全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 10期，2009年 10月 1027
收稿 2009-07-09 修定 　2009-08-21
资助 国家科技部 “ 8 6 3 ” 计划 ( 2 0 0 6 A A 1 0 Z 1 2 9 ;
2 0 0 8 A A 1 0 Z 1 5 6 )和东北林业大学青年科研基金
( 0 7 0 3 3 )。
* 通讯作者(E-ma i l : lyhsh en@1 2 6 .c om; T el : 0 4 5 1 -
8 2 1 9 1 7 8 3 )。
植物中磷酸甘油醛 -3- 磷酸脱氢酶(GAPDH)在氧化胁迫下的生理功能
梁颖, 李玉花 *
东北林业大学生命科学学院, 哈尔滨 150040
Physiological Functions of Glyceraldehyde-3-Phosphate Dehydrogenase in
Plants under Oxidative Stress Condition
LIANG Ying, LI Yu-Hua*
College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
提要: 文章介绍植物中持家蛋白磷酸甘油醛-3-磷酸脱氢酶(GAPDH)在氧化胁迫下抑制活性氧生成、诱发磷酸化过程从而
激活MAPK信号级联反应、诱导聚合体形成、参与谷胱甘肽修饰和控制电子转运中的生理功能研究进展。
关键词: 氧化胁迫; 磷酸甘油醛 -3-磷酸脱氢酶(GAPDH); 生理功能
磷酸甘油醛 -3-磷酸脱氢酶(glyceraldehyde-3-
phosphate dehydrogenase, GAPDH)是所有原核和真
核生物中糖分解和糖异生过程中的关键酶, 在细胞
内高丰度表达, 起催化该途径中的氧化和对D-甘油
醛 -3-磷酸的磷酸化的作用(Danshina等 2001)。此
外, GAPDH还参与基因表达的转录后控制, 它作用
于核 tRNA运输、DNA复制与修复等过程, 以及
调控组蛋白基因的表达、调节端粒结构。GAPDH
还具有核膜融合和微管成束的活性(Sirover 1997,
2005)。
在光照条件下, 细胞可利用光能合成2种不同
类型的GAPDH (Russell和 Sachs 1991): 叶绿体中
的NADP+依赖型(GapAB: EC1.2.1.13)和胞浆中的
NAD+特异型(GapC: EC1.2.1.12)。GapAB由GapA
和GapB亚基组成, 是叶绿体内的一种标记酶, 在
NADP(H)的存在下起作用, 参与卡尔文碳循环
(Benson-Calvin cycle)。在参与胞浆糖分解过程中,
GapC具有严格的NAD+特异性, 组成该酶的4种亚
基(Russell和 Sachs 1991)可以受环境胁迫因子(诸
如厌氧、热激、蔗糖和盐)诱导表达或通过组成
型表达的多基因所编码(Russell和Sachs 1989)。在
糖分解过程中, GapAB可以在生物体中高效表达, 将
3-磷酸甘油醛转变为 1,3-二磷酸甘油醛。CapC属
于植物在遭受逆境胁迫后高效表达的酶类, 其功能
尚待进一步验证。近年来, GAPDH参与植物逆境
胁迫响应的机制正逐步得到揭示。本文就GAPDH
在氧化胁迫作用下的多种生理功能的研究进展作
介绍。
1 参与抑制氧化胁迫下活性氧的积累
构成生物体的细胞群体在整个生命过程中经
历增殖、分化和凋亡时展现的这一生命过程称为
细胞程序性死亡(programmed cell death, PCD)。已
有研究表明, 动物中细胞凋亡的调节组分属Bcl-2家
族, 是细胞存活和细胞凋亡的主要调节因子, 包括
抗细胞凋亡成员和细胞凋亡成员。Bcl-2家族成员
中的Bax可受诱导表达而引起细胞凋亡, Bax蛋白
C末端的 TM功能域直接靶定于线粒体, 可终止蛋
白发生变化, 这对细胞凋亡也是至关重要的(Baek等
2004)。作为动植物 PCD影响因子的高水平活性
氧(reactive oxygen species, ROS)会引起植物细胞中
脂质、碳水化合物、DNA和蛋白的损伤。ROS
可被抗细胞凋亡成员的共表达所抑制(Jurgensmeier
等 1997)。Bax诱导细胞凋亡与线粒体来源的ROS
有关。有研究表明, 拟南芥 cDNA文库与Bax基因
共转化酵母细胞后, 凋亡过程得到抑制。拟南芥
GAPDH A型基因在转化细胞中已得到分离, 过量表
达证明, G AP D H 具有氧化还原调节功能。但
GAPDH并不影响Bax蛋白的表达, 酵母细胞中Bax
基因单独表达后活性氧即大量积累, 这通过Bax与
GAPDH的共表达而加以抑制, 从而降低由Bax形成
专题介绍 Special Topic
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的 ROS水平。GAPDH转录水平的提高仅与H2O2
含量增加或热激处理相关联。这表明GAPDH具有
响应氧化胁迫的生理功能, 是细胞凋亡的有效抑制
子(Moon等 2002)。
2 诱发始于敏感激酶的磷酸化过程和激活MAPK
级联反应过程中氧化胁迫信号的传递
过氧化物胁迫信号从Mak2/3组氨酸敏感激酶
传递到Mpr1-含组氨酸的磷酸转移(histidine-con-
taining phosphotransfer, Hpt)蛋白, 然后转导到Mcs4
响应调节子, 最终激活MAP激酶级联反应。在此
过程中, GAPDH参与Mcs4和MAP激酶激酶激酶
(MAP kinase kinase kinases, MAPKKKs)的结合从而
激活MAPK级联反应。有研究表明, 在裂殖酵母
内反馈H2O2胁迫过程中, Tdh1和GAPDH两种蛋白
都是传递胁迫信号时必要的。T d h 1 可以促进
Mpr1-Hpt蛋白和Mcs4响应调节子间的相互反应,
磷酸化能顺利进行。GAPDH中对氧化还原敏感的
半胱氨酸残基可提供附加的输入信号以感应氧化胁
迫。Tdh1通常会和GAPDH结合形成复合体Tdh1-
GAPDH行使功能, 在复合体中GAPDH上的 Cys-
152活性位点可以受氧化胁迫信号的瞬间氧化, 氧
化后Tdh1结合Mcs4的能力有所提高, 于是磷酸化
顺利进行。
在细菌和植物中均发现了磷酸化过程, 其中
“敏感激酶”激酶功能域中的组氨酸残基先磷酸化
为磷酰基团以响应胁迫信号, 而后在 “响应调节 ”
蛋白中磷酰基团转化为天门冬氨酸残基(Stock等
2000)。概括起来说, 含组氨酸的磷酸转移(Hpt)蛋
白可调节从敏感激酶到响应调节子的磷酸转移
(Grefen和Harter 2004)。有实验证明, 在裂殖酵
母中, H2O2胁迫信号经历Mak2/3组氨酸敏感激酶,
Mpr1-Hpt蛋白, Mcs4响应调节子的磷酸化传递, 最
终转化成Spc1分裂素激活的蛋白激酶的MAPK级
联反应(Quinn等 2002)。
Spc1 MAPK级联反应由MAPK激酶即Wis1和
2个MAPKK激酶(MAPKKKs)同系物即Wis4和Win1
所组成。Spc1 MAPK级联反应可以由多种胁迫因
素所激活, 诸如: 高渗透物、氧化性胁迫、热激、
营养缺乏等(Shieh等 1997, 1998)。而在这些胁迫
因素中, 仅H2O2胁迫信号易激活敏感激酶Mak2/3
进行磷酸化, 然后在含组氨酸的磷酸转移蛋白Mpr1
协助下完成由敏感激酶 M a k2 / 3 到响应调节子
M c s 4 的磷酸基团转移过程。两种同类的
MAPKKKs (Wis4和Win1)在Spc1 MAPK级联反应
中都有一个大的非催化功能域, 可以作为传递胁迫
信号到级联蛋白(cascade protein)的纽带, 在胁迫信
号作用下该区域易与Mcs4响应调节子和 Tdh1结
合形成MAPKKKs复合物, 从而完成胁迫信号向
Spc1 MAPK级联反应的传递。其中, Tdh1和Mcs4
能顺利结合MAPKKKs得益于裂殖酵母中 Tdh1-
GAPDH所起的生化改变。有实验表明, GAPDH中
的3个Cys残基仅Cys-152属于过氧化物敏感型, 它
的瞬间氧化可以促使Tdh1与Mcs4的结合, 从而推
动磷酸化进行信号传递, 进而激活MAPK级联反应,
因而促使胁迫信号得以级联传递(图 1)。
图 1 裂殖酵母中H2O2胁迫信号激活的 Spc1 MAPK级联
反应传递途径(Morigasaki等 2008)
3 通过自身的半胱氨酸残基诱导氧化胁迫过程中
聚合体的形成和促进细胞凋亡
对氧化还原敏感的GAPDH参与氧化胁迫所诱
发的细胞凋亡。氧化剂(如 H2O2、NO等)催化细
胞内GAPDH低聚体的形成, 也诱导由分子间二硫
键形成所引起的GAPDH非可溶性积累。GAPDH
有 4个半胱氨酸残基, 即活性位点 Cys-149、Cys-
153、Cys-244和 Cys-281。在氧化胁迫下, 为了
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寻找与聚集作用相关的活性位点, 有人用化学方法
依次屏蔽各位点以制备半胱氨酸残基替代型突变体
C149S、C153S、C244A和 C281S的结果表明, 在
氧化胁迫下, 仅 Cys-281突变型GAPDH的聚集水
平与野生型相比明显受到削弱。这证明 Cys-281
位点是负责二硫键形成, 以聚集GAPDH (Cumming
和 Schubert 2005)。在这个过程中, 胁迫因子H2O2
首先诱发GAPDH构象的改变, 产生多处 β折叠。
这些异常结构可促使活性位点Cys-281形成分子间
二硫键, 导致类似于淀粉结构的GAPDH聚合体的
形成, 从而产生聚集现象(Zhou和Freed 2005; Dixon
等 2004)。由此看来, 氧化剂能引起GAPDH结构
上的改变, 与之伴随的是多处β折叠结构有增加, 然
后这些异常构象通过分子间二硫键的形成最终导致
聚合体积聚现象, 进而加快细胞凋亡(Ross和Poirier
2004)。
蛋白结构中的半胱氨酸残基对许多氧化反应
类型是高度敏感的, 大多数哺乳动物的GAPDH有
3~4个半胱氨酸残基, 其中一个活性位点 Cys-149
很容易被次磺酸(sulfenic acid)或磺酸(sulfonic acid)
氧化, 半胱氨酸残基在蛋白聚集中起决定性作用。
氧化性胁迫可以通过半胱氨酸残基修饰, 将GAPDH
由正常的构造转变成异常构造以致聚集, 且可促使
聚集的GAPDH具有类似淀粉结构的特性。
4 通过谷胱甘肽修饰避免氧化胁迫对半胱氨酸残
基的伤害
动物细胞中的许多蛋白在氧化胁迫下会接受
谷胱甘肽修饰, 植物GAPDH也易发生此种修饰。
例如叶绿体 A 4 - G A P D H 可在氧化型谷胱甘肽
(GSSG)或非氧化型谷胱甘肽与H2O2共同作用下发
生谷胱甘肽修饰。谷胱甘肽可以与A4-GAPDH蛋
白的半胱氨酸残基之间形成二硫键从而抑制酶活
性。同时A4-GAPDH的活性也可以由诸如H2O2一
类的氧化剂所抑制。但谷胱甘肽修饰对酶活性造
成的影响可以由还原剂逆转, 而氧化作用会导致酶
的不可逆失活。Cys-149是GAPDH的催化活性位
点, 可与底物1,3-磷酸甘油酸形成一个共价的媒介
完成催化。在有 1,3-磷酸甘油酸时, A4-GAPDH的
酶活性可以受氧化作用或谷胱甘肽修饰的保护。
有实验表明, 起催化作用的 Cys-149活性位点容易
发生谷胱甘肽修饰和巯基族(-SH)物质的氧化作用
(Grant等 1999)。总之, 谷胱甘肽修饰是叶绿体抵
御氧化胁迫中氧化作用不可逆转的一种调节保护机
制。
可以推测, GAPDH的活性位点 Cys-149先通
过和His-176相互作用而呈酸性, 从而启动整个催
化过程。在这一过程中, 高度活性的 Cys-149硫醇
基团(Cys-SOH)在底物 1,3-磷酸甘油酸的存在下,
通过一个亲核反应形成含硫酰基的酶(Didierjean等
2003)以保护植物免受胁迫的损伤。在这里, Cys-
149的酸性作为一种副作用(side effect)会促使
GAPDH更倾向于氧化反应和一些与氧化反应相关
的硫醇族的氧化还原修饰(Grant等 1999; Little和
O’Brien 1969; Poole等 2004)。而谷胱甘肽是大多
数细胞中起主要作用的短肽, 在抵制氧化胁迫的细
胞防御过程中起转录后的可逆性修饰作用, 即蛋白
的谷胱甘肽修饰。
5 控制电子传递链中的电子转运应答氧化胁迫
当植物遭受热、寒冷、干旱等胁迫时会出现
光能吸收和驱动新陈代谢能量供给不平衡的现象,
最终导致 ROS的形成而遭受氧化胁迫。为了抵御
这种胁迫, 植物往往启动一种保护性过程以应答胁
迫伤害, 即由保持植物氧化还原平衡的NADP(H)库
对氧化还原作用进行调节。在植物中氧化还原过
程体现为光合电子传递的运输。已经有人在两种
转基因烟草系中研究过光合电子传递运输过程。
有一种转基因烟草系, 它含有低水平的铁氧化还原
蛋白NADP+-还原酶(ferredoxin NADP+-reductase,
FNR), 这种酶负责减少NADP+含量, 称为 FNR反
义植物(antisense FNR plant), 这种植物可以有效抑
制光反应; 而另一种品系则含有低水平的GAPDH,
它是NADPH的主要消耗者, 称为GAPDH反义植物
(antisense GAPDH plant), 这种植物可以有效抑制卡
尔文碳循环。研究表明, 在不良环境中, FNR反义
植物明显呈现氧化胁迫效应, 产生大片的白化叶
子。GAPDH反义植物则不表现出可见的氧化胁迫
效应, 只体现为生长率缓慢。这些植物中的电子转
运可以用来解释上述现象的差异。现已证实, 胁迫
反馈调节存在于GAPDH反义植物而非FNR反义植
物中(Hajirezaei等 2002; Price等 1995), 这表明
GAPDH可以通过控制电子传递链中的电子转运抵
御氧化胁迫。
在植物的叶绿体类囊体膜上, 光驱动来自水的
电子流, 这种电子流经过光合体系 II (photosystem II,
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PSII)、细胞色素(cyt)b6f和光合系统 I (photosystem
I, PSI)然后到达铁氧化还原蛋白, 最终在铁氧化还
原蛋白NADP+-还原酶(FNR)的作用下将电子传递
给NADP+进而形成不稳定的化学能NADPH促使光
反应有效进行。而在叶绿体基质进行的暗反应中
不稳定的NADPH主要用在卡尔文碳循环中积累C
源, 由硫氧还原蛋白活化的GAPDH在叶绿体基质
中能消耗NADPH, 催化 1, 3-双磷酸甘油酸盐形成
甘油醛 -3-磷酸(Sparla等 2005; Buchanan等 1978;
Wolosiuk和 Buchanan 1978), 这个反应在控制电子
流至卡尔文碳循环的过程中起决定性作用。
如果光合电子传递链的电子流产生的还原能
力超出新陈代谢消耗还原能力时, 则潜在的有害副
反应即容易发生。也就是说, 当电子流到氧气时产
生的Mehler反应(Wolosiuk和Buchanan 1976)可以
导致超氧化物的产生, 进而在 PSI的接受端歧化超
氧化物而形成过氧化氢。这种过氧化物如不及时
清除, 则对植物产生氧化性胁迫, 进而毒害植物。
使植物免受伤害的关键步骤就是阻断电子流向卡尔
文碳循环, 以避免光合积累过多的能量。因此认
为, GAPDH反义植物可以控制电子传递链中的电子
转运以抵御氧化胁迫。
6 氧化胁迫下的多种修饰作用
为了避免ROS的伤害, 维持植物体的正常新陈
代谢水平(Mehler 1951), GAPDH在其活性位点即
半胱氨酸残基上容易发生化学修饰进而调节酶的活
性。在主要的氧化性修饰中, 活性位点体现在其对
次磺酸(sulfenic acid)、亚磺酸(sulfinic acid)和磺
酸(sulfonic acid)的氧化敏感性。半胱氨酸残基作
为一类硫醇基团也表现在其对谷胱甘肽的敏感性
(Scheibe等 2005), 而且这种 S-谷胱甘肽修饰可以
瞬间保护来自巯基族(-SH)物质对GAPDH活性位
点的氧化作用。此外, 硫醇(-SOH)类物质在谷胱甘
肽还原酶催化下也可以行使其对GAPDH的保护性
修饰功能。在参与调节植物生理过程中, H2O2、超
氧化物、NO都是氧化还原信号分子, NO和谷胱
甘肽共存可导致亚硝基谷胱甘肽(GSNO)产生或直
接促使硫醇蛋白GAPDH产生S-亚硝酰基化修饰。
由此看来, 这种修饰不仅对新陈代谢途径中的蛋白
酶很重要, 对氧化还原依赖的细胞信号也非常重要
(Thomas等 1995; Lindermayr等 2005)。
GAPDH作为一种胞浆酶进行氧化性修饰, 在
受氧化胁迫的有机体中, 其活性受抑制。已有研究
表明, S - 谷胱甘肽修饰、S - 亚硝酰基化修饰、
ADP-核糖基化修饰、次磺酸 /亚磺酸 /磺酸对硫
醇的氧化以及二硫键的形成在氧化胁迫下的有机体
中大量存在。此外, 还有人深入探讨了硫基的作用
机制和含多余电子的负电基团对S-S或S-N键中正
电质子 S的亲核攻击等(West等 2006; Dimmler等
1992; Lindermayr等 2005; Mohr等 1995)。在氧化
胁迫下, 许多修饰都可导致糖分解酶GAPDH的瞬
间失活, 从而切断糖代谢途径, 最终引发GAPDH表
现其他形式的生理功能以维持正常的新陈代谢水
平。如在植物细胞的DNA复制过程中作为DNA
结合蛋白行使功能等(Vaidyanathan等 1993)。
7 结束语
综上所述, GAPDH在氧化胁迫下可以参与多
种有异于糖分解和糖异生过程中的生理生化途径,
这对植物进化是有益的, 说明植物在逆境胁迫下拥
有一套完整的保护机制以抵御不良环境, 尤其抵御
活性氧(ROS), 过氧化物(如H2O2等)以及热激等对
植物造成的伤害, 是植物在进化过程中逐步完善的
自我保护机制。
迄今, 有关植物中高表达持家蛋白GAPDH氧
化胁迫下的生理功能已逐步得到揭示, 研究范围也
由氧化胁迫转向低氧胁迫。低氧环境也可以引起
植物伤害, 植物厌氧耐受性也已开始研究, 但对其
分子机制还不清楚(Chang等2000; Van der Straeten
等2001)。当植物处于氧不足或厌氧条件时厌氧蛋
白(anaerobic proteins, ANPs)表达即启动, 这类厌氧
蛋白催化糖的分解反应和磷酸盐新陈代谢(Sachs等
1996), 是糖分解和发酵过程中的酶(Kim和Dang
2005)。有研究认为, GAPDH也可以作为厌氧蛋白
而高效表达。这种表达对植物厌氧耐受性是必要
的(Vartapetian和 Jackson 1997; Umeda和Uchimiya
1994)。
厌氧条件下的新陈代谢调节机制是复杂的, 在
代谢过程中可以通过蛋白合成启动因子的磷酸化以
调节基因的转录和选择性翻译(Sachs 等 19 80 ;
Webster等1991), 进而影响酶的合成和降解以及酶
的激活和受遏等过程。有研究表明, 厌氧条件下
GAPDH可以高效表达, 进而催化D-甘油醛 -3-磷
酸(D-G3P)氧化成 3-磷酸甘油酸盐(3-PGA)并伴随
有NADPH的产生, 因而使植物组织的能量缺失问
植物生理学通讯 第 45卷 第 10期，2009年 10月 1031
题遂得到解决。由此看来, 深入探讨植物GAPDH
的生理功能对了解植物的新陈代谢是有意义的。
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