全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (9): 847~854 847
收稿 2013-03-29　　修定 2013-06-18
资助 国家自然科学基金(30925004和81373963)。
致谢 金科博士和杨桢博士在文章修改中给予帮助。
* 通讯作者(E-mail: nanpeng@fudan.edu.cn; Tel: 021-
65642957)。
植物microRNA的研究进展
吕帝瑾1, 赵佳媛1, 陈婧1, 钟扬1,2, 南蓬1,*
1复旦大学生命科学学院生物多样性与生态工程教育部重点实验室, 上海200433; 2西藏大学理学院, 拉萨850000
摘要: microRNA (miRNA)是一类广泛存在于真核生物和病毒中的内源性非编码单链RNA, 长度通常为21~24个核苷酸, 在
进化上具有高度保守性。由于其在生物生长发育和疾病发生过程中起到重要调节作用, 现已成为生物学研究的热点。本
文从miRNA的合成过程、结构特点、作用机制特别是相关功能等方面概述了植物miRNA的一些研究进展。
关键词: 植物microRNA; 特点; 调控功能
Advances in the Research of Plant MicroRNA
LÜ Di-Jin1, ZHAO Jia-Yuan1, CHEN Jing1, ZHONG Yang1,2, NAN Peng1,*
1Ministry of Education Key Laboratory for Biodiversity Science and Ecological Engineering, School of Life Sciences, Fudan Uni-
versity, Shanghai 200433, China; 2College of Sciences, Tibet University, Lhasa 850000, China
Abstract: MicroRNAs (miRNAs) are a group of endogenous non-coding single-stranded RNAs which
extensively exist in eukaryotic cells and viruses. They are about 21–24 nucleotides long and highly conserved
in phylogeny. For their important roles in the developmental timing control and disease occurrence, miRNAs
have become one of the hotspots in biological research. Here we briefly review the research advances in
knowledge of the plant miRNAs on their synthesis, structural characteristics, mechanism of action and
especially the functions.
Key words: plant microRNA; characteristics; regulatory functions
1 植物miRNA简介
从1993年在线虫体内发现最早的microRNA
(miRNA)——lin-4 (Lee等1993)至今近20年中, 关
于miRNA研究飞速发展。植物miRNA最早于2002
年由Reinhart等(2002)从拟南芥(Arabidopsis thaliana)
小分子RNA文库中获得, 这类具有调控功能的小
分子RNA主要包括miRNA和小分子干扰RNA
(small interfering RNA, siRNA)两类, 它们的产生和
表达均存在一定差异(Ambros等2003)。近年来,
miRNA的研究备受瞩目, 我们统计了2000年以来
收录于Web of Science中的miRNA相关研究的论
文。图1中显示了miRNA不同研究方向相关文献
数目的变化, 特别是近3年来论文数量达到近千篇,
其中约50%的文献与植物生长发育相关。与此同
时, 与环境胁迫相关的文献数量也呈显著增长趋
势 , 截止到2012年其所占总数的百分比已达到
28.8%, 这表明该领域已经逐渐引起人们的关注。
miRNA是一种内源性的小分子RNA, 长度为
21~24个核苷酸(nt), 在植物生长发育的各个过程
中均起着重要的调控作用。miRNA的生物合成包
括四步: 转录、加工、修饰及RNA诱导沉默复合
体(RNA-induced silencing complex, RISC)装载。
植物miRNA的合成过程从细胞核内开始 , 初级
microRNA (pri-miRNA)在细胞核内经过核酸内切
酶DCL1的两步连续剪切, 形成miRNA:miRNA*双
链复合体, 该复合体的3端有2 nt的突出结构(3
overhangs)。在剪切过程中, DCL1需要与双链RNA
结合蛋白HYL1和C2H2型锌指蛋白SE相互作用形
成复合物, 从而来提高DCL1的剪切效率和准确
性。miRNA:miRNA*双链在S-腺苷甲硫氨酸依赖
的甲基转移酶HENl的作用下被甲基化, 此甲基化
修饰过程可维持miRNA:miRNA*复合体的稳定,
避免被聚尿苷酰化或降解。随后, 转运蛋白HASTY
综　述 Reviews
植物生理学报848
(exportin 5在植物中的同源蛋白)将miRNA:miRNA*
双链由细胞核转运至细胞质中 , 其中miRNA与
Argonaute (AGO)蛋白结合形成RISC复合体, 指导
AGO1对互补靶基因的mRNA进行切割, 抑制靶基
因表达 ; 而miRNA*则被迅速降解 (OToole等
2006)。miRNA 5端和3端的保守性比miRNA*高,
而稳定性则没有miRNA*好, 这种热力学上的不对
称性使得miRNA比miRNA*更容易参与到RISC复
合体的合成中来(Baumberger和Baulcombe 2005)。
在整个合成过程中, DCL1和AGO蛋白处于miRNA
加工的中心位置, 在双链RNA的剪切中起着关键
作用(Rhoades等2002; Tang等2008)。
miRNA广泛存在于真核生物中, 大部分位于
基因间隔区(Bartel 2004), 在基因组中以单拷贝、
多拷贝或基因簇等多种形式存在, 其本身具有转
录调控功能。近期也有文献将microRNA前体(pre-
miRNA)分解成5moR、miRNA*、茎环结构、
miRNA和3moR五个部分(Berezikov等2011)。成
熟的miRNA本身并不具备开放阅读框, 其5和3端
均存在特异性碱基(Elbashirs等2001), 5端有一磷
酸基团, 3端为羟基, 可以同上游或下游序列不完
全配对, 形成茎环结构(Lagosquintana等2006), 5端
碱基通常为U, 且保守性高于3端。植物与动物间
的miRNA存在以下差异: (1)成熟的植物miRNA长
度为21~25 nt, 而动物的多为22~23 nt; (2)植物
miRNA的初级转录产物通常更大, 变化范围更广,
其长度一般为64~303 nt (Rhoades等2002; Millar和
Waterhouse 2005), 而动物的一般仅为60~75 nt; (3)
植物miRNA更为保守, 与互补结构的错配情况较
少; (4)植物miRNA通常作用于靶mRNA基因的编
码区, 也有部分结合在靶mRNA基因的3端, 而动
物的miRNA只与靶基因mRNA 3端的位点配对;
(5)植物miRNA 3端的2位氧原子在HEN1蛋白的作
用下能进行甲基化修饰(Yu等2005), 而动物miRNA
3端则不具有甲基化结构(Horwich等2007; Saito等
2007); (6)动物miRNA的加工过程由Drosha和Dicer
两种核酸酶分两步进行剪切, 分别产生pri-miRNA
和pre-miRNA, 而植物中没有Drosha的同源蛋白,
因此很难检测到pre-miRNA的存在。
植物miRNA有以下几个基本特征: (1)保守性。
豆科植物百脉根(Lotus corniculatus)和紫花苜蓿
(Medicago sativa)中的miRNA表现出高度保守性
(Chiou等2006; Shen等2010), 甚至其中有些miRNA
与低等植物苔藓、蕨类、地衣中的miRNA之间也
存在较高的保守性(Lu等2008; Zhou等2010), 说明
这类高保守性miRNA可能参与了植物的基本生命
过程; 此外, 研究还发现进化程度较高的植物中
miRNA的家族成员多于进化程度低的植物。(2)时
序性和组织特异性。在植物的不同组织或不同发
育阶段, miRNA的种类和表达量均不同(Jones-
Rhoades和Bartel 2004)。(3)多态性。miRNA的多态
性包括: 形成miRNA相关基因的多态与突变、
miRNA的多态与突变、miRNA靶位点的多态与突
变以及miRNA基因的表观修饰。近期研究发现,
miRNA及其靶位点的多态性是影响miRNA调节功
能的重要因素, 该多态性的形成机制包括插入、缺
失、扩增、易位以及碱基替换。miRNA多态性也是
引起miRNA功能改变的重要原因(刘利英等2010)。
2 植物miRNA作用机理及调控功能
miRNA在植物体内的作用方式主要有剪切和
图1 2000年以来Web of Science中收录的相关文献
Fig.1 Related literatures in Web of Science since 2000
吕帝瑾等: 植物microRNA的研究进展 849
抑制翻译两种 , 这两种方式的选择主要取决于
miRNA与其靶mRNA序列互补的程度: 若二者近
乎完全互补, 则剪切mRNA; 若不完全互补, 则抑制
其翻译(Tang等2003; Zhang等2006)。与动物相比,
植物miRNA与靶mRNA的互补程度更高, 因此其
作用方式与siRNA类似, 以剪切为主。然而近来在
对拟南芥miRNA加工途径缺失突变体的研究中发
现, 植物内也存在广泛的翻译抑制途径, AGO1和
AGO10在微管协助酶Katarin的作用下对植物翻译
也有抑制作用(Brodersen等2008), 进而表明, 剪切
与抑制机制大都协同进行(Millar和Waterhouse
2005)。
在20世纪90年代初, 研究者发现miRNA与
RNA沉默现象有关, 自Carrington等于2002年首次
在拟南芥中克隆出miRNA之后, 研究者相继发现
miRNA在植物的多种生理活动中起调节作用。根
据主要功能和研究方向, 我们将miRNA分为3类:
生长发育相关的miRNA、环境胁迫调控相关的
miRNA以及激素分泌调节相关的miRNA。这些
miRNA在植物整个生长发育过程中发挥着调节细
胞早期发育、参与细胞分化和组织发育等作用。
图2中列举了一些与植物各器官发育相关的主要
miRNA, 各个器官均由不同的miRNA来调控。大
部分miRNA都有多个靶基因 , 有的miRNA如
miR172和miR159有10个以上的靶基因, 但他们都
有一或两个主要调控的靶基因家族(表1), 许多
m i R N A可以调控多个器官的生长发育。如
miR165/166在根、茎、花的发育过程中均有调节
功能, miR156也可以同时调控茎、叶、花的生长
发育。在对干旱、冻害、高盐和高温等逆境胁迫
的反应中, miRNA也扮演着不可或缺的角色。近
年来, 人们采用多种生物信息学方法, 如比较基因
组、构建小RNA文库(Sunkar和Zhu 2004)和表达序
列标签(EST)分析等, 发现逆境胁迫诱导可导致
miRNA的产生(王波等2006)。miR169、miR397、
m i R 3 9 8等对氮营养胁迫有明显的调控作用 ,
miR171对镉、miR319对铝、miR395对硫、
miR399对磷、miR398对铜、miR393对钙和汞等
均有相应的调节功能(Yang等2011; 刘生财等2012;
马圣运等2012; 范鹏珍等2012; 王海波等2013)。
下面选取了几个在植物不同发育阶段中具有
代表性的miRNA进行重点综述, 它们均为目前研
究较为深入且在植物中分布广泛的miRNA家族,
以便对miRNA的功能有更深入的了解。
2.1 miRNA156/157家族
miR156在植物生长周期转变, 特别是从幼年
期到成年期的转变以及成花诱导方面起着主要调
控作用, 也被认为是最为保守的miRNA (Yang等
2011)。miR156被认为是目前唯一已知的年龄分
子标记, 它的表达量随着植物年龄的增长而逐渐
降低。Wu等(2009)发现过量表达miR156的植物幼
年期大大延长, 说明miR156是控制植物幼年期至
成年期转化的重要分子。Yang等人(2011)进而发
现在杨树(Populus tomentosa)中miR156同样具有
调控幼年期至成年期转化的功能, 说明这一机制
在进化上是保守的。Wu等(2009)的研究结果表明,
去除拟南芥和烟草(Nicotiana tabacum)的第一、二
片叶子会延长植物的幼年期, 同时提高miR156的
表达。因此认为在植物叶片中会产生某种分子抑
制miR156的表达, 以此达到启动拟南芥从幼年期
向成年期转化的目的。在2007年, 加利福尼亚州
立大学的Chuck等(2007)也发现由于miR156b/c多
顺反子基因的过量表达 , 导致经典突变体
Corngrass1 (Cg1)的出现, 使得植物幼年期发育时
间延长、开花延后, 并使花器官转化为叶片。水
图2 植物发育过程中几种重要miRNA的不同功能
Fig.2 Relevant miRNAs with different functions
in plant development
植物生理学报850
稻中miR156的过表达能够产生额外的分支和花
序, 这和Cg1突变体类似, 表明miR156也能够调控
水稻(Oryza sativa)幼年期的发育(Xie等2006)。Yu
等(2010)在拟南芥研究中发现miR156的靶基因
SPL有调控拟南芥表皮毛分布的功能, 同时在高
盐、干旱、紫外线强烈的条件下, 其表达量均呈
上调趋势。Kim等(2012)观察到miR156-SPL3分子
直接调节FT基因的表达, 在低环境温度(16 ℃)条
件下会导致miR156的过表达, 从而引起植物的延
期开花。该结果表明miR156和FT之间的协同作用
是植物响应外界温度控制自身开花时间这一生理
过程中的重要一环。Gou等(2011)的研究发现 ,
miR156对花色素苷的含量起到正调控作用而对黄
酮的合成起负调控作用, 表明miR156还参与了植
物次生代谢的调控。
2.2 miRNA172家族
miR172与miR156有个共同的特点, 它们都可
以通过降解靶mRNA和抑制靶mRNA翻译两种方
式来发挥自身作用。miR172通过调节AP2类转录
因子控制植物开花时间, 影响花器官决定和花形
态建成(Jung等2007)。同时, miR172还能够通过长
距离转移来调控植物的发育(Chuck和OConnor
2011)。在拟南芥从营养生长向生殖生长转变的过
程中, miR172主要通过调节4个AP2家族的转录因
子基因TOE1、TOE2、SNZ和SMZ的表达量来控制
开花时间, 这4个基因中任何一个组成型过表达都
会出现开花延迟的表型, 而miR172过表达或toe1功
能缺失突变体则表现为早花表型(Aukerman和
Sakai 2003; Jung等2007)。研究还发现, 拟南芥中
miR172表达水平在植物完成营养生长向生殖生长
的转变后呈上调趋势, 使得TOE基因活性降低, 由
此表明TOE基因表达水平下调是诱导拟南芥启动
开花程序必备的条件之一(黄赫和徐启江2012)。
miR172的过表达可使植物提前开花, 反之,
AP2家族基因的过表达则使植物花期延后。Martin
等(2009)在番茄中观测到了此现象。在花被及生
殖器官的发育方面, miR172起着重要的调控作用
(Varkonyi-Gasic等2012); 在影响花器官的发育方
面, 当AP2类转录因子基因上的miR172结合位点发
生突变时, 拟南芥花器官的发育会出现严重缺陷
(Grigorova等2011)。miR172的表达对玉米(Zea
mays)花序的发育也起到了重要调节作用(Wu等
2 0 0 9 ) , 与拟南芥中的调节机制相类似 , 缺乏
miR172调控或因突变而对miR172调节不敏感的玉
米植株, 其花的性别决定及分支发育存在不可逆
的缺陷(Chuck等2008)。Grigorova等(2011)的研究
发现, 在拟南芥花发育过程中, 基因AP2的下调使
得miR172在内轮花器官中表达, LUG和SEU两种
抑制因子抑制了外轮花器官中miR172的表达, 而
LUG/SEU对于miR172的调节作用则受AP2的控制,
表1 植物中几种重要miRNA及其靶基因
Table 1 Several essential miRNAs in plants and their main target genes
miRNA 靶基因
miR156 SPL2/3/4/5/6/9/10/11
miR172 AP2、TOE1/2、NHL8、SNZ、SMZ、ATROPGEF10/ROPGEF10、MYB68、PHYB
miR159 AtMYB65/97/101/104/120、MYB33/65/97/101/120、AtM1、AtMYB65/101、DUO1、PPDK、ACS8、TCP
miR319 AtMYB33/65/104、MYB33、TCP2/3/4/10/24
miR164 NAC1、CUC1/2、ANAC079/080/092/100、ATNAC2/4/5/6
miR165/166 PHV、PHB、ATHB-15、ICU4、REV、HD-ZipIII、HB1
miR396 ATTPS10、AtGRF1/2/3/4/5/7/8、FLU、BIO1
miR824 AGL16
miR160 ARF10/16/17
miR167 ARF6/8
miR169 HAP2A、HAP2C、NF-YA
miR393 GIF2
miR395 ATCSLG3、AST68、GUN5、APS4
miR398 NHX4、SF3
miR399 WAK2、PHO2/UBC24
　　相关信息来源于PMRD (http://bioinformatics.cau.edu.cn/PMRD/)。
吕帝瑾等: 植物microRNA的研究进展 851
因此推测AP2具有抑制其同源miRNA表达的
作用。
2.3 miRNA319家族
miR319也是植物花期发育过程中有调控功能
的一类miRNA家族。拟南芥miR319家族中主要包
含miR319a、miR319b和miR319c三个成员。miR-
319的靶基因是一类被称为TCP的转录因子家族。
Nag等(2009)的研究观察到过表达miR319a会延长
细胞增殖过程, 导致叶子的形态发生改变; miR-
319c则在叶发育过程中有着显著性差异表达, 进而
推测受miR319c调控的TCP基因可能是细胞生长
的负调控因子或细胞分化的起始子。研究还表明,
miR319a能控制花器官形成的大小和形状, miR-
319a功能缺失突变体中miR319a等位基因在成熟
miRNA序列间含有一个点突变, 可导致花瓣变短
变窄, 雄蕊变短(Buxdorf等2010)。茉莉酸类物质
能控制防卫基因的表达, miR319对其形成有负调
控的功能(Gfeller等2010)。在对甘蔗(Saccharum
sinense)实行冷害处理的条件下, miR319受脱落酸
的影响表现为表达量上调(Thiebaut等2012), 说明
miR319家族对温度胁迫有着敏感表现; 而在水分
胁迫、盐胁迫和增加生长素等条件下其表达量却
无明显变化(Zhang等2011)。
2.4 miRNA164家族
Baker等(2005)发现, miR164能够通过调节转
录因子CUC1和CUC2的积累量来控制拟南芥花瓣
的数目。Laruec等(2009)证实, miR164-CUC2能够
通过与转录因子BP发生遗传协同作用调控叶子的
发育。在对拟南芥的研究中发现, miR164对植物
根、茎、叶的发育均起到非常重要的调控作用。
Guo等(2005)的研究表明, miR164突变的植株会产
生更多的侧根, 而过表达miR164则会减少侧根的
生成; Raman等(2008)认为, miR164与茎端等分生
组织的形成也有密切关系, 其过量表达会抑制腋
芽分生组织的形成; Nikovics等(2006)发现, miR164
的突变会导致植物叶缘锯齿的加深, 相反, 如果植
株过量表达miR164则会形成光滑的叶缘。Sun等
(2012)发现miR164的一个靶基因NAC1在成熟叶片
中的表达量远比在嫩叶中要高。此外, miR164还
可以通过控制植物侧根生长来提高植物的抗旱性
(Liu等2007)。
2.5 miRNA396家族
研究发现, 在拟南芥的叶片中, miR396的靶基
因是一类被称为生长调控因子(growth regulation
factor, GRF)的转录因子, 它们主要控制植物叶片
的生长。在拟南芥中过表达miR396a和miR396b会
导致拟南芥叶片变窄、气孔密度下降, 进而使其
抗旱能力提高(Unver等2010)。Rodriguez等(2010)
的研究发现, 在拟南芥中miR396和GRF表达水平
的平衡也控制着叶细胞的数目; 另外, miR396还能
调控细胞的增殖过程及分生组织的生长。在过量
表达miR396的转基因植物中, 叶片细胞周期相关
基因的表达和细胞分裂活性明显降低 , 这表明
miR396负调节细胞增殖中的有丝分裂过程。这些
现象都证实miR396在叶细胞形态发生过程中起作
用(Wang等2011)。
2.6 miRNA165/miRNA166家族
miR165和miR166主要参与调控花器官中分
生组织的形成(Zhang等2007)。近期研究表明 ,
miR165/166及其转录因子SHR和SCR介导的细胞
信号转导途径调控植物木质部的形态建成
(Carlsbecker等2010)。在高盐条件处理下, 拟南芥
中的miR165表达量呈上升趋势(Zhou等2010)。
miR165和miR166同时调控靶基因HD-ZIP的表达,
miR165/166与其靶基因HD-ZIP III之间的负调控
关系影响植物的正常发育(Sakaguchi和Watanabe
2012)。Li等(2012)利用qRT-PCR技术证实转基因
miR165的草莓(Fragaria×ananassa)植株对于外界
胁迫下的激素应答反应更为敏感。另外, 有研究
表明miR165/166分子能以一种细胞非自主运动的
方式从产物中位点向中心柱内移动(Miyashima等
2011)。
2.7 miRNA169家族
在植物体内, miR169家族主要起到适应外界
胁迫的调节作用。在水稻中, miR169g和miR169n
通过对其靶基因上CCAAT-box结合位点进行选择
性剪切来调控基因的表达。当拟南芥处于高盐环
境中时, miR169的表达量会上调(Zhou等2010)。在
水分胁迫方面, miR169通过调节抗旱转录因子
CBF和DREB的表达起到抗旱作用; 拟南芥中的
NFYA5则可以通过抑制miR169的表达来提高植物
抗旱能力(Ma等2010)。Ren等(2012)近期的研究也
植物生理学报852
发现, 在毛白杨遇到干旱胁迫时, 体内至少有12个
miRNA家族的表达量发生了变化。在缺氮条件下,
miR169呈现下调表达, 其靶基因NFYA的表达量明
显上调(Zhao等2011)。miR169同时也是植物根系
与地上组织之间营养物质转导的一种信号(Chiou
等2006)。
2.8 miRNA399家族
miR399是一类能够通过长距离转移来调控植
物生长发育的miRNA (Chiou和Lin 2011), 它也参
与应对微量元素及重金属胁迫的调节, 是影响磷
吸收和转运的一类重要miRNA家族 (Chuck和
OConnor 2011)。PHO2是miR399的靶基因之一,
广泛分布于多种植物中(Liu等2012)。在低磷环境
下, miR399大量表达, 促进磷转运蛋白的表达, 从
而促进磷的吸收; 磷充足条件下, miR399的表达
被抑制, PHO2基因大量表达, 降低了磷转运蛋白
的表达量 , 使得植物避免因积累大量磷元素而
中毒。
3 展望
目前对于植物miRNA的研究主要集中在拟南
芥、水稻等模式植物上, 在实验技术方面, 多数
miRNA获取的途径局限于小规模实验分离或生物
信息学结合计算机预测的方法(Brady等2011)。随
着近年来不断深入探索, 深度测序技术也在更广
泛的植物物种中得到了一定应用, 如Schreiber等
(2011)已经通过深度测序在大麦(Hordeum vulgare)
中发现了100个miRNA, 其中56个被证明是小麦
(Triticum)和水稻的直系同源物。随着miRNA研究
的飞速发展, 相关问题也接踵而来, 由于miRNA长
度短小, 且与靶基因之间并非完全互补配对, 如何
对靶基因进行更精确的预测是需要解决的难点之
一; miRNA虽在不同物种间具有高度保守性, 但在
其他植物中仍有大量物种特异的miRNA有待被发
现, 而这也依赖于更灵敏的技术手段以及更巧妙
的实验设计; 目前对植物miRNA的合成机制及重
要特点已得到了较为透彻的研究 , 为深入了解
miRNA并将其更好地应用于基因工程, 我们还需
要进一步解析它的生物学功能。当前对植物
miRNA功能的研究主要集中在miRNA对植物生长
发育的调控、对生物及非生物胁迫的应答等领域,
而关于miRNA调节植物体内代谢途径的研究则较
少, 透彻研究植物代谢途径对探索植物体复杂的
自身调节机制、应对外界胁迫及提高代谢产物产
率等方面均有重要意义。因此, miRNA对植物代
谢途径的调控也许会成为接下来miRNA功能研究
的热点。以上问题的解决, 有助于我们进一步了
解miRNA对生物体复杂基因表达调控网络的作用,
也会为当前的研究找到新的突破点。
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