全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2010, 45 (2): 236–248, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2010.02.014

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收稿日期: 2009-07-23; 接受日期: 2009-10-23
基金项目: 国家自然科学基金(No.30860152)、科技部“十一五”国家科技支撑计划(No.2007BAC15B06、No.2006BAD09A04和 No.2006-
BAD09A08)、教育部“111”计划和广西师范大学青年骨干教师基金(2007)
* 通讯作者。E-mail: Lq-ncsi@njau.edu.cn
植物NAC转录因子家族研究概况
彭辉1, 2, 于兴旺1, 成慧颖1, 张桦3, 石庆华3, 李建贵3, 麻浩1*
1南京农业大学大豆研究所, 作物遗传与种质创新国家重点实验室, 南京 210095
2广西师范大学稀濒危动植物生态与环境保护教育部重点实验室, 桂林 541004
3新疆农业大学农业生物技术重点实验室, 乌鲁木齐 830052
摘要 植物特有的NAC家族转录因子数量众多, 广泛分布于陆生植物中。NAC转录因子涉及多个生长发育和胁迫应答过程,
功能多样而重要, 从发现至今一直是研究的热点。ANAC019蛋白三维结构的解析和一系列NAC基因功能的揭示可以帮助我
们更全面地了解NAC家族, 包括它们的起源与分类、生物学功能、表达调控规律以及结构与功能的关系。该文较为详尽地
阐述了NAC家族转录因子的研究现状, 并展望其未来的研究方向。
关键词 生物和非生物胁迫, NAC转录因子, 植物发育调节, 蛋白结构
彭辉, 于兴旺, 成慧颖, 张桦, 石庆华, 李建贵, 麻浩 (2010). 植物NAC转录因子家族研究概况. 植物学报 45, 236–248.
基因的转录调控影响许多生理活动, 如细胞周
期、代谢平衡以及环境应答等(Riechmann et al.,
2000)。转录因子调控下游基因的表达, 从而成为调
节各种生理活动的关键环节。植物特有的NAC转录因
子数量众多, 广泛分布于陆生植物中, 构成了最大的
转录因子家族之一(Duval et al., 2002; Ooka et al.,
2003)。NAC家族的命名源于矮牵牛(Petunia hybrida)
NAM (No Apical Meristem)和拟南芥 (Arabidopsis
thaliana) ATAF1、ATAF2以及CUC2(cup-shaped
cotyledon)基因 (Souer et al., 1996; Aida et al.,
1997)。NAC转录因子在多个生长发育和胁迫应答过
程中发挥着重要作用, 已成为当前植物基因功能及表
达网络调控研究中的热点 (Olsen et al., 2005a;
Zheng et al., 2009)。本文就NAC转录因子家族的起
源与分类、生物学功能、结构与功能的关系以及表达
调控等方面作较为全面的综合阐述, 并对其未来的研
究方向进行了展望。
1 NAC转录因子的起源与分类
基于广泛的序列比对发现, NAC基因只存在于植物中
(Duval et al., 2002; Ooka et al., 2003)。借助X-ray晶
体衍射技术已经解析了拟南芥NAC蛋白ANAC019的
N端三维结构, 它包含6条反向平行的β折叠和3个α螺
旋(图1A, B)(Ernst et al., 2004), 其中部较长的4条β
折叠与植物WRKY转录因子的4条β折叠在空间结构
上具有较高的相似度。WRKY蛋白的1条β折叠包含
WRKYGQK保守序列, 它在空间上弯曲形成凹面, 表
面带正电荷, 负责与DNA结合。NAC蛋白也有一段类
似的保守序列WKATGXD[K/R], 其弯曲产生的凹面
分布着正电荷, 很可能也具有DNA结合功能。因此,
NAC和WRKY在进化上可能具有共同的祖先
(Yamasaki et al., 2005; Babu et al., 2006)。另外, 动
物的GCM(glial cells missing)转录因子与WRKY蛋白
也具有较高的同源性(Cohen et al., 2003)。目前只发
现部分 I类 WRKY蛋白存在于古真核生物中
(Yamasaki et al., 2008)。由此可推测三者的进化关系
为: 动物的GCM和植物的NAC及WRKY转录因子共
同起源于古真核生物的WRKY蛋白(图1C)(Yamasaki
et al., 2008)。
目前发现, 拟南芥中至少包含107个NAC基因
(Riechmann et al., 2000), 而水稻(Oryza sativa)中
含有140个(Fang et al., 2008)。根据N端保守序列的
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彭辉等: 植物 NAC转录因子家族研究概况 237



图1 NAC蛋白的结构和起源(Olsen et al., 2005b; Yamasaki et al., 2008)
(A) NAC蛋白的一、二级结构; (B) NAC蛋白的三级结构; (C) NAC与GCM及WRKY蛋白的进化关系

Figure 1 The structure of NAC protein and the evolutionary relationship between NAC and other proteins (Olsen et al., 2005b;
Yamasaki et al., 2008)
(A) The primary and secondary structures of NAC proteins; (B) The tertiary structure of NAC proteins; (C) The evolutionary rela-
tionship among NAC, GCM and WRKY proteins


相似程度 , Ooka等 (2003)将拟南芥以及水稻全部
NAC蛋白分为2个大类(I和II), 各包含14和4个亚类。
同一亚类基因的功能往往相似, 例如ATAF亚类中的
大多数 NAC基因都与植物响应环境胁迫有关
(Delessert et al., 2005; Jensen et al., 2007)。当然,
应用不同的算法和软件得到的NAC基因进化树会存
在差异。最近发现烟草(Nicotiana tabacum)中也包含
152个NAC基因(Rushton et al., 2008)。Paul等将之
与拟南芥、水稻、大豆 (Glycine max)和番茄
(Lycopersicon esculentum)等多种植物的NAC基因
汇集到一起, 作了更为广泛的进化关系分析, 认为
NAC基因家族包含7个亚家族, 其中6个亚家族为各
科植物所共有, 而另一个家族为茄科所特有, 命名为
TNACS(tobacco NAC genes)(Rushton et al.,
2008)。TNACS蛋白在N端保守区域与其它亚家族存
在明显的差异, 目前还不知道这种结构上的差异是否
意味着功能的变化(Rushton et al., 2008)。随着各类
NAC基因序列信息的不断丰富, 更广泛的聚类分析
将可能为我们带来新的发现。
2 NAC转录因子的结构与功能机制
NAC蛋白的N端高度保守, 由大约160个氨基酸残基
238 植物学报 45(2) 2010
组成, 可分为I、II、III、IV和V共5个亚结构域(图1A)
(Ooka et al., 2003), 可能负责与DNA及其它蛋白结
合(Ernst et al., 2004)。NAC蛋白的C端保守性较低,
但在12个亚家族中也发现了13个不同的共有结构
(Ooka et al., 2003), 目前还不清楚这些共有结构的
功能意义, 但已有不少例子证明, C端具有转录激活
功能(Ren et al., 2000; Xie et al., 2000; Duval et al.,
2002)。
结构生物学研究显示, ANAC019蛋白N端存在一
段高度保守的序列, 通过疏水互作以及2个反向平行
的短β折叠片段和2个盐桥的作用, 该蛋白形成二聚
体(图1B)(Ernst et al., 2004)。此外, 保守性较低的C
端对于二聚体的稳定性有一定的影响(Hegedus et
al., 2003)。参与盐桥形成的2个关键氨基酸是Arg-19
和Glu-26(图1B)(Olsen et al., 2005b)。89%的拟南芥
NAC基因具有与二者匹配的位点, 这预示着大部分
的NAC蛋白间能形成盐桥(Olsen et al., 2005b)。事实
上, 目前已发现不少NAC蛋白可以形成同源或异源
二聚体(He et al., 2005; Olsen et al., 2005b)。然而也
存在例外, 如拟南芥的AtNAC2可以形成同源二聚体,
却不能与AtNAC3形成异源二聚体(He et al., 2005)。
N端一些保守的碱性氨基酸使得NAC蛋白的一个表
面富含正电荷 , 该表面很可能直接参与结合DNA
(Ernst et al., 2004), 例 如 K79A/R85A/R88A 或
R85A/R88A组合突变都会导致ANAC019蛋白不能结
合DNA。分别有84%和97%的拟南芥NAC蛋白在R85
和R88相应位点处是精氨酸(R)。另外, ANAC019蛋白
β1和β2间的K79–R85序列在空间上形成一个不定形
的环(loop)(Ernst et al., 2004), 该段序列在NAC蛋白
家族中相当保守, 因此其它NAC蛋白也可能形成类
似的环。常见的核酸结合元件是富含正电荷的α螺旋,
而ANAC019蛋白不具备这种结构。鉴于NAC结构域
的保守性, 可以推断NAC蛋白是通过其它方式来结
合DNA的。事实上, 有些蛋白可以通过loop与DNA相
互作用, 例如p53样转录因子(Garvie and Wolberger,
2001)。也有一些蛋白通过β折叠来结合DNA(Garvie
and Wolberger, 2001; Cohen et al., 2003), 例如多
细胞动物的GCM转录因子(Olsen et al., 2005a)。因
此, NAC蛋白可能通过loop或β折叠或二者的共同作
用结合DNA。
虽然目前还没有完全明确NAC蛋白与DNA的互
作机制, 但已有不少NAC蛋白结合的特异DNA序列
被分离。拟南芥ANAC019、ANAC092、ANAC055、
NAC072/RD26、NAC1、AtNAM以及小麦(Triticum
aestivum)TaNAC可能具有共同的DNA结合序列——
CGT[G/A] (Xie et al., 2000; Duval et al., 2002; Tran
et al., 2004; Olsen et al., 2005b; Xue, 2005)。而拟
南芥 CBNAC(calmodulin-binding NAC protein)以
GCTT为核心结合序列(Kim et al., 2007a), 说明并非
所有的NAC蛋白都识别相同序列。有趣的是, 结合序
列的侧翼碱基数量和组成会影响DNA与蛋白的亲和
力(Xue, 2005; Kim et al., 2007a), 这可能是NAC转
录因子调控下游基因转录的一种机制(Kim et al.,
2007a)。借助基因芯片技术, 目前已鉴定出大量受
ANAC019、ANAC055、ANAC072/RD26及其同源蛋
白调控的基因(Fujita et al., 2004; Tran et al., 2004)。
在这些基因的启动子中, 单个的NACBS(NAC bind-
ing site)样序列很普遍, 而双NACBS元件则很少存
在。这有些令人意外, 因为据推测大多数NAC蛋白以
二聚体的形式结合DNA, 这就可能要求DNA上有2个
相应的结合元件。那么, 单个NACBS序列如何满足
NAC蛋白二聚体的结合要求呢？一种可能的解释是
NAC能与其它蛋白构成转录因子复合体。在这种情形
下, 转录因子对结合序列特异性的要求会有所降低
(Chen, 1999)。事实上, 目前已经发现不少的蛋白能
与NAC结合(Xie et al., 1999; Ren et al., 2000; Weir
et al., 2004), 这意味着至少部分NAC是以转录因子
复合体的形式发挥转录激活作用的。
3 NAC转录因子的生物学功能
3.1 参与多个植物生长发育过程
3.1.1 种子萌发
已知种子萌发受到盐胁迫的抑制和赤霉素(GA)的促
进, 可二者之间有何关联一直不为人知。对拟南芥
NTL8(NTM1-Like 8)基因的研究促进了我们对这一问
题的了解。Kim等(2008)发现, 高盐强烈抑制GA3氧
化酶基因(GA3ox1)的表达, 说明盐胁迫可以通过GA
信号途径影响种子发芽。NTL8的表达受到GA3的抑
制 , 但 受 盐 胁 迫 以 及 GA 合 成 途 径 抑 制 剂
PAC(paclabutrazol)的诱导。不仅如此, NTL8膜联蛋
白的水解活化也受到二者的促进。在盐胁迫或PAC处
彭辉等: 植物 NAC转录因子家族研究概况 239
理下, 野生型拟南芥种子不能萌发, 而ntl8突变体能
发芽。这说明, 盐胁迫是通过诱导GA信号途径中的
NTL8基因的表达来抑制种子萌发的 (Kim et al.,
2008)。此外 , 从本实验室构建的鹰嘴豆 (Cicer
arietinum)cDNA文库中(Gao et al., 2008), 我们分离
出6个NAC基因, 其中2个基因的转录水平在发芽过
程中呈现显著变化, 其功能可能涉及胚芽发育(Peng
et al., 2009)(其它结果待发表)。

3.1.2 细胞分裂
拟南芥NTM1(NAC with transmembrane motif1)含有
跨膜结构域, 位于核或质膜上时没有转录激活功能。
一旦相关信号传入细胞 , 特定的蛋白水解酶能将
NTM1从膜上水解释放。失去跨膜结构的NTM1蛋白
被运送到细胞核中, 进而促进CDK(细胞周期蛋白依
赖激酶)抑制基因的表达, 同时抑制组蛋白H4的合成
(Kim et al., 2006)。有趣的是, 细胞分裂素可以通过
抑制泛素化或26S蛋白水解酶体的消化功能来稳定
NTM1, 进而抑制细胞分裂(Kim et al., 2006)。

3.1.3 细胞次生壁的合成
目前已发现多个NAC基因能促进细胞次生壁的形成,
例如拟南芥NST1/2/3(NAC secondary wall thicken
promoting factor)和VND6/7(vascular-related NAC
domain)(Kubo et al., 2005)。NST1和NST2基因以冗
余方式促进花粉囊内皮层细胞次生壁的合成
(Mitsuda et al., 2005), 而NST1和NST3能促进纤维
细胞形成次生壁, 且功能重叠(Zhong et al., 2007b;
Mitsuda and Ohme-Takagi, 2008)。VND6和VND7
分别在拟南芥主根的后生木质部和原生木质部中表
达, 是调节这2类木质部发育的关键基因(Kubo et al.,
2005)。也有一些NAC基因抑制细胞次生壁的形成,
例如拟南芥的ANAC012和XND1(xylem NAC do-
main 1)。ANAC012在根和茎的形成层特异表达, 它
的过量表达会轻微增厚木质部导管的细胞壁, 却强烈
抑制纤维细胞产生次生壁(Ko et al., 2007)。XND1基
因在木质部高度表达, 过表达植株明显矮化, 并伴随
有木质部导管缺失的现象; 一些参与木质部导管建成
的基因受到抑制, 而韧皮部相关基因的表达没有受到
影响, 韧皮组织也发育正常。如此看来, XND1基因专
一性地抑制木质部导管细胞次生壁的合成(Zhao et
al., 2008)。
NAC基因调节细胞次生壁的合成是通过一个多
级调控网络实现的。虽然这个网络还没有被完全了解,
但目前已经鉴定出几个NAC基因的上下游作用因子。
MYB26是控制花粉囊内皮层细胞次生壁合成的一个
关键因子, 它能激活NST1/2基因的转录(Yang et al.,
2007)。另外, MYB46也参与调节细胞次生壁的合成,
它的转录受到NST3的激活 , 进而促进MYB85和
KNAT7转录因子的表达(Zhong et al., 2007a)。此外,
受到NST1和NST3诱导的基因还包括SND2、SND3、
MYB20和MYB103等(Mitsuda et al., 2005; Zhong et
al., 2006)。这些转录因子能进一步激活细胞壁组分合
成的相关基因, 促进细胞次生壁的形成(图2)。

3.1.4 器官边界和分生组织的形成
已知多个NAC基因参与分生组织的产生和器官边界
的形成过程, 包括矮牵牛NAM (Souer et al., 1996)、
拟南芥CUC1、CUC2、CUC3 (Aida et al., 1997;
Takada et al., 2001; Vroemen et al., 2003)、金鱼草
(Antirrhinum majus) CUP(CUPULIFORMIS)(Weir et
al., 2004)、玉米(Zea mays) ZmNAM1、ZmNAM2、
ZmCUC3 (Zimmermann and Werr, 2005)以及水稻




图2 内皮层、导管组织及纤维细胞次生壁形成过程中的转录因
子调控网络(Zhong and Ye, 2007)

Figure 2 Schematic diagram of a hierarchy of transcription
factors involved in regulation of secondary wall biosynthesis
in fibers, tracheary elements, and endothecium (Zhong and
Ye, 2007)
240 植物学报 45(2) 2010
OsNAC2 (Mao et al., 2007), 这些基因同属NAM亚
家族。它们的作用在于抑制特定细胞的生长, 促使组
织边界的形成, 同时促进顶端(叶腋)分生组织的产生
(Souer et al., 1996; Aida et al., 1997; Raman et al.,
2008)。CUC1与CUC2功能冗余 (Takada et al.,
2001)。CUC3与CUC1/2功能相似, 但前者的转录受
到后者的调节(图3)(Vroemen et al., 2003)。另外,
CUC1和CUC2的表达受到PIN1(PIN-FORMED 1)、
PID(PINOID)以及MP(MONOPTEROS)基因的调节
(图3)。PIN1和PID在种子萌发阶段调节组织边界的产
生和子叶的发育, 而MP参与顶端组织的形态建成,
这3个基因都处于生长素信号调节通路之中(Aida et
al., 2002; Furutani et al., 2004)。STM(shoot meri-
stemless)基因的功能也涉及茎端分生组织 (shoot
apical meristem, SAM)的产生、维持以及子叶的分离
(Clark et al., 1996; Long et al., 1996)。有趣的是,
CUC1/2蛋白既促进STM的表达又受到它的反馈调节
(图3)(Aida et al., 1999; Takada et al., 2001; Olsen
et al., 2005b)。另有证据表明, CUC1促进SAM的形成
也可以不依赖STM, 该途径受到AS(ASYMMETR-
IC1)基因的负向调控(Ori et al., 2000)。AS1基因编码
1个MYB(myeloblastosis)类的转录因子(Byrne et al.,
2000)。此外, 金鱼草CUP蛋白能与TCP(TB1、CYC、
PCF)转录因子互作(Weir et al., 2004), 而TCP基因
在植物生长和发育过程中扮演着重要角色(Cubas et
al., 1999)。

3.1.5 侧根发育
NAC基因还参与调节侧根的形成和发育。拟南芥
NAC1基因主要在根尖和侧根生长原基表达, 受IAA




图3 NAC基因的转录调控示意图

Figure 3 The transcriptional regulation of NAC genes

的诱导, 能促进侧根的形成(Xie et al., 2000)。生长素
应答因子AIR3(auxin-induced in rootcultures3)和
DBP(DNA-binding protein)基因表达受到NAC1蛋白
的诱导(Xie et al., 2000)。DBP编码一个DNA结合蛋
白, AIR3编码一个类枯草杆菌蛋白酶, 能削弱细胞间
的连接, 间接促进侧根的发育(Alliotte et al., 1989)。
此外, 拟南芥的AtNAC2基因也在根中特异表达, 并
受到 IAA的上调 , 能显著增加侧根数目 (He et al.,
2005)。

3.1.6 开花
植物开花受到多种逆境的影响, 例如高盐和低温等。
盐胁迫诱导NTL8的表达, 并延迟开花; 过表达NTL8
蛋白的拟南芥出现生长缓慢及开花延迟的现象(Kim
et al., 2007b)。表达实验揭示, 促花基因FT(FLOW-
ERING LOCUS T)及其下游基因的表达都明显受到
NTL8蛋白的抑制(Kim et al., 2007b)。这说明, NTL8
通过调控FT基因的表达来参与介导盐胁迫延迟开花
的过程。另一个涉及开花生理调控的NAC基因是拟南
芥的LOV1(LONG VEGETATIVE PHASE 1)。在长日
照条件下, 过量表达LOV1基因的植株开花延迟, 而
lov1突变体植株的开花提前。高水平的LOV1蛋白会
抑制促花基因CO(constans)的转录。因此可以说 ,
LOV1蛋白对开花时间的影响至少部分是通过调节
CO基因的表达来实现的(Yoo et al., 2007)。

3.1.7 衰老
拟南芥中近1/5(20/107)的NAC基因与叶片衰老相关
(Guo et al., 2004)。其中几个基因已被证实参与了衰
老的调控过程。 AtNAP(NAC-like, activated by
APETALA 3/PISTILLATA)的表达量与叶片衰老程度
呈正相关, 过表达该基因的拟南芥植株提前衰老, 而
atnap突变体的衰老被延迟(Guo and Gan, 2006)。
NTL9蛋白也能促进一系列衰老相关基因(SAGs)的表
达, 进而加剧植株衰老(Yoon et al., 2008)。野生二粒
小麦的NAM-B1不但促进衰老, 还能促进营养成分从
营养器官向籽粒转移(Uauy et al., 2006)。此外, 在我
们分离的6个鹰嘴豆NAC基因中, 有2个基因的表达受
到叶片衰老的诱导, 1个受到抑制, 其功能可能与衰老
有关(Peng et al., 2009, 2010)(其它结果待发表)。

彭辉等: 植物 NAC转录因子家族研究概况 241
3.1.8 铁元素的平衡调节
最近从水稻和大麦(Hordeum vulgare)中同时鉴定出
一个新的铁匮乏应答元件 IDE2(iron deficiency-
responsive cis-acting element 2)结合蛋白 IDEF2,
它是NAC蛋白家族中的一员(Ogo et al., 2008)。在水
稻植株中, 人为沉默IDEF2基因会抑制一些铁吸收和
利用相关基因的转录, 例如铁麦根酸螯合物转运酶基
因OsYSL2。这些受控基因的启动子中都含有IDEF2
结合序列。已知IDEF2能结合OsYSL2的启动子并促
进其转录, 说明其它铁代谢相关基因也可能受到类似
的调控(Ogo et al., 2008)。此外, NAC基因还与细胞
凋亡有关(Gechev et al., 2004)。
3.2 参与多种植物逆境防御反应
3.2.1 非生物胁迫
目前已发现多个NAC蛋白参与植物对逆境的响应。利
用盐溶液处理拟南芥, 仅在根中就发现有33个NAC
基因的表达受到显著影响 (Jiang and Deyholos,
2006), 其中部分基因已经过功能鉴定。拟南芥
ANAC019、ANAC055和ANAC072都受到干旱、高
盐以及脱落酸(ABA)的诱导表达, 它们能显著提高植
株的耐旱能力(Tran et al., 2004)。ANAC072已经被
证实在ABA信号途径中发挥作用(Fujita et al., 2004)。
拟南芥LOV1基因能增强植株的抗冻能力, 这可能缘
于LOV1能促进抗冻相关基因如COR15A(cold regu-
lated 15A)和KIN1(cold induced 1)的表达(Yoo et al.,
2007)。此外, 过量表达OsNAC6基因的水稻虽然生长
慢、产量低, 但却显示出对干旱、高盐以及枯萎病的
较强抗性 (Nakashima et al., 2007)。来自水稻的
SNAC1/2(stress-responsive NAC 2)基因受到干旱、
高盐、低温、伤以及ABA的诱导表达, 其过表达植株
耐冷、抗盐并能抵御干旱。基因表达分析揭示 ,
SNAC2蛋白诱导了许多胁迫相关基因的表达, 包括
过氧化物酶、热激蛋白和鸟氨酸转氨酶基因等(Hu et
al., 2008)。值得注意的是, 转SNAC1基因的水稻在大
田里生长正常, 且耐旱性好, 展现出很高的育种价值
(Hu et al., 2006)。此外, 在我们分离的6个鹰嘴豆
NAC基因中, 有5个基因与干旱、3个与低温、3个与
盐胁迫相关(Peng et al., 2009, 2010)(其它结果待发
表)。

3.2.2 生物胁迫
已发现大量的NAC基因的表达受到茉莉酸(JA)、水杨
酸 (SA)以及乙烯 (ET)等激素的诱导 (Collinge and
Boller, 2001; Delessert et al., 2005; McGrath et al.,
2005; Jensen et al., 2007), 功能分析证实部分基因
在病害生理中发挥着重要作用。拟南芥ATAF1的表达
受到伤 (Collinge and Boller, 2001)和霉菌的诱导
(Jensen et al., 2007)。ataf1-1突变体对病菌的抗性明
显减弱, 说明ATAF1在病害防御上可能有积极作用
(Jensen et al., 2007)。ATAF2的表达受到伤、茉莉酸
甲酯(MeJA)以及SA的诱导(Delessert et al., 2005)。
ATAF2过表达植株的一些病程相关基因表达水平下
降, 对土源病菌的抗性减弱, 表明ATAF2在植物病害
生理中起负向调控作用(Delessert et al., 2005)。此
外, ANAC019和ANAC055基因能促进2个JA诱导型
基因VSP1(vegetative storage protein 1)和LOX2
(lipoxygenase 2)的转录, 从而提高植株抗病能力(Bu
et al., 2008)。与生物胁迫有关的NAC基因还包括水稻
OsNAC6(Nakashima et al., 2007)、OsNAC019 (Lin
et al., 2007)、辣椒(Capsicum annuum)CaNAC1 (Oh
et al., 2005)以及甘蔗(Saccharum sinense) SsNAC-
23 (Nogueira et al., 2005)等。在本实验室克隆的6个
鹰嘴豆NAC基因中, 有3个受到伤诱导, 1个受到MeJA
诱导, 2个受到SA诱导, 2个受到ET诱导(Peng et al.,
2010)(其它结果待发表)。另外, 有些NAC基因还参与
介导植物与病毒的相互作用。如2个小麦NAC蛋白能与
双生病毒(geminivirus)的RepA蛋白直接结合, 因此被
命名为GRAB1(geminivirus RepA-binding protein 1)
和GRAB2(Xie et al., 1999)。拟南芥的NAC蛋白TIP可
以结合芜菁萎缩病毒(turnip crinkle virus, TCV)的衣壳
蛋白, 这种互作介导植株对TCV产生高敏反应和系统
抗性(Ren et al., 2000)。番茄SlNAC1基因的表达受
到卷叶病毒 (tomato leaf curl virus, TLCV)诱导 ;
SlNAC1能与病毒复制增强蛋白(REn)结合, 并促进
其DNA的复制(Selth et al., 2005)。
4 NAC转录因子的表达调控
4.1 转录调控
图3概括了已知的NAC基因上游转录因子, 其功能已
242 植物学报 45(2) 2010


图4 NAC蛋白水平与定位调控机制(Olsen et al., 2005a)

Figure 4 The regulatory mechanisms of NAC protein level
and localization (Olsen et al., 2005a)


在前面作了描述。此外, 在叶片细胞向原生质体转化
的过程中, 细胞多能性的获得与若干沉默型NAC基
因的活化密切相关(图4)(Avivi et al., 2004; Grafi,
2004)。在玉米种子萌发时 , 胚乳中的父源
NRP1(NAM-related protein 1)基因沉默 , 而母源
NRP1基因具有转录活性(图4)(Guo et al., 2003), 说
明它具有明显的遗传印记特征。目前还不清楚这些
NAC基因的转录活化机制。
4.2 转录后调控
拟南芥的一些NAC基因受到miRNA164的调控, 包括
CUC1、CUC2、NAC1、At5g07680和At5g61430(图
4)(Rhoades et al., 2002)。miRNA164还能直接介导
NAC1、At5g07680和At5g61430 mRNA的切割(Laufs
et al., 2004; Mallory et al., 2004)。最近发现, 来自苔
藓的miR1223和miR1218能分别介导大豆GmNAC2
和GmNAC3 mRNA的降解 (Talmor-Neiman et al.,
2006), 这说明miRNA介导的NAC基因mRNA降解是
一种普遍存在的调控机制, 并且这种机制在进化上较
为保守。此外, mRNA的长途运输是另一种转录后调
节机制, 南瓜(Cucurbita moschata)CmNACP基因即
受到这种机制的调节; 植株根、茎和叶等其它部位的
CmNACP mRNA可以通过韧皮组织运输到芽尖, 进
而翻译成蛋白行使功能(图4)(Ruiz-Medrano et al.,
1999)。这可能是植物协调分生组织发育和其它部位
生理过程的一种机制。
4.3 翻译后调控
泛素可介导蛋白质的降解。拟南芥SINAT5蛋白能促
进E3泛素复合体与NAC1蛋白的连接 , 进而降低
NAC1蛋白水平, 减弱生长素信号, 限制侧根的发育
和伸长(图4)(Xie et al., 2002)。泛素化降解的方式很
可能还调节其它的NAC蛋白。例如ANAC019蛋白,
它能与几个RING(really interesting new gene)蛋白
的E3类结构域结合(图4)(Greve et al., 2003)。基团修
饰是调节蛋白活性的常用手段。大麦SPINDLY蛋白
(HvSPY)是一个N-乙酰氨基葡萄糖转移酶, 它能与
HvNAC体外互作, 意味着NAC蛋白活性可能受到N-
乙酰化方式的调节(图4)(Robertson, 2004)。蛋白的准
确定位是其发挥功能的前提。拟南芥和水稻分别有14
个和6个NAC蛋白含有跨膜结构域(Schwacke et al.,
2003)。位于膜上的NAC蛋白处于休眠状态, 必须从
膜上脱离并进入核中才能行使转录激活功能。这样的
“膜联 -水解”机制使得NTM1(NAC with trans-
membrane motif1)和NTL8(NTM1-like8)等NAC蛋白
能快速应答胞外信号(Kim et al., 2006, 2007b)。多数
NAC蛋白位于细胞核中(Xie et al., 2000; Greve et
al., 2003; Hu et al., 2006, 2008)。可以肯定其核定位
信号(nuclear localizing signal, NLS)位于N端区域
(Olsen et al., 2005b), 但目前还无法确定NLS的保守
结构 (Nakai and Kanehisa, 1992; Cokol et al.,
2000)。少数NAC蛋白含有核输出信号 (nuclear
export signal, NES), 主要位于N端富含疏水氨基
酸的保守区域 , 如ANAC019的aa43–aa51区域 ,
该区域与已知的NES空间结构相类似(La Cour et
al., 2004)。然而, 目前还没有实例证明NES信号发
挥了定位作用。蛋白质互作是另一种影响蛋白活性
的重要途径。大多数的NAC蛋白都能形成同源或异
源二聚体 , 这可能是它们结合DNA的基本形式
(Olsen et al., 2004, 2005b)。此外, NAC蛋白还会
与其它蛋白发生互作, 如ANAC019、ANAC055以
及ANAC072等都能与ZFHD1(the stress-inducible
zinc finger homeodomain)蛋白直接结合, 这种结
合可能是激活下游基因转录所必需的(图4)(Tran et
al., 2007)。
彭辉等: 植物 NAC转录因子家族研究概况 243
5 问题与展望
功能研究已经证实NAC基因在植物发育和生长调节
以及逆境应答分子网络中扮演着极其重要的角色。然
而, 目前研究较多的主要是拟南芥和水稻等少数模式
植物。已有实验证明, 不同物种的高同源性NAC基因
可能具有不同的功能特点。例如拟南芥ATAF2和油菜
(Brassica napus)BnNAC5-8同属ATAF亚家族, 但转
ATAF2的植株地上部生长旺盛, 而转BnNAC5-8的植
株则地上部发育不良(Hegedus et al., 2003; De-
lessert et al., 2005)。本实验室也发现, 6个鹰嘴豆
NAC基因与其高同源性基因在发育和应答外界刺激
中的表达规律既相似又存在差异(Peng et al., 2009,
2010)(其它结果待发表)。因此, 广泛地从不同植物中
分离和研究NAC基因是有必要的。此外, 以往多数研
究在调查NAC基因的表达规律时, 只注重单一的植
物发育或胁迫响应过程, 实际上许多NAC基因参与
介导胁迫对植物生长发育的影响, 这往往是生物胁迫
间、非生物胁迫间以及生物与非生物胁迫间信号调控
通路的关键节点(He et al., 2005; Hu et al., 2006;
Nakashima et al., 2007; Jensen et al., 2007; Lu et
al., 2007; Yoo et al., 2007)。因此, 广泛的表达谱分
析有助于全面了解NAC基因的功能。另外, 由于NAC
基因间往往存在功能冗余现象, 传统的T-DNA插入
突变、反义RNA以及RNAi技术难以达到预期的效果。
因此, 新的基因沉默技术应该被大力发展和应用。
miRNA技术和化学抑制法是2种新的能有效排除冗余
干扰的研究手段, 在基因功能研究方面展示出了良好
的应用前景(Fujita et al., 2004; Laufs et al., 2004;
Mallory et al., 2004; Mitsuda et al., 2005; Tal-
mor-Neiman et al., 2006)。
目前关于NAC蛋白功能机制的研究较为薄弱 ,
主要体现在以下几个方面。(1) NAC蛋白与DNA的结
合机制还不明确。通过解析更多NAC蛋白以及它们与
DNA结合复合体的三维结构, 将有助于我们寻找共
有结合序列, 并用以预测NAC蛋白的下游基因。(2)
NAC蛋白在体内的转录激活机制还不明确。在体外,
NAC蛋白以同源或异源二聚体的形式存在, 然而多
数受NAC蛋白直接调控的基因启动子只含有1个结合
元件, 这意味着至少部分NAC蛋白还通过结合其它
蛋白来发挥转录激活功能。因此广泛地研究NAC蛋白
与其它蛋白在体内的互作机制是有必要的。(3) NAC
蛋白相关的调控网络还不明晰。目前已有部分NAC蛋
白的上游和下游基因得到鉴定, 但大多数NAC蛋白
所涉及的调控网络以及其中的组成因子还没有被揭
示。借助高通量的蛋白质互作以及基因表达分析技术
——蛋白芯片和基因芯片, 人们能更快更深入地了解
相关调控网络。
尽管NAC基因的功能还有待深入研究, 但它们
在植物遗传工程方面已展现出了巨大的应用潜力。如
前所述, NST系列基因可能在提高木材产量和质量上
具有重要的应用价值(Mitsuda et al., 2007)。SNAC1
基因适合用于提升作物抗旱能力(Hu et al., 2006)。而
NAM-B1基因可显著改善小麦的营养品质(Uauy et
al., 2006)。总之, 具有潜在应用价值的NAC基因有望
成为今后植物基因工程研究的热点。
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248 植物学报 45(2) 2010
A Survey of Functional Studies of the Plant-specific NAC Tran-
scription Factor Family
Hui Peng1, 2, Xingwang Yu1, Huiying Cheng1, Hua Zhang3, Qinghua Shi3, Jiangui Li3, Hao Ma1*
1State Key Laboratory of Crop Genetics and Germplasm Enhancement, Soybean Research Institute, Nanjing Agricultural
University, Nanjing 210095, China; 2Key Laboratory of Ecology of Rare and Endangered Species and Environmental
Protection, Guangxi Normal University, Guilin 541004, China; 3Key Laboratory of Agricultural Biotechnology,
Xinjiang Agricultural University, Urumqi 830052, China
Abstract The plant-specific NAC transcription-factor family has numerous members widely distributed in many land
plant species. NAC genes play diverse and vital roles in various plant-growth and developmental processes and stress
responses. Until now, efforts have been devoted to characterization and functional analysis of NAC genes. Recently, the
tertiary structure of the NAC domain of ANAC019 protein has been revealed, and the function and characterization of a
series of NAC genes was illuminated. Understanding the roles of NAC family genes has improved in various aspects,
including their origin and classification, biological functions, regulation of expression and relationship between structure
and function. This review summarizes the latest research advances in understanding NAC genes and offers suggestions
for further research.
Key words biotic and abiotic stresses, NAC transcription factor, plant developmental regulation, protein structure
Peng H, Yu XW, Cheng HY, Zhang H, Shi QH, Li JG, Ma H (2010). A survey of functional studies of the plant-specific
NAC transcription factor family. Chin Bull Bot 45, 236–248.
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* Author for correspondence. E-mail: Lq-ncsi@njau.edu.cn
(责任编辑: 刘慧君)