全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (1): 107–121, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2015.00107
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收稿日期: 2014-03-06; 接受日期: 2014-04-14
* 通讯作者。E-mail: romance727@foxmail.com
植物体内糖分子的长距离运输及其分子机制
张懿1, 张大兵1, 刘曼2*
1上海交通大学生命科学技术学院, 上海 200240; 2上海瑞丰农业科技有限公司, 上海 201106
摘要 植物器官(如叶、叶鞘、绿色的茎等)可以通过光合作用将CO2合成为碳水化合物, 并经过长距离运输到达库组织(如
新生组织、花粉、果实等)中进行贮存或利用。蔗糖是高等植物长距离运输碳水化合物的主要形式。蔗糖分子从源到库的运
输包括源组织韧皮部的装载、维管束的运输和库组织韧皮部的卸载3个步骤。遗传学和分子生物学研究证明, 蔗糖转运蛋白、
转化酶和单糖转运蛋白在糖分子的装载和卸载过程中发挥重要作用。该文综述了目前对光合产物运输过程及其调控分子机
制的最新研究进展。
关键词 单糖转运蛋白, 植物, 蔗糖转运蛋白, 糖转运
张懿, 张大兵, 刘曼 (2015). 植物体内糖分子的长距离运输及其分子机制. 植物学报 50, 107–121.
蓝藻和植物合成的蔗糖是世界上含量最丰富的
二糖。大多数高等植物将蔗糖作为光合作用产物的主
要形式在韧皮部(phloem)中进行长距离运输, 同时也
是碳水化合物贮存的主要形式之一(Patrick et al.,
2013)。韧皮部主要包括2种细胞: 筛管(sieve ele-
ments, SE)和伴胞(companion cell, CC)。筛管负责蔗
糖的长距离运输。由于筛管发育成熟后缺少细胞核和
大部分细胞器, 因此运输过程中涉及的能量及代谢都
依赖于伴胞(van Bel and Knoblauch, 2000)。与葡萄
糖相比, 蔗糖属于非还原性的糖, 在植物体内即使通
过长距离转运也不易降解; 同时蔗糖的溶解度高, 在
韧皮部的浓度可以达到200−1 600 mmol·L−1; 蔗糖的
低黏度保证了其在运输过程中的高速流动, 速度可以
达到0.5−3 m·h−1(Kühn et al., 1999); 以每份碳原子
产生的渗透势计算, 蔗糖又能产生极高的渗透势(van
Bel, 1996)。以上这些特点是植物在体内长途运输碳
同化物所必需的。
植物在叶、叶鞘及茎等绿色组织(称为“源”,
source)中合成的光合作用产物 , 在韧皮部装载
(loading)部位的筛管中能形成高达1−2 MPa的压强。
蔗糖被装载进韧皮部, 在压力的作用下沿着筛管维管
组织运输, 最终到达需要但无法合成光合产物的部
位, 如新生长的组织, 包括果实及花药等(称为“库”,
sink), 并通过韧皮部卸载(unloading)来满足这些组
织的需求(Patrick, 2013)。本文主要介绍蔗糖在韧皮
部中的装载、卸载及其分子机制。
1 韧皮部装载
韧皮部装载(phloem loading)是指植物光合作用同化
物从“源”主要以蔗糖的形式进入韧皮部中等待运输
(van Bel, 1993)。在叶肉细胞里, 光合作用同化物在
韧皮部中积累至很高的浓度, 由此产生了一个渗透势
梯度, 使得水沿着这个渗透势梯度进入筛管, 随后形
成的韧皮部汁液携带同化物从“源”移动到“库”
(Turgeon, 2010)。目前已发现了3种韧皮部装载的方
式, 包括通过蔗糖转运蛋白的质外体装载(apoplastic
loading)、沿着共质体或称为“共质体聚合物陷阱”
(symplastic polymer trapping)的运输以及扩散
(diffusion)(图1)(Rennie and Turgeon, 2009)。质外体
是由细胞壁和细胞间隙组成的连续体; 除去液泡的众
多细胞原生质通过胞间连丝连成一个整体, 这些相互
联系起来的原生质整体称为共质体(Eom et al. ,
2012)。质外体装载和共质体运输为主动运输, 扩散
为被动运输。Rennie和Turgeon(2009)分析了45种草
本和木本植物, 发现木本植物主要通过被动扩散进行
韧皮部装载, 而草本植物主要通过主动运输来装载蔗
糖。同时, 进化分析也显示对于长距离运输, 主动运
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图1 韧皮部运输的3种方式(根据Eom等(2012)修改)
(A) 质外体装载: 叶肉细胞中合成的蔗糖通过胞间连丝中的共质体扩散到薄壁细胞, SWEET蛋白将蔗糖运出薄壁细胞, 接着蔗糖转
运蛋白(SUT)将蔗糖跨膜运输进筛管-伴胞复合体; (B) 共质体装载: 蔗糖通过胞间连丝从叶肉细胞移动到中间细胞, 进一步到伴胞
中, 然后合成棉子糖和水苏糖等寡聚糖。新合成的棉子糖/水苏糖由于分子量比蔗糖更大无法扩散回叶肉细胞, 但是能够向筛管运输;
(C) 扩散: 蔗糖被动地从叶肉细胞流向韧皮部。MC: 叶肉细胞; PPC: 韧皮部薄壁细胞; CC: 伴胞; SE: 筛管分子; IC: 中间细胞;
CP: 叶绿体

Figure 1 Three phloem loading strategies (Modified from Eom et al.(2012))
(A) Apoplastic loading: Newly synthesized sucrose in MC diffused to PPC through plasmodesmata, then was exported by
SWEET proteins. Consequently, sugar transporters (SUTs) transported these sucrose into SE-CC complex through the mem-
brane; (B) Symplastic polymer trapping: Sucrose diffused to IC through plasmodesmata, then to CC. Raffinose and stachyose
were synthesized in CC. Newly synthesized carbohydrates were too large to diffuse back to MC, but can efflux to SE; (C) Diffu-
sion: Sucrose flowed into phloem passively. MC: Mesophyll cell; PPC: Phloem parenchyma cell; CC: Companion cell; SE: Sieve
elements; IC: Intermediary cell; CP: Chloroplast


输并不是必需的(Turgeon, 2010)。
1.1 质外体装载
1.1.1 质外体装载的机制
在叶片中, 光合作用产物主要包括叶绿体中的淀粉和
液泡中的蔗糖。这些同化物通过韧皮部运输到库中来
满足植物的生理需要。在叶肉细胞中新合成的蔗糖通
过胞间连丝中的共质体扩散到维管束鞘细胞中, 然后
进入薄壁细胞(parenchyma cell), 装载进质外体。由
于在这条运输途径中的韧皮部缺少共质体或只有很
少量的胞间连丝与周围的细胞相连, 蔗糖必须跨过质
外体到筛管和/或伴胞之间的细胞膜才能进入下一步
的长距离运输(Gottwald et al., 2000)。在质外体装载
中, 跨膜运输需要通过质膜上的蔗糖转运蛋白sugar
transporter(SUT)或sugar carrier(SUC)来实现。SUT
携带蔗糖在由H+-ATPase产生的质子动力势(proton
张懿等: 植物体内糖分子的长距离运输及其分子机制 109

motive force)推动下逆浓度梯度进入韧皮部(图1A)
(Braun and Slewinski, 2009; Turgeon, 2010)。
拟南芥(Arabidopsis thaliana)突变体atsuc2的种
子在缺少蔗糖的培养基上萌发后出现幼苗变小、子叶
变黄、主根变短和无莲座叶等表型, 添加外源蔗糖则
能互补表型; 用14C标记的蔗糖进行实验发现atsuc2
叶片中积累了大量的蔗糖, 而根中蔗糖的积累则比野
生型要少, 表明AtSUC2在质外体装载过程中具有重
要作用 (Gottwald et al., 2000; Srivastava et al.,
2009)。最新研究发现 , 一类新的蔗糖转运蛋白
SWEET蛋白也参与了蔗糖的运输过程。拟南芥中的
AtSWEET11和AtSWEET12定位在韧皮部质膜上 ,
双突变体atsweet11/atsweet12表现出韧皮部装载缺
陷的表型, 其叶片中有大量的蔗糖积累, 表明质外体
装载分为2步: 首先SWEET蛋白将蔗糖从韧皮部薄
壁细胞中运出; 然后SUT将蔗糖跨膜运输至SE-CC
复合体(Chen et al., 2010, 2012; Chen, 2014)。

1.1.2 蔗糖转运蛋白
首次在植物中发现的蔗糖转运蛋白是菠菜(Spinacea
oleracea)中的SoSUT1和马铃薯 (Solanum tubero-
sum)中的StSUT1。SoSUT1编码一个分子量为55
kDa的蔗糖转运蛋白; StSUT1与SoSUT1具有68%的
氨基酸相似度。对StSUT1进行反义抑制后, 植株出现
叶卷曲、块茎发育异常及产量减少等表型(Riesmeier
et al., 1992, 1993)。StSUT4-GFP融合蛋白定位在新
生块茎和成熟叶的质膜上。通过RNAi抑制StSUT4的
表达, 发现在库器官, 如块茎、茎顶端分生组织等中
积累了更多的蔗糖, 表明StSUT4参与蔗糖从源到库
的运输(Chincinska et al., 2008)。
截至目前, 在拟南芥中已发现了9个蔗糖转运蛋
白, 在水稻(Oryza sativa)和玉米(Zea mays)中分别
发现了5个和6个(表1)。迄今为止, 绝大多数已发现的
SUT都是利用质子动力势运输蔗糖 , 只有豌豆
(Pisum sativum)和菜豆(Phaseolus vulgaris)中的蔗
糖协调蛋白(sucrose facilitator, SUF)例外, SUF对于
蔗糖的双向运输不依赖于pH梯度和能量(Zhou et al.,
2007)。在不编码SUF的物种中, SUT可以通过蛋白间
的相互作用和转录后修饰转变其构象, 进而装载/卸
载蔗糖(Reinders et al., 2002; Kühn et al., 2003)。
Carpaneto等(2005)在非洲爪蟾(Xenopus laevis)卵
母细胞中表达玉米ZmSUT1, 发现它可以催化蔗糖的
装载和卸载, 证明在合适的条件下SUT可以行使SUF
的功能。
Kühn和Grof(2010)对目前已发现的蔗糖转运蛋
白进行进化树分析, 发现蔗糖转运蛋白可以分成5类:
Clade I只存在于双子叶植物中, Clade II、Clade III和
CladeIV在单子叶和双子叶植物中都存在, 而Clade
V只在单子叶植物中存在。
Clade I主要在筛管和伴胞中表达, 对蔗糖的亲
和力很高 , 它们的Km值都在0.07–2 mmol·L−1之间
(Kühn et al., 1997)。Clade II和Clade IV对蔗糖的亲
和力都不高, 其Km值介于4–20 mmol·L−1之间。Clade
II亚家族在双子叶植物中的成员均包含1个约60个氨
基酸残基组成的中心结构, 而在其单子叶植物的成员
中则没有发现这个结构。有趣的是, 这个结构对于运
输蔗糖的效率没有影响(Schulze et al., 2000)。目前
发现的Clade II成员均定位在质膜上, 包括大车前草
(Plantago major)中的PmSUC3(Barth et al., 2003)和
拟南芥中的AtSUC3(Meyer et al., 2004)。Clade III
对蔗糖的Km值介于 2–8 mmol·L−1之间。在小麦
(Triticum aestivum)中发现的TaSUT1定位在SE的质
膜上, 而在水稻中发现的OsSUT1则定位在筛管和伴
胞上(Scofield et al., 2007b)。AtSUT4和HvSUT2是首
次利用液泡膜蛋白质组学(tonoplast proteomic ap-
proach)方法发现的定位在维管束上的蔗糖转运蛋白,
这2个蛋白属于Clade IV亚家族, 它们与蔗糖转运及
光合作用产生的蔗糖在液泡中的贮存有关(Endler et
al., 2006)。
Chen等(2010)利用哺乳动物表达系统筛选拟南
芥膜蛋白数据库, 发现SWEET蛋白参与蔗糖在韧皮
部的装载。将拟南芥AtSWEET10–AtSWEET15以及
水稻OsSWEET11和OsSWEET14在人类肾上皮细
胞系293T中与蔗糖感应器FLIPsuc90m∆1V共同表达
后, 均发现在细胞内有蔗糖积累(Chen et al., 2010)。
进一步研究发现ossweet14突变体呈现种子变小和推
迟生殖生长的表型, 表明OsSWEET14参与了蔗糖从
源到库的运输 (Antony et al., 2010; Chen et al.,
2010; Chen, 2014; Yuan et al., 2014)。

1.1.3 蔗糖转运的调控
在分子水平上, 蔗糖转运蛋白受到磷酸化、氧化还原
110 植物学报 50(1) 2015

表1 拟南芥、水稻和玉米中的蔗糖转运蛋白
Table 1 SUT/SUC separated from Arabidopsis, rice and corn
物种 基因 表达部位 功能
玉米
Zea mays
ZmSUT1 成熟叶片、叶鞘、花梗、
种子
将源中的蔗糖运输进韧皮部, 再将韧皮部蔗糖卸载到库
(Carpaneto et al., 2005)
ZmSUT2−6 未知 未知
拟南芥
Arabidopsis
thaliana
AtSUC1 花粉管质膜、根 介导幼苗中蔗糖诱导的花青素积累; 参与花粉管发育过
程中对蔗糖的吸收(Stadler et al., 1999; Sivitz et al.,
2008; Feuerstein et al., 2010)
AtSUC2 韧皮部伴胞 第1个被发现的由病原菌激活的二糖转运蛋白, 可以吸收
韧皮部运输中泄漏的蔗糖(Chandran et al., 2003; Juer-
gensen et al., 2003; Srivastava et al., 2008, 2009)
AtSUC3 库细胞: 保卫细胞、根
尖、托叶、毛状体、花
粉粒、花粉管
为正在发育的心皮运输蔗糖, 可向植物受伤部位运输蔗
糖, 促进植物恢复, 或者从受伤部位移去蔗糖避免感染
(Meyer et al., 2000, 2004)
AtSUC4 合胞体(syncytia)、感染
区域附近的根、叶肉细
胞液泡膜
为分化早期的合胞体运输蔗糖 , 从液泡向外运输蔗糖
(Hofmann et al., 2007; Schulz et al., 2011; Schneider et
al., 2012)
AtSUC5 胚乳 参与种子发育早期的蔗糖运输(Baud et al., 2005)
AtSUC6, 7 假基因 (Sauer et al.,
2004)

AtSUC8 珠柄、花柱引导组织 未知(Sauer et al., 2004)
AtSUC9 库细胞质膜 通过保持细胞间低浓度的蔗糖防止早花(Sivitz et al.,
2007)
AtSWEET10, 13, 14, 15 未知 未知
AtSWEET11, 12 韧皮部薄壁细胞质膜 将蔗糖从韧皮部薄壁细胞运出(Chen et al., 2012)
水稻
Oryza sativa
OsSUT1 内子叶伴胞、筛管、胚
芽鞘
从胚芽鞘、第1、2片真叶中的质外体回收泄露的蔗糖
(Scofield et al., 2007a, 2007b; Ibraheem et al., 2014)
OsSUT2 叶肉细胞、新生侧根、
受精颖花花梗、种皮横
细胞层液泡膜上
将蔗糖从液泡内运输到胞质(Eom et al., 2011)
OsSUT3 花粉 参与花粉发育过程中淀粉的积累过程 (Hirose et al.,
2010)
OsSUT4 叶、叶鞘、根、小穗(Aoki
et al., 2003)
未知
OsSUT5 同OsSUT4(Aoki et al.,
2003)
未知
OsSWEET14 未知 在293T细胞中表达能运输蔗糖(Chen et al., 2012)
OsSWEET14 未知 参与蔗糖到种子的运输(Antony et al., 2010; Yuan et al.,
2014)


状态、多聚体以及蛋白互作和转录后调节等多种方式
的调控。
Roblin等(1998)利用蛋白磷酸化抑制剂冈田酸
(okadaic acid, OA)处理甜菜(Beta vulgaris)后, 发现
抑制蛋白磷酸化可以减少叶片对蔗糖的吸收, 深入分
析后发现BvSUT1转录本的量以及蛋白活性有显著的
下降。Nühse等(2004)利用质谱分析的方法定位了拟
南芥膜蛋白上的300多个磷酸化位点, 并且首次发现
AtSUC5在N端的磷酸化。同样, Niittylä等(2007)通过
质谱分析方法发现了67个磷酸化的肽段; 进一步的
分析显示, AtSUC1的第20位氨基酸残基(丝氨酸)和
第393位氨基酸残基(苏氨酸)发生了磷酸化。
张懿等: 植物体内糖分子的长距离运输及其分子机制 111

许多蛋白在行使生理功能时依赖于其所处的氧
化还原状态并形成多聚体。在酿酒酵母(Saccharo-
myces cerevisiae)中表达StSUT1, 发现它对蔗糖的
转运活性依赖于细胞中的氧化还原状态。当环境中有
氧化剂时, 其转运活性可提高近10倍; SDS-PAGE和
免疫共沉淀(co-immunoprecipitation)实验进一步发
现, 无论是在酵母还是在马铃薯中StSUT1均以二聚
体的形式行使功能(Krügel et al., 2008)。
在苹果(Malus domestica)中发现的MdSUT1定
位在质膜上。分离泛素酵母双杂交系统(split-ubiquitin
yeast two-hybrid)、免疫共沉淀和双分子荧光互补
(bimolecular fluorescence complementation, BiFC)
实验证明, MdSUT1能够与定位在内质网上的细胞色
素b5类蛋白MdCYB5互作。在酵母体系中, 两者的复
合体能够上调转运亲和力, 从而使酵母更能耐受缺少
糖类的培养环境。而酵母中的ScCYB5虽然能与
MdSUT1互作, 但对底物的亲和力却没有影响。这些
结果表明, 蛋白互作是调控糖转运蛋白活性的一种途
径(Fan et al., 2009)。
SUT的mRNA及其表达的蛋白在细胞内会很快
被降解 , mRNA半衰期通常介于60–130分钟之间
(Dinant and Lemoine, 2010)。Lu等(2005)分析了拟
南芥幼苗和花序中超过200万条siRNA和miRNA序
列 , 发现除了AtSUT2和AtSUT4之外的7个拟南芥
SUT基因都受到miRNA的转录后调控。
1.2 共质体运输
在共质体运输中, 蔗糖通过胞间连丝中的共质体从叶
肉细胞移动到中间细胞(intermediary cell, IC), 再进
一步到伴胞中, 然后合成棉子糖(raffinose, RFO)、水
苏糖(stachyose)等寡聚糖。虽然运输蔗糖不需要消耗
能量 , 但是合成棉子糖或水苏糖的过程需要能量
(Turgeon, 2010)。新合成的棉子糖/水苏糖由于分子
量比蔗糖更大, 从而无法沿着胞间连丝扩散回叶肉细
胞, 但是能够通过胞间连丝向筛管运输, 因此在韧皮
部中保持了较高的蔗糖浓度, 有利于合成的蔗糖顺着
浓度梯度运输; 而在叶肉细胞中蔗糖浓度较低, 可以
防止产物对光合作用的抑制作用(图1B)(Lalonde et
al., 2004; Turgeon, 2010)。
VpGAS1和VpGAS2编码紫毛蕊花(Verbascum
phoeniceum)中催化合成RFO前体半乳糖苷(galac-
toside, GAL)的关键酶——半乳糖苷酶 (galactinol
synthase, GAS)。利用RNAi技术抑制其表达后, 发现
RFO的合成也受到抑制。使用14C标记的CO2进行放
射显影研究, 发现RNAi植株中不仅GAL和RFO的含
量明显减少, 而且韧皮部中的蔗糖浓度也显著降低
(McCaskill and Turgeon, 2007)。但是VpSUT1-RNAi
植株并没有出现类似质外体运输中韧皮部装载异常
的表型, 说明共质体运输并不依赖于SUT将蔗糖跨膜
运输到筛管-伴胞复合体, 而是在中间细胞中先合成
RFO, 再运输到筛管中(Zhang and Turgeon, 2009)。
Voitsekhovskaja等 (2009)在心叶假面花 (Alon-
soa meridionalis)中发现了1个编码水苏糖合成酶的
基因AmSTS1, 它在中间细胞中表达, 在同一条叶脉
的伴胞中不表达; 而AmSUT1定位在伴胞中, 在临近
的中间细胞中不存在。这些结果显示, 质外体运输和
共质体运输可以在一条叶脉中共存。
1.3 扩散
扩散指蔗糖被动地从叶肉细胞流向细脉(minor veins)
中的韧皮部(Reidel et al., 2009; Turgeon, 2010)。在
这个过程中, 叶肉细胞中始终保持着较高的蔗糖浓度
来推动蔗糖沿着胞间连丝向韧皮部流动(图1C)。
在不同种类的植物中, 叶片细脉中韧皮部的胞间
连丝含量变化很大 , 据此可以将细脉分成2大类 :
Type I称为“开放的细脉”(open type of minor veins),
特征为在叶肉细胞和中间细胞间有大量的胞间连丝;
Type II称为“闭合的细脉”(closed type of minor
veins), 特征为在叶肉细胞和中间细胞间没有胞间连
丝。Type II型又可分为3种: Type IIa, 细脉中有中间
细胞, 中间细胞有光滑的细胞壁, 但是缺少胞间连丝
和传递细胞(transfer cell); Type IIb, 细脉结构类似
Type IIa, 但是在中间细胞中有传递细胞; Type IIc,
叶肉细胞中有维管束鞘细胞, 两者以大量的胞间连丝
连接, 但是在鞘细胞和中间细胞之间没有胞间连丝
(Pate and Gunning, 1969; Gamalei, 1989)。Bata-
shev等(2013)分析了315种菊科植物, 发现22.5%的
植物韧皮部中有传递细胞。传递细胞在细胞间物质交
换剧烈的地方, 如质外体/共质体运输的通道中起到
协助韧皮部装载/卸载的作用(Andriunas et al., 2013;
Batashev et al., 2013)。通过分析细脉的超显微结构
和伴胞中胞间连丝的数量 , 发现大部分植物属于
112 植物学报 50(1) 2015

Type I型(Rennie and Turgeon, 2009), 而拟南芥和
玉米分别属于Type IIa和Type IIc型(Gamalei, 1989)。
将不同物种的叶片放于C14标记的蔗糖中进行实
验, 结果表明, 在一些植物中蔗糖很容易地沿着众多
的胞间连丝扩散到叶肉细胞和韧皮部中并建立了浓
度梯度, 在叶脉中没有积累放射性的蔗糖, 所以在放
射自显影后没有出现细脉的图像; 而通过共质体和质
外体运输蔗糖的物种由于在细脉中积累了大量的
[14C]SUC, 从而在显影后出现了清晰的细脉(Rennie
and Turgeon, 2009)。
2 韧皮部卸载
蔗糖通过长距离运输到达库组织并从韧皮部卸载, 最
终被储藏或用于新生组织生长的过程称为韧皮部卸
载(phloem unloading)。这个过程包括蔗糖穿过筛管-
伴胞复合体边界 , 称为筛管卸载 (sieve element
unloading); 在细胞间运输并到达库组织, 称为筛管
后运输(post-sieve element transport)。
2.1 筛管卸载
筛管卸载指光合作用同化物通过韧皮部装载、长距离
运输后从筛管-伴胞复合体中卸载到周围的薄壁细胞
中。筛管卸载方式又可以分成共质体卸载 (sym-
plasmic unloading)和质外体卸载 (apoplasmic un-
loading)(Patrick, 1997)。

2.1.1 共质体卸载
在共质体卸载途径中, 经过运输的蔗糖通过筛管-伴
胞之间的胞间连丝进入库。韧皮部汁液通过扩散或散
流(bulk flow)的方式在韧皮部中流动。在这一卸载过
程中, 不涉及跨膜运输, 不依赖能量; 同时运输能力
也不会受到转运蛋白的限制。利用这一卸载方式的库
组织中筛管和伴胞之间含有丰富的胞间连丝, 由于
存在蔗糖浓度梯度, 蔗糖可以通过胞间连丝不断地
进入库被贮存或用于新生组织的生长发育(图2A)。在
许多强度较大的库组织(如根尖、块茎、新生的叶及
种子/果实)中, 蔗糖的卸载主要是通过共质体卸载途
径进行的(Patrick and Offler, 1996; Patrick, 1997;
Haupt et al., 2001; Lalonde et al., 2003; Wu et al.,
2004)。
2.1.2 质外体卸载
玉米的根中存在与细胞壁结合的转化酶(cell wall-
bound invertase, CWI), 它能够催化蔗糖水解为单
糖。外源的蔗糖先被水解为单糖, 随后通过单糖转运
蛋白卸载 , 而内源的蔗糖则通过质外体途径卸载
(Giaquinta et al., 1983)。对氯高汞苯磺酸 (para-
chloromercuribenzene sulphonic acid, PCMBS)能
够抑制转运蛋白跨膜将蔗糖运输出筛管。将甜菜叶片
置于外源蔗糖溶液中, 用PCMBS处理后发现蔗糖的
卸载并没有受到影响, 证明同化物卸载不依赖转运蛋
白 (Schmalstig and Geiger, 1985)。核桃 (Juglans
regia)萼片维管束提供发育需要的蔗糖, 但是它们间
的筛管-伴胞并没有共质体连接, 而种皮上的心皮维
管束(carpellary bundle)和周围的薄壁细胞有共质体
连接。对果实进行CFDA(carboxy fluorescein di-
acetate succinimidyl ester)标记后, 发现萼片和心皮
中的韧皮部都有卸载功能。进一步观察荧光位置, 发
现染料只局限于肉质果皮(fleshy pericarp)的萼片维
管束, 但是向外延伸至周围种皮的薄壁细胞上。同时
通过免疫定位发现, 1个分子量为60 kDa的酸性转化
酶在果皮和种皮中的筛管-伴胞复合体和薄壁细胞的
细胞壁中表达。这些结果表明在发育中的核桃里, 肉
质果皮中主要进行质外体卸载(图2B), 而种皮中则以
共质体卸载为主(Wu et al., 2004)。
在单糖转运蛋白(monosaccharide transporter,
MST)参与的卸载途径中, 当蔗糖被排出筛管-伴胞
后, 酸性转化酶将其水解成单糖, 再由MST运送到薄
壁细胞, 最后经过胞间连丝运输到库(图2C)。在这种
运输方式中转化酶和单糖转运蛋白起着关键的作用。
将酵母中的转化酶在马铃薯的块茎胞质中表达后发
现, 块茎变小但是数量变多; 而在块茎质外体中表达
后发现, 块茎变大但是数量减少(Sonnewald et al.,
1997)。将番茄(Lycopersicon esculentum)的细胞壁
结合转化酶基因Lin8进行RNAi抑制后, 发现叶片中
的淀粉含量显著降低, 叶片质外体中的蔗糖/己糖比
例升高, 并且抑制了光合作用(Kocal et al., 2008)。这
些结果表明转化酶在卸载蔗糖和调控源器官糖代谢
中起着重要作用。

2.1.3 转化酶
转化酶(invertase, INV)不可逆地催化蔗糖水解为葡
张懿等: 植物体内糖分子的长距离运输及其分子机制 113



图2 筛管卸载机制
(A) 共质体卸载: 蔗糖通过筛管-伴胞之间的胞间连丝进入库; (B) SUT参与的质外体卸载: SUT将筛管-伴胞复合物中的蔗糖跨膜运
输进薄壁细胞, 再通过胞间连丝将蔗糖运输到库细胞; (C) CWI参与的质外体卸载: CWI把蔗糖转化为单糖后通过STP/MST运输进库
细胞。PPC、CC和SE同图1; SC: 库细胞

Figure 2 The mechanism of sieve element unloading
(A) Symplasmic unloading: The sucrose flowed into sink through the plasmodesmata between SE-CC and sink cells; (B)
SUT-related apoplasmic unloading: SUTs transported sucrose into parenchyma cells through the membrane, then sucrose was
transported into sink cells through plasmodesmata; (C) CWI-related apoplasmic unloading: Sucrose was hydrolyzed into mono-
saccharides, then were transported into sink cell by STP/MST. PPC, CC and SE see Figure 1; SC: Sink cells


萄糖和果糖, 使筛管-伴胞中的蔗糖浓度稳定地形成
一个梯度 , 方便卸载 (Patrick, 1997; Sturm and
Tang, 1999)。根据不同的亚细胞定位、溶解性和最
适宜的反应pH值可以将转化酶分成3类: 可溶性酸性
转化酶(soluble acid invertase, SAI), 主要定位在液
泡中, 最适宜pH值为4.5−5.0; 可溶性中性或碱性转
化酶(soluble neutral invertase, SNI), 主要分布在胞
质中 , 最适pH值为7.0−7.8; 细胞壁结合的转化酶
(CWI), 最适pH值为4.5−5.0(Sturm and Chrispeels,
1990)。其中CWI在光合产物的质外体卸载途径中起
重要作用。
第1个被发现的INV是胡萝卜(Daucus carota)中
的CWI。随后在许多物种, 如马铃薯、番茄、拟南芥、
百合和烟草 (Nicotiana tabacum)等中都分离到
CWI(Sturm and Chrispeels, 1990; Clement et al.,
1996; Godt and Roitsch, 1997; Tymowska-Lalanne
and Kreis, 1998; Maddison et al., 1999)。烟草中的
Nin88编码1个定位于花药的INV。随着花器官的发育,
其从绒毡层到四分体中依次表达, 并最终在小孢子中
表达。反义抑制其表达影响花粉发育, 并导致雄性不
育(Goetz et al., 2001)。脱落酸(abscisic acid, ABA)
或冷胁迫能抑制转化酶OsINV4的表达, 进而造成花
药发育异常和雄性不育(Oliver et al., 2007)。番茄
CWI基因LIN5主要在花瓣、雄蕊和果实中表达, 特别
是在果实维管束薄壁细胞中高表达。采用RNAi抑制
其表达后, 发现花粉管延伸受到阻碍, 花粉形态异
114 植物学报 50(1) 2015

常, 种子数目减少及果实中糖分积累减少, 证明CWI
对果实中同化物的卸载有重要作用 (Zanor et al.,
2009)。Werner等 (2008)将烟草的激动素脱氢酶
CKX1、CKX2过表达后 , 发现在35S:CKX1和35S:
CKX2转基因植株的茎中蔗糖含量减少了30%; 在根
中果糖、蔗糖和葡萄糖含量减少了17%−27%。进一
步的分析表明, 两者在液泡和胞质中的转化酶活性降
低了近50%, 而CWI活性下降了约30%。在水稻、番
茄和玉米中均发现由于CWI表达受到抑制而导致果
实变小 (Miller and Chourey, 1992; Wang et al.,
2008a; Zanor et al., 2009)。这些研究结果表明CWI
在同化物卸载中起着重要作用。

2.1.4 单糖转运蛋白
在质外体卸载过程中, 单糖转运蛋白将质外体中的己
糖跨膜运输到薄壁细胞, 然后经维管束运输到库。目
前关于单糖转运蛋白的研究主要集中在水稻和拟南
芥中(Ruan et al., 2010)。在拟南芥中已经发现了17
个单糖转运蛋白(AtSTP1−AtSTP14、TMT1−TMT3),
在水稻中则发现了8个(OsMST1−OsMST8)(表2)。
在拟南芥中 , 一共有53个MST或类MST蛋白 ,
其中有14个(AtSTP1−AtSTP14)定位在质膜上并能够
催化质外体中己糖到细胞内的运输反应。在粟酒裂殖
酵母(Schizosaccharomyces pombe)和非洲爪蟾卵
母细胞中表达的AtSTP1对除了果糖外的几乎所有己
糖均有高亲和力, 其Km为20 μmol·L−1(Sauer et al.,
1990; Büttner, 2007)。AtSTP1参与晚上将单糖运输
到保卫细胞的过程(Boorer et al., 1994; Sherson et
al., 2000)。AtSTP4主要在根尖、花粉管和叶中表达,
当受伤或病原菌侵染时其表达量明显上升(Truernit
et al., 1996)。AtSTP2在花粉中表达, 负责将胼胝质
(callose)降解后产生的葡萄糖运输进花粉粒(Truernit
et al., 1999)。AtSTP9和AtSTP11特异地在花粉管中
表达 , 参与花粉管发育(Schneidereit et al., 2003,
2005)。AtSTP13在花瓣的维管组织中表达, 使用伏
马菌素B1(fumonisin B1)或丁香假单胞菌(Pseudo-
monas syringae)处理至出现细胞程序性死亡(prog-
rammed cell death, PCD)表型后, 其表达量会显著
上调 (Norholm et al., 2006)。与AtSTP1(Km为20
μmol·L−1)(Sauer et al., 1990)、 AtSTP2(Km为 50
μmol·L−1)(Truernit et al., 1999)和AtSTP4(Km为15
μmol·L−1)(Truernit et al., 1996)相比, AtSTP3对葡萄
糖的亲和力非常低(Km高达2 mmol·L−1), 主要在子
叶、莲座叶和萼片中表达, 可能参与了蔗糖回流的过
程(Büttner et al., 2000)。
拟南芥TMT家族有3个成员。TMT1和TMT2的表
达受干旱、盐胁迫、冷胁迫及蔗糖的诱导, 相比之下
TMT3的表达量很低。TMT1蛋白定位于液泡膜上 ,
TMT2主要在根和茎中表达。冷胁迫处理TMT1的
T-DNA插入突变体时, 发现其叶肉细胞的液泡中葡
萄糖和果糖的积累减少。在tmt1-2::tDNA突变体中过
表达TMT1, 发现其叶肉细胞中液泡的单糖转运增
强。进一步的研究证实该突变体表现出生长加速、种
子变大的表型。这些结果证明, TMT1参与了单糖向液
泡中的运输过程及对胁迫的响应, 其在拟南芥的生长
发育中起重要作用(Wormit et al., 2006; Wingenter
et al., 2010)。
将水稻的OsMST4、OsMST5和OsMST6分别在
酵母中表达后, 发现它们能够转运葡萄糖。OsMST4、
OsMST5和OsMST6的Km分别为0.209 2 mmol·L−1、
0.5 mmol·L−1和0.266 1 mmol·L−1。在营养器官中,
OsMST4主要在叶鞘、茎尖和根中表达; 在生殖器官
中则主要在子房中表达。OsMST6主要在种子发育早
期的胚乳横细胞、维管束薄壁细胞中表达 ; 而
OsMST5主要在未开花的小穗中表达。综合它们的表
达部位以及在酵母中的实验, 推测它们可能参与了库
器官中同化物的卸载过程(Ngampanya et al., 2003;
Wang et al., 2007, 2008b)。
2.2 筛管后运输
筛管卸载后的蔗糖或被转化酶水解成的单糖通过一
系列的运输最终到达库组织的过程称为筛管后运输。
筛管后运输同样可以分成质外体运输、共质体运输和
涉及质外体运输的共质体途径(Patrick and Offler,
1996)。
许多库组织(如根、叶、种子、果实)或营养储藏
组织(如块茎、块根)中的库细胞和筛管通过大量的胞
间连丝连接, 形成连续的共质体通道, 光合产物经过
这样的共质体连续体进入库组织(Lin et al., 1984;
Schmalstig and Geiger, 1985; van Bel and
Knoblauch, 1987; Ding et al., 1988; Oparka et al.,
1994)。只有在少数情况下才会通过质外体运输: 如
张懿等: 植物体内糖分子的长距离运输及其分子机制 115

表2 拟南芥和水稻中的单糖转运蛋白
Table 2 Monosaccharide transporters separated from Arabidopsis and rice
物种 基因 表达部位 功能
拟南芥
Arabidopsis
thaliana
AtSTP1 子叶保卫细胞、莲座叶、萼片、子房、茎 吸收胚和幼苗细胞间的单糖; 晚上可将单糖运输进
保卫细胞, 白天调控渗透势(Sherson et al., 2000;
Stadler et al., 2003)
AtSTP2 发育和成熟的花粉粒 吸收胼胝质降解产生的葡萄糖 (Davidson et al.,
2011)
AtSTP3 子叶、莲座叶、叶茎、萼片(Büttner et al.,
2000)
未知
AtSTP4 根、白粉菌(Erysipheci choracearum)感染
后的成熟叶维管组织
将更多的葡萄糖运输进感染区附近的叶片参与植物
防御(Fotopoulos et al., 2003)
AtSTP5, 7 未知 在酿酒酵母中表达对常见的糖类无转运活性
(Büttner, 2010)
AtSTP6 花药发育11、12期及之后的花粉粒 可能参与花粉成熟及花粉管发育过程(Scholz-Starke
et al., 2003)
AtSTP8, 10, 12 未知 未知
AtSTP9, AtSTP11 花粉粒、花粉管 将单糖运输进发育中的花粉粒或花粉管(Schneid-
ereit et al., 2003, 2005)
AtSTP13 新生花瓣维管组织 参与细胞程序性死亡 (programmed cell death,
PCD)(Norholm et al., 2006; Nour-Eldin et al., 2006)
AtSTP14 胚乳、子叶、莲座叶、根尖 参与细胞壁产生的半乳糖循环(Poschet et al., 2010)
TMT1 蛋白定位于液泡膜 将单糖运输进液泡, 响应胁迫, 参与拟南芥的生长发
育(Wormit et al., 2006; Wingenter et al., 2010)
TMT2 根、茎(Wormit et al., 2006) 未知
TMT3 蛋白定位于液泡膜(Wormit et al., 2006) 未知
水稻 OsMST1, 2, 3, 7 未知 未知
Oryza sativa OsMST4 叶鞘、茎尖、根 参与种子发育过程中单糖的运输(Wang et al., 2007)
OsMST5 授粉前的小穗 参与花粉发育(Ngampanya et al., 2003)
OsMST6 种子发育早期的胚乳、横细胞、维管束薄
壁细胞
参与种子发育过程(Wang et al., 2008b)
OsMST8 绒毡层、小孢子、维管束 将胼胝质降解产生的葡萄糖运输到绒毡层和小孢子
(Mamun et al., 2006)


在草莓(Fragaria × ananassa)果实的成熟过程中同
化物是逆浓度梯度进行运输的(Pomper and Breen,
1995); 此外还包括发育过程中的种子母体组织和子
代组织的交界处(Patrick and Offler, 1995)以及其它
缺少胞间连丝的情况(Patrick, 1997)。
在一些植物中还发现了筛管后运输的不同方式
的转变。在番茄果实发育的早期(开花后13−14天)主
要是淀粉的积累过程, 其以共质体卸载途径为主要的
卸载方式; 而到了果实发育的晚期(开花后23−25天)
则主要是己糖的积累过程, 从而转向质外体卸载途径
(Ruan and Patrick, 1995)。在其它物种如葡萄(Vitis
vinifera × V. labrusca cv. ‘Jingchao’)中, 也观察到类
似的现象(张大鹏等, 1997; 夏国海和张大鹏, 2000),
这可能与果实发育不同时期需要不同的同化物积累
有关。
综上所述, 筛管后运输随着库组织的不同结构和
不同发育过程而发生不同的变化, 最终影响库组织中
光合产物的强度及果实、种子等的产量。
3 总结与展望
植物在源器官中通过光合作用将碳固定并且主要以
蔗糖的形式输送到各个库器官中以支持各种生理活
动。库的强度与许多因素有关。Nikinmaa等(2013)
116 植物学报 50(1) 2015

和Garchery等(2013)发现, 叶片的气体交换和水分吸
收与整个植株的同化物运输紧密联系; 同化物在韧皮
部的运输需要维持的渗透压超过因为水分蒸腾而减
少的静水压力, 因而气孔的开闭可以直接调控库的强
度。干旱、盐胁迫、高温和冷胁迫通过减少农作物源
器官的活性, 同时或单独减少库器官的数量或强度而
造成产量降低。在水稻抽穗期开始后14−21天的茎和
成熟期的种子中, 耐高温品种“Genkitsukushi”的
OsSUT1表达量显著高于不耐高温品种“Tsuku-
shiroman”(Miyazaki et al., 2013)。而在苹果和烟
草中过表达MYB转录因子MdSIMYB1通过上调
NtDREB1A、NtERD10B和NtERD10C的表达提高了
植物对高盐、干旱和冷胁迫的耐受性(Wang et al.,
2014)。
由此可见, 源和库运输过程的效率和影响因素与
许多实际生产息息相关, 植物中光合作用同化物的运
输和分配已经成为研究热点。人们可以通过增加源器
官光合作用的效率, 减少对光合作用的抑制, 或是增
加源-库运输的效率, 最终提升库的强度并增加库组
织的数量, 进而提高农作物产量。然而有关其中涉及
的转运蛋白和调控因子以及花器官发育、形态建成的
分子机制, 目前仍然有很多具体过程尚不清楚。随着
研究的不断深入, 这些谜题终将被揭开。
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1School of Life Sciences and Biotechnology, Shanghai Jiao Tong University, Shanghai 200240, China
2Shanghai Ruifeng Company on Agricultural Science and Technology, Shanghai 201106, China
Abstract Plants use CO2 to synthesize carbohydrates in plant leaves, sheaths and green stems during photosynthesis.
After long-distance transport, carbohydrates are consumed or stored in sink tissues such as developing tissues, pollen
and fruits. Sucrose is the main type of long-distance-transported carbohydrate in higher plants. Transport of sucrose from
the source to sink includes phloem loading in the source tissues, transport in vascular bundles, and phloem unloading in
sink tissues. Genetics and molecular biology experiments showed that sucrose transporters, invertases and monosac-
charide transporters play an important role in loading and unloading carbohydrates. We review the current literatures on
carbohydrate transport and the molecular mechanisms of regulating transport.
Key words monosaccharide transporters, plants, sucrose transporters, sugar transport
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* Author for correspondence. E-mail: romance727@foxmail.com
(责任编辑: 刘慧君)