继而通过食物链在人体内积
累。锑已被证实是一种有毒致癌元素, 在人体内可通
过与巯基结合, 干扰体内蛋白质及糖的代谢, 还能损
害肝脏、心脏及神经系统, 对黏膜产生刺激作用(李航
彬等, 2011; 戈招凤和韦朝阳, 2011)。He和Yang
(1999)对609名湖南锡矿山锑矿区工人进行调查时发
现, 20.03%的工人已患上尘肺病; 该矿区当地人发中
锑含量高达15.9 mg·kg–1(刘碧君等, 2009)。在贵州
省黔南地区长期生活在锑矿区的居民中也发现了许
多慢性锑中毒患者(岑荣光等, 2007)。
防治锑污染, 研究锑在植物(特别是农作物)体内的
吸收、代谢和转化机制及其毒性机理, 对于开发降低
农作物锑吸收富集的技术、保护环境与人类健康具有
重要的现实意义。但到目前为止, 国内外对上述问题
的研究还较欠缺。本文综述了植物对锑的吸收、富集
和代谢机制及其毒害作用机理等方面的研究进展。
1 植物对锑的吸收与富集能力
锑在人体内的毒性作用机理研究已开展多年, 但对于
锑在环境及植物体内的相关行为机理研究还鲜有报
·专题论坛·
冯人伟等: 植物对锑的吸收和代谢及其毒性的研究进展 303
道。锑并不是植物必需的营养元素, 但植物均能稳定
吸收溶解态的锑(Baroni et al., 2000)。He和Yang
(1999)研究发现, 在我国湖南锡矿山锑冶炼厂周边生
长的水稻(Oryza sativa)体内富集了大量锑, 水稻根
部、茎叶部及种子中锑含量分别为225.34、18.78和
5.79 mg·kg–1(根据我们的计算), 而陆地维管植物中
锑含量背景值一般仅为0.2–50 μg·kg–1(He, 2007)。
2007年, 他们再次对该矿区进行调查, 发现该矿区周
边生长的萝卜属植物的叶片中锑含量高达121.4 mg·
kg–1, 其含量已超出正常值2 400倍。Pan等(2011)通
过室内盆栽模拟实验发现(向土壤中添加0–1 000
mg·L–1酒石酸锑钾), 玉米(Zea mays)也能吸收大量
锑, 当土壤中锑的浓度为1 000 mg·kg–1时, 玉米根部
和地上部锑的含量分别为26.50和68.42 mg·kg–1, 转
运系数达2.58。但土壤中高浓度的锑并不意味着农作
物体内锑含量就一定高。Pratas等(2005)对葡萄牙一
个锑污染矿山的土壤(锑平均浓度为663 mg·kg–1)上
生长的树木及草本植物调查时发现, 其茎部锑含量均
小于5 mg·kg–1DW。Hammel等(2000)对废弃矿区土
壤中种植的19种农作物研究发现, 尽管当地土壤中
锑的背景值很高(最高达500 mg·kg–1), 但NH4NO3提
取有效态锑含量仅占锑总量的0.06%–0.59%, 当地
生产的稻米贮藏组织中锑的含量仅为0.09 mg·kg–1,
茎和叶片中锑含量的最大值分别为0.34和2.2 mg·
kg–1; 当向土壤中加入锑化合物时, 土壤中有效态锑
含量升高至90 mg·kg–1, 菠菜(Spinacia oleracea)中
锑含量可高达399 mg·kg–1, 而且菠菜叶片中锑含量
与土壤中有效态锑含量呈显著正相关。Tschan等
(2009a)分别对6种植物利用水培、琼脂培养、土培3
种方式进行室内实验, 发现植物茎部锑含量与植物生
长基质中有效态锑(水培及琼脂培养中溶解态锑、土
培中KNO3提取态锑)含量呈近似线性关系; 水培条件
下植物的生物富集系数是土培条件下的3倍, 不同植
物对锑的生物富集系数相差一个数量级。上述报道表
明, 生长介质中锑的有效性是影响植物吸收与富集锑
的一个重要因素。在某些条件下, 植物能大量吸收与
富集锑, 并间接对动物及人体健康形成潜在的威胁。
2 植物及微生物对锑的吸收机理
生物对于锑的吸收与锑的价态及其赋存形态有很大
相关性。近年来的许多文献(Brochu et al., 2003;
Gourbal et al., 2004; Meng et al., 2004; Decuypere
et al., 2005; Filella, 2007)均表明, 微生物对锑的吸
收更多依赖于与运载蛋白有关的主动吸收作用。现已
发现与正三价锑的吸收有关的蛋白包括GlpF蛋白、
Fsp1蛋白和水甘油通道蛋白(AQP1); 与正三价锑从
细胞中的流出有关的转运蛋白家族分别是ArsB蛋白
(属于离子转运蛋白超家族 , 存在于各种原核生物
中)、Acr3p蛋白(存在于细菌和酵母中)以及ABC转运
蛋白超家族。但在植物体内, 锑的运输途径尚不明确。
以往研究报道显示, 生物体似乎没有专门的吸收系统
参与锑的吸收, 锑的吸收可能利用了必需元素或者生
物的分子吸收系统。
Tschan等(2008)发现, 磷(PO43–)的加入未影响
玉米和向日葵(Helianthus annuus)对锑(KSb(OH)6)
的吸收, 表明五价锑的吸收不像砷一样是通过磷酸吸
收系统进行的。作者推测这可能与2种元素五价氧化
物的空间结构有关: 五价砷(AsO43–)的空间结构为四
面体, 而Sb(OH)6–是八面体结构。Tschan等(2009a)
报道, pH值在2–10范围内, Sb(OH)6–作为单价阴离子
进入细胞前必须克服细胞膜表面的电化学势差
(–200– –100 mV), 细胞外部锑的含量至少要比细胞
内部锑含量高2–3个数量级, 细胞才能被动吸收锑。
他们认为 , 在外部环境锑含量较低的情况下 ,
Sb(OH)6–进入根系共质体需要一些低选择性的阴离
子转运子, 这样Sb(OH)6–才能够替代必需营养元素
的阴离子(Cl–或者NO3–)进入植物根系细胞。
通过对许多文献数据的分析(研究土壤中锑的总
含量、有效态含量与植物体内锑含量的关系), Tschan
等(2009b)分析总结出植物可能通过蒸腾的水流进行
被动吸收及转运锑。但同时指出, 这一推断成立在以
下基础之上, 即锑通过蒸腾作用被动吸收, 必须要克
服一些在植物根系存在的具有选择性的障碍, 这些障
碍控制着水和土壤溶质从根部向茎部的转运。他们进
而对这一推论进行了解释: 植物根系皮层中的质外体
能够允许土壤溶液中溶质直接进入根系内部, 在根系
中柱, 质外体被凯氏带从皮层分隔开(凯氏带迫使水
分和溶质通过共质体运输通道进入内皮层细胞, 以便
达到根系中柱内部)。然而, 凯氏带不是一个完美的质
外体运输障碍, 除了在分支点(出现侧根的部位)有泄
漏外, 根尖部位的凯氏带也未发育完全, 此外内皮层
304 植物学报 47(3) 2012
也能被化学或者生物学物质破坏(如除草剂、有毒重
金属或者根系病原体)。利用这些旁路(泄漏处、根尖
凯氏带未完全发育处以及被破坏处), 大分子物质能
够通过质外体路径被根系吸收并转运至茎部, 而不需
要任何膜通道。锑即有可能利用这些旁路通道被吸收
并运输。此外他们认为三价锑可能通过水通道蛋白被
动扩散, 其路径是从非原生质体穿过细胞膜进入细胞
内, 但水通道蛋白不让五价锑阴离子进入, 五价锑阴
离子的细胞吸收需要转运子的调控。
综合以上结果, 植物对锑的吸收可能同时存在被
动扩散及主动吸收2种方式, 其主要与锑的存在形态
有关。不同形态锑的吸收及转运机理还有待深入研
究。
3 锑在生物体内的代谢途径
有关锑在陆地维管植物体内代谢途径的研究尚属空
白, 但锑在其它生物体内的代谢途径已有少量报道,
特别是在海藻、动物和人体中。生物体吸收锑后将在
其体内进行代谢转化, 目前已知可能的代谢途径有4
种。
(1) 甲基化反应。与砷相似, 环境中存在甲基化
锑化合物, 水体中甲基化锑占可溶解态锑的10%左
右, 其中一甲基锑化合物含量高于二甲基锑化合物
(Filella et al., 2002)。Andreae和Froelich(1984)发现,
虽然水体中存在甲基态锑, 但生存在其中的海藻体内
并不存在甲基态锑。由此推测, 水体中的甲基态锑可
能由细菌代谢产生 , 需氧型有机体丝状真菌
(Scopulariopsis brevicaulis)已被证实在加入三氧化
二锑条件下, 能产生气态三甲基锑化合物, 而且其对
无机正三价锑化合物的挥发代谢能力要比对正五价
锑高(Jenkins et al., 1998)。 Miravet等(2005)在陆地
植物体内也检测出三甲基锑化合物。Dodd等(1996)
利用HG-GC-MS技术从水池草中检测到一甲基锑、二
甲基锑和三甲基锑化合物。
(2) 氧化还原反应。有报道显示, 在一些海藻和
细菌体内存在锑的氧化还原反应。Kantin(1983)发现,
在从圣地亚哥海湾采集的3种海藻体内, 五价锑是锑
的主要存在形态, 仅Sargassum sp.这一种海藻体内
就检测出30%的三价锑, 表明这种海藻能将五价锑还
原为三价锑。还有报道显示 , 当淡水藻Chlorella
vulgaris(从砷污染环境中分离所得)暴露于三价锑时,
可分泌出40%的五价锑和60%的三价锑, 表明这种藻
类能通过还原反应将五价锑还原为三价锑, 从而缓解
锑毒性 (Maeda et al., 1997; Maeda and Ohki,
1998)。
(3) 与蛋白质络合反应。加入125SbCl3后, 在硅藻
Thalassiosira nana体内形成了一种含锑蛋白(一种锑
脂)(Benson, 1988)。在细胞中, 锑能够与分子量为
4×104 Da的蛋白质结合, 此蛋白的半胱氨酸含量较
高(Filella et al., 2007)。
(4) 与植物螯合素结合。有研究证明, 植物螯合
素能增强裂殖酵母(Schizosaccharomyces pompe)
和小麦(Triticum aestivum)对锑的耐受能力(Wysocki
et al., 2003)。
上述4种代谢途径中以甲基化反应所受关注最
多, 相关报道也最多。大多数报道认为锑的生物甲基
化反应一般由微生物和菌类代谢活动产生。但锑的甲
基化并不如砷的甲基化反应那样迅速和广泛, 虽然正
三价锑的甲基化反应比正五价锑要快速(Filella et al.,
2007)。鉴于此, 为明确锑在陆地维管植物体内的代
谢及解毒机理, 建议今后加强以下3方面研究: (1) 锑
在陆地维管植物体内是否也具有氧化还原过程; (2)
锑在陆地维管植物体内是否也与相关蛋白存在络合
反应; (3) 锑与植物螯合素结合是否也是某些植物解
锑毒的机制。
4 植物体内锑的毒害作用及其机理
锑在植物体内的毒性机理目前还不十分清楚。一般认
为三价锑比五价锑毒性要高。有研究表明, 植物体内
可产生毒性的锑含量范围为5–10 mg·kg–1(Kabata-
Pendias and Pendias, 2001)。但He(2007)指出在植
物体内5 mg·kg–1锑就能产生毒性。综合目前已有报道
分析, 锑对植物的毒害作用主要表现为5个方面。
(1) 影响植物的生长发育。锑能抑制甜芥菜(蓝唯
源等, 2009)、水稻(He and Yang, 1999; Feng et al.,
2011a)、蕨类植物鳞盖蕨(Microlepia hancei)和齿牙
毛蕨(Cyclosorus dentatus)(Feng et al., 2009)、玉米
(Tschan et al., 2009a; Pan et al., 2011)、印度芥菜
(Brassica juncea)、向日葵、多年生黑麦草(Lolium
perenne)、苜蓿(Trifolium pratense)(Tschan et al.,
冯人伟等: 植物对锑的吸收和代谢及其毒性的研究进展 305
2009a)和小麦(Tschan et al., 2009a; Shtangeeva et
al., 2011)的生长及发育, 还能降低稻米发芽率, 进而
降低水稻产量(He and Yang, 1999)。
(2) 在植物体内产生氧化胁迫。水培条件下, 5
mg·L–1酒石酸锑钾(三价锑)能对蕨类植物(鳞盖蕨、齿
牙毛蕨)、水稻(WeiYou II 416)产生氧化胁迫(Feng et
al., 2009, 2011a)。土培条件下, 三价锑可抑制甜芥菜
内超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)、过
氧化氢酶(catalase, CAT)、过氧化物酶(peroxidase,
POD)等抗氧化物酶类的活性(蓝唯源等, 2009)。研究
表明, 玉米叶片中POD活性随着锑浓度增加呈先增
加后降低的趋势, 在锑浓度为50 mg·kg–1时达到最大
值; SOD活性则随锑浓度增加而降低; CAT活性随锑
浓度的增加而增加(Pan et al., 2011)。
(3) 影响植物的光合作用。高浓度锑对芥菜、玉
米等高等植物光合作用有明显影响, 能够造成甜芥菜
叶片失绿(蓝唯源等, 2009), 导致玉米叶片中叶绿素
合成、叶片最大光化学效率显著降低(Pan et al.,
2011)。除此之外, 锑还对低等植物的光合作用产生
抑制作用。1.0–10.0 mg·L–1的锑(酒石酸锑钾)能显著
抑制集胞藻(Synechocystis sp.)PSII反应中心的活
性, 抑制PSII反应中心电子供体和受体间的电子传
递, 抑制电子从醌A(QA–)到醌B(QB/QB–)的传递, 造
成P680+的富集, 降低O2的释放量(O2释放复合体是
锑毒害作用的目标之一)、684 nm下的荧光产额和最
大量子产率(Zhang et al., 2010)。
(4) 影响植物体内相关物质的代谢。锑(酒石酸锑
钾)可导致水稻体内水溶性蛋白质含量降低(冯人伟,
2009; 蓝唯源等, 2009); 高浓度三价锑还能导致甜
芥菜叶片中可溶性糖和淀粉含量的显著降低(蓝唯源
等, 2009)。
(5) 影响植物体内必需营养元素的吸收与分布。
Shtangeeva等(2011)发现 , 在Sb(NO3)5处理下 , 随
着小麦幼苗体内锑浓度的增加, 幼苗体内钙浓度呈显
著降低, 其中小麦种子中钙浓度降低幅度最小(降低
为对照的50%, 含量从2.9%降至1.5%), 而根系中钙
浓度降低幅度最大(含量从2.5%降至0.5%)。除钙元素
以外, 锑处理后的小麦叶片中钾含量也显著降低(其
含量从对照的7.1%降至处理后的4.0%); 根系中钠含
量从2.2%降至0.3%; 锑的加入还显著降低植物体内
铜的含量。
5 锑超富集植物
当前, 对锑的超富集植物的研究刚刚起步。到目前为
止, 仅有数种潜在的锑(超)富集植物被报道。Baroni
等(2000)对生长在废弃锑矿上的香叶蓍(Achillea age-
ratum)、长叶车前草(Plantago lanceolata)、狗筋麦
瓶草(Silene vulgaris)3种植物进行研究, 发现当土壤
中的可提取态锑的含量很高(139–793 mg·kg–1)时,
这3种植物可大量富集锑。香叶蓍基生叶和花中锑含
量分别为1 367和1 105 mg·kg–1; 长叶车前草根部锑
的含量为1 150 mg·kg–1; 狗筋麦瓶草茎部锑含量为
1 164 mg·kg–1。Tschan等(2009a)采用3种培养方式
(营养液培养、琼脂培养和土培养)研究了6种植物(印
度芥菜、向日葵、多年生黑麦草、苜蓿、小麦和玉米)
对锑的吸收富集能力, 发现在锑(五价)处理浓度为
160 mg·L–1时, 生长在琼脂介质上的苜蓿其地上部锑
的含量高达2 151 mg·kg–1(以干物质计)。
由于锑与砷具有相似的化学性质, 而砷的超富集
植物中许多都属于蕨类植物, 因此, 我们早期分别采
用了不同的蕨类植物为研究对象, 探讨了这些植物对
锑的吸收、富集特征以及相应的耐性机理。结果表明,
砷的超富集植物白玉凤尾蕨(Pteris cretica cv. ‘Albo-
lineata’)是一种锑的耐性植物(Feng et al., 2009)。大
叶井口边草(Pteris cretica)则可能是一种潜在的锑超
富集植物(Feng et al., 2011b)。同时还发现, 蕨类植
物对锑的耐性、富集机理可能与高效的活性氧化物质
清除系统(Feng et al., 2009)和液泡区隔化这两种作
用有关(Feng et al., 2011b)。
6 研究展望
我国锑储量巨大, 矿山开采等人类活动已造成我国矿
区周边农田土壤受到严重的锑污染, 对农产品产量、
品质及人体健康构成很大威胁。目前有关动物、微生
物等生物体内锑的吸收、代谢及毒性研究已逐步开展,
但有关植物对锑吸收、代谢及毒害作用的机理研究工
作还尚显不足。根据有关锑的研究现状, 建议今后首
先从植物生理学、细胞生物学、分子生物学等各个学
科入手, 深入开展锑的吸收、转运、代谢及毒害作用
机理研究, 并将植物与生长代谢环境相联系, 系统研
究锑在生物圈中的迁移转化规律。通过以上研究使人
们对锑的环境污染问题及其引起的农产品品质安全
306 植物学报 47(3) 2012
问题给予更多的关注, 并将丰富、充实和发展有关锑
的植物化学、植物生理学等方面的理论基础。此外, 进
行锑超富集植物的筛选工作, 并系统研究锑超富集植
物的富集机制, 为锑污染场地的植物修复提供理论
支持。
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308 植物学报 47(3) 2012
Research Advances in Uptake, Metabolism and Toxicity of
Antimony in Plants
Renwei Feng1, 2*, Chaoyang Wei3, Shuxin Tu4
1Centre for Research in Ecotoxicology and Environmental Remediation, Institute of Agro-environmental Protection, Ministry
of Agriculture, Tianjin 300191, China; 2Open Key Laboratory of Agro-environment and Food Safety of Ministry of Agriculture,
Tianjin 300191, China; 3Institute of Geographical Sciences and Natural Resources Research, Chinese Academy of Sciences,
Beijing 100101, China; 4College of Resources and Environment, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
Abstract Antimony (Sb) is a toxic carcinogenic element. In some areas of China, soil, water, and agricultural products
have been severely polluted by Sb because of particular natural and artificial factors. High levels of Sb in the environment
can threaten the health of humans via the food chain. To protect the environment and human health, we must investigate
the behavioural characteristics of Sb in plants and the biosphere. Here, we summarize recent progress in research on the
mechanisms of absorption, metabolism and toxicity of Sb in plants. Attention must be paid to (1) migration and
transformation behaviours in the biosphere; (2) mechanisms of uptake, transport, metabolism and toxicity in plants,
especially in crops; and (3) technologies for phytoremediation of contaminated soil and water.
Key words antimony, biosphere, environment, metabolism
Feng RW, Wei CY, Tu SX (2012). Research advances in uptake, metabolism and toxicity of antimony in plants. Chin Bull
Bot 47, 302–308.
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* Author for correspondence. E-mail: frwzym@hotmail.com
(责任编辑: 白羽红)