全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2014, 49 (2): 221–228, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2014.00221
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收稿日期: 2013-02-26; 接受日期: 2013-07-12
基金项目: 国家重点基础研究发展计划(No.2009CB119100)和江苏高校优势学科项目(RAPD)
* 通讯作者。E-mail: laxu@njfu.edu.cn
LysM结构域及其与植物-真菌相互作用的关系
江聪1, 2, 黄敏仁1, 徐立安1*
1南京林业大学森林资源与环境学院, 南京 210037; 2西北农林科技大学西农-普度联合研究中心, 杨凌 712100
摘要 在长期的进化过程中, 植物与真菌之间形成了复杂而又紧密的联系, 其中最主要的就是侵染与防御的关系。植物的
抗病性由于涉及农作物、林木的生长与产量, 逐渐成为研究热点。在植物免疫系统中, 对病原真菌的识别是一个重要环节。
目前认为在这一过程中, LysM结构域起到了极为关键的作用。植物细胞膜上有含LysM结构域的识别受体, 该受体可以结合
真菌细胞壁上的几丁质, 并将信号传递到胞内, 从而启动免疫反应。在真菌中, 同样具有含LysM结构域的基因, 主要是一
类效应因子。它们可能参与真菌在侵染过程中的“伪装”, 以逃避植物的识别。该文以LysM结构域在植物-真菌相互作用
中扮演的角色为着眼点, 讨论有关研究的意义与趋势, 并对如何利用LysM结构域的相关研究进行有效的抗病育种提出了新
的设想。
关键词 LysM, 结构域, 真菌, 相互作用
江聪, 黄敏仁, 徐立安 (2014). LysM结构域及其与植物-真菌相互作用的关系. 植物学报 49, 221–228.
真菌病害占植物病害的80%以上, 影响着植物生
长发育的各个阶段, 是限制农作物及林木产量和质量
的重要因素。如何防治真菌病害, 已成为当前农林业
生产中迫切需要解决的难题。深入研究植物与真菌相
互作用的分子机制, 并以此为基础进行抗病品种的培
育, 是植物抗病育种的新思路、新途径。
植物和真菌的相互作用是一个非常复杂的过程,
有大量的基因参与其中。然而迄今为止, 仅有少量基
因功能得以确定。植物和真菌的相互作用可能发生在
植物免疫的各环节中。植物自身有一套完整的免疫系
统, 可以抵御病原真菌的侵染(王忠华等, 2004)。其中
第1层防御系统又被称为病原相关分子触发式免疫,
病原相关分子来源于病原真菌, 植物通过膜上识别受
体识别物质, 从而激活自身的免疫系统(Jones and
Dang, 2006)。由于多数病原相关分子对病原真菌的
正常生命活动至关重要, 所以病原真菌无法通过“丢
弃”这些物质来逃避植物的识别(Jones and Dang,
2006)。因此, 病原真菌逐渐进化出能够帮助其破坏
或者抑制植物防御系统的物质, 这就是效应因子。效
应因子可以干扰植物膜上识别受体对病原相关分子
的识别, 阻断植物胞内信号转导以及抑制抗病基因的
表达(Stergiopoulos and de Wit, 2009)。效应因子在
帮助病原真菌完成侵染的同时, 也触发了植物的第2
层防御系统 , 即效应因子触发式免疫 (Jones and
Dang, 2006)。
在病原真菌与植物相互作用的过程中, 有3类物质
起着相对关键的作用, 它们分别是来源于病原真菌的
病原相关分子、效应因子以及植物细胞膜上的识别受体
(Chisholm et al., 2006)。其中, 几丁质是唯一能够确定
的病原相关分子。而关于植物膜上识别受体的研究同样
不够深入, 仅在拟南芥(Arabidopsis thaliana)、水稻
(Oryza sativa)等少数几个模式生物中鉴定出几丁质
的识别受体(Kaku et al., 2006; Wan et al., 2008)。针
对真菌效应因子开展的研究仅处于起步阶段。
目前已发现的植物膜上识别受体及效应因子中都
含有一类典型的结构域, 称为LysM结构域(Kaku et
al., 2006; Bolton et al., 2008; Wan et al., 2008)。这
类结构域在植物和真菌中普遍存在, 并扮演着不同的
角色。对LysM结构域及含LysM结构域基因的功能分
析是研究植物-病原真菌互作的核心内容和突破点。
1 LysM结构域及含LysM结构域的蛋白
LysM结构域最早是在芽孢杆菌噬菌体溶菌酶中被发
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222 植物学报 49(2) 2014
现的, 该酶通过降解N-乙酰胞壁酸和N-乙酰葡糖胺
之间的糖苷键来降解细胞壁(Garvey et al., 1986)。
LysM结构域位于该蛋白质的C端, 由44个氨基酸组
成(Garvey et al., 1986)。此后, 又陆续在其它原核生
物的蛋白质中发现了LysM结构域。经进一步研究发
现, LysM结构域不仅存在于原核生物的蛋白质中, 而
且出现在真核生物甚至病毒的蛋白质中(Buist et al.,
2008)。
随着研究的深入, 发现含LysM结构域的蛋白质
多是分泌蛋白或膜蛋白, 且该结构域不仅存在于蛋白
质的C端, 还出现在蛋白质的任意位置。不过, 该结构
域在不同位置出现的几率有所不同。据统计, LysM结
构域偏好出现在蛋白质的N端和C端, 在中心位置出
现较少(Buist et al., 2008)。同一蛋白质中可能会同时
存在几个LysM结构域, 这些结构域之间的连接序列
富含丝氨酸、苏氨酸、天冬氨酸以及脯氨酸(Ohnuma
et al., 2008)。这些氨基酸有助于在稳定的LysM结构
之间形成一个相对灵活的区域 (Ohnuma et al.,
2008)。多数情况下, 结构域之间的连接序列在长度、
氨基酸组成上都有着很丰富的变异。比较特殊的是在
植物中一类受体激酶中发现的在随机氨基酸两端含
保守半胱氨酸的结构(Cys-X-Cys结构), 该结构位于
LysM结构域之间的区域, 可能与蛋白质胞外部分的
稳定性有关(Madsen et al., 2003; de Jonge and
Thomma, 2009)。
LysM结构域家族是一个结构域构架极其丰富的
家族(Zhang et al., 2009)。其原因主要有3方面: (1)
LysM结构域本身的多样性; (2) LysM蛋白含LysM结
构域的数目具多样性(1–12个不等); (3) LysM结构域
可以与多种其它蛋白结构域组合出现在蛋白质中。据
统计, LysM结构域可以与50多种结构域组合形成241
种不同的蛋白结构域构架。在所有的结构域构架中,
最为常见的有2种。其中一种仅含1个LysM结构域, 在
所有LysM结构域参与形成的结构域构架中, 这是最
简单的一种, 它普遍存在于所有物种中(Zhang et al.,
2009)。另一种含2个LysM结构域和1个肽酶结构域,
它存在于原核生物、绿藻以及非维管植物中(Zhang et
al., 2009)。以上2种结构域构架存在范围比较广, 反
映了起源初期LysM结构域可能的存在形式。相比之
下, 原核生物具有更为丰富的结构域构架(Buist et
al., 2008)。
在进化过程中, 不同物种中出现了具有不同功能
的特有结构域构架。例如, 细菌中的酰胺酶(amidase)、
糖基转移酶(SLT)与LysM结构的组合; 真菌中几丁质
结合结构、糖苷水解酶(glycol_hydro_18)与LysM结
构的组合; 植物中LysM结构域与激酶结构域的组合
(Zhang et al., 2009)。
一个典型的LysM结构域由44个氨基酸残基组成,
其中位于N端的16个氨基酸残基和位于C端的10个氨
基酸残基相对保守, 两者中间的区域则保守性较差,
除了第23和30个氨基酸位置的亮氨酸/异亮氨酸和第
27个氨基酸位置的天冬酰胺比较保守以外, 其余位置
上的氨基酸均有相对较大的变化(图1A)(Buist et al.,
2008)。原核生物的LysM结构域含有大量的二级结构
(α-螺旋、β-折叠、β-转角等)和氢键以形成稳定的三级
结构; 而真核生物中的LysM结构域则主要依靠二硫键
来保持其结构(Ponting et al., 1999)。截至目前, 已经
分别利用核磁共振以及多波长异常散射法成功地解析
了大肠杆菌膜结合的溶胞壁质转移酶MltD以及枯草芽
孢杆菌的YkuD蛋白中的LysM结构(Bateman and By-
croft, 2000; Bielnicki et al., 2006)。这2个蛋白质中的
LysM结构很相似, 它们均含有1个βααβ的二级结构, 2
个α螺旋出现在2个反向平行的β折叠的同一边。
LysM结构域广泛存在于细菌、真菌、植物、动
物的蛋白质中, 但迄今为止还没有在古细菌中发现该
结构(Punta et al., 2012)。有关LysM结构的起源与进
化问题, 如LysM结构是在何时产生的？起源于何类
生物？是如何在不同物种间转移的？目前存在2种观
点。一种认为LysM结构起源较早, 它存在于所有物种
的共同祖先中, 在进化的过程中, 很多分支都保留了
这一结构, 但是在古细菌这一分支中, 这个结构丢失
了。另一种观点认为LysM结构起源较迟, 是在细菌、
古细菌以及真核生物分离之后产生, 它产生于细菌或
真核生物中 , 并且在产生之后转移到另一分支中
(Ponting et al., 1999)。这种结构域在不同物种间的转
移确实存在, 而且在真核生物与细菌间的转移要远比
在真核生物与古细菌间的转移普遍(Ponting et al.,
1999)。LysM结构域在细菌与真核生物中承担着不同
的功能。在细菌中, 它主要负责肽聚糖的结合; 而真
核生物的LysM结构则被公认为几丁质的结合结构
(Tanaka et al., 2013)。
将LysM结构域与细菌中广泛存在的另外2个糖
江聪等: LysM结构域及其与植物-真菌相互作用的关系 223


图1 LysM结构域的序列特征及植物中含LysM结构域的蛋白
(A) LysM结构域的序列特征(来源于Pfam网站); (B) 植物中含LysM结构域蛋白的分类; (C) 植物中含LysM结构域蛋白的功能

Figure 1 Consensus sequence of LysM domain and the catalogue of LysM-contained proteins in plant and their functional
characterization
(A) Consensus sequence of LysM domain (from Pfam web site); (B) The classification of plant LysM-contained proteins; (C) The
function of plant LysM-contained proteins


结合结构域(胆碱结合结构域以及脂壁酸结合域)相比
较, 发现这3种结构域均含有1个保守的基序, 称之为
YG基序(Turner et al., 2004)。这意味着3种结构域很
可能有着相同的起源。
2 植物中含LysM结构域的蛋白
植物中含LysM结构域的蛋白质主要是一些膜上识别
受体(Gust et al., 2012; Tanaka et al., 2013), 它们通
过直接或间接的方式识别几丁质等葡聚糖从而发挥
功能(图1B, C)。这一类蛋白根据亚细胞定位的预测和
结构域的差异 , 可以分为LysM受体类激酶 (LysM-
containing receptor-like kinases, LYKs)、LysM受体
类蛋白(LysM-containing receptor-like protein, LY-
Ps)、细胞外LysM蛋白(extracellular LysM, LysMe)
及非分泌型胞内LysM蛋白(intracellular non-secre-
tory LysM genes, LysMn)(Zhang et al., 2009)。LysM
受体类激酶根据受体类激酶激酶区域特点的差异, 可
将其分为LYKs以及类LYKs, 也称LYRs。其中LYRs
由于具有1个异常的激酶区, 导致其缺少部分或全部
激酶活性(Zhang et al., 2009)。
大多数的 LYPs均含有 2个 LysM结构域 , 而
LysMe和LysMn则只含1个LysM结构域 , LYKs和
LYRs所含LysM结构域数目也不超过3个(Zhang et
al., 2009)。与植物相比 , 真菌的LysM类蛋白中含
LysM结构域最多, 可达9个。可见, 不同物种的单个
蛋白含LysM结构域的数量有所不同, 这是长期进化
导致的差异 , 且与蛋白的功能相关(de Jonge and
224 植物学报 49(2) 2014
Thomma, 2009)。
几丁质普遍存在于真菌细胞壁中, 对维持真菌细
胞的形态结构至关重要, 然而这类物质却不存在于植
物细胞中, 因此真菌病原入侵植物时, 植物就可以通
过识别几丁质来启动自身的防御反应(Kaku et al.,
2006)。在植物的识别体系中, 包括在水稻中发现的
几丁质触发子结合蛋白(chitin elicitor binding protein,
CEBiP)属于质膜糖蛋白。敲除编码该蛋白的基因后,
几丁质诱导的活性氧爆发得到抑制, 这说明该基因在
感知几丁质触发子存在以及将信号传递到胞内等环节
中发挥作用(Kaku et al., 2006)。进一步的研究发现,
水稻中的几丁质触发子受体激酶(chitin elicitor re-
ceptor kinase, CERK)OsCERK1同样是几丁质诱导的
信号途径的重要一环。与CEBiP不同的是, OsCERK1
除了含有LysM结构, 还含有胞内的激酶区域。酵母双
杂交实验结果显示, 该蛋白具有与水稻CEBiP形成异
源或同源聚合体的潜在可能(Shimizu et al., 2010)。通
过以几丁质处理水稻细胞膜的免疫共沉淀实验, 表明
这两者可以形成几丁质诱导的受体复合物结构
(Shimizu et al., 2010)。拟南芥AtCERK1是另一个研究
得比较透彻的受体激酶(Miya et al., 2007; Wan et al.,
2008)。它是由3个胞外LysM结构和1个胞内激酶结构
组成, 在几丁质触发的信号途径中起着关键作用。对
其进行敲除后, 植物几乎丧失了几丁质触发的所有反
应, 包括活性氧爆发、丝裂原活化蛋白激酶(MAPK)级
联反应启动、防御基因的表达等, 从而使植物对病原
真菌的免疫力大大下降。这充分说明作为植物LYKs的
一种, 拟南芥AtCERK1在植物免疫系统中充当着重要
角色。最近的研究通过对拟南芥AtCERK1的胞外区与
五聚几丁质复合物的结构进行解析, 认为AtCERK1对
几丁质的结合是通过1个LysM结构与3个几丁质残基
来介导的(Liu et al., 2012)。AtCERK1是通过胞外的
LysM结构域识别几丁质上的N-乙酰基团, 而当识别
几丁质后, AtCERK1通过胞外LysM结构域的二聚化
来完成感应并激活下游信号通路(Liu et al., 2012)。正
是由于植物细胞膜上的几丁质受体的重要作用, 使得
它成为很多病原菌效应因子的攻击目标 , 细菌的
AvrPtoB就可以使CERK1的激酶区域泛素化, 从而降
解该类蛋白, 提高侵染的成功率(Gimenez-Ibanez et
al., 2009; Zeng et al., 2012)。
除了对病原真菌病原相关分子的识别, 植物中
LysM激酶受体还涉及对共生菌信号分子的识别。在
土壤微生物与植物间存在着2种常见的共生关系, 一
种是根瘤菌与豆科植物形成的固氮根瘤共生 (root
nodule symbiosis, RNS); 另一种是丛枝菌根真菌与
多种植物的丛枝菌根(arbuscular mycorrhiza, AM)共
生(李海燕等, 2001)。这2种共生关系是植物获取氮和
磷供应的重要途径。RNS共生在进化上出现较晚, 可
能是从AM共生演变而来, 二者的部分信号转导途径
是重合的(Gust et al., 2012)。这2种共生关系均有
LysM激酶受体的参与。
结瘤因子(nodulation factors, NFs)是一类脂壳
寡糖 , 负责对其识别的是豆科植物的一类含胞外
LysM结构域的丝氨酸/苏氨酸激酶(Bensmihen et al.,
2011)。在豆科植物日本百脉根(Lotus japonicus)中发
现的NFR1和NFR5是这类蛋白质的代表(Madsen et
al., 2003; Radutoiu et al., 2003)。作为典型的植物受
体激酶, 它们均含有1个胞外LysM结构域、1个跨膜区
域和1个丝氨酸-苏氨酸激酶结构, 主要负责植物对根
瘤菌侵染的早期应答。这2个基因的突变体对相应的
结瘤因子不敏感, 且在接种百脉根根瘤菌之后无法与
其形成共生关系(Radutoiu et al., 2003)。NFR1与
NFR5可以形成异源二聚体从而参与结瘤因子识别及
信号转导过程(Madsen et al., 2011)。除了LjNFR1和
LjNFR5, 在其它物种中有相似功能的LysM受体激酶
也陆续被报道。截形苜蓿(Medicago truncatula)中发
现的NFP和LYK3、豌豆(Pisum sativum)中的Sym10
和Sym37, 都被证明其在结瘤过程中发挥了必不可
少的作用(Arrighi et al., 2006; Smit et al., 2007;
Zhukov et al., 2008)。
AM真菌可以释放一类被称为Myc因子的信号分
子, 它同样属于脂壳寡糖。榆科山黄麻(Parasponia
andersonii)NFP基因就是一个MF受体 (Op den
Camp et al., 2011)。它在结构上与LjNFR5和MtNFP
相似, 除了在AM共生过程中发挥作用, 还是唯一参
与根瘤共生的非豆科植物的LysM激酶受体。对该基
因进行RNA干扰实验证实其对AM和RNS共生均是必
不可少的(Op den Camp et al., 2011)。
3 真菌中含LysM结构域的蛋白
20世纪80年代, 人们就在酵母Kluyveromyces lactis
江聪等: LysM结构域及其与植物-真菌相互作用的关系 225
中发现了含LysM结构域的蛋白质, 它是一种几丁质
酶 , 可以抑制酵母细胞的生长 (Stark and Boyd,
1986)。此后又陆续在一些真菌的几丁质酶中发现了
此类结构域, 在已完成基因组测序的近百种真菌中,
仅在9种真菌中未发现含LysM结构域蛋白质 (de
Jonge and Thomma, 2009)。虽然含LysM结构域的
蛋白质在真菌中广泛存在, 针对其开展的研究却一直
不够深入。番茄叶霉病菌(Cladosporium fulvum)的分
泌蛋白ECP6的发现(Bolton et al., 2008)使LysM结构
域与效应因子联系起来, 同时推动真菌LysM蛋白质
研究进入了一个新的阶段。在对番茄叶霉病菌侵染番
茄叶片的分泌蛋白进行分析后发现一些新的蛋白质,
其中包括ECP6。进而对编码该蛋白质的基因进行克
隆后发现其含有3个LysM结构域。表达与初步功能分
析的结果显示, 该基因在病原菌侵染宿主时特异表
达 , 并且对病原菌致病至关重要 (Bolton et al.,
2008)。进一步的功能研究发现, ECP6是通过与几丁
质的互作发挥作用。在病原菌致病过程中, 几丁质一
旦被宿主识别, 宿主就会产生相应的免疫反应, 从而
抑制病原菌生长和进一步的侵染。而ECP6被分泌出
体外后, 就可以与细胞壁上的几丁质结合, 有效“伪
装”病原菌, 提高其侵染的成功率(de Jonge et al.,
2010)。在阐明ECP6的功能以后, 其它物种中的同源
基因也陆续得到了研究。在小麦壳针孢(Mycosph-
aerella graminicola)中发现了3个含LysM结构域的效
应因子 (Marshall et al., 2011), 其中Mg1LysM和
Mg3LysM在侵染中大量表达。实验证明它们编码的
蛋白质均具有结合几丁质的能力, 而且它们还可以保
护真菌菌丝不受宿主酶的降解, 而ECP6不具备这一
功能。敲除这2个基因后, 发现缺少Mg3LysM基因的
病原菌侵染能力大大削弱, 无法形成无性孢子。而敲
除Mg1LysM基因则没有造成病原菌致病力的下降
(Marshall et al., 2011)。这说明在不同的LysM效应因
子中已经发生了初步的功能分化。
真菌中含LysM结构的蛋白质可以大致分为5类
(de Jonge and Thomma, 2009)。第1类以ECP6为代
表, 不含除LysM以外的任何结构域, 参与侵染宿主
的过程, 被认为是可能的LysM效应因子。这一类蛋白
质含有1–7个数量不等的LysM结构域, 其中大多数
仅含1个LysM结构域。该类LysM蛋白质成员众多, 在
很多真菌中都是数量最庞大的一类; 甚至有些物种仅
含有这一类LysM蛋白质。第2类主要是几丁质酶, 它
们除了含LysM结构域外, 还含有1个富含半胱氨酸的
几丁质识别区域(Pfam ID: PF00187)和1个具有水解
活性的酶区域(Pfam ID: PF00704)。这类蛋白质的主
要功能是降解真菌自身细胞壁, 从而便于孢子的萌发
及菌丝的伸长。上述2类蛋白质目前研究得最为透彻。
第3类是较为特殊的一类, LysM结构是包含在另一个
结构域CVNH(Pfam ID: PF08881)中的。这一结构域
与糖结合的抗病毒蛋白CV-N同源, 被认为是1个抗
HIV病毒的结构域。第4类蛋白质是由几丁质结合结构
域和LysM结构域组成。第5类属于N-乙酰胞壁酰-L-
丙氨酸酰胺酶。它含有1个可以降解细菌细胞壁的酶
区域(Pfam ID: PF01510)。
以上5类蛋白质中, 第1、4、5类的所有成员及第
2类的部分成员均含有信号肽, 是分泌蛋白; 而第3
类, 也就是CVNH-LysM蛋白质, 在CVNH结构域的
上游有核定位信号(nuclear localization signal, NLS),
说明这一类蛋白质在细胞核中表达。
4 LysM结构域进一步研究的意义及重
要方向
LysM结构域在植物与真菌中均存在。在植物中, 由
LysM结构域构成的基因是植物防御体系的重要一环;
而在真菌中, 含LysM结构域的基因又成为病原真菌
完成侵染的重要武器。那么它们之间是否存在联系且
这种联系对植物和病原真菌的对抗又会产生什么样
的影响呢？首先可以确认的是它们的联系是围绕着
几丁质建立的。最近在稻瘟病菌 (Magnaporthe
oryzae)中发现了一类效应因子, 它含有2个LysM结
构域, 研究者将其命名为slp1效应因子, 它可以与几
丁质结合从而抑制植物的免疫反应。更为重要的是,
该效应因子可以与植物的CEBiP竞争结合几丁寡糖
(Mentlak et al., 2012)。这种竞争与植物能否完成对
病原真菌的识别并启动自身的防御反应相关。而除此
之外, 还可能存在另一种竞争。在植物中, 有2类几丁
质膜上识别受体, 即CERK与CEBIP。这2类受体可以
形成同源及异源二聚体, 病原真菌中含LysM结构域
的效应因子能否具有破坏这种二聚体形成的能力同
样值得关注。至今尚未见关于此种竞争关系的报道。
无论植物及真菌中的含LysM结构域基因以何种形式
226 植物学报 49(2) 2014


图2 LysM结构域在植物-病原真菌互作过程中可能的作用模
型

Figure 2 The possible model of LysM domain in plant-
fungus interactions


竞争, 都会直接影响病原真菌的侵染进程及结果(图
2)。
为了实现对病原菌的识别, 植物中具有大量相似
结构的膜上受体; 而为了逃避识别, 病原菌中同样也
存在着大量序列相近的效应因子。这是否意味着在漫
长的相互作用过程中, 病原真菌与植物不断地淘汰在
竞争中处于劣势的基因, 进化出新的具有更强竞争能
力的基因, 从而实现协同进化。而不同的LysM结构域
序列和结构的差异是如何影响与几丁质的结合能力,
以及同一基因中LysM结构域数量的多少是否会关系
到其结合几丁质的能力, 从而影响该基因的功能, 目
前尚不清楚。对不同起源、不同进化地位的植物及真
菌中LysM结构域的结构与功能的分析将会有助于对
这些问题的解答。
有研究表明, 在真菌的一些毒性相关的酶家族成
员中, 有的变异较大, 它们的存在可以帮助病原真菌
和宿主逃避彼此的识别; 而另一些则相对保守, 它们
可能真正承担着与侵染相关的功能(Rowe and Klie-
benstein, 2007)。由此可以推测, 在LysM结构域中变
异较大的区域与保守的区域可能同样存在着类似的
分工。变异较大的区域可以帮助病原真菌和宿主逃避
彼此的识别; 而相对保守的区域则真正决定了LysM
结构域的功能(Rowe and Kliebenstein, 2007)。在保
守区域中, 有些高度保守的位点, 对这些位点进行定
点突变, 有助于发现LysM结构域中的功能位点, 从
而揭示该结构域与几丁质结合的分子机制。
植物与真菌中的LysM结构域有一定的差异, 它
们在结合几丁质时, 对几丁质聚合度和结构等方面是
否具有偏好值得关注。如果确实存在这种偏好性, 那
么可以人工合成与真菌LysM效应因子具有强烈结合
能力而与植物LysM受体结合能力稍弱的几丁质, 让
其大量分布于植物的胞外空间。这样真菌LysM效应
因子的功能就会受到抑制, 而植物的膜上受体则能够
正常结合真菌细胞壁上的几丁质。近年来, 植物转基
因技术发展非常迅速, 向植物中导入LysM受体, 同
样是提高植物抗病性的有效手段。
LysM结构域作为一类古老且普遍存在的结构域,
在植物与真菌互作过程中扮演着极其重要的角色。对
该类结构域的研究是植物分子免疫的重要内容, 有助
于揭示病原真菌致病及其与植物防御之间复杂的联
系, 从而为植物抗病育种提供理论及应用基础。
参考文献
李海燕, 刘润进, 束怀瑞 (2001). 丛枝菌根真菌提高植物抗
病性的作用机制. 菌物系统 20, 435–439.
王忠华, 贾育林, 夏英武 (2004). 植物抗病分子机制研究进
展. 植物学通报 21, 521–530.
Arrighi JF, Barre A, Amor BB, Bersoult A, Soriano LC,
Mirabella R, de Carvalho-Niebel F, Journet EP,
Ghérardi M, Huguet T, Geurts R, Dénarié J, Rougé P,
Gough C (2006). The Medicago truncatula lysine
motif-receptor-like kinase gene family includes NFP and
new nodule-expressed genes. Plant Physiol 142, 265–
279.
Bateman A, Bycroft M (2000). The structure of a LysM
domain from E. coli membrane-bound lytic murein
transglycosylase D (MltD). J Mol Biol 299, 1113–1119.
Bensmihen S, de Billy F, Gough C (2011). Contribution of
NFP LysM domains to the recognition of nod factors
during the medicago truncatula/Sinorhizobium meliloti
symbiosis. PLoS One 6, e26114.
Bielnicki J, Devedjiev Y, Derewenda U, Dauter Z,
Joachimiak A, Derewenda ZS (2006). B. subtilis ykuD
protein at 2.0 Å resolution: insights into the structure and
function of a novel, ubiquitous family of bacterial
enzymes. Protein Struct Funct Bioinforma 62, 144–151.
Bolton MD, Van Esse HP, Vossen JH, De Jonge R,
Stergiopoulos I, Stulemeijer IJE, Van Den Berg G,
Borrás-Hidalgo O, Dekker HL, De Koster CG, De Wit
PJGM, Joosten MHAJ, Thomma BPHJ (2008). The
novel Cladosporium fulvum lysin motif effector Ecp6 is a
virulence factor with orthologues in other fungal species.
江聪等: LysM结构域及其与植物-真菌相互作用的关系 227
Mol Microbiol 69, 119–136.
Buist G, Steen A, Kok J, Kuipers OP (2008). LysM, a
widely distributed protein motif for binding to (peptido)
glycans. Mol Microbiol 68, 838–847.
Chisholm ST, Coaker G, Day B, Staskawicz BJ (2006).
Host-microbe interactions: shaping the evolution of the
plant immune response. Cell 124, 803–814.
de Jonge R, Thomma BPHJ (2009). Fungal LysM effectors:
extinguishers of host immunity? Trend Microbiol 17, 151–
157.
de Jonge R, van Esse HP, Kombrink A, Shinya T, Desaki
Y, Bours R, van der Krol S, Shibuya N, Joosten MHAJ,
Thomma BPHJ (2010). Conserved fungal LysM effector
Ecp6 prevents chitin-triggered immunity in plants. Science
329, 953–955.
Garvey KJ, Saedi MS, Ito J (1986). Nucleotide sequence of
Bacillus phage Ø29 genes 14 and 15: homology of gene
15 with other phage lysozymes. Nucleic Acid Res 14,
10001–10008.
Gimenez-Ibanez S, Hann DR, Ntoukakis V, Petutschnig
E, Lipka V, Rathjen JP (2009). AvrPtoB targets the LysM
receptor kinase CERK1 to promote bacterial virulence on
plants. Curr Biol 19, 423–429.
Gust AA, Willmann R, Desaki Y, Grabherr HM,
Nürnberger T (2012). Plant LysM proteins: modules
mediating symbiosis and immunity. Trend Plant Sci 17,
495–502.
Jones JDG, Dangl JL (2006). The plant immune system.
Nature 444, 323–329.
Kaku H, Nishizawa Y, Ishii-Minami N, Akimoto-Tomiyama
C, Dohmae N, Takio K, Minami E, Shibuya N (2006).
Plant cells recognize chitin fragments for defense
signaling through a plasma membrane receptor. Proc Natl
Acad Sci USA 103, 11086–11091.
Liu TT, Liu ZX, Song CJ, Hu YF, Han ZF, She J, Fan FF,
Wang JW, Jin CW, Chang JB, Zhou JM, Chai JJ
(2012). Chitin-induced dimerization activates a plant
immune receptor. Science 336, 1160–1164.
Madsen EB, Madsen LH, Radutoiu S, Olbryt M,
Rakwalska M, Szczyglowski K, Sato S, Kaneko T,
Tabata S, Sandal N, Stougaard J (2003). A receptor
kinase gene of the LysM type is involved in legu-
meperception of rhizobial signals. Nature 425, 637–640.
Madsen EB, Antolín-Llovera M, Grossmann C, Ye JY,
Vieweg S, Broghammer A, Krusell L, Radutoiu S,
Jensen ON, Stougaard J, Parniske M (2011). Auto-
phosphorylation is essential for the in vivo function of the
Lotus japonicus Nod factor receptor 1 and receptor-
mediated signaling in cooperation with Nod factor
receptor 5. Plant J 65, 404–417.
Marshall R, Kombrink A, Motteram J, Loza-Reyes E,
Lucas J, Hammond-Kosack KE, Thomma BPHJ, Rudd
JJ (2011). Analysis of two in planta expressed LysM effe-
ctor homologs from the fungus Mycosphaerella gramini-
cola reveals novel functional properties and varying
contributions to virulence on wheat. Plant Physiol 156,
756–769.
Mentlak TA, Kombrink A, Shinya T, Ryder LS, Otomo I,
Saitoh H, Terauchi R, Nishizawa Y, Shibuya N,
Thomma BPHJ, Talbot NJ (2012). Effector-mediated
suppression of chitin-triggered immunity by Magnaporthe
oryzae is necessary for rice blast disease. Plant Cell 24,
322–335.
Miya A, Albert P, Shinya T, Desaki Y, Ichimura K, Shirasu
K, Narusaka Y, Kawakami N, Kaku H, Shibuya N
(2007). CERK1, a LysM receptor kinase, is essential for
chitin elicitor signaling in Arabidopsis. Proc Nat Acad Sci
USA 104, 19613–19618.
Ohnuma T, Onaga S, Murata K, Taira T, Katoh E (2008).
LysM domains from Pteris ryukyuensis chitinase-A. J Biol
Chem 283, 5178–5187.
Op den Camp R, Streng A, De Mita S, Cao Q, Polone E,
Liu W, Ammiraju JSS, Kudrna D, Wing R, Untergasser
A, Bisseling T, Geurts R (2011). LysM-type mycorrhizal
receptor recruited for Rhizobium symbiosis in nonlegume
Parasponia. Science 331, 909–912.
Ponting CP, Aravind L, Schultz J, Bork P, Koonin EV
(1999). Eukaryotic signaling domain homologues in
archaea and bacteria. Ancient ancestry and horizontal
gene transfer. J Mol Biol 289, 729–745.
Punta M, Coggill PC, Eberhardt RY, Mistry J, Tate J,
Boursnell C, Pang NZ, Forslund K, Ceric G, Clements
J, Heger A, Holm L, Sonnhammer ELL, Eddy SR,
Bateman A, Finn RD (2012). The Pfam protein families
database. Nucleic Acid Res 40, D290–D301.
Radutoiu S, Madsen LH, Madsen EB, Felle HH, Umehara
Y, Grønlund M, Sato S, Nakamura Y, Tabata S, Sandal
N, Stougaard J (2003). Plant recognition of symbiotic
bacteria requires two LysM receptor-like kinases. Nature
425, 585–592.
Rowe HC, Kliebenstein DJ (2007). Elevated genetic
variation within virulence-associated Botrytis cinerea
polygalacturonase loci. Mol Plant Microbe Interact 20,
1126–1137.
228 植物学报 49(2) 2014
Shimizu T, Nakano T, Takamizawa D, Desaki Y, Ishii-
Minami N, Nishizawa Y, Minami E, Okada K, Yamane
H, Kaku H, Shibuya N (2010). Two LysM receptor
molecules, CEBiP and OsCERK1, cooperatively regulate
chitin elicitor signaling in rice. Plant J 64, 204–214.
Smit P, Limpens E, Geurts R, Fedorova E, Dolgikh E,
Gough C, Bisseling T (2007). Medicago LYK3, an entry
receptor in rhizobial nodulation factor signaling. Plant
Physiol 145, 183–191.
Stark MJ, Boyd A (1986). The killer toxin of Kluyveromyces
lactis: characterization of the toxin subunits and identi-
fication of the genes which encode them. EMBO J 5,
1995–2002.
Stergiopoulos I, de Wit PJGM (2009). Fungal effector
proteins. Annu Rev Phytopathol 47, 233–263.
Tanaka K, Nguyen CT, Liang Y, Cao Y, Stacey G (2013).
Role of LysM receptors in chitin-triggered plant innate
immunity. Plant Signal Behav 8, e22598.
Turner MS, Hafner LM, Walsh T, Giffard PM (2004).
Identification and characterization of the novel LysM
domain-containing surface protein Sep from Lactobacillus
fermentum BR11 and its use as a peptide fusion partner in
Lactobacillus and Lactococcus. Appl Environ Microbiol
70, 3673–3680.
Wan J, Zhang XC, Neece D, Ramonell KM, Clough S, Kim
S, Stacey MG, Stacey G (2008). A LysM receptor-like
kinase plays a critical role in chitin signaling and fungal
resistance in Arabidopsis. Plant Cell 20, 471–481.
Zeng LR, Velásquez AC, Munkvold KR, Zhang JW, Martin
GB (2012). A tomato LysM receptor—like kinase pro-
motes immunity and its kinase activity is inhibited by
AvrPtoB. Plant J 69, 92–103.
Zhang XC, Cannon SB, Stacey G (2009). Evolutionary
genomics of LysM genes in land plants. BMC Evol Biol 9,
183.
Zhukov V, Radutoiu S, Madsen LH, Rychagova T,
Ovchinnikova E, Borisov A, Tikhonovich I, Stougaard
J (2008). The pea Sym37 receptor kinase gene controls
infection-thread initiation and nodule development. Mol
Plant Microbe Interact 21, 1600–1608.

LysM Domains and Its Roles in Plant-Fungus Interactions
Cong Jiang1, 2, Minren Huang1, Li’an Xu1*
1College of Forest Resources and Environment, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China
2NWAFU-PU Joint Research Center, Northwest Agriculture and Forestry University, Yangling 712100, China
Abstract During evolution, complicated interactions were formed between plants and fungi. The most common form is
infection and defence. Recently, studies have focused on this area because of its effect on yield and quality of crops and
forest trees. Perception of a pathogenic fungus at the cell surface is an important step in plant immunity. A conserved
domain called LysM plays a central role in this process. Plants recognize pathogenic fungi by LysM-contained cell-surface
receptors. These receptors can bind with chitin, the main component of the fungal cell wall, and deliver signals into the cell
to initiate the immune response. However, some pathogenic fungi evolve LysM effectors to avoid being recognized by the
host. Here, we summarize current research into the LysM domain in plants and fungi, emphasize the significance and
future directions, and discuss how to develop high efficiency breeding for disease resistance.
Key words LysM, domain, fungi, molecular interactions
Jiang C, Huang MR, Xu LA (2014). LysM domains and its roles in plant-fungus interactions. Chin Bull Bot 49, 221–228.
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* Author for correspondence. E-mail: laxu@njfu.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)