全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (10): 1549~1556　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.1010 1549
收稿 2015-07-03　　修定 2015-09-08
资助 辽宁省高等学校优秀人才支持计划(LR2014019)和辽宁省
百千万人才工程资助项目(2014921040)。
* 通讯作者(E-mail: hyfan74@163.com; Tel: 024-88487163)。
植物microRNAs与逆境应答研究进展
王翔宇1, 程荣2, 范海延2,3,*, 于洋2, 孟丹娜4
沈阳农业大学1园艺学院, 2生物科学技术学院, 3设施园艺省部共建教育部重点实验室, 4植物保护学院, 沈阳110866
摘要: 植物microRNAs (miRNAs)是在植物体内产生的长度为21~24 nt的一类非编码单链RNA分子, 在植物生命的各个过程
中均起着重要的调控作用。环境胁迫是影响植物正常生长的重要因素, 不同的胁迫可以使植物相应的miRNAs表达量发生
变化, miRNAs可通过调控其靶基因的表达量, 使植物在形态及生理上产生对逆境的适应性。本文阐述了植物miRNAs的合
成过程与作用机理, 及其在响应盐、干旱、温度、营养、UV-B、机械损伤等非生物胁迫和病原菌侵染等生物胁迫方面的
研究概况与进展, 并概述了miRNAs研究中的问题及应用前景。
关键词: 植物microRNAs; 生物合成; 作用机制; 环境胁迫
Advances in Plant MicroRNAs and Stresses Response
WANG Xiang-Yu1, CHENG Rong2, FAN Hai-Yan2,3,*, YU Yang2, MENG Dan-Na4
1College of Horticulture, 2College of Biological Science and Technology, 3Key Laboratory of Protected Horticulture Co-Estab-
lished by Liaoning Province and Ministry of Education, 4College of Plant Protection, Shenyang Agricultural University, Shenyang
110866, China
Abstract: Plant microRNAs (miRNAs), about 21–24 nucleotides length, are a group of endogenous, non-cod-
ing, single-stranded RNAs which play an important regulatory role in plant growth and development. Environ-
mental stresses seriously affect plant growth, and the expression of miRNAs may change under different stresses.
Some miRNAs respond to several environmental stresses which can improve the resistance of plants by regulat-
ing target genes expression. This paper summarized the research development of plant miRNAs in recent years
including biosynthesis, action mechanisms and the respond to stresses such as salinity, drought, temperature,
nutrients, mechanical wounding, UV-B and pathogenic bacteria, and the problems and prospect in the study
were also elaborated.
Key words: plant microRNAs; biosynthesis; action mechanisms; environmental stresses
MicroRNAs (miRNAs)是一类由内源基因编
码的长度为21~24 nt的非编码单链RNA分子, 主
要功能是参与动植物转录后的基因表达与调控
(Bartel 2004; Waterhouse和Hellens 2015)。Lee等
(1993)在研究秀丽新小杆线虫(Caenorhabditis elegans)
的突变体遗传性状时首次发现一种长度为22 nt的
lin-4 RNA能够调控细胞发育。植物miRNAs最早
由Reinhart等(2002)从拟南芥(Arabidopsis thaliana)
小分子RNA文库中获得, 目前已经获取了几百种
植物的miRNAs家族, 多达上千条植物miRNAs在
miRBase序列数据库(http://www.mirbase.org/)中登
录(表1)。植物中miRNAs的靶基因多为转录因子
(表2), 这些转录因子主要参与植物的生长发育及
响应环境胁迫, 因此miRNAs在植物生长发育及逆
境应答中起着至关重要的调节作用(He等2008; 耿
锐梅等2011; Meng等2011a; Sunkar 2010; Sunkar等
2012; Zhang和Wang 2015)。植物生长发育会受到
不同的胁迫, 但分子水平上抵御胁迫的机制研究
还不够透彻, 本文通过总结国内外研究进展来讨
论植物响应不同胁迫的miRNAs, 认为miRNAs是
在基因水平上改良植物抗逆性的重要楔入点, 深
入研究miRNAs在植物中的作用与机制, 将为探寻
植物生长发育以及抗性调控机制等方面提供新的
研究方向, 同时为一些基因家族的功能研究奠定
理论基础。
1 植物miRNAs的合成
miRNAs在植物体内的合成场所是细胞核, 其
植物生理学报1550
合成主要分为转录、加工以及装载RNA诱导沉默
复合体3个步骤。如图1所示, miRNA基因在RNA
聚合酶II作用下形成具有帽子结构和多聚腺苷酸
尾巴的pri-miRNA, 然后经过RNase III (Dicer-like1,
DCLl)切割形成茎环状前体(pre-miRNA); 再经过
裂解处理成miRNA/miRNA*双链二聚体双链复合
表1 miRBase数据库中登记的的部分植物miRNAs
Table 1 miRNAs of some plants registered in miRBase
植物种类 miRNA前体数量 成熟miRNA数量
拟南芥(Arabidopsis thaliana) 325 427
烟草(Nicotiana tabacum) 197 209
番茄(Solanum lycopersicum) 77 110
水稻(Oryza sativa) 592 713
大豆(Glycine max) 573 639
玉米(Zea mays) 172 321
小麦(Triticum aestivum) 116 119
马铃薯(Solanum tuberosum) 224 343
油菜(Brassica napus) 90 92
黄瓜(Cucumis sativus) 27 25
甜瓜(Cucumis melo) 120 120
甜橙(Citrus sinensis) 60 64
苹果(Malus domestica) 206 207
桃(Prunus persica) 180 214
表2 部分植物miRNAs及其靶基因
Table 2 miRNAs and their targets of some plants
miRNA名称 靶基因 参考文献
miR156 SPL转录因子, SBP转录因子 Liu等2008; Stief等2014
miR158 三角状五肽重复蛋白PPR Barozai等2011
miR159 MYB转录因子 Reyes和Chua 2007
miR160 生长素反应因子ARF Liu等2008
miR164 NAC转录因子 Fang等2014
miR167 生长素反应因子ARF Zhou等2007
miR168 基因沉默及调控生长相关蛋白AGO Vaucheret等2004
miR169 转录因子NFY, 转录因子MtHAP2-1 Liu等2008; Ni等2013
miR171 SCL转录因子 Zhou等2007
miR172 AP2转录因子 Aukerman和Sakai 2003
miR173 小麦易感蛋白TAS Li等2014
miR319 TCP转录因子 Liu等2008
miR390 生长素反应因子ARF Allen等2005
miR393 生长素受体TIR, 富含F-box结构域蛋白 Liu等2008
miR394 富含F-box结构域蛋白 Jones-Rhoades和Bartel 2004
miR395 淀粉合成限速酶相关基因APS, 种皮花青素相关基因AST Jones-Rhoades和Bartel 2004; Allen等2005
miR396 植物生长调节因子GRF Sunkar和Zhu 2004
miR397 虫漆酶基因Laccases Lu等2013
miR398 Cu/Zn过氧化物歧化酶基因CSD Guan等2013; Naya等2014
miR399 泛素结合酶基因UBC24, 磷酸酯酶转录调控因子PHO2 Liu等2008
miR402 去甲基化相关基因DML3 Kim等2010
miR403 基因沉默及调控生长相关蛋白AGO Allen等2005
miR408 质体蓝素基因Plastocyanin Liu等2008
miR828 MYB转录因子 Luo等2012
王翔宇等: 植物microRNAs与逆境应答研究进展 1551
物(Voinnet 2009); 然后甲基转移酶HEN1可以使
该复合物3 ′端发生甲基化修饰 ; 最后转运蛋白
HASTY将双链复合物从细胞核转运至细胞质中,
其中miRNA与Argonaute (AGO)蛋白可以结合形成
RNA诱导沉默复合体(RNA-induced silencing com-
plex, RISC), 进而指导AGO1对互补靶基因的
mRNA进行切割, 从而抑制靶基因的表达, 而miR-
NA*可以被迅速降解, 双链结构的另一条链装载到
含有AGO1的miRISC复合体上成为成熟miRNA
(Chen 2005; Budak和Akpinar 2015)。由于DCL1参
与了植物中大部分miRNA的剪切加工过程, DCL1
的完全缺失突变可导致胚胎死亡, 而部分功能缺
失的突变体会因为许多成熟miRNAs表达量的降
低引起发育异常(Park等2002; Suarez等2015)。
2 miRNAs在植物中的作用机制
植物miRNAs具有多种生物学功能, 可以参与
调控植物的生长发育、植物激素信号转导、环境
胁迫的应答等。植物中miRNAs的作用机制一般
存在两种: 第一种作用方式与小干扰RNAs (small
interfering RNAs, siRNAs)相似, 植物miRNAs与靶
mRNA完全匹配, miRNAs的5′端残基可以和靶
mRNA的开放读码框(open reading frame, ORF)区
相互识别并完整互补配对进行切割降解, 从而使
靶mRNA无法翻译, 这种作用方式在植物中比较常
见(Johnson等2005; Khraiwesh等2012; 伊六喜等
2013); 第二种方式是植物miRNAs与靶mRNA结合
不完全匹配, 进而抑制mRNA的翻译, 但转录却不
受其影响(Slack等2000)。在miRNAs抑制翻译过程
中, miRNAs与靶mRNA的3′非翻译区(untranslated
region, UTR)结合并改变mRNA上核糖体密度或者
特异性降解新合成的多肽链来抑制mRNA的翻
译。也有研究发现植物miRNA172中存在特殊情
况, miRNA172和靶基因APETALA2的ORF区完全
互补, 但并不直接降解RNA, 而是通过介导APETA-
LA2的翻译抑制, 说明miRNAs作用机制中的切割
和抑制可能是协调进行的(Chen 2004)。有研究发
现, miRNAs可以促进基因表达, 部分miRNAs位于
其靶基因的内含子中, 这类miRNAs为内含子miR-
NAs, 而大多数内含子miRNAs与其靶基因的表达
量相一致, 内含子miRNAs可以通过调控靶基因上
游的转录体系来调控靶基因的表达, 比如通过下
调转录抑制因子来促进宿主基因的表达(Musi-
yenko等2008; Monteys等2010; Kos等2012), 一些植
物miRNAs可以通过自身下调来促进靶基因的表
达从而应对生长需求和胁迫(Jin等2012; Zhao等
2015), 下调是一个很复杂的过程, 可以认为miR-
NAs与靶基因存在着反馈抑制调节途径。
3 植物miRNAs与环境胁迫
植物在生长过程中经常会受到各种环境胁迫,
环境胁迫可以分为生物胁迫和非生物胁迫两种,
生物胁迫包括虫害和病原物侵染等; 非生物胁迫
包括干旱、洪涝、盐碱、矿物质缺乏、温度胁迫
等。胁迫可以诱导植物相关基因表达, 从而积累
物质以及促使相关的代谢途径发生改变来使植物
产生抗性(Zhu 2002)。近年来, 许多与胁迫相关的
编码蛋白基因被发掘, 而miRNAs对这些基因具有
重要的调控作用(Baxter等2014; Zhang 2015)。大
多数非生物胁迫和生物胁迫都会引起氧化胁迫,
使植物体中活性氧大量积累, 损伤细胞的结构, 进
而导致细胞死亡; 超氧化物歧化酶(superoxide dis-
mutase, SOD)可以通过改善细胞活性氧的清除能
力在植株遭受逆境时减少活性氧的累积, 减轻逆
境对植物的伤害。在对水稻及拟南芥的研究中发
现, miR398家族在植物遇到氧化胁迫时表达量会
图1 植物miRNAs的生物合成示意图
Fig.1 Biogenesis mechanism of plant miRNAs
植物生理学报1552
发生变化, 从而使植株产生抗性, miR398的靶目标
是CSD基因, CSD1和CSD2是两种Cu/Zn过氧化物
歧化酶基因, miR398能降解CSD1和CSD2; 在遭受
氧化胁迫时, miR398的表达量会持续降低, 从而不
断减轻对CSD基因的抑制, 细胞中的CSD mRNA会
不断积累, 进而消除体内的氧化基团, 减缓在氧化
胁迫下植物受到的损伤(丁艳菲等2010; Sunkar等
2012)。不同环境胁迫能够诱导一些相应的miR-
NAs的表达, 部分miRNAs也可以同时受到多种胁
迫的诱导。研究表明, 植物miRNAs可通过在转录
水平和转录后水平上调控相关靶基因的表达量,
从而响应环境胁迫(Jian等2010), 但具体机制尚不
明确。探索miRNAs的调控通路将有助于阐明植
物抵抗环境胁迫的分子机理, 并对寻找新的抗性
基因资源具有重要意义。
3.1 miRNAs与盐胁迫
土壤中盐分的含量是植物生长发育的重要影
响因子, 植物中的miR159、miR164、miR167、
miR169、miR319、miR396、miR397和miR417等
均能响应盐胁迫, 但它们在不同植物中的表达量
以及响应机制并不完全相同。研究表明, 植物中
的miR319对盐胁迫呈正响应, 而miR164和miR167
呈负响应, 并且它们与植物体内的激素有一定关
系(艾佳等2014; 牟桂萍等2013)。植物miR169家族
可以对盐胁迫产生响应, 水稻中的miR169家族的
很多成员均会受到高盐浓度的诱导, 从而对盐胁
迫产生调节作用; 而miR396c在植株遭到盐胁迫之
后表达量下调, 对水稻中的miR396c进行过表达,
发现水稻的耐盐性会降低(Gao等2010)。在拟南芥
中, miR397能够对抗盐相关蛋白LACs和CKB3进
行负调控(Liu等2008)。
3.2 miRNAs与干旱胁迫
干旱胁迫是制约植物生长的重要因素, 植物
中的miR159、miR160、miR169、miR393、
miR394和miR395等均会在干旱响应途径中发挥调
节作用。在拟南芥中发现miR169的靶基因为
NFYA5 , 该基因在抗旱过程中起重要作用 , 而
miR169对其靶向mRNA进行降解抑制, pre-miR169
在干旱胁迫下表达量减少(Li等2008); 在马铃薯中
miR169也具有相同的功能(Zhang等2011)。大豆中
miR169c的靶基因是GmNFYA3, miR169会在大豆
体内对GmNFYA3的mRNA进行降解; GmNFYA3基
因在拟南芥中进行过表达可以减缓叶片中水分散
失, 从而提高拟南芥突变体的抗干旱能力; 在转基
因拟南芥中过表达大豆miR394, 可以抑制拟南芥
中F-box基因的转录, 提高拟南芥的抗旱能力(Kim
等2010; 倪志勇2013)。当烟草处于干旱条件下, 烟
草中的miR160及miR395均会响应干旱胁迫, 但它
们的表达量不同, 分别表现为下降和上升, 进而通
过对各自靶基因之间的作用, 促进根系伸长, 降低
植株能量消耗, 提高烟草对干旱的抗性(尹福强
2013)。
3.3 miRNAs与温度胁迫
植物在生长过程中经常会遭受低温以及高温
胁迫, 研究发现植物miR160、miR164、miR319以
及miR397会响应低温胁迫。水稻和拟南芥等植物
遭受低温胁迫时, miR160的表达量会明显增加, 靶
基因ARF受到负调控; ARF是一类生长素应答基因,
可以与生长素反应元件特异结合并发挥调节作用,
从而抑制生长速率, 增强植株抗低温胁迫的能力
(Liu等2008; Yang等2013)。甜杨(Populus suaveo-
lens)中miR164在植株遭到低温胁迫时可以通过调
控其靶基因NAC1进而调控生长素信号来增强植物
的抗寒能力(孙润泽等2011)。小麦在低温胁迫条
件下, miR397表达量会下调, 使其靶基因ICE1含量
上升 , 从而增强植株对低温的耐受力(Gupta等
2014)。
对高温胁迫下小麦叶片miRNAs进行高通量
测序, 发现小麦miRNAs会表现出不同的表达模式,
共检测到32个miRNAs家族, 其中9个保守的miR-
N A s与高温胁迫相关 , m i R 1 5 6、m i R 1 5 9、
miR160、miR166、miR168、miR169、miR393和
miR827表达量增加, 而miR172表达量明显降低
(Xin等2010)。Stief等(2014)也报道了拟南芥
miR156在高温胁迫下表达量明显增加; miR398也
被认为是提高拟南芥耐热性的关键因子(Guan等
2013)。
3.4 miRNAs与营养胁迫
营养元素在植物生长中起重要的作用。磷元
素的缺乏会减缓植物生长的速率, 使叶片变小, 推
迟成熟。研究发现, 转录因子NAC1受到miR164的
调控, 在植物遇到低磷胁迫时, miR164的表达量下
王翔宇等: 植物microRNAs与逆境应答研究进展 1553
调, 增强NAC1的表达量, 从而促进侧根的发育, 使
植物根系在土壤中的吸收面积增加, 提高抗逆性
(曾后清等2010)。拟南芥中, miR399可受到低磷胁
迫的诱导, miR399的靶基因是泛素结合酶(UBC24)
基因家族, 在植物受到低磷胁迫时, 会促进miR399
的表达量上升, 抑制其靶基因UBC24的表达, 提高
磷转运子的表达, 增强主根的延伸能力(Chiou等
2006); 而当磷的供给量正常或者过高时, miR399
的表达量会下调, 提高UBC24的表达量, 降低植株
对磷的吸收, 避免植株磷中毒。但是在植物的根
系中不存在miRNA399的转录初产物, 这可能是一
个从叶片和茎向根运输的途径, 从而来稳定根系
中的磷元素含量(Pan等2008)。
植物缺少硫元素时, 叶绿素及相关蛋白质合
成受到抑制, 导致植株矮化, 叶片黄化。在拟南芥
中发现miR395的靶点分别是硫转运子AsT68和
ATP硫化酶基因APS家族的部分成员, 前者的作用
是将根系中的硫元素运输到茎和叶, 后者则催化
植株对硫的吸收。当植株遭到低硫胁迫的时候,
APS1、APS3以及APS4在转录水平上受到miR395
的负调控, 进而调节硫酸盐在叶片之间的转运, 稳
定植株中硫酸盐的含量(Liang等2010)。
植物如果缺少氮元素, 叶片会受到较大的影
响, 叶片面积变小, 颜色变黄, 茎变细长, 茎基部变
黄红色。植物中有许多miRNAs可以在低氮胁迫
时发挥作用, 在玉米和拟南芥中均发现miR167对
低氮胁迫响应, 说明miR167对单子叶和双子叶植
物低氮的响应是具有保守性的(Liang等2012)。在
拟南芥中过表达miR169, 其靶基因NFYA受到抑制,
植物体内的氮含量下降, 其原因可能是miR169的
过表达破坏了植物根系对氮的吸收能力 , 说明
miR169对调控植物在土壤中的氮元素吸收有着重
要的作用(Zhao等2011)。miR393可通过与其靶基
因AFB3的互作来调节硝酸盐的含量, 并且可以改
变植株根系的生长情况(Vidal等2010)。
3.5 miRNAs与机械胁迫
机械胁迫一般是指植物在外力的条件下造成
弯曲等伤害。在长时间遭受外力(如风力)的影响,
植物会产生木化组织来维持弯曲的枝条正常生长,
但目前对于植物的这种防御机制并不明确。已有
研究从遭受机械胁迫的毛果杨(Populus trichocarpa)
中鉴定出了21种miRNAs基因家族, 多个靶基因与
植物发育和抗胁迫相关, 比如细胞壁代谢合成基
因等; 在受到机械胁迫时, 这些miRNAs的表达调
控与植物适应性生长具有高度的相关性 (Lu等
2005)。这说明植物miRNAs在遭受机械胁迫的时
候会发生变化, 并且可以在改变植物生长适应性
上发挥重要的作用。
3.6 miRNAs与UV-B辐射胁迫
在对拟南芥的研究中, 利用基因芯片技术筛
选与UV-B辐射相关的miRNAs, 共得到了分属于11
个miRNAs家族的21个miRNAs, 其中miR156、
miR157、miR159、miR160、miR165、miR166、
miR167、miR169、miR170、miR171、miR172、
miR319、miR393、miR398和miR401受UV-B辐射
的正调控 ( Z h o u等2 0 0 7 )。杨树中m i R 1 5 6、
miR160、miR165、miR166、miR167、miR168和
miR398也受到UV-B辐射的正调控, 但与拟南芥不
同的是, miR159、miR169和miR393受到UV-B辐
射的负调控(Jia等2009), 可以推测不同物种对
UV-B辐射的响应具有特异性。
3.7 miRNAs与病原菌胁迫
越来越多的研究表明, miRNAs可以抵御外源
基因入侵, 并且可以抑制外源基因的表达, 进而参
与植物抗病过程。在病原菌侵染植物时, 会诱导
出植物体内大量的miRNAs (Bazzini等2007; Thie-
baut等2015), miRNAs通过和靶基因互作, 干扰病
原菌基因的表达。Zhang等(2011)用丁香假单胞菌
侵染拟南芥后, 发现miR156、miR159、miR166、
miR825、miR852和miR843出现显著的表达差
异。Yin等(2012)在棉花(Gossypium hirsutum)中发
现65个miRNA家族在接种黄萎病后出现表达差异,
并鉴定了14个新的miRNAs。在番茄中, 通过微阵
列分析确定了3个可以响应番茄灰霉病胁迫的
miRNAs, 即2个表达下调的miRNAs (miR160和mi-
R171a)和1个表达上调的miRNA (miR169), miR169
表达量的增加会抑制其靶基因NF-YA5的表达, 从
而提高植物抗逆性; 同时, 响应胁迫的miRNAs在
转录后的水平上调控番茄幼苗代谢、形态以及生
理适应性(Jin等2012)。人工构建miR159靶向芜菁
黄花叶病毒表达载体, 可以提高转化拟南芥的病
毒抗性(Niu等2006)。Martínez等(2011)结合生物信
植物生理学报1554
息学与miRNAs高通量测序技术, 分析和预测了黄
瓜的miRNAs家族及其靶基因, 其中, miR5的靶基
因是R-FOM2, 而R-FOM2在甜瓜中是枯萎病抗性
基因。
3.8 miRNAs*与环境胁迫
miRNA*是与成熟miRNA互补的小RNA, 以
往认为miRNA*是在miRNA合成时产生的无功能
产物, 它的表达量很低, 而且短时间内会迅速降
解。研究表明, miRNA*在特定条件下表达量较高,
且作用方式与miRNA相类似, miRNA是与AGO1形
成RISC, 而miRNA*是与AGO2形成沉默复合体
(Meng等2011b; Sunkar等2012; An等2014)。甜高
粱(Sorghum bicolor)的miR395*在植株营养丰富条
件下表达量极高, 推测其可能在植株的生长发育
进程中起作用(Calviño等2011)。在拟南芥受到丁
香假单胞菌胁迫时, miR393*会大量积累并通过调
控靶基因MEMB12 (编码SNARE蛋白)的表达来提
高植株的抗性(Zhang等2011), 而miR399*在拟南芥
缺乏磷酸盐的条件下表达量明显增加(Hsieh等
2009)。目前对于植物中miRNA*的研究比较少,
而且部分miRNA*的靶基因并不明确, 其具体的作
用机制以及对靶基因功能的挖掘还有待进一步的
研究。
4 展望
植物miRNAs作为一类重要的小RNA, 具有调
控植物生长发育、新陈代谢等重要功能。植物中
miRNAs通常是与靶基因的编码序列完全互补来
切割降解mRNA, 从而对植物的生理过程进行调
控, 这与动物中miRNAs的翻译抑制不同。目前,
对植物miRNAs的功能及其作用机制已有较多的
研究报道, 极大地促进了人们对植物抗逆机制的
深入理解。但是多数miRNAs存在多种靶基因, 互
相之间也存在着复杂的调控网络, 对于植物中这
些调控网络的研究尚不够深入; 虽然在多数植物
中鉴定出了大量保守的miRNAs, 但是相当一部分
的miRNAs仍然需要通过预测其靶基因来推测其
功能, 由于miRNAs的长度有限, 对其靶基因的精
确预测及鉴定也是一个亟待解决的难点; 同时, 对
于植物中非保守的miRNAs研究尚少, 对这些特异
性的miRNAs功能研究将是未来一个重要的目
标。高通量测序技术不但可以鉴定出同一样品中
已知的miRNAs, 而且可以检测出所有差异表达的
miRNAs, 将miRNAs测序及转录组测序联合分析
可以提高靶基因筛选的准确性, 因此该技术是鉴
定响应胁迫miRNAs及深入研究响应胁迫miRNAs
调控通路的重要工具。利用过表达或者敲除miR-
NAs及其靶基因是验证miRNAs响应不同环境胁迫
的有效方式, 因此, 通过对植物中与抗逆相关的
miRNAs进行深入研究, 利用基因工程手段对植物
抗逆miRNA进行改造, 过表达、敲除或人工合成
特异抑制部分基因的miRNAs将会是提高植物抗
逆性的一个重要手段。目前关于miRNAs的研究
主要集中在拟南芥、烟草、番茄等模式植物, 而
在其他植物中的研究还比较有限, 深入了解miR-
NAs在植物生长发育和抗逆、抗病中的调控机制,
并通过基因工程手段对抗逆相关miRNAs进行改
造以改良植物抗逆性将是未来研究的重要方向。
参考文献
艾佳, 李永光, 王涛, 宋北光, 杨德光, 李文滨(2014). 植物逆境
microRNA的研究进展 . 基因组学与应用生物学 , 33 (5):
1154~1160
丁艳菲, 王光钺, 傅亚萍, 朱诚(2010). miR398在植物逆境胁迫应答
中的作用. 遗传, 32 (2): 129~134
耿锐梅, 杨宏伟, 曹长代, 冯全福, 陈志强, 罗成刚(2011). 植物Mi-
croRNA研究进展及其在植物与病原菌互作中的作用. 浙江农
业科学, (5): 1092~1094
牟桂萍, 纪春艳, 许东林, 周国辉(2013). 植物miR164家族研究进展.
生命科学, (5): 525~531
倪志勇(2013). 大豆抗逆相关miR169c及其靶位点GmNFYA3和mi-
R394a的功能研究[博士论文]. 北京: 中国农业科学院
孙润泽, 侯琦, 章文乐, 钮俊, 张志毅, 林善枝(2011). 甜杨低温响应
microRNAs的克隆与分析. 基因组学与应用生物学, 30 (2):
204~211
伊六喜, 苏少锋, 刘红葵, 斯钦巴特尔(2013). 植物miRNA的生物功
能与研究方法. 生物技术进展, 3 (3): 166~170
尹福强(2013). 烟草苗期干旱胁迫诱导根系mRNA和miRNA快速
响应机理研究[博士论文]. 雅安: 四川农业大学
曾后清, 朱毅勇, 包勇, 沈其荣, 郭凯, 黄思齐, 杨志敏(2010). 缺磷胁
迫下番茄侧根形成与miR164及NAC1表达的关系. 植物营养
与肥料学报, 16 (1): 166~171
Allen E, Xie Z, Gustafson AM, Carrington JC (2005). MicroRNA-di-
rected phasing during trans-acting siRNA biogenesis in plants.
Cell, 121 (2): 207~221
An J, Lai J, Sajjanhar A, Lehman ML, Nelson CC (2014). MiRPlant:
an integrated tool for identification of plant miRNA from RNA
sequencing data. BMC Bioinformatics, 15 (1): 275
Aukerman MJ, Sakai H (2003). Regulation of flowering time and flo-
ral organ identity by a microRNA and its APETALA2-like target
genes. Plant Cell, 15 (11): 2730~2741
王翔宇等: 植物microRNAs与逆境应答研究进展 1555
Barozai MYK, Baloch IA, Din M (2011). Computational identifica-
tion of microRNAs and their targets in two species of evergreen
spruce tree (Picea). PWaset, 5 (3): 1227~1232
Bartel DP (2004). MicroRNAs: genomics, biogenesis, mechanism,
and function. Cell, 116 (2): 281~297
Baxter A, Mittler R, Suzuki N (2014). ROS as key players in plant
stress signalling. J Exp Bot, 65 (5): 1229~1240
Bazzini AA, Hopp HE, Beachy RN, Asurmendi S (2007). Infection
and coaccumulation of tobacco mosaic virus proteins alter
microRNA levels, correlating with symptom and plant develop-
ment. Proc Natl Acad Sci USA, 104 (29): 12157~12162
Budak H, Akpinar BA (2015). Plant miRNAs: biogenesis, organiza-
tion and origins. Funct Integr Genomics, 15 (5): 523~531
Calviño M, Bruggmann R, Messing J (2011). Characterization of
the small RNA component of the transcriptome from grain and
sweet sorghum stems. BMC Genomics, 12 (1): 356
Chen X (2004). A microRNA as a translational repressor of APETA-
LA2 in Arabidopsis flower development. Science, 303 (5666):
2022~2025
Chen X (2005). MicroRNA biogenesis and function in plants. FEBS
Lett, 579 (26): 5923~5931
Chiou TJ, Aung K, Lin SI, Wu CC, Chiang SF, Su CL (2006). Regu-
lation of phosphate homeostasis by microRNA in Arabidopsis.
Plant Cell, 18 (2): 412~421
Fang Y, Xie K, Xiong L (2014). Conserved miR164-targeted NAC
genes negatively regulate drought resistance in rice. J Exp Bot,
65 (8): 2119~2135
Gao P, Bai X, Yang L, Lv D, Li Y, Cai H, Ji W, Guo D, Zhu Y (2010).
Over-expression of osa-MIR396c decreases salt and alkali stress
tolerance. Planta, 231 (5): 991~1001
Guan Q, Lu X, Zeng H, Zhang Y, Zhu J (2013). Heat stress induction
of miR398 triggers a regulatory loop that is critical for thermo-
tolerance in Arabidopsis. Plant J, 74 (5): 840~851
Gupta OP, Meena NL, Sharma I, Sharma P (2014). Differential regula-
tion of microRNAs in response to osmotic, salt and cold stresses
in wheat. Mol Biol Rep, 41 (7): 4623~4629
He XF, Fang YY, Feng L, Guo HS (2008). Characterization of con-
served and novel microRNAs and their targets, including a
TuMV-induced TIR‒NBS‒LRR class R gene-derived novel
miRNA in Brassica. FEBS Lett, 582 (16): 2445~2452
Hsieh LC, Lin SI, Shih ACC, Chen JW, Lin WY, Tseng CY, Li WH,
Chiou TJ (2009) . Uncovering small RNA-mediated responses to
phosphate deficiency in Arabidopsis by deep sequencing. Plant
Physiol, 151 (4): 2120~2132
Jia X, Ren L, Chen QJ, Li R, Tang G (2009). UV-B-responsive
microRNAs in Populus tremula. J Plant Physiol, 166 (18):
2046~2057
Jian X, Zhang L, Li G, Zhang L, Wang X, Cao X, Fang X, Chen F
(2010). Identification of novel stress-regulated microRNAs from
Oryza sativa L. Genomics, 95 (1): 47~55
Jin W, Wu F, Xiao L, Liang G, Zhen Y, Guo Z, Guo A (2012). Mi-
croarray-based analysis of tomato miRNA regulated by Botrytis
cinerea. J Plant Growth Regul, 31 (1): 38~46
Johnson SM, Grosshans H, Shingara J, Byrom M, Jarvis R, Cheng A,
Labourier E, Reinert KL, Brown D, Slack FJ (2005). RAS is reg-
ulated by the let-7 MicroRNA family. Cell, 120 (5): 635~647
Jones-Rhoades MW, Bartel DP (2004). Computational identification
of plant microRNAs and their targets, including a stress-induced
miRNA. Mol Cell, 14 (6): 787~799
Khraiwesh B, Zhu JK, Zhu J (2012). Role of miRNAs and siRNAs in
biotic and abiotic stress responses of plants. Biochim Biophys
Acta, 1819 (2): 137~148
Kim JY, Kwak KJ, Jung HJ, Lee HJ, Kang H (2010). MicroRNA402
affects seed germination of Arabidopsis thaliana under stress
conditions via targeting DEMETER-LIKE Protein3 mRNA.
Plant Cell Physiol, 51 (6): 1079~1083
Kos A, Olde Loohuis NFM, Wieczorek ML, Glennon, JC, Martens
GJM, Kolk SM, Aschrafi A (2012). A potential regulatory role
for intronic microRNA-338-3p for its host gene encoding apop-
tosis-associated tyrosine kinase. PLoS ONE, 7 (2): e31022
Lee RC, Feinbaum RL, Ambros V (1993). The C. elegans heteroch-
ronic gene lin-4 encodes small RNAs with antisense comple-
mentarity to lin-14. Cell, 75 (5): 843~854
Li WX, Oono Y, Zhu J, He XJ, Wu JM, Lida K, Lu XY, Cui X, Jin H,
Zhu JK (2008). The Arabidopsis NFYA5 transcription factor is
regulated transcriptionally and posttranscriptionally to promote
drought resistance. Plant Cell, 20 (8): 2238~2251
Li X, Guo C, Gu J, Duan W, Zhao M, Ma C, Du X, Lu W, Xiao K
(2014). Overexpression of VP, a vacuolar H+-pyrophosphatase
gene in wheat (Triticum aestivum L.), improves tobacco plant
growth under Pi and N deprivation, high salinity, and drought. J
Exp Bot, 65 (2): 683~696
Liang G, Yang F, Yu D (2010). MicroRNA395 mediates regulation
of sulfate accumulation and allocation in Arabidopsis thaliana.
Plant J, 62 (6): 1046~1057
Liang G, He H, Yu D (2012). Identification of nitrogen starvation-re-
sponsive microRNAs in Arabidopsis thaliana. PLoS ONE, 7
(11): e48951
Liu HH, Tian X, Li YJ, Wu CA, Zheng CC (2008). Microarray-based
analysis of stress-regulated microRNAs in Arabidopsis thaliana.
RNA, 14 (5): 836~843
Lu S, Sun YH, Shi R, Clark C, Li L, Chiang VL (2005). Novel and
mechanical stress-responsive microRNAs in Populus tricho-
carpa that are absent from Arabidopsis. Plant Cell, 17 (8):
2186~2203
Lu S, Li Q, Wei H, Chang MJ, Tunlaya-Anukit S, Kim H, Liu J, Song J,
Sun YH, Yuan L et al (2013). Ptr-miR397a is a negative regulator
of laccase genes affecting lignin content in Populus trichocarpa.
Proc Natl Acad Sci USA, 110 (26): 10848~10853
Luo QJ, Mittal A, Jia F, Rock CD (2012). An autoregulatory feedback
loop involving PAP1 and TAS4 in response to sugars in Arabi-
dopsis. Plant Mol Biol, 80 (1): 117~129
Martínez G, Forment J, Llave C, Pallás V, Gómez G (2011).
High-throughput sequencing, characterization and detection
of new and conserved cucumber miRNAs. PLoS ONE, 6 (5):
e19523
Meng Y, Shao C, Chen M (2011a). Toward microRNA-mediated gene
regulatory networks in plants. Brief Bioinform, 12 (6): 645~659
植物生理学报1556
Meng Y, Shao C, Gou L, Jin Y, Chen M (2011b). Construction of
microRNA- and microRNA*-mediated regulatory networks in
plants. RNA Biol, 8 (6): 1124~1148
Monteys AM, Spengler RM, Wan J, Tecedor L, Lennox KA, Xing Y,
Davidson BL (2010). Structure and activity of putative intronic
miRNA promoters. RNA, 16 (3): 495~505
Musiyenko A, Bitko V, Barik S (2008). Ectopic expression of miR-
126*, an intronic product of the vascular endothelial EGF-like 7
gene, regulates prostein translation and invasiveness of prostate
cancer LNCaP cells. J Mol Med, 86 (3): 313~322
Naya L, Paul S, Valdés-López O, Mendoza-Soto AB, Nova-Franco B,
Sosa-Valencia G, Reyes JL, Hernández G (2014). Regulation of
copper homeostasis and biotic interactions by microRNA 398b
in common bean. PLoS ONE, 9 (1): e84416
Ni Z, Hu Z, Jiang Q, Zhang H (2013). GmNFYA3, a target gene of
miR169, is a positive regulator of plant tolerance to drought
stress. Plant Mol Biol, 82 (1): 113~129
Niu QW, Lin SS, Reyes JL, Chen KC, Wu HW, Yeh SD, Chua NH
(2006). Expression of artificial microRNAs in transgenic Arabi-
dopsis thaliana confers virus resistance. Nat Biotechnol, 24 (11):
1420~1428
Pant BD, Buhtz A, Kehr J, Scheible WR (2008). MicroRNA399 is a
long-distance signal for the regulation of plant phosphate ho-
meostasis. Plant J, 53 (5): 731~738
Park W, Li J, Song R, Messing J, Chen X (2002). CARPEL FAC-
TORY, a Dicer homolog, and HEN1, a novel protein, act in mi-
croRNA metabolism in Arabidopsis thaliana. Curr Biol, 12 (17):
1484~1495
Reinhart BJ, Weinsiein EG, Rhoades MW, Bartel B, Bartel DP (2002).
MicroRNAs in plants. Genes Dev, 16 (13): 1616~1626
Reyes JL, Chua NH (2007). ABA induction of miR159 controls tran-
script levels of two MYB factors during Arabidopsis seed germi-
nation. Plant J, 49 (4): 592~606
Slack FJ, Basson M, Liu Z, Ambros V, Horvitz HR, Ruvkun G (2000).
The lin-41 RBCC gene acts in the C. elegans heterochronic path-
way between the let-7 regulatory RNA and the LIN-29 transcrip-
tion factor. Mol Cell, 5 (4): 659~669
Stief A, Altmann S, Hoffmann K, Pant BD, Scheible WR, Bäurle I
(2014). Arabidopsis miR156 regulates tolerance to recurring en-
vironmental stress through SPL transcription factors. Plant Cell,
26 (4): 1792~1807
Suarez IP, Burdisso P, Benoit MPMH, Boisbouvier J, Rasia RM (2015).
Induced folding in RNA recognition by Arabidopsis thaliana
DCL1. Nucleic Acids Res, 43 (13): 6607~6619
Sunkar R, Zhu JK (2004). Novel and stress-regulated microRNAs
and other small RNAs from Arabidopsis. Plant Cell, 16 (8):
2001~2019
Sunkar R (2010). MicroRNAs with macro-effects on plant stress re-
sponses. Semin Cell Dev Biol, 21 (8): 805~811
Sunkar R, Li YF, Jagadeeswaran G (2012). Functions of microRNAs
in plant stress responses. Trends Plant Sci, 17 (4): 196~203
Thiebaut F, Grativol C, Hemerly AS, Ferreira PCG (2015). MicroRNA
networks in plant-microorganism interactions. Trop Plant Biol, 8
(1): 40~50
Vaucheret H, Vazquez F, Crété P, Bartel DP (2004). The action of
ARGONAUTE1 in the miRNA pathway and its regulation by the
miRNA pathway are crucial for plant development. Genes Dev,
18 (10): 1187~1197
Vidal EA, Araus V, Lu C, Parry G, Green PJ, Coruzzi GM, Gutiérrez
RA (2010). Nitrate-responsive miR393/AFB3 regulatory module
controls root system architecture in Arabidopsis thaliana. Proc
Natl Acad Sci USA, 107 (9): 4477~4482
Voinnet O (2009). Origin, biogenesis, and activity of plant microR-
NAs. Cell, 136 (4): 669~687
Waterhouse PM, Hellens RP (2015). Coding in non-coding RNAs.
Nature, 520 (7545): 41~42
Xin M, Wang Y, Yao Y, Xie C, Peng H, Ni Z, Sun Q (2010). Diverse
set of microRNAs are responsive to powdery mildew infection
and heat stress in wheat (Triticum aestivum L.). BMC Plant Biol,
10 (1): 123
Yang C, Li D, Mao D, Liu X, Ji C, Li X, Zhao X, Cheng Z, Chen C,
Zhu L (2013). Overexpression of microRNA319 impacts leaf
morphogenesis and leads to enhanced cold tolerance in rice
(Oryza sativa L.). Plant Cell Environ, 36 (12): 2207~2218
Yin Z, Li Y, Han X, Shen F (2012). Genome-wide profiling of miR-
NAs and other small non-coding RNAs in the Verticillium dahli-
ae-inoculated cotton roots. PLoS ONE, 7 (4): e35765
Zhang B (2015). MicroRNA: a new target for improving plant toler-
ance to abiotic stress. J Exp Bot, 66 (7): 1749~1761
Zhang B, Wang Q (2015). MicroRNA-based biotechnology for plant
improvement. J Cell Physiol, 230 (1): 1~15
Zhang X, Zhao H, Gao S, Wang WC, Katiyar-Agarwal S, Huang
HD, Raikhel N, Jin H (2011). Arabidopsis argonaute 2 regulates
innate immunity via miRNA393*-mediated silencing of a Gol-
gi-localized SNARE gene, MEMB12. Mol Cell, 42 (3): 356~366
Zhao M, Ding H, Zhu JK, Zhang F, Li WX (2011). Involvement of
miR169 in the nitrogen-starvation responses in Arabidopsis.
New Phytol, 190 (4): 906~915
Zhao M, Meyers BC, Cai C, Xu W, Ma J (2015). Evolutionary pat-
terns and coevolutionary consequences of MIRNA genes and
microRNA targets triggered by multiple mechanisms of genomic
duplications in Soybean. Plant Cell, 27 (3): 546~562
Zhou X, Wang G, Zhang W (2007). UV-B responsive microRNA
genes in Arabidopsis thaliana. Mol Syst Biol, 3 (1): 103
Zhu JK (2002). Salt and drought stress signal transduction in plants.
Annu Rev Plant Biol, 53: 247~273