全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2014, 49 (4): 469–482, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2014.00469
——————————————————
收稿日期: 2013-10-18; 接受日期: 2014-05-04
基金项目: 国家自然科学基金(No.31170204)、广东省自然科学基金(No.S2011020002167)和羊城学者科研项目(No.12A001G)
* 通讯作者。E-mail: changentian@aliyun.com
拟南芥开花时间调控的分子基础
张艺能, 周玉萍, 陈琼华, 黄小玲, 田长恩*
广州大学生命科学学院, 植物抗逆基因功能研究广州市重点实验室, 广州 510006
摘要 在合适的时间开花对大多数植物的生存和成功繁衍极为重要。开花时间受错综复杂的环境因素和植物自身的遗传因
子影响, 由开花调控因子所构成的光周期、春化、温度、赤霉素、自主以及年龄等至少6条既相互独立又相互联系的遗传途
径调控。该文综述了有关拟南芥(Arabidopsis thaliana)开花时间调控的分子机制的最新研究进展, 并对今后的研究进行了
展望。
关键词 开花时间, 开花调控, 拟南芥, 光周期, 春化
张艺能, 周玉萍, 陈琼华, 黄小玲, 田长恩 (2014). 拟南芥开花时间调控的分子基础. 植物学报 49, 469–482.
开花是高等植物由营养生长向生殖生长转变的
一个非常重要的发育过程, 只有在适当的时期完成开
花才能保证植物个体的正常发育和后代繁衍。因此,
开花是植物最重要的生活史性状, 在植物生产和物种
进化中起到核心作用(罗睿和郭建军, 2010)。此外, 通
过对农作物或园艺作物开花时间的调控还可以获得
重要的农业价值或观赏价值 (张素芝和左建儒 ,
2006)。
开花时间的调控是一个非常复杂的过程, 受自身
遗传因子和外界环境因素两方面的共同影响, 二者所
产生的多种信号汇集在一起, 实现对开花时间的精准
控制(孙昌辉等, 2007)。目前, 对植物开花时间调控的
理解主要是通过对模式植物拟南芥 (Arabidopsis
thaliana)成花的生理学和遗传学的研究获得的。迄今,
已经探明包括光周期、春化、温度、赤霉素、自主以
及年龄等6条遗传途径参与调控拟南芥的开花时间
(Srikanth and Schmid, 2011)。本文总结了多年来对
拟南芥开花时间的分子调控机制的研究成果, 着重论
述近几年的最新进展, 同时对今后的研究进行了展
望。
1 光周期途径
光周期是影响植物开花的重要因素。光周期途径是植

物的光受体感受光信号后, 作用于生物钟, 进而启动
或者抑制开花的过程。拟南芥是一种典型的长日照植
物, 长日照促进其开花, 短日照则抑制其开花。
不同波长的光信号由叶片上的光受体接收和识
别。目前, 在植物中发现的光受体主要有3类: 光敏色
素(phytochromes)、隐花色素(cryptochromes)和向光
素(phototropin)(Schäfer and Nagy, 2006)。光敏色素
主要吸收红光和远红光 , 拟南芥至少有PHYA、
PHYB、PHYC、PHYD和PHYE五种光敏色素。PHYA
促进开花 , 而PHYB抑制开花 (雍伟东等 , 2000);
PHYC抑制短日照下开花, 并在长日照下和PHYA一
起促进开花(Monte et al., 2003); PHYD和PHYE抑制
开花 , 并与PHYB的功能有重叠 (Devlin and Kay,
2000)。隐花色素主要吸收蓝光和紫外光, 拟南芥主
要有CRY1、CRY2和CRY3三种隐花色素。CRY1和
CRY2均促进开花(雍伟东等, 2000); CRY3是否涉及
开花时间调控尚不明确。迄今, 尚未发现向光素参与
植物开花时间调控。
光受体感知光周期后将信号传给生物钟, 通过后
者完成对日照长度的测量。房迈莼等(2005)和田素波
等(2010)详细介绍了位于光受体下游的生物钟调节
因子 , 如ELF3(EARLY FLOWERING 3)、ELF4、
PIF3(PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR
3)、ZTL(ZEITLUPE)、FKF1(FLAVIN-BINDING KEL
·专题论坛·
470 植物学报 49(4) 2014
CH REPEAT F-BOX 1)和DET1(DEETIOLATED 1)
等分别介导不同光受体的光信号输入。这些基因突变
会引起生物节律变化。
根据McClung(2006)对生物钟分子模型的总结,
拟南芥具有维持和重设生物钟的负反馈调节环, 主要
由CCA1(CIRCADIAN CLOCK ASSOCIATED 1)、
LHY(LATE ELONGATED HYPOCOTYL)和TOC1/
APRR1(TIMING OF CAB OF EXPRESSION 1/AR-
ABIDOPSIS PSEUDO-RESPONSE REGULATOR
1)组成。生物钟的昼夜节律变化正是基于LHY、CCA1
和TOC1/APRRs转录和翻译水平的昼夜周期性变化
(田素波等, 2010)。LHY和CCA1属于MYB转录因子家
族。TOC1是拟南芥伪应答调节蛋白, LHY和CCA1清
晨时由光激活表达 , 新合成的LHY和CCA1结合到
TOC1启动子上, 抑制后者的表达。同时, 蓝光促进
ZTL和GI(GIGANTEA)互作, 通过泛素-蛋白酶体系降
解TOC1(田素波等, 2010)。所以, 白天开始时LHY和
CCA1逐渐增加, TOC1逐渐减少。有趣的是, TOC1
是LHY和CCA1表达所必需的促进因子, 因此TOC1
受抑制将导致LHY和CCA1的表达下调。LHY和CCA1
的水平在夜间降到最低, 解除对TOC1的表达抑制,
TOC1的量逐渐升高, 再次启动LHY和CCA1的表达,
从而进入新一轮循环(田素波等, 2010)。
处于生物钟信号输出途径的重要基因有
CO(CONSTANS)、GI和FT(FLOWERING LOCUS
T)。CO编码1个具B-box锌指结构的转录因子, 其表
达受生物钟调控, 产生24小时的周期性振荡(An et
al., 2004)。
CO的转录水平受到FKF1和GI调控, 该调控是通
过FKF1-GI复合物和CDFs(CYCLING DOF FAC-
TOR)互作实现(Imaizumi et al., 2005; Fornara et al.,
2009)。CDFs家族是一类转录因子, 其中CDF1能与
CO的调控区结合 , 抑制其转录 (Imaizumi et al.,
2005)。研究表明, 这3个基因的表达本身也受生物钟
调控。长日照下, CDF1首先合成并结合到CO启动子
上, 当GI积累到一定量时, 形成CDF1-GI复合物, 抑
制CO转录; 在光照大约13小时后, FKF1和GI的蛋白
量达到峰值 , 形成FKF1-GI复合物 , 激活CO转录
(Imaizumi et al., 2005; Sawa et al., 2007)。但是, 在
短日照下, GI和FKF1的蛋白量分别在光照7和10小时
达到峰值, 不能形成FKF1-GI复合物进而激活CO转
录(Sawa et al., 2007; Fornara et al., 2009)。所以,
FKF1、GI和CDFs的互作导致长日照下CO的转录水
平高于短日照。
CO在转录后还受到其它蛋白的调控。隐花色素
信号途径的下游组分 COP1(CONSTITUTIVELY
PHOTOMORPHOGENIC 1)具有E3泛素连接酶的功
能, 借助其重复的WD结构域(WD-repeat domain)与
CO结合, 并使后者降解(Liu et al., 2008b)。拟南芥
SPA(SUPPRESSOR OF PHYA-105)家族有4个成
员, 均具类似于COP1的WD结构域, 能与CO结合,
间接地使后者降解(Laubinger and Hoecker, 2003;
Laubinger et al., 2006)。光受体还通过光质调控CO。
例如, CRY1和CRY2在蓝光下使CO稳定; PHYA在远
红光下使CO稳定(Schepens et al., 2004); 而PHYB
在红光下使CO不稳定(Valverde et al., 2004; Jang et
al., 2008)。此外, DNF(DAY NEUTRAL FLOWER-
ING)蛋白以独立于GI/FKF1/CDF的方式调控CO。dnf
突变体因CO的生物钟节律被破坏而呈现早花表型,
但其分子机制尚不清楚(Morris et al., 2010)。
以上因子对CO调控的结果是: 长日照下, CO在
黄昏时积累; 短日照下, CO不能稳定产生和积累, 因
而使拟南芥能够感知日照长度的周期性变化, 适时完
成营养生长向生殖生长的过渡。
GI除了与FKF1协同参与CO的转录调控外, 还能
调控miR172(microRNA172)的加工, 使miR172水平
在长日照下比短日照下高。而miR172通过抑制FT的
抑制子如TOE1(TARGET OF EAT 1)、TOE2、
SMZ(SCHLAFMUTZE) 和 SNZ(SCHNARCHZAPF
EN)等mRNA的翻译以及抑制AP2(APETALA 2)转录
后的剪切而促进开花(徐雷等, 2011)。
光周期信号在叶片产生, 必须传递到茎尖分生组
织才能诱导成花。其分子机制曾经是学者们探究的热
点。经长期研究, Corbesier等(2007)最终发现FT蛋白
是从叶片运输到茎端分生组织诱导成花的信号物质。
在叶片中 , FT的表达依赖于CO(Wigge et al.,
2005; Corbesier et al., 2007)。CO超表达植株的FT
mRNA大量增加, 开花提前; 而CO超表达的ft突变体
仍呈迟花表型(An et al., 2004), 表明FT位于CO的下
游。FD(FLOWERING LOCUS D)是分生组织特异性
的bZIP转录因子, 在成花诱导发生之前存在于茎尖
分生组织中, 能与FT结合形成FT-FD复合物, 激活花
张艺能等: 拟南芥开花时间调控的分子基础 471
序分生组织特异性基因AP1(APETALA 1)的表达, 完
成开花诱导(Wigge et al., 2005; Abe et al., 2005;
Corbesier et al., 2007)。
FT的表达受CO激活的同时 , 也受PRC2(poly-
comb repressive complex 2)复合物和LHP1(LIKE
TETEROCHROMATIN PROTEIN 1)的抑制。PRC2
复合物参与FT染色质组蛋白H3氨基端第27位赖氨酸
残基的三甲基化(H3K27me3), 为开花抑制性复合物
的形成提供了条件(Jiang et al., 2008)。LHP1能够识
别并结合到FT染色质H3K27me3的位点, 维持FT转
录抑制状态(Turck et al., 2007; Jiang et al., 2008)。
2 春化途径
植物在营养生长的初期, 经过一个阶段的低温处理,
能在适宜的条件下加速开花, 这种低温诱导植物开花
的过程称为春化作用。拟南芥分为冬季生态型
(winter-annual)和夏季生态型 (summer-annual), 自
然界中大多数属于前者。冬季生态型需要经过春化作
用才能正常开花, 否则开花明显推迟, 如CLA(Cla-
mart)、CUR(Curemonte)和FET(Fetigny)等(Le Corre
et al., 2002 )。夏季生态型不需要经过春化作用就能
开花, 但春化处理可加速开花, 如常用的Col(Colum-
bia)、Ler(Landsberg erecta)和WS(Wassilewskija)
等属于夏季生态型。诸多文献显示, FRI(FRIGIDA)和
FLC(FLOWERING LOCUS C)2个基因在冬季生态型
开花中起重要作用, FRI基因功能缺失或减弱是后者
生活史形成的关键。FIR位于FLC的上游, 通过调控
FLC介导春化过程(张素芝和左建儒, 2006; Srikanth
and Schmid, 2011)。FRI蛋白通过2个螺旋-螺旋结构
域与细胞核的帽结合复合物(CBC)互作, 增加开花抑
制因子FLC的转录和有效剪接, 推迟开花(Geraldo et
al., 2009)。FRI对FLC的激活伴随着组蛋白的特异性
修饰 , 通过甲基转移酶ATX1(ARABIDOPSIS TRI-
THORAX 1)(Pien et al., 2008)、ATX2(ARABIDOP-
SIS TRITHORAX 2)和ATXR7(ATX-RELATED 7)
(Berr et al., 2009; Tamada et al., 2009)等参与的组
蛋白H3K4me3而实现。最新发现 ATXR3/SDG2
(ATX-RELATED 3/SET DOMAIN GROUP 2)能激活
FLC的转录, 且有利于FLC分支途径的其它成员, 如
FLM/MAF1(FLOWERING LOCUS M/MADS AF-
FECTING FLOWERING 1) 和 MAF5(MADS AF-
FECTING FLOWERING 5)的转录激活, 在冬季生态
型生活史的形成中起重要作用(Yun et al., 2012)。
FLC编码1个MADS-box结构的蛋白, 能直接抑
制包括FT、FD和SOC1(SUPPRESSOR OF OVER-
EXPRESSION OF CONSTANS 1)在内的开花整合
基因的表达, 并与这些因子共同构成1个开花调控网
络枢纽(He, 2009)。FLC能与SOC1和FT的染色质
CArG-box结构域结合, 阻碍二者转录, 从而削弱光
周期途径对它们的激活(Hepworth et al., 2002; Hel-
liwell et al., 2006)。研究显示, 染色质重塑机制对
FLC的表达起重要的调节作用。FLC除了由FRI激活
表达外 , 还存在其它3种正调控方式 , 包括UBC1
(ubiquitin-conjugating enzyme (UBC))、UBC2、
HUB1(HISTONE MONOUBIQUITINATION 1) 和
HUB2(HISTONE MONOUBIQUITINATION 2)介导
的FLC染色质H2B单泛素化、PAF1c(RNA Poly-
merase II Associated Factor 1 Complex)对FLC染色
质的H3K4me3以及SWR1c(SWR1 Complex)介导的
H2A.Z在FLC染色体上的富集等(He, 2009)。
春化作用能通过组蛋白修饰使FLC表观遗传沉
默而间接地促进开花。目前已发现VIN3 (VER-
NALIZATION INSENSITIVE 3) 、 VRN5 (VER-
NALIZATION 5)、 VRN1(VERNALIZATION 1)、
VRN2(VERNALIZATION 2)和HPL1等5个与春化直
接相关的调控因子(He, 2009; Srikanth and Schmid,
2011)。VIN3编码1个PHD指蛋白, 且受低温诱导表
达, 它在春化起始阶段使FLC组蛋白H3去乙酰化, 表
达受抑制(Sung and Amasino, 2004; Bond et al.,
2009)。另外, VIN3还与另一个PHD指蛋白VRN5互
作 , 组 成 PRC2 复 合 物 , 参 与 FLC 染 色 质 的
H3K27me3和组蛋白去乙酰化, 使其表观遗传沉默
(Greb et al., 2007; De Lucia et al., 2008)。VRN1编
码1个核定位的DNA结合蛋白, 除与VRN2一起维持
春化后FLC低水平表达外, 还有其它功能(Levy et al.,
2002)。VRN2编码1个与果蝇聚梳蛋白家族的Su(z)12
类似的核定位锌指蛋白, 可能与H3K27和H3K9的甲
基化修饰有关(Gendall et al., 2001; Bastow et al.,
2004)。在春化起始阶段, 突变体vrn1和vrn2中的FLC
表达沉默; 当温度恢复正常时, FLC的表达上调, 表
明这2个基因的产物在春化后期维持FLC的沉默
472 植物学报 49(4) 2014
(Gendall et al., 2001; Levy et al., 2002)。春化处理
后, LHP1在FLC上富集, 也是FLC沉默所必需的。
LHP1可能识别并结合到被H3K9me2或H3K9me3和
H3K27me3修饰的FLC染色体上, 维持春化后FLC的
抑制状态(Sung et al., 2006; Mylne et al., 2006)。
除以上因子外, 非编码RNA也参与调控春化作
用途径。FLC RNA的反义RNA——COOLAIR在春化
初期最先被转录, 在VIN3起作用之前抑制FLC的表
达 (Swiezewski et al., 2009); 另一个非编码RNA
——COLDAIR在春化前10天转录增强, 抑制FLC的
表达(Heo and Sung, 2011)。
FLC是春化作用主要的但不是唯一的靶基因, 已
经 发 现 AGL19(AGAMOUS LIKE 19) 和 AGL24
(AGAMOUS LIKE 24)也是春化作用的靶标。这2个基
因都编码MADS-box蛋白, 二者表达上调都能促进开
花(Yu et al., 2002; Schönrock et al., 2006)。与FLC
的作用相反, 这2个因子都受长期的低温(即在春化后
期)激活而促进开花。不过, 二者的下游因子尚待明确
(Alexandre and Hennig, 2008)。
十字花科植物存在FLC的同源基因(Hecht et al.,
2005)。如小花拟南芥(Arabis alpina)的AaPEP1, 其
染色质甲基化在春化过程中会增强, 但回暖后不能维
持, 致使小花拟南芥成为多年生植物(Wang et al.,
2009b)。然而, 在其它植物中没有发现FLC的同源基
因, 其春化作用可能通过不同的调控因子来实现。例
如, 小麦(Triticum aestivum)的春化作用就是通过具
有1个CO类蛋白的CCT结构域的ZCCT1实现(Yan et
al., 2004)。
3 温度途径
营养生长期的温度对植物的开花有重要影响, 呈现出
高温促进、低温抑制开花的趋势(Samach and Wigge,
2005)。当温度为25或27°C时, 即使在短日照条件下,
拟南芥开花时间与23°C长日照下相似 (Balasubra-
manian et al., 2006)。一些开花调控基因的突变体表
现出温度依赖性。如phyb在23°C早花, 而在16°C正
常开花(Halliday et al., 2003); cry2在16°C比23°C迟
开花(Blázquez et al., 2003); fri和flc在27°C比23°C早
开花(Balasubramanian et al., 2006)。然而, FRI/FLC
基因正常的植株对提高温度的响应较弱, 表明FLC在
高温信号途径中起抑制作用。FLM是FLC的同源基因,
编码MADS-box蛋白, 其遗传位点缺失是导致Nd-1生
态型拟南芥在23°C短日照下早花的主要原因。与FLC
相反, FLM功能缺失植株的温度响应能力较野生型弱,
说明FLM能调控对温度的感知。27°C短日照下, FLM
转录本的剪接方式发生改变, 减弱对FT的转录抑制,
从而促进开花(Balasubramanian et al., 2006)。最近
发现, FLM转录本的选择性剪接依赖于温度变化, 产
生2种主要的蛋白变异体——FLM-β和FLM-δ, 并且
两者竞争性地与开花抑制因子SVP(SHORT VEGET-
ATIVE PAHSE)互作(Posé et al., 2013)。在低温下,
FLM-β蛋白水平升高, 形成SVP-FLM-β阻遏物, 抑制
开花; 而在高温下, SVP水平下降, SVP-FLM-β阻遏
物减少, 促进开花(Lee et al., 2013)。
温度依赖性的另一个调控因子 SVP也是
MADS-box蛋白, 除了与FLM协同作用外, 还能与FT
和 SOC1启动子的 CArG元件结合 , 抑制开花
(Hartmann et al., 2000; Lee et al., 2007)。SVP作用
于2个感知温度的自主途径成分FCA和FVE的下游
(Blázquez et al., 2003; Lee et al., 2007)。尽管遗传
互作分析表明SVP不能调控FLC, 但是SVP和FLC的
时空表达相似。染色体免疫共沉淀分析结果表明 ,
FLC和SVP在开花整合因子FT和SOC1的启动子上
有共同的结合位点。因此, SVP可能以依赖于FLC的
方式调控整合因子FT和SOC1(Li et al., 2008)。
HOS1(HIGH EXPRESSION OF OSMOTI-
CALLY RESPONSIVE GENES 1)编码1个E3泛素连
接酶, 受低温诱导而抑制开花, 其突变体对温度变化
不敏感。HOS1不受春化和赤霉素途径调控, 通过泛
素化作用负调控FVE和FLK, 减弱二者对FT的激活而
调控开花(Lee et al., 2012)。
miR156/SPL3(microRNA156/SQUAMOSA PRO-
MOTER BINDING PROTEIN-LIKE 3)组件也是温度
依赖性的开花调控因子。SPL蛋白家族都含有1个高
度保守的SBP结构域, 以此同下游靶基因启动子区域
结合 , 调控靶基因表达。而大多数SPL均具有
miR156/157识别位点 , 其表达受miR156/157调控
(李明等, 2013)。在16°C下, miR156的表达水平比在
23°C高, 开花延迟。SPL3的mRNA水平因miR156的
存在而显著下降。SPL3能与FT启动子的GTAC元件
结合, 促进FT的表达, 从而调控温度依赖的开花途径
张艺能等: 拟南芥开花时间调控的分子基础 473
(Kim et al., 2012)。
虽然已经成功鉴定出一些响应温度而调控开花
的基因, 但是植物感应温度变化的分子机制尚不清
楚。ARP6(ACTIN RELATED PROTEIN 6)是一个通
过调控FLC的表达而抑制开花的核蛋白(Choi et al.,
2005; Deal et al., 2005), 且被发现是温度途径的重
要组分(Kumar and Wigge, 2010)。该蛋白是染色体
变构复合体SWR1的组分, 可以介导在感知温度中起
关键作用的组蛋白H2A.Z进入核小体。含组蛋白
H2A.Z的核小体对DNA分子的缠绕比含组蛋白H2A
的核小体紧, 而较高的温度可以消减含H2A.Z核小体
对DNA的缠绕 , 形成一种依赖于温度的调控机制
(Kumar and Wigge, 2010)。
4 赤霉素途径
赤霉素(gibberellins, GA)参与调节植物生长发育的许
多过程, 其中调控开花是其重要的功能之一。外源GA
促进开花; 阻断内源GA生物合成则延迟开花。
GA合成相关基因的突变影响植物开花。GA1(GA
REQUIRING 1)编码1个net-kaurene合成酶(Sun et al.,
1992)。其突变体ga1在长日照下能正常开花, 但是在短
日照下必须外加GA才能开花(Wilson et al., 1992)。
GA由受体GID1(GIBBERELLIC INSENSITIVE
DWARF 1)接受。拟南芥存在3个GID1同源基因
——GID1a、GID1b和GID1c。gid1单突变体生长发
育正常, 而三突变体对GA处理无响应, 呈现迟花表
型, 说明这3个基因功能冗余(Griffiths et al., 2006;
Willige et al., 2007)。进一步研究发现, GID1通过与
DELLA蛋白结合来调控GA信号转导(Murase et al.,
2008)。
拟南芥有5个DELLA蛋白 , 分别为GAI (GIB-
BERELLIC ACID INSENSITIVE) 、 RGA (REP-
RESSOR OF ga1-3)、RGL1 (RGA-LIKE 1)、RGL2
和RGL3, 它们都是GA信号转导途径的成员。其中,
GAI、RGA、RGL1和RGL2参与开花的负调控(Galvão
et al., 2012)。Achard和Genschik(2009)总结了GA信
号转导的分子模型, 即活性GA使DELLA蛋白泛素化,
并通过26S蛋白酶体将其降解, 是解除对开花抑制的
一种主要方式。
SPY(SPINDLY)处于GAI和RGA的上游, 编码1
个与哺乳动物丝氨酸 /苏氨酸N-乙酰氨基葡萄糖
(O-linked N-acetylglucosamine)转移酶类似的蛋白,
是GA途径的负调控因子。spy呈现早花表型, 可能与
GA信号途径的激活有关(Mouradov et al., 2002)。
SOC1受DELLA蛋白负调控, 也是响应GA信号
而调控开花的关键基因(Moon et al., 2003)。ga1在短
日照下几乎检测不到SOC1的表达; 外加GA可以增
强SOC1的表达, 并且SOC1超表达能使ga1在短日
照下开花(Moon et al., 2003)。有趣的是, 外加GA也
能提高AGL24的转录水平(Yu et al., 2002), 但是
SOC1突变完全抑制了AGL24的表达上调(Liu et al.,
2008b), 说明GA对AGL24转录的调控依赖于SOC1。
研究还表明, AGL24能够与SOC1的启动子结合; GA
处理可明显提高SOC1和AGL24的转录水平。在短日
照下, soc1 agl24双突变体只有施加GA才能开花。这
些结果表明, SOC1和AGL24可能以依赖于GA的方式
相互调节, 进而调控开花(Liu et al., 2008a)。
在茎尖, SVP对SOC1起负调控作用, 但是受GA
负调控。用GA处理野生型拟南芥能使SVP的表达水
平降低。而GA合成障碍的ga1中SVP表达水平比野生
型高, 并且在短日照下不开花。说明GA也通过抑制
SVP的表达而促进开花(Li et al., 2008)。
LFY(LEAFY)是开花遗传调控途径的整合因子。
短日照下, ga1中LFY的表达量很低, 而外加GA则可
以增强LFY启动子的活性(Blázquez et al., 1997)。其
中, GA3和GA4对LFY启动子的激活作用最强; GA4的
生物活性最高, 开花转变的过程中在茎尖大量累积
(Eriksson et al., 2006)。
MYB转录因子也参与GA信号转导。LFY的启动
子中含有响应GA的元件 , 是MYB共有的结合位点
(Blázquez and Weigel, 2000)。在GA的作用下 ,
MYB33在茎尖的表达增强(Gocal et al., 2001)。研究
还表明, miR159能调控MYB33、MYB65和MYB101
的时空表达(Park et al., 2002; Palatnik et al., 2003)。
而miR159又受DELLA蛋白负调控, 表明GA途径是
通过抑制DELLA蛋白来响应miR159信号进而调控开
花的(Achard et al., 2004)。
最近发现 , 转录因子GNC(GATA, NITRATE-
INDUCIBLE, CABONMETABOLISM INVOLVED)和
GNL(GNC-LIKE )也参与赤霉素途径。gnc和gnl的单
突变体或双突变体在长日照下都呈现早花表型, 并且
474 植物学报 49(4) 2014
单突变体能在一定的程度上消除ga1的迟花表型。这2
个基因由GA以依赖于DELLA蛋白的方式调控, 抑制
开花(Richter et al., 2010)。
5 自主途径
在缺乏外因诱导的情况下, 有些植物在营养生长达到
一定阶段后也会开花, 这条内源调控途径称为自主途
径(孙昌辉等, 2007)。自主途径的突变体在长日照和
短日照下都推迟开花, 并且在短日照下迟花表型更明
显。自主途径涉及的基因主要包括 LD(LUMINI-
DEPENDENS )、FCA、FY、FPA、FLD(FLOWERING
LOCUS D)、FVE、FLK(FLOWERING LOCUS KH
DOMAN)和REF6(RELATIVE OF EARLY FLOW-
ERING 6)(Srikanth and Schmid, 2011)。这些自主途
径的基因都通过抑制FLC间接地促进开花, 不同生态
型中自主途径基因与FLC的作用结果不尽相同(张素
芝和左建儒, 2006)。目前, 涉及自主途径的8个基因
已被克隆, 各自通过不同的机制调控开花。
自主途径基因的编码蛋白主要分为两大类: 参与
染色质重塑和影响RNA加工。与染色质重塑相关的蛋
白有3个, 即FLD、FVE和REF6。FLD含有SWIRM结
构域, 是FLC的转录抑制子, 抑制FLC的高度乙酰化
(He et al., 2003)。突变体fld的FLC染色质组蛋白H4
高度乙酰化, 且组蛋白H3K4me2水平升高, 因而导
致FLC表达增加, 出现迟花表型(He et al., 2003; Liu
et al., 2007)。FVE是哺乳动物视网膜母细胞瘤相关蛋
白(retinoblastoma-associated protein)RbAp46和Rb-
Ap48的同源蛋白, 含有重复的WD结构域。FVE与其
它蛋白形成复合物, 参与FLC染色体组蛋白去乙酰化
修饰, 导致FLC转变为抑制态, 从而促进开花(Ausín
et al., 2004)。REF6编码1个锌指蛋白, 其突变体ref6
的FLC染色质区域组蛋白H4高度乙酰化, FLC mRNA
水平升高, 开花延迟; 春化处理可以恢复开花表型
(Noh et al., 2004)。
FCA、FPA、FY和FLK都编码RNA结合蛋白, 调
节FLC前体mRNA的加工 , 影响FLC的mRNA水平 ,
进而影响开花。FCA编码的RNA结合蛋白有2个RNA
识别基序(RNA recognition motifs, RRM)和1个WW
结构域, 对转录后RNA的修饰起重要调节作用。FCA
的表达具自身负反馈调控机制。曾群等(2006)对其作
了具体的描述。FCA mRNA前体被选择性剪接, 得到
4种转录产物: α、β、γ和δ, 但是只有γ编码活性FCA
具有启动开花的功能。有活性的FCA蛋白的WW结构
域却是FCA mRNA选择性剪接所必需的, 正是这种
负反馈调控在时空上限制了γ转录本的水平, 从而适
时启动开花(曾群等, 2006)。FCA负调控FLC, 并且依
赖于FLD, 其对染色质的沉默调控在一定程度上还依
赖DCL3(DICER-LIKE 3)(Liu et al., 2007)。FPA编码
1个含有3个RRM的蛋白, 在整个生命周期中都表达,
而在新生组织和分生组织中表达最强。fpa开花明显
延迟 , FPA超表达植株在短日照下能提前开花
(Schomburg et al., 2001)。FPA和FCA都能通过调控
FLC的反义非编码RNA选择性聚腺苷酸化而调控
FLC的表达 , 并且两者功能冗余 (Hornyik et al.,
2010)。FY是一个RNA 3′端加工因子, C端有2个富含
脯氨酸(PPLPP)的基序, 能直接与FCA的WW结构域
相互作用 , 进而使FLC表达下调 , 调控开花时间
(Simpson et al., 2003)。FLK编码含有3个KH基序(K
homology motif)的RNA结合蛋白, 参与FLC转录后
负调控。flk在长、短日照下都迟花, 其迟花表型可能
是由于FLC表达增强, 引起FT和SOC1的表达减弱所
致, 春化处理和外加GA可以克服这种迟花表型(Lim
et al., 2004)。但FLK并非直接作用于FLC mRNA, 还
需要RNA结合蛋白参与, 但具体调控机制尚不明确
(徐雷等, 2011)。
此外, LD编码1个类似于转录因子的蛋白, 含有2
个核定位结构域, 在C端还有1个富含谷氨酸的区域。
LD转录本分布于整个植物体, 在生长点含量最丰富。
LD调控LFY的启动子活性(Aukerman et al., 1999); 还
能与SUF4(SUPPRESSOR OF FRIGIDA 4)结合, 抑
制其作用于FLC, 间接地促进开花(Kim et al., 2006a)。
除以上8个已经被鉴定的基因外 , 还有DRM1
(DEVELOPMENTALLY RETARDED MUTANT 1)、
PRP39-1(Pre-mRNA Processing Protein 39-1)、
EDS4(EARLY IN SHORT DAYS 4)以及酪蛋白激酶
基因CK2(CASEIN KINASE II)也通过自主途径调控
开花(徐雷等, 2011; Mulekar et al., 2012)。
6 年龄途径
植物中有一些表观遗传因子仅与年龄的增长相关, 不
张艺能等: 拟南芥开花时间调控的分子基础 475
依赖于光周期、春化、赤霉素等途径而独立地调控开
花 , 形成一条新的成花调控途径——年龄途径。
microRNA和SPL是年龄途径的重要组分。Wang等
(2009a)最早发现miR156及其靶基因SPL不仅作用于
FT/FD的下游, 而且独立地形成一条依赖年龄的开花
调控途径。幼年期的植物miR156水平高, 开花受抑
制; 随着年龄增长, miR156水平下降, SPL表达上调,
促进开花(Wang et al., 2009a)。根据编码产物的SBP
结构域大小, 可将miR156调控的SPL分为两大类。第
1类包括SPL3、 SPL4和SPL5, 编码较小蛋白, 促进
成花; 第2类的SPL9和SPL15编码较大蛋白, 主要促
进叶片发生, 也促进开花(Cardon et al., 1999; Wu
and Poethig, 2006; Yang et al., 2008; Schwarz et
al., 2008)。同时, 两大类SPL因子的协同作用对开花
也很重要, 如SPL3和SPL9超表达能加速开花(Wang
et al., 2009a)。另外, 还发现miR172也是年龄途径的
成员, 能降解AP2-like基因的转录本, 从而促进开花。
miR172受SPL9的正调控, 与miR156相反, 随年龄
增长而增加(Yamaguchi and Abe, 2012)。
此外 , JMJ18(JUMONJI DOMAIN-CONTAIN-
ING PROTEIN 18)也作为自身年龄的衡量因子调控
开花。JMJ18编码一类具有JmjC(Jumonj C)结构域的
组蛋白脱甲基化酶, 主要在韧皮部的伴胞中表达, 且
表达水平随年龄的增加而升高。其功能缺失突变体和
超表达植株分别呈现迟花和早花表型。进一步分析发
现, JMJ18可以结合到FLC的染色质上, 降低FLC染
色质的H3K4me3和H3K4me2修饰, 从而抑制FLC表
达, 促进FT在伴胞中积累, 进而运输到顶端分生组织
促进开花(Yang et al., 2012)。
因此认为可能存在2条年龄调控途径: miR156-
SPLs和JMJ18-FLC/MAFs。二者都属于表观遗传调
控, 且都通过FT调控开花。目前, 关于年龄调控途径
的文献资料不多, 这2条途径之间的关系还有待深入
研究。
7 开花调控途径的整合
在复杂遗传途径的调控下, 植物整合环境信号和内源
信号精准地调控开花时间。以上6条开花调控遗传途
径不是孤立的, 各种信号途径最终通过调控整合基因
实现对成花转变的调控(图1)。
目前, 在拟南芥中发现了FT、 LFY和SOC1三个
整合基因。FT是光周期途径关键基因CO的下游靶标,
直接由CO正调控。另外, 还发现2类含有AP2结构域
的转录因子是 FT的抑制子 , 包括 RAV家族的
TEM1(TEMPRANILLO 1)和TEM2以及6个euAP2谱
系基因(AP2、SMZ、SNZ、TOE1、TOE2和TOE3)(Kim
et al., 2006b)。此外, FT也是FLC的直接靶标(Helli-
well et al., 2006), 说明FT是春化途径和光周期途径
的连接点。
FLC也在茎尖分生组织中表达, 并且与叶片中的
表达模式不同。在茎尖分生组织中, SOC1是FLC作用
的靶标。另外, SOC1还受GA信号调控(Moon et al.,
2003)。SOC1 mRNA水平升高依赖于miR156/SPL
组件, 与年龄途径有关(Wang et al., 2009a)。因此,
SOC1是光周期、春化、GA和年龄等几条途径的整合
基因。
最后, 各条途径的信号汇集于茎尖分生组织, 调
控LFY、FUL(FRUITFULL)和AP1, 共同决定花器官
的形成(Yamaguchi et al., 2009)。AP1和LFY是主要
的花序分生组织基因, 其中AP1在成花诱导和花器官
形成的调控网络中起核心作用。LFY和FD分别与AP1
的启动子直接结合, 以及SPL家族的转录因子与AP1
的调控区域结合是目前发现的3种激活AP1表达的分
子机制 (Wellmer and Riechmann, 2010)。同时 ,
TFL1(TERMINAL FLOWER 1)竞争性地与FD结合。
开花抑制子SMZ和AP2直接与AP1结合, 抑制AP1的
表达(Wellmer and Riechmann, 2010)。
开花整合基因作为各条途径的汇集点, 整合不同
途径的信号。然而, 每条开花途径不可能同时均衡地
作用于几个整合基因。因此, 各条途径作用的整合因
子应有主次之分, 整合因子之间也存在复杂的协调关
系, 但整合因子间互作的具体机制尚不清楚。
8 研究展望
目前, 许多调控拟南芥开花的基因已被克隆, 除了
Srikanth和Schmid(2011)统计的55个基因外, 还有
SPL3(Cardon et al., 1997)、ESD4(Reeves et al.,
2002)、DRM1(Zhu et al., 2005)、PRP39-1(Wang et
al., 2007)、CML23(Delk et al., 2005)、CML24(Tsai et
al., 2007)、JMJ18(Yang et al., 2012)、HOS1(Lee
476 植物学报 49(4) 2014


图1 拟南芥开花调控途径示意图
在叶片中, 光信号由光受体PHYA、PHYB、CRY1和CRY2等接收, 并传入生物钟, 最终直接或间接地调控CO的表达, 激活FT的转
录。同时, RAV转录因子TEM1、TEM2以及AP2-like基因(TOEs、SMZ和SNZ)抑制FT转录。miR172与AP2-like基因形成负反馈调
节, 间接地调控FT的表达。春化途径通过VIN3、VRN1和VRN2以及非编码RNA——COOLAIR和COLDAIR调控FLC, 间接地调控
FT。自主途径各个基因通过FLC和SVP调控FT。温度通过FLM、SPL3、HOS1和SVP调控FT。FT蛋白从叶片运输到茎端与FD结
合, 激活AP1、SOC1和FUL, 促进成花。在茎尖分生组织, GA通过DELLA蛋白、SVP和MYBs调控SOC1和LFY。年龄途径通过
miR156/172和SPL3/SPL9调控AP1、LFY、FUL和SOC1的表达。另外, 在韧皮部年龄途径还通过JMJ18负调控FLC, 促进FT蛋白
的积累。在茎尖分生组织, FLC除了介导自主途径和春化作用, 还抑制FD和SOC1。因此, 不同途径的信号整合于FT、SOC1和LFY,
最终激活茎尖分生组织基因AP1、FUL和LFY, 标志着成花转变开始。箭头表示促进, 钝化线表示抑制。

Figure 1 Schematic diagram of the flowering time regulation pathways in Arabidopsis
Light signal is perceived in the leaves by photoreceptors such as PHYA, PHYB, CRY1 and CRY2, then inputed to the circadian
clock. All of these affect CO expression directly or indirectly and activate FT transcription. The RAV transcription factors TEM1
and TEM2, as well as AP2-like genes (TOEs, SMZ and SNZ) play an important role in transcriptional repression of FT. miR172
and AP2-like genes represses each other, contributing to regulation of FT expression. The vernalization pathway regulates FT
indirectly by repression of FLC depending on VIN3, VRN1, VRN2, COOLAIR and COLDAIR. The autonomous pathway genes
regulate FT by the repression of FLC and SVP. Ambient temperature affect FT expression by FLM, SPL3, HOS1 and SVP. The
protein FT moves from leaf to the apex, where it combines with FD to activate AP1, SOC1 and FUL. At the shoot apex, GA
regulates SOC1 and LFY by DELLAs, SVP and MYBs. Regulation of AP1, LFY, FUL and SOC1 expression by aging pathway
depends on miR156/172, SPL3 and SPL9. In addition, aging pathway downregulates FLC by JMJ18 leading to FT accumulation
in the phloem. In the apex, FLC not only mediates vernalization pathway and autonomous pathway, but represses FD and SOC1.
Thus the signals from different pathways integrate at FT, SOC1 and LFY. Activation of AP1, FUL and LFY in the apex marks the
beginning of floral organ formation. Arrows represent promotion or gene activation and blunted lines represent gene repression.
张艺能等: 拟南芥开花时间调控的分子基础 477
et al., 2012)和CK2(Mulekar et al., 2012)等至少64个
基因涉及开花诱导的6条遗传调控途径。这些途径既
相对独立, 又彼此通过整合基因FT、LFY和SOC1调
控开花。虽然各个途径的关系已基本明晰, 但是目前
对开花调控网络的理解还只是一个框架, 有许多重要
细节需要进一步充实。碳水化合物也影响植物开花,
蔗糖可以通过FT促进开花, 但糖类对开花调控的研
究仍然没有定论(Komeda et al., 2004)。最近发现海
藻糖合成相关基因 TPS1(TREHALOSE-6-PHOS-
PHATE SYNTHASE 1)对开花调控非常重要(Wahl et
al., 2013), 丰富了碳水化合物对开花调控的研究。由
于适当的GA、春化和远红光处理可克服自主途径突
变体的迟花表型(Simpson, 2004; Zhu et al., 2005;
Wang et al., 2007), 因此, 自主途径基因是否完全独
立于其它途径的基因还有待研究。对年龄途径的研究
目前还不够深入, 年龄衡量因子miR156和JMJ18之
间的关系尚不清楚。对成花过程所涉及的关键基因的
染色质重塑等问题的研究也有待加深。今后, 应重点
开展开花转录因子的靶点分析以及成花关键部位茎
尖分生组织中开花基因的时空表达进程分析, 加快对
成花转变过程中分子机制的理解, 并为植物花期调控
提供更有价值的参考。
参考文献
房迈莼, 王小菁, 李洪清 (2005). 光对植物生物钟的调节. 植
物学通报 22, 207–214.
李明, 李长生, 赵传志, 李爱芹, 王兴军 (2013). 植物SPL转
录因子研究进展. 植物学报 48, 107–116.
罗睿, 郭建军 (2010). 植物开花时间: 自然变异与遗传分化.
植物学报 45, 109–118.
孙昌辉, 邓晓建, 方军, 储成才 (2007). 高等植物开花诱导研
究进展. 遗传 29, 1182–1190.
田素波, 郭春晓, 郑成淑 (2010). 光周期诱导植物成花的分
子调控机制. 园艺学报 37, 325–330.
徐雷, 贾飞飞, 王利琳 (2011). 拟南芥开花诱导途径分子机
制研究进展. 西北植物学报 31, 1057–1065.
雍伟东, 种康, 许智宏, 谭克辉, 朱至清 (2000). 高等植物开
花时间决定的基因调控研究. 科学通报 45, 455–466.
曾群, 赵仲华, 赵淑清 (2006). 植物开花时间调控的信号途
径. 遗传 28, 1031–1036.
张素芝, 左建儒 (2006). 拟南芥开花时间调控的研究进展. 生
物化学与生物物理进展 33, 301–309.
Abe M, Kobayashi Y, Yamamoto S, Daimon Y, Yamagu-
chi A, Ikeda Y, Ichinoki H, Notaguchi M, Goto K, Araki
T (2005). FD, a bZIP protein mediating signals from the
floral pathway integrator FT at the shoot apex. Science
309, 1052–1056.
Achard P, Genschik P (2009). Releasing the brakes of
plant growth: how GAs shut down DELLA proteins. J Exp
Bot 60, 1085–1092.
Achard P, Herr A, Baulcombe DC, Harberd NP (2004).
Modulation of floral development by a gibberel-
lin-regulated microRNA. Development 131, 3357–3365.
Alexandre CM, Hennig L (2008). FLC or not FLC: the other
side of vernalization. J Exp Bot 59, 1127–1135.
An HL, Roussot C, Suárez-López P, Corbesier L, Vincent
C, Piñiro M, Hepworth S, Mouradov A, Justin S,
Turnbull C, Coupland G (2004). CONSTANS acts in the
phloem to regulate a systemic signal that induces photo-
periodic flowering of Arabidopsis. Development 131,
3615–3626.
Aukerman MJ, Lee I, Weigel D, Amasino RM (1999). The
Arabidopsis flowering-time gene LUMINIDEPENDENS is
expressed primarily in regions of cell proliferation and
encodes a nuclear protein that regulates LEAFY expres-
sion. Plant J 18, 195–203.
Ausín I, Alonso-Blanco C, Jarillo JA, Ruiz-García L,
Martínez-Zapater JM (2004). Regulation of flowering time
by FVE, a retinoblastoma-associated protein. Nat Genet
36, 162–166.
Balasubramanian S, Sureshkumar S, Lempe J, Weigel D
(2006). Potent induction of Arabidopsis thaliana flowering
by elevated growth temperature. PLoS Genet 2, e106.
Bastow R, Mylne JS, Lister C, Lippman Z, Martienssen
RA, Dean C (2004). Vernalization requires epigenetic si-
lencing of FLC by histone methylation. Nature 427,
164–167.
Berr A, Xu L, Gao J, Cognat V, Steinmetz A, Dong AW,
Shen WH (2009). SET DOMAIN GROUP 25 encodes a
histone methyltransferase and is involved in FLOWERING
LOCUS C activation and repression of flowering. Plant
Physiol 151, 1476–1485.
Blázquez MA, Ahn JH, Weigel D (2003). A thermosensory
pathway controlling flowering time in Arabidopsis thaliana.
Nat Genet 33, 168–171.
Blázquez MA, Soowal LN, Lee I, Weigel D (1997). LEAFY
expression and flower initiation in Arabidopsis. Develop-
ment 124, 3835–3844.
478 植物学报 49(4) 2014
Blázquez MA, Weigel D (2000). Integration of floral induc-
tive signals in Arabidopsis. Nature 404, 889–892.
Bond DM, Dennis ES, Pogson BJ, Finnegan EJ (2009).
Histone acetylation, VERNALIZATION INSENSITIVE 3,
FLOWERING LOCUS C, and the vernalization response.
Mol Plant 2, 724–737.
Cardon GH, Höhmann S, Klein J, Nettesheim K, Saedler
H, Huijser P (1999). Molecular characterisation of the
Arabidopsis SBP-box genes. Gene 237, 91–104.
Cardon GH, Höhmann S, Nettesheim K, Saedler H, Hui-
jser P (1997). Functional analysis of the Arabidopsis
thaliana SBP-box gene SPL3: a novel gene involved in
the floral transition. Plant J 12, 367–377.
Choi K, Kim S, Kim SY, Kim M, Hyun Y, Lee H, Choe S,
Kim SG, Michaels S, Lee I (2005). SUPPRESSOR OF
FRIGIDA 3 encodes a nuclear ACTIN-RELATED PRO-
TEIN 6 required for floral repression in Arabidopsis. Plant
Cell 17, 2647–2660.
Corbesier L, Vincent C, Jang S, Fornara F, Fan QZ,
Searle I, Giakountis A, Farrona S, Gissot L, Turnbull
C, Coupland G (2007). FT protein movement contributes
to long-distance signaling in floral induction of Arabidop-
sis. Science 316, 1030–1033.
De Lucia F, Crevillen P, Jones AME, Greb T, Dean C
(2008). A PHD-polycomb repressive complex 2 triggers
the epigenetic silencing of FLC during vernalization. Proc
Natl Acad Sci USA 105, 16831–16836.
Deal RB, Kandasamy MK, McKinney EC, Meagher RB
(2005). The nuclear actin-related protein ARP6 is a pleio-
tropic developmental regulator required for the mainte-
nance of FLOWERING LOCUS C expression and repres-
sion of flowering in Arabidopsis. Plant Cell 17, 2633–
2646.
Delk NA, Johnson KA, Chowdhury NI, Braam J (2005).
CML24, regulated in expression by diverse stimuli, en-
codes a potential Ca2+ sensor that functions in responses
to abscisic acid, daylength, and ion stress. Plant Physiol
139, 240–253.
Devlin PF, Kay SA (2000). Cryptochromes are required for
phytochrome signaling to the circadian clock but not for
rhythmicity. Plant Cell 12, 2499–2510.
Eriksson S, Böhlenius H, Moritz T, Nilsson O (2006). GA4
is the active gibberellin in the regulation of LEAFY trans-
cription and Arabidopsis floral initiation. Plant Cell 18,
2172–2181.
Fornara F, Panigrahi KCS, Gissot L, Sauerbrunn N, Rühl
M, Jarillo JA, Coupland G (2009). Arabidopsis DOF
transcription factors act redundantly to reduce CON-
STANS expression and are essential for a photoperiodic
flowering response. Dev Cell 17, 75–86.
Galvão VC, Horrer D, Küttner F, Schmid M (2012). Spatial
control of flowering by DELLA proteins in Arabidopsis
thaliana. Development 139, 4072–4082.
Gendall AR, Levy YY, Wilson A, Dean C (2001). The
VERNALIZATION 2 gene mediates the epigenetic regula-
tion of vernalization in Arabidopsis. Cell 107, 525–535.
Geraldo N, Bäurle I, Kidou S, Hu XY, Dean C (2009).
FRIGIDA delays flowering in Arabidopsis via a cotrans-
criptional mechanism involving direct interaction with the
nuclear cap-binding complex. Plant Physiol 150, 1611–
1618.
Gocal GFW, Sheldon CC, Gubler F, Moritz T, Bagnall DJ,
MacMillan CP, Li SF, Parish RW, Dennis ES, Weigel D,
King RW (2001). GAMYB-like genes, flowering, and gib-
berellin signaling in Arabidopsis. Plant Physiol 127,
1682–1693.
Greb T, Mylne JS, Crevillen P, Geraldo N, An HL, Gendall
AR, Dean C (2007). The PHD finger protein VRN5 func-
tions in the epigenetic silencing of Arabidopsis FLC. Curr
Biol 17, 73–78.
Griffiths J, Murase K, Rieu I, Zentella R, Zhang ZL, Pow-
ers SJ, Gong F, Phillips AL, Hedden P, Sun TP, Tho-
mas SG (2006). Genetic characterization and functional
analysis of the GID1 gibberellin receptors in Arabidopsis.
Plant Cell 18, 3399–3414.
Halliday KJ, Salter MG, Thingnaes E, Whitelam GC
(2003). Phytochrome control of flowering is temperature
sensitive and correlates with expression of the floral inte-
grator FT. Plant J 33, 875–885.
Hartmann U, Höhmann S, Nettesheim K, Wisman E, Sa-
edler H, Huijser P (2000). Molecular cloning of SVP: a
negative regulator of the floral transition in Arabidopsis.
Plant J 21, 351–360.
He YH (2009). Control of the transition to flowering by
chromatin modifications. Mol Plant 2, 554–564.
He YH, Michaels SD, Amasino RM (2003). Regulation of
flowering time by histone acetylation in Arabidopsis. Sci-
ence 302, 1751–1754.
Hecht V, Foucher F, Ferrándiz C, Macknight R, Navarro
C, Morin J, Vardy ME, Ellis N, Beltrán JP, Rameau C,
Weller JL (2005). Conservation of Arabidopsis flowering
genes in model legumes. Plant Physiol 137, 1420–1434.
Helliwell CA, Wood CC, Robertson M, Peacock WJ,
Dennis ES (2006). The Arabidopsis FLC protein interacts
张艺能等: 拟南芥开花时间调控的分子基础 479
directly in vivo with SOC1 and FT chromatin and is part of
a high-molecular-weight protein complex. Plant J 46,
183–192.
Heo JB, Sung S (2011). Vernalization-mediated epigenetic
silencing by a long intronic noncoding RNA. Science 331,
76–79.
Hepworth SR, Valverde F, Ravenscroft D, Mouradov A,
Coupland G (2002). Antagonistic regulation of flower-
ing-time gene SOC1 by CONSTANS and FLC via sepa-
rate promoter motifs. EMBO J 21, 4327–4337.
Hornyik C, Terzi LC, Simpson GG (2010). The spen family
protein FPA controls alternative cleavage and polyadeny-
lation of RNA. Dev Cell 18, 203–213.
Imaizumi T, Schultz TF, Harmon FG, Ho LA, Kay SA
(2005). FKF1 F-box protein mediates cyclic degradation
of a repressor of CONSTANS in Arabidopsis. Science
309, 293–297.
Jang S, Marchal V, Panigrahi KCS, Wenkel S, Soppe W,
Deng XW, Valverde F, Coupland G (2008). Arabidopsis
COP1 shapes the temporal pattern of CO accumulation
conferring a photoperiodic flowering response. EMBO J
27, 1277–1288.
Jiang D, Wang Y, Wang Y, He Y (2008). Repression of
FLOWERING LOCUS C and FLOWERING LOCUS T by
the Arabidopsis polycomb repressive complex 2 compo-
nents. PLoS One 3, e3404.
Kim JJ, Lee JH, Kim W, Jung HS, Huijser P, Ahn JH
(2012). The microRNA156-SQUAMOSA PROMOTER
BINDING PROTEIN-LIKE 3 module regulates ambient
temperature-responsive flowering via FLOWERING LO-
CUS T in Arabidopsis. Plant Physiol 159, 461–478.
Kim S, Choi K, Park C, Hwang HJ, Lee I (2006a). SUP-
PRESSOR OF FRIGIDA4, encoding a C2H2-type zinc
finger protein, represses flowering by transcriptional ac-
tivation of Arabidopsis FLOWERING LOCUS C. Plant Cell
18, 2985–2998.
Kim S, Soltis PS, Wall K, Soltis DE (2006b). Phylogeny
and domain evolution in the APETALA2-like gene family.
Mol Biol Evol 23, 107–120.
Komeda Y (2004). Genetic regulation of time to flower in
Arabidopsis thaliana. Annu Rev Plant Biol 55, 521–535.
Kumar SV, Wigge PA (2010). H2A.Z-containing nucleo-
somes mediate the thermosensory response in Arabidop-
sis. Cell 140, 136–147.
Laubinger S, Hoecker U (2003). The SPA1-like proteins
SPA3 and SPA4 repress photomorphogenesis in the light.
Plant J 35, 373–385.
Laubinger S, Marchal V, Gentilhomme J, Wenkel S,
Adrian J, Jang S, Kulajta C, Braun H, Coupland G,
Hoecker U (2006). Arabidopsis SPA proteins regulate
photoperiodic flowering and interact with the floral inducer
CONSTANS to regulate its stability. Development 133,
3213–3222.
Le Corre V, Roux F, Reboud X (2002). DNA polymorphism
at the FRIGIDA gene in Arabidopsis thaliana: extensive
nonsynonymous variation is consistent with local selec-
tion for flowering time. Mol Biol Evol 19, 1261–1271.
Lee JH, Kim JJ, Kim SH, Cho HJ, Kim J, Ahn JH (2012).
The E3 ubiquitin ligase HOS1 regulates low ambient
temperature-responsive flowering in Arabidopsis thaliana.
Plant Cell Physiol 53, 1802–1814.
Lee JH, Ryu HS, Chung KS, Posé D, Kim S, Schmid M,
Ahn JH (2013). Regulation of temperature-responsive
flowering by MADS-box transcription factor repres-
sors. Science 342, 628–632.
Lee JH, Yoo SJ, Park SH, Hwang I, Lee JS, Ahn JH
(2007). Role of SVP in the control of flowering time by
ambient temperature in Arabidopsis. Genes Dev 21,
397–402.
Levy YY, Mesnage S, Mylne JS, Gendall AR, Dean C
(2002). Multiple roles of Arabidopsis VRN1 in vernaliza-
tion and flowering time control. Science 297, 243–246.
Li D, Liu C, Shen LS, Wu Y, Chen HY, Robertson M, Hel-
liwell CA, Ito T, Meyerowitz E, Yu H (2008). A repressor
complex governs the integration of flowering signals in
Arabidopsis. Dev Cell 15, 110–120.
Lim MH, Kim J, Kim YS, Chung KS, Seo YH, Lee I, Hong
CB, Kim HJ, Park CM (2004). A new Arabidopsis gene,
FLK, encodes an RNA binding protein with K homology
motifs and regulates flowering time via FLOWERING
LOCUS C. Plant Cell 16, 731–740.
Liu C, Chen HY, Er HL, Soo HM, Kumar PP, Han JH, Liou
YC, Yu H (2008a). Direct interaction of AGL24 and SOC1
integrates flowering signals in Arabidopsis. Development
135, 1481–1491.
Liu FQ, Quesada V, Crevillén P, Bäurle I, Swiezewski S,
Dean C (2007). The Arabidopsis RNA-binding protein
FCA requires a lysine-specific demethylase 1 homolog to
downregulate FLC. Mol Cell 28, 398–407.
Liu LJ, Zhang YC, Li QH, Sang Y, Mao J, Lian HL, Wang
L, Yang HQ (2008b). COP1-mediated ubiquitination of
CONSTANS is implicated in cryptochrome regulation of
flowering in Arabidopsis. Plant Cell 20, 292–306.
McClung CR (2006). Plant circadian rhythms. Plant Cell 18,
480 植物学报 49(4) 2014
792–803.
Monte E, Alonso JM, Ecker JR, Zhang YL, Li X, Young J,
Austin-Phillips S, Quail PH (2003). Isolation and char-
acterization of phyC mutants in Arabidopsis reveals com-
plex crosstalk between phytochrome signaling pathways.
Plant Cell 15, 1962–1980.
Moon J, Suh SS, Lee H, Choi KR, Hong CB, Paek NC,
Kim SG, Lee I (2003). The SOC1 MADS-box gene inte-
grates vernalization and gibberellin signals for flowering in
Arabidopsis. Plant J 35, 613–623.
Morris K, Thornber S, Codrai L, Richardson C, Craig A,
Sadanandom A, Thomas B, Jackson S (2010). DAY
NEUTRAL FLOWERING represses CONSTANS to pre-
vent Arabidopsis flowering early in short days. Plant Cell
22, 1118–1128.
Mouradov A, Cremer F, Coupland G (2002). Control of
flowering time: interacting pathways as a basis for diver-
sity. Plant Cell 14, S111–S130.
Mulekar JJ, Bu QY, Chen FL, Huq E (2012). Casein kinase
II α subunits affect multiple developmental and stress-
responsive pathways in Arabidopsis. Plant J 69, 343–354.
Murase K, Hirano Y, Sun TP, Hakoshima T (2008). Gib-
berellin-induced DELLA recognition by the gibberellin re-
ceptor GID1. Nature 456, 459–463.
Mylne JS, Barrett L, Tessadori F, Mesnage S, Johnson L,
Bernatavichute YV, Jacobsen SE, Fransz P, Dean C
(2006). LHP1, the Arabidopsis homologue of HETERO-
CHROMATIN PROTEIN1, is required for epigenetic si-
lencing of FLC. Proc Natl Acad Sci USA 103, 5012–5017.
Noh B, Lee SH, Kim HJ, Yi G, Shin EA, Lee M, Jung KJ,
Doyle MR, Amasino RM, Noh YS (2004). Divergent roles
of a pair of homologous jumonji/zinc-finger-class trans-
cription factor proteins in the regulation of Arabidopsis
flowering time. Plant Cell 16, 2601–2613.
Palatnik JF, Allen E, Wu X, Schommer C, Schwab R,
Carrington JC, Weigel D (2003). Control of leaf mor-
phogenesis by microRNAs. Nature 425, 257–263.
Park W, Li JJ, Song RT, Messing J, Chen XM (2002).
CARPEL FACTORY, a Dicer homolog, and HEN1, a
novel protein, act in microRNA metabolism in Arabidopsis
thaliana. Curr Biol 12, 1484–1495.
Pien S, Fleury D, Mylne JS, Crevillen P, Inzé D,
Avramova Z, Dean C, Grossniklaus U (2008). ARABI-
DOPSIS TRITHORAX 1 dynamically regulates FLO-
WERING LOCUS C activation via histone 3 lysine 4
trimethylation. Plant Cell 20, 580–588.
Posé D, Verhage L, Ott F, Yant L, Mathieu J, Angenent
GC, Immink RGH, Schmid M (2013). Temperature-
dependent regulation of flowering by antagonistic FLM
variants. Nature 503, 414–417.
Richter R, Behringer C, Müller IK, Schwechheimer C
(2010). The GATA-type transcription factors GNC and
GNL/CGA1 repress gibberellin signaling downstream
from DELLA proteins and PHYTOCHROME-INTER-
ACTING FACTORS. Genes Dev 24, 2093–2104.
Samach A, Wigge PA (2005). Ambient temperature per-
ception in plants. Curr Opin Plant Biol 8, 483–486.
Sawa M, Nusinow DA, Kay SA, Imaizumi T (2007). FKF1
and GIGANTEA complex formation is required for
day-length measurement in Arabidopsis. Science 318,
261–265.
Schäfer E, Nagy F (2006). Photomorphogenesis in Plants
and Bacteria (3rd edn). Dordrecht: Springer.
Schepens I, Duek P, Fankhauser C (2004). Phyto-
chrome-mediated light signaling in Arabidopsis. Curr Opin
Plant Biol 7, 564–569.
Schomburg FM, Patton DA, Meinke DW, Amasino RM
(2001). FPA, a gene involved in floral induction in Arabi-
dopsis, encodes a protein containing RNA-recognition
motifs. Plant Cell 13, 1427–1436.
Schönrock N, Bouveret R, Leroy O, Borghi L, Köhler C,
Gruissem W, Hennig L (2006). Polycomb-group proteins
repress the floral activator AGL19 in the FLC-independent
vernalization pathway. Genes Dev 20, 1667–1678.
Schwarz S, Grande AV, Bujdoso N, Saedler H, Huijser P
(2008). The microRNA regulated SBP-box genes SPL9
and SPL15 control shoot maturation in Arabidopsis. Plant
Mol Biol 67, 183–195.
Simpson GG (2004). The autonomous pathway: epigenetic
and post-transcriptional gene regulation in the control of
Arabidopsis flowering time. Curr Opin Plant Biol 7,
570–574.
Simpson GG, Dijkwel PP, Quesada V, Henderson I, Dean
C (2003). FY is an RNA 3′ end-processing factor that in-
teracts with FCA to control the Arabidopsis floral transi-
tion. Cell 113, 777–787.
Srikanth A, Schmid M (2011). Regulation of flowering time:
all roads lead to Rome. Cell Mol Life Sci 68, 2013–2037.
Sun TP, Goodman HM, Ausubel FM (1992). Cloning the
Arabidopsis GA1 locus by genomic subtraction. Plant Cell
4, 119–128.
Sung S, Amasino RM (2004). Vernalization in Arabidopsis
thaliana is mediated by the PHD finger protein VIN3. Na-
ture 427, 159–164.
张艺能等: 拟南芥开花时间调控的分子基础 481
Sung S, He YH, Eshoo TW, Tamada Y, Johnson L, Na-
kahigashi K, Goto K, Jacobsen SE, Amasino RM
(2006). Epigenetic maintenance of the vernalized state in
Arabidopsis thaliana requires LIKE HETEROCHRO-
MATIN PROTEIN 1. Nat Genet 38, 706–710.
Swiezewski S, Liu FQ, Magusin A, Dean C (2009). Cold-
induced silencing by long antisense transcripts of an
Arabidopsis polycomb target. Nature 462, 799–802.
Tamada Y, Yun JY, Woo SC, Amasino RM (2009).
ARABIDOPSIS TRITHORAX-RELATED 7 is required for
methylation of lysine 4 of histone H3 and for transcrip-
tional activation of FLOWERING LOCUS C. Plant Cell 21,
3257–3269.
Tsai YC, Delk NA, Chowdhury NI, Braam J (2007).
Arabidopsis potential calcium sensors regulate Nitric Ox-
ide levels and the transition to flowering. Plant Signal
Behav 2, 446–454.
Turck F, Roudier F, Farrona S, Martin-Magniette ML,
Guillaume E, Buisine N, Gagnot S, Martienssen RA,
Coupland G, Colot V (2007). Arabidopsis TFL2/LHP1
specifically associates with genes marked by trimethyla-
tion of histone H3 lysine 27. PLoS Genet 3, e86.
Valverde F, Mouradov A, Soppe W, Ravenscroft D, Sa-
mach A, Coupland G (2004). Photoreceptor regulation of
CONSTANS protein in photoperiodic flowering. Science
303, 1003–1006.
Wahl V, Ponnu J, Schlereth A, Arrivault S, Langenecker
T, Franke A, Feil R, Lunn JE, Stitt M, Schmid M (2013).
Regulation of flowering by trehalose-6-phosphate signal-
ing in Arabidopsis thaliana. Science 339, 704–707.
Wang CX, Tian Q, Hou ZL, Mucha M, Aukerman M, Olsen
OA (2007). The Arabidopsis thaliana AT PRP39-1 gene,
encoding a tetratricopeptide repeat protein with similarity
to the yeast pre-mRNA processing protein PRP39, affects
flowering time. Plant Cell Rep 26, 1357–1366.
Wang JW, Czech B, Weigel D (2009a). miR156-regulated
SPL transcription factors define an endogenous flowering
pathway in Arabidopsis thaliana. Cell 138, 738–749.
Wang RH, Farrona S, Vincent C, Joecker A, Schoof H,
Turck F, Alonso-Blanco C, Coupland G, Albani MC
(2009b). PEP1 regulates perennial flowering in Arabis
alpina. Nature 459, 423–427.
Wellmer F, Riechmann JL (2010). Gene networks control-
ling the initiation of flower development. Trends Genet 26,
519–527.
Wigge PA, Kim MC, Jaeger KE, Busch W, Schmid M,
Lohmann JU, Weigel D (2005). Integration of spatial and
temporal information during floral induction in Arabidop-
sis. Science 309, 1056–1059.
Willige BC, Ghosh S, Nill C, Zourelidou M, Dohmann EM,
Maier A, Schwechheimer C (2007). The DELLA domain
of GA INSENSITIVE mediates the interaction with the GA
INSENSITIVE DWARF 1A gibberellin receptor of Arabi-
dopsis. Plant Cell 19, 1209–1220.
Wilson RN, Heckman JW, Somerville CR (1992). Gibber-
ellin is required for flowering in Arabidopsis thaliana under
short days. Plant Physiol 100, 403–408.
Wu G, Poethig RS (2006). Temporal regulation of shoot
development in Arabidopsis thaliana by miR156 and its
target SPL3. Development 133, 3539–3547.
Yamaguchi A, Abe M (2012). Regulation of reproductive
development by non-coding RNA in Arabidopsis: to flower
or not to flower. J Plant Res 125, 693–704.
Yamaguchi A, Wu MF, Yang L, Wu G, Poethig RS, Wagner
D (2009). The microRNA-regulated SBP-Box trans-cription
factor SPL3 is a direct upstream activator of LEAFY,
FRUITFULL, and APETALA1. Dev Cell 17, 268–278.
Yan LL, Loukoianov A, Blechl A, Tranquilli G, Rama-
krishna W, SanMiguel P, Bennetzen JL, Echenique V,
Dubcovsky J (2004). The wheat VRN2 gene is a flower-
ing repressor down-regulated by vernalization. Science
303, 1640–1644.
Yang HC, Han ZF, Cao Y, Fan D, Li H, Mo HX, Feng Y, Liu
L, Wang Z, Yue YL, Cui SJ, Chen S, Chai JJ, Ma LG
(2012). A companion cell-dominant and developmentally
regulated H3K4 demethylase controls flowering time in
Arabidopsis via the repression of FLC expression. PLoS
Genet 8, e1002664.
Yang ZF, Wang XF, Gu SL, Hu ZQ, Xu H, Xu CW (2008).
Comparative study of SBP-box gene family in Arabidopsis
and rice. Gene 407, 1–11.
Yu H, Xu YF, Tan EL, Kumar PP (2002). AGAMOUS-LIKE
24, a dosage-dependent mediator of the flowering signals.
Proc Natl Acad Sci USA 99, 16336–16341.
Yun JY, Tamada Y, Kang YE, Amasino RM (2012).
ARABIDOPSIS TRITHORAX-RELATED3/SET DOMAIN
GROUP 2 is required for the winter-annual habit of
Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol 53, 834–846.
Zhu Y, Zhao HF, Ren GD, Yu XF, Cao SQ, Kuai BK (2005).
Characterization of a novel developmentally retarded
mutant (drm1) associated with the autonomous flowering
pathway in Arabidopsis. Cell Res 15, 133–140.

482 植物学报 49(4) 2014
Molecular Basis of Flowering Time Regulation in Arabidopsis
Yineng Zhang, Yuping Zhou, Qionghua Chen, Xiaoling Huang, Chang’en Tian *
Guangzhou Key Laboratory for Functional Study on Stress-Resistant Genes in Plants, School of Life Sciences, Guangzhou
University, Guangzhou 510006, China
Abstract Flowering time is crucial for most plants to successfully survive and reproduce. Both environmental and ge-
netic factors can regulate flowering time. The flowering regulators consist of at least 6 closely interlinked but divergent
genetic regulation pathways, including photoperiod, vernalization, ambient temperature, gibberellic acid and autonomous
pathways. This review summarizes the research progress in the molecular basis of flowering time regulation in Arabidop-
sis and prospects for future study.
Key words flowering time, flowering regulation, Arabidopsis, photoperiod, vernalization
Zhang YN, Zhou YP, Chen QH, Huang XL, Tian CE (2014). Molecular basis of flowering time regulation in Arabidopsis.
Chin Bull Bot 49, 469–482.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: changentian@aliyun.com
(责任编辑: 白羽红)