全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (8): 752~758752
植物ABC和MATE转运蛋白与次生代谢物跨膜转运
谢小东, 程廷才, 王根洪, 段军, 夏庆友∗
重庆大学农学及生命科学研究院, 重庆400044
摘要: 植物产生大量的次生代谢物, 不但对植物自身适应性具有极其重要的作用, 而且有着巨大的实用价值。次生代谢物
的跨膜转运是植物次生代谢工程研究的一个新兴领域。 ABC (ATP-binding cassette)和MATE (multidrug and toxin extrusion)
转运蛋白与生物体内多种物质的跨膜转运有关, 在植物次生代谢物的运输过程中均发挥着重要作用。文章主要综述了
ABC和MATE转运蛋白在植物次生代谢物跨膜转运中的研究进展。
关键词: 次生代谢物; 跨膜转运; ABC; MATE; 转运蛋白
ABC and MATE Transporters of Plant and Their Roles in Membrane Trans-
port of Secondary Metabolites
XIE Xiao-Dong, CHENG Ting-Cai, WANG Gen-Hong, DUAN Jun, XIA Qing-You∗
Institute of Agriculture and Life Science, Chongqing University, Chongqing 400044, China
Abstract: Plants produce a number of secondary metabolites. They not only play an extremely important role
in the process of self-adaptive but also have great practical value. The membrane transport of plant secondary
metabolites is a newly developing research area. ABC (ATP-binding cassette) and MATE (multidrug and toxin
extrusion) transporters are involved in the transport of various substrates in organisms, and play a key role in
the transport of secondary metabolites. This review mainly summarized the advances of ABC and MATE trans-
porters of plant in the membrane transport of secondary metabolites.
Key words: secondary metabolites; membrane transport; ABC; MATE; transporter
植物次生代谢是相对于初生代谢而言的, 与
维持植物生命活动所必须的初生代谢物不同, 次
生代谢物是一类并非植物生长发育所必需的小分
子有机化合物, 但是对植物适应性有着极其重要
的作用, 如协助植物抵抗食草动物、抵御病原物
侵害和保护植物免受紫外线损伤等(Bouwmeester
等2003)。许多次生代谢物具有重要的生物活性,
在医药、农药和化工等领域已经得到广泛应用。
液泡是植物次生代谢物积累的一个极其主要
的场所, 次生代谢物从合成部位运送至液泡中积
累, 要经历由位于细胞或液泡膜上的转运蛋白所
介导的跨膜转运过程。跨膜蛋白的转运机制已成
为植物次生代谢工程研究的一个新兴领域。一般
认为, 转运蛋白介导的次生代谢物的跨膜转运主
要有两种机制: 一种是以直接水解ATP供能的腺苷
三磷酸结合盒(ATP-binding cassette, ABC)转运蛋
白所介导的转运; 另一种则是依赖于H+/Na+浓度梯
度的逆向转运机制。
收稿 2011-04-07　　修定 2011-07-25
资助 中国烟草总公司科技重大专项(110200902037)和中央高校
基本科研业务(CDJZR10290001和CDJZR10290003)。
* 通讯作者(E-mail: xiaqy@cqu.edu.cn; Tel: 023-65112533)。
1 ABC转运蛋白
ABC是一大类跨膜蛋白, 广泛存在于自然界
生物体中。大多数ABC转运蛋白在生物体内具有
转运活性, 依赖于ATP水解产生的能量而实现底物
在细胞内外的跨膜转运, 其转运底物包括多糖、
多肽、重金属螯合物、生物碱和药物等(Dean等
2001)。目前已知在人类基因组中有49个ABC转运
蛋白, 其中P型糖蛋白(P-gp)因其参与肿瘤细胞多
药耐药机制的形成, 一直是研究的热点。在植物
中, ABC转运蛋白的数量高于动物或者微生物。如
在水稻中有128个, 拟南芥中有129个, 而在豆科植
物百脉根中预测到了91个(Garcia等2004; Sanchez-
Fernandez等2001; Sugiyama等2006)。植物中数量
众多的ABC转运蛋白可能与其复杂的代谢活动有
谢小东等: 植物ABC和MATE转运蛋白与次生代谢物跨膜转运 753
关。研究已证实, ABC转运蛋白在植物表面蜡质分
泌、调节重金属、次生代谢物运输等方面发挥着
极其重要的功能。
1.1 ABC转运蛋白的结构与作用机理
典型的ABC转运蛋白有4个结构域: 即2个跨
膜结构域(transmembrane domain, TMD)和2个核苷
酸结合区域(nucleotide binding domains, NBD) (图
1)。每个TMD一般含有4~6个α螺旋, 形成底物分
子运输的通道。每个NBD含3个高度保守的特征
基序: Walker A盒[GXXGXGKS/T]、Walker B 盒
[ΦΦΦΦD (hydrophobic)]以及位于这两个基序之
间的Walker C (Davidson等2008)。NBD能够结合
和水解ATP, 而TMD则能够利用ATP水解释放的能
量, 将其识别的底物进行跨膜转运。根据ABC转
运蛋白保守序列的同源性和结构域组织形式, 动
物ABC转运蛋白分为8个亚家族(ABCA~ABCH)。
其中, ABCH亚家族首次是在果蝇中发现的(Dean
等2001)。而拟南芥ABC转运蛋白则共分为13个亚
家族, 其中MDR、MRP、PDR和AOH属于全分子
ABC转运蛋白, 具有4个典型的ABC转运蛋白保守
结构域; 而PMP、WBC、ATH、ATM和TAP五个
亚家族属于半分子ABC转运蛋白, 分别含有1个跨
膜结构域和1个核苷酸结合区域; RLI、GCN、
SMC和NAP4个亚家族属于可溶性ABC蛋白(San-
chez-Fernandez等2001)。
对ABC转运蛋白高级结构的研究有助于进一
步了解其转运机理。Locher等(2002)解析大肠杆
菌中维生素B12的转运蛋白Btu CD晶体结构的结
果显示, 该转运蛋白具有2个TMD (Btu C)和2个
NBD (Btu D)。底物运输通道由组成2个跨膜结构
域的20个跨膜螺旋形成, 并通过2个环形成通道口
的“门区”。2个NBD以二聚体形式位于通道“门
区”。Dawson和Locher (2006)解析了细菌Staphylo-
coccus aureus多药抗性ABC转运蛋白Sav1866在结
合ATP状态下的晶体结构, 2个跨膜结构域的12个α
螺旋形成药物运输通道, 在NBD结合ATP的状态
下, 该转运蛋白呈现出向外开放的构象。闪烁古
生球菌(Archaeoglobus fulgidus)中钼酸盐转运蛋白
(ModB2C)与外周结合蛋白(ModA)复合体的晶体
结构(ModB2C2A)显示, 与Sav1866的晶体结构相
比, ModB2C2A呈现出内向型构象, NBD (ModC)
未结合ATP, 处于解离状态(Hollenstein等2007)。从
已经解析的ABC转运蛋白的高级结构和生化实验
初步得出, ABC转运蛋白的TMD形成底物分子运
输的通道, 当通道与底物结合时, 信号传递至NBD,
使得解离状态下的NBD结合并水解ATP, 推动
TMD构象的变化, 实现底物分子的跨膜转运。
1.2 ABC转运蛋白对植物次生代谢物的转运
生物碱是一类含氮的低分子量化合物, 具有
复杂的化学结构和广泛的生物活性。人们已经从
植物体中分离到了12 000多种生物碱, 几乎所有的
生物碱都储存在液泡之中(Croteau等2000)。早期
认为生物碱通过离子阱机制在液泡中积累, 即当
细胞质溶液为中性时, 生物碱分子以自由扩散的
方式透过液泡膜; 在酸性环境的液泡中, 生物碱被
质子化而稳定积累于液泡之中。随后的一些研究
证明生物碱的液泡转运则由依赖于能量的逆向转
运蛋白所介导(Otani等2005)。2000年Klein等提出
一种新的生物碱转运机制, 即ABC转运蛋白能够
直接利用水解ATP供能, 实现对生物碱的跨膜转
运。
长春花是最早进行生物碱转运机制研究的植
物之一, Deus-Neumann和Zenk (1986)从长春花中
分离到液泡, 在液泡膜上发现了一个参与转运多
种生物碱的质子逆向运转蛋白, 吲哚碱、网叶番
荔枝碱和斯氏紫堇碱能够依赖于逆向转运蛋白运
输至液泡积累。McCaskill等(1988)在长春花中发
现了一个能量依赖型转运蛋白, 能够特异调节长
春文多灵的转运。而我国研究者已经从长春花、
红豆杉和银杏等几种药用植物中克隆到了编码
MDR类ABC转运蛋白的基因, 但其功能仍需深入
的研究(Jin等2007; 金宏滨2007) (表1)。
黄连素是一种重要的异喹啉生物碱, 大量积
累在黄连根茎组织的液泡之中。黄连素在植株体
内经历两种不同转运过程, 即黄连素的细胞膜摄
取过程和细胞质中的黄连素向液泡中转运过程。
图1 ABC转运蛋白的二级结构
Fig.1 Secondary structure of ABC transporter
植物生理学报754
培养的黄连细胞能够从培养基中摄取外源的黄连
素, 并将其转运至液泡中稳定积累(Sakai等2002),
细胞对黄连素的吸收依赖于ATP的水平, 添加钒酸
盐、格列本脲以及硝苯吡啶等ABC转运蛋白的抑
制剂后, 细胞对黄连素的吸收显著降低了, 推测
A B C转运蛋白可能参与细胞对黄连素的转运
(Yazaki等2001)。Shitan等于2003年通过RT-PCR克
隆到了编码该蛋白的基因, 命名为CjMDR1, 其属
于ABC转运蛋白的多药耐药性(multidring resis-
tance, MDR)家族; 在非洲爪蟾卵母细胞中表达
CjMDR1后, 发现该转运蛋白能将黄连素转运至细
胞内。CjMDR1也是迄今为止发现的第1个向内转
运底物的MDR型ABC转运蛋白(Shitan等2003)。
黄酮类化合物是主要酚类物质之一, 在植物
抵御食草动物和病原体侵害以及授粉、种子传播
等过程中发挥着重要的作用。迄今为止, 在ABC
转运蛋白家族中发现只有多药耐药相关蛋白(mul-
tidrug resistance-associated protein, MRP)型ABC转
运蛋白参与了黄酮类化合物的转运(Zhao和Dixon
2010)。玉米bronze-2 (bz2)突变体由于缺失bz2基
因编码的一种谷胱甘肽S-转移酶, 导致花色素苷不
能在液泡中积累。因为谷胱甘肽S-转移酶对MRP
转运蛋白结合底物的活性有很重要影响, 推测在
玉米bz-2突变体中, MRP型ABC转运蛋白很可能参
与花色素苷转运过程(Marrs等1995)。ZmMrp3是
从在玉米中克隆的一个编码ABC转运蛋白基因,
定位在液泡膜上, ZmMrp3蛋白是花色素苷转运至
液泡中积累所必须的, 而ZmMrp4转运蛋白也参与
了花色素苷的积累过程, 但在糊粉层组织大量表
达(Goodman等2004)。在豆科植物中, 一部分合成
的黄酮苷被分泌到根部外, 作为根瘤菌共生固氮
的信号分子。Sugiyama等(2007)研究发现, ABC转
运蛋白的抑制剂原钒酸钠能够明显降低类黄酮物
质的分泌, 推测ABC转运蛋白可能与大豆根部类
黄酮物质的分泌有关。
目前, 已经从植物中分离到了25 000多种萜类
次生代谢物。有关萜类的转运机制的研究相对滞
后。挥发性单萜和倍半萜是从木本植物的叶片、
拟南芥和金鱼草的花中释放而出(Yazaki等2008)。
玉米叶片和棉花花蕾释放的挥发性萜类受昆虫侵
害的强烈诱导, 萜类合成相关基因的表达量也会
显著增加。挥发性萜类从细胞内的释放受合成基
因基因转录水平的高度调控已经得到认同。
NpABC1是从皱叶烟草中分离到的一个二萜类化
合物转运蛋白, 该蛋白属于多效性抗药性(pleiotro-
pic drug resistance, PDR)型ABC转运蛋白, 能将抗
真菌的二萜香紫苏醇运输至叶片表面, 是发现的
第一个参与萜类运输的转运蛋白 ( J a s i n s k i等
2001)。NtPDR1是在烟草中克隆的NpABC1同源
蛋白, 受多种与植物防卫反应相关的信号分子所
强烈诱导, 但NtPDR1蛋白的转运底物尚不清楚
(Sasabe等2002)。AtPDR12和SpTUR2分别是拟南
芥和紫萍的PDR型ABC转运蛋白, SpTUR2基因转
拟南芥后, 发现其与NpABC1蛋白有着相同的转运
底物(Van den Brûle等2002)。AtPDR12则受病原菌
和防御相关化学分子所诱导, 当培养基中添加高
表1 植物中的ABC转运蛋白
Table 1 ABC transporters in plant
基因 物种 底物 细胞定位 参考文献
CjMDR1 黄连 黄连素 细胞膜 Shitan等2003; Li等2002
ZmMrp3 玉米 花色素苷 液泡膜 Goodman等2004
ZmMrp4 玉米 花色素苷 液泡膜 Goodman等2004
NpABC1 皱叶烟草 香紫苏醇 细胞膜 Jasinski等2001
NtPDR1 烟草 — 细胞膜 Sasabe等2002
SpTUR2 紫萍 香紫苏醇 细胞膜 Van den Brûle等2002
AtPDR12 拟南芥 香紫苏醇 细胞膜 Campbell等2003
AtABCG40 拟南芥 脱落酸 细胞膜 Kang等2010
Crmdr1 长春花 — — Jin 等 2007; 金宏滨2007
Tcmdr1 红豆杉 — — 金宏滨2007
Gbmdr1 银杏 — — 金宏滨2007
谢小东等: 植物ABC和MATE转运蛋白与次生代谢物跨膜转运 755
浓度香紫苏醇时, T-DNA插入突变株种子的发芽率
几乎为零; AtPDR12、NpABC1和SpTUR2功能相
似, 通过运输二萜类化合物可能直接参与植物对
病原体的抵抗过程(Campbell等2003)。
脱落酸(ABA)是一种具有倍半萜结构的化
合物, 是植物中最为重要的激素之一, 与种子休
眠、幼苗生长、叶子枯萎、气孔开关、抗旱反
应以及其它的生理过程都有着极为密切的关
系。关于ABA受体的研究在2009年取得了重大突
破。Kang等(2010年)报道了拟南芥中ABA的转运
蛋白, 该转运蛋白为多向耐药PDR型ABC转运蛋
白, 主要在侧根和叶片中表达, 尤其在保卫细胞中
高表达。转酵母和BY2 cells的细胞后, 对ABA的
吸收量显著升高。亚细胞定位实验显示, 该基因
主要位于保卫细胞的细胞膜上。与野生型植株相
比, T-DNA插入突变株的抗旱能力降低, 对ABA的
响应明显延缓。
2 MATE转运蛋白
多药和有毒化合物排出(multidrug and toxic
compound extrusion, MATE)蛋白是一个新的转运
蛋白家族, 广泛存在于原核生物和真核生物中。
1998年, Morita等在副溶血弧菌克隆到了第1个
MATE家族成员NorM。起初, NorM被分类到MFS
(major facilitator superfamily)家族之中, 该家族蛋
白一般有12~14个α螺旋。然而, Brown等(1999)研
究发现, NorM缺乏与已知多药转运蛋白的序列相
似性, 因此, 他们认为该转运蛋白是一类新型的多
药转运蛋白, 即MATE转运蛋白。目前, 已从11种
细菌中鉴定了17个MATE转运蛋白, 主要起异源物
质外排和药物抗性的作用。在哺乳动物中, MATE
转运蛋白能够排出肝脏和肾脏中多种阳离子物质,
以此来调节血浆中药物浓度(He等2010)。对细
菌、原生动物以及人类的MATE转运活性进行抑
制后, 发现对毒性阳离子和代谢废物的抗性明显
减小(Omote等2006)。AtALF5是在植物中报道的
第1个MATE转运蛋白(Diener等2001), 该基因在根
表皮表达强烈, 其突变体植株不能形成正常的侧
根。在酵母细胞中表达AtALF5基因后, 会增强了
细胞对四甲铵的抗性, 因此推测AtALF5可能通过
外排转已源物质发而挥解毒作用。2003年, Hvo-
rup等在拟南芥中发现了58个MATE转运蛋白, 数
量明显多于人类和细菌中已鉴定的MATE转运蛋
白。植物 MATE 转运蛋白与植物次生代谢物相关
的内源性和外源性解毒机制有关(Yazaki等2008;
Omote等2006)。
2.1 MATE转运蛋白的结构与作用机制
MATE转运蛋白由400~700个氨基酸组成, 大
多数含有12个跨膜螺旋(图2), 所有的MATE 蛋白
具有40%左右的序列相似性。人类的MATE1蛋白
具有典型的MATE蛋白的二级结构特征, 高保守序
列位于TM1和TM7之间; TM1与TM2、TM7与
TM8之间的loop位于胞外, 胞质内的loop则位于
TM2与TM3、TM8与TM9之间(Omote等2006)。霍
乱弧菌的NorM转运子属于MATE类转运蛋白, 能
够转运诺氟沙星、H33342染料和一些有毒物质。
通过X射线衍射对其晶体结构NorM-VC分析显示,
位于TM6和TM7之间的loop在细胞质内连接两
组(TM1~TM6和TM7~TM12) α螺旋体, 使其形成
一个具有外向胞外开放的空腔 , 行使外排泵功
能。在结合底物的时候, NorM-VC要经历由外向
型到内向型的构象变化, 便于底物的顺利结合。
底物的释放以及再结合导致恢复到外向型构象
(He等2010)。 MATE蛋白对底物的转运过程要依
赖于H+或者Na+浓度势能差。一般在高pH (低H+浓
度)的环境中, 例如弧菌科等海洋细菌的MATE转
运蛋白依赖于Na+浓度梯度实现对底物的跨膜转
运(Kuroda和Tsuchiya 2009)。
2.2 MATE转运蛋白对植物次生代谢物的转运
AtDTX1是通过功能互补实验在拟南芥中筛
选到的一个MATE转运蛋白(Li等2002), 定位在拟
南芥细胞的膜上(表2)。在药物敏感型的大肠杆菌
KAM3中表达AtDTX1后, 细胞对黄连素产生明显
的抗性。AtDTX1可能作为一个外排转运蛋白, 能
将植物的次生代谢物黄连素和其他一些有毒物质
转运至细胞外, 从而起到细胞对外源有药物的解
毒功能。
图2 MATE转运蛋白的二级结构
Fig.2 Secondary structure of MATE transporter
植物生理学报756
在拟南芥TT12突变体中, 液泡中所积累的花
色素苷要明显少于正常植株。Debeaujon等(2001)
通过T-DNA技术克隆到了TT12 (transparent testa
12), 其编码一个MATE类转运蛋白。TT12在合成
原花色素的细胞内特异表达, 在液泡膜上作为质
子逆向运转蛋白调节花色素苷向液泡内的转运
(Klein等1996; Marinova等2007)。Mathews等(2003)
利用激活标签技术在番茄基因组中分离到一个类
似TT12的MATE转运蛋白(MTP77), 作为转运花色
素苷的候选基因 , 其转运功能仍需进一步的研
究。AM1和AM3则是最近在葡萄中发现的2个
MATE家族转运蛋白, 与番茄MTP77的氨基酸序列
相似度分别为69%和67%, 位于在液泡膜上; 在
MgATP存在的条件下, AM1和AM3在酵母微粒体
中能够特异调节花色素苷的转运 ( G o m e z等
2009)。最近, Chai等(2009)从甘蓝型油菜以及其亲
本白菜型油菜和甘蓝中克隆到了拟南芥TT12的同
源基因基因BnTT12、BrTT12和BoTT12, 尚缺乏深
入的功能研究。同时, 国内也有对拟南芥MATE家
族的AtDTX基因的表达及调控模式研究的报道, 如
通过对AtDTX12和AtDTX18启动子克隆以及转基
因GUS活性的检测发现, AtDTX12在成熟的花器官
的花药中和幼苗的根尖特异表达(刘芳等2008), At-
DTX18的表达则与伤害和茉莉酸甲酯(JA)的诱导
(陈幼玲等2009)。
尼古丁(烟碱)是茄科植物中的特有的一种生
物碱, 主要在烟草的根部合成, 然后被运输至叶肉
细胞的液泡中所积累, 以来此防御各种侵害(Shoji
等2000)。尼古丁从根部细胞转移到液泡中, 至少
要跨3次生物膜, 即根细胞膜、叶片细胞膜和液泡
膜。最近, Masahiko研究小组克隆到一个编码尼古
丁转运蛋白的基因Nt-JAT1 , 该基因属于烟草
MATE转运蛋白家族, 被定位到液泡膜上。研究发
现, Nt-JAT1与合成烟碱的关键基因PMT、QPT等
同时受MeJA诱导表达; 当PMT表达量增加时, Nt-
JAT1的表达量也呈现递增趋势。通过酵母细胞转
化实验证明 , Nt-JAT1具有转运尼古丁的功能
(Morita等2009)。
4 展望
近年来, 植物次生代谢物跨膜转运的研究发
展较快, 已经在一些植物中得已经得到了初步的
研究。拟南芥作为遗传学研究的重要模式植物,
然而, 至今也只有少量关于次生代谢物转运的研
究报道。就植物次生代谢物转运的研究而言, 拟
南芥并不是十分理想的研究材料。烟草作为重要
的模式植物 , 在生长过程中产生诸如烟碱、萜
类、酚类等大量的次生代谢物与烟草重要性状密
切相关的次生代谢物。因此, 烟草可作为研究植
物次生代谢物转运机理的理想材料。随着烟草基
因组计划的实施, 将为从全基因组范围内鉴定、
研究与烟草重要性状相关的次生代谢物转运蛋白
提供有力条件。其次, 虽然已鉴定了一些具有次
生代谢物转运功能的转运蛋白, 但是关于转运蛋
白的转运机理仍知之甚少, 例如底物识别与结合
机制、跨膜方式、水解机制等。同时, 有关植物
转运蛋白的结构方面的研究很少, 未能将转运蛋
白的功能与结构结合起来。日益发展的膜蛋白和
代谢组学等研究技术, 对转运蛋白的高级结构以
及次生代谢物的转运机理的研究提供新的研究方
法和手段。
表2 植物中的MATE转运蛋白
Table 2 MATE transporters in plant
基因 物种 底物 细胞定位 参考文献
AtDTX1 拟南芥 黄连素 细胞膜 Li等2002
Nt-JAT2 烟草 尼古丁 液泡膜 Morita等2009
TT12 拟南芥 花青素 液泡膜 Marinova等2007
AM1 葡萄 花青素 液泡膜 Gomez等2009
AM3 葡萄 花青素 液泡膜 Gomez等2009
MTP77 番茄 花色素 苷液泡膜 Mathews等2003
BnTT12 甘蓝型油菜 — — Chai等2009
BrTT12 白菜型油菜 — — Chai等2009
BoTT12 甘蓝 — — Chai等2009

谢小东等: 植物ABC和MATE转运蛋白与次生代谢物跨膜转运 757
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