全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (8): 1179~1184　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0114 1179
收稿 2015-02-27　　修定 2015-06-18
资助 国家自然科学基金(81360617)。
* 通讯作者 (E-mai l : d iq iu l iu@126 .com; Te l : 0871-
65920621)。
植物富含脯氨酸蛋白的研究进展
韩青, 陈瑞, 杨野, 崔秀明, 葛锋, 刘迪秋*
昆明理工大学生命科学与技术学院, 昆明650500
摘要: 植物富含脯氨酸蛋白(proline-rich proteins, PRPs)是一类富含脯氨酸和羟脯氨酸的蛋白质, 主要定位于细胞壁中。
PRPs基因具有明显的组织表达特异性, 并受发育阶段和多种外界因素的诱导, 在植物细胞的生长发育以及防卫反应中起重
要作用。文章综述了近年来国内外对植物富含脯氨酸蛋白及其基因的研究进展, 系统地介绍了PRPs的结构特点、分类、
亚细胞定位、PRPs基因表达特性及功能, 旨在为今后的相关研究提供参考。
关键词: 植物; 富含脯氨酸蛋白; 基因表达; 亚细胞定位; 功能
Progress on Plant Proline-Rich Protein
HAN Qing, CHEN Rui, YANG Ye, CUI Xiu-Ming, GE Feng, LIU Di-Qiu*
Faculty of Life Science and Technology, Kunming University of Science and Technology, Kunming 650500, China
Abstract: The plant proline-rich proteins (PRPs) belong to a class of proline and hydroxyproline-rich proteins,
mainly localized in the cell wall. PRPs exist in many plants with important biological functions, and the gene
expression of PRPs is tissue-specific and induced by developmental stages and various external factors. This re-
view gave a summary of domestic and overseas research progress of PRPs in the recent years, including the
structure, classification, subcellular localization, expression patterns, and functions of PRPs, so as to offer a ref-
erence for the further studies.
Key words: plant; proline-rich proteins; gene expression; subcellular localization; function
综　述 Reviews
植物富含脯氨酸蛋白(proline-rich proteins,
PRPs)是一类富含脯氨酸和羟脯氨酸的蛋白质, 在
植物中分布广泛。1985年Chen等人首次在胡萝卜
(Daucus carota)贮藏根中分离了一个33 kDa的富含
脯氨酸蛋白, 被认为是外界伤害的诱导产物(Chen
和Varner 1985)。而后的30年里, 人们发现这类蛋
白质在双子叶植物如大豆(Glycine max) (Hong等
1990)、紫花苜蓿(Medicago sativa) (Györgyey等
1997)和棉花(Gossypium hirsutum) (Huang等2011)
及单子叶植物如小麦(Triticum aestivum) (Raines等
1991)和玉米(Zea mays) (Vignols等1999)等植物中
广泛存在。这类蛋白质最普遍的特点就是脯氨酸
(Pro)残基含量高, 至少有2个连续的Pro排列在氨基
酸链中。
PRPs具有发育调节和器官特异性表达特性
(Fowler等1999; Menke等2000; Bernhardt和Tierney
2000), 其表达受激素、低温、干旱、伤害及盐胁
迫等影响, 而且真菌诱导物及机械损伤可以引起
细胞外PRPs分子间快速氧化交联, 并与木质素和
糖类等物质交联形成保护层(Bradley等1992; Bris-
son等1994)。因而PRPs在维持细胞结构以及细胞
的防卫反应中起作用。本文主要介绍PRPs结构特
征、分类、表达特性和亚细胞定位及功能。
1 PRPs的结构特征及分类
大部分的PRPs基因中内含子较少或者没有内
含子。PRPs的分子量一般由122~761 aa组成, 具有
重复的Pro-Pro-X-Y-Lys五肽序列, X、Y代表缬氨
酸、酪氨酸、组氨酸或谷氨酸(Hong等1987, 1990;
Datta等1989; Wilson等1994)。这个五肽重复序列
的第二个脯氨酸常常被羟基化, 形成羟脯氨酸, 形
成一个Pro-Hyp-X-Y-Lys的五肽重复结构(Lind-
strom和Vodkin 1991)。此外, 也存在一些六肽的重
复序列, 如Pro-Hyp-Hyp-Val-Tyr-Lys和Pro-Pro-
植物生理学报1180
Hyp-Val-Val-Lys, 六肽重复序列的第二、三位脯氨
酸残基常常被羟基化(武彦枫 2009)。
根据脯氨酸的排列方式将PRPs分成三类: (1)
整个蛋白质富含Pro的重复序列, 且不含Cys; (2)
Hybrid PRPs (HyPRPs), 这类PRPs包含一个富含
Pro的重复区域和一个没有Pro且富含Cys的重复区
域; (3)不具有富含Pro重复序列、只含有小的Pro基
序(Josè和Puigdomènech 1993)。此外, 根据N端信
号肽的有无及结构域的差异也可以对植物PRPs进
行分类(图1): (I)具有2个结构域的PRPs: 含有N端
信号肽和富含Pro重复区域; (II)具有3个结构域的
PRPs: 含有N端信号肽、富含Pro重复区域和C端
富含半胱氨酸区; (III) N端不具有信号肽、C端含
有若干个类似的PPVYK重复序列的PRPs (贾毛毛
2014)。其中的II类PRPs根据半胱氨酸的数量及其
特异分布, 又可分为两个亚类, C端有4个或6个半
胱氨酸残基以一种固定的模式存在(…C…C…C…
C…C…C…), 或有8个特定排列的半胱氨酸(…C…
C…CC…CXC…C…C…) (Josè-Estanyol和Puig-
domènech 2000)。
基因, 虽然三者在核苷酸和氨基酸序列上高度相
似, 但它们具有明显的表达差异。SbPRP1在成熟
种子种皮和下胚轴表皮中大量表达; SbPRP2在种
子外种皮内层细胞和下胚轴维管束皮层中优势表
达; SbPRP3在子叶和叶片表皮细胞、下胚轴伸长
区内皮层中表达(Wyatt等1992)。实时荧光定量
PCR分析表明, GmPRP基因的表达量在大豆的根
和叶中最高, 在茎和胚中其次, 在花中最低(翟莹等
2011)。GmPRP2基因的启动子GmPRP2p-1062在
大豆的毛状根和拟南芥(Arabidopsis thaliana)的根
中优先表达(Chen等2014b)。拟南芥AtPRP1和At-
PRP3在根部表达, AtPRP2和AtPRP4主要在茎、叶
片、花和角果等地上器官表达, 此外, 在根的次生
生长期, 托叶中也能检测到AtPRP4的转录产物
(Fowler等1999)。OsPRP3转录本主要在水稻(Ory-
za sativa)的花中表达, 并且在花发育晚期富集(Go-
thandam等2010)。棉花HyPRPs基因优先在叶片中
表达(Huang等2011); 棉花GhPRP5基因的启动子特
异地在拟南芥和烟草(Nicotiana tabacum)表皮毛细
胞中表达(许文亮等2012)。即使在近缘物种之间,
PRPs基因的表达也有很大差异。番茄(Solanum ly-
copersicum) TPRP-F1基因在成熟果实中特异性表
达; 而在土豆(Solanum tuberosum)果实中检测不到
StPRP基因的转录本, 但StPRP在根中高水平表达
(Fischer等2002)。油菜(Brassica napus) SAC51仅在
角果开裂区特异表达 ( C o u p e等1 9 9 3 )。菜豆
(Phaseolus vulgaris) PVR5在根顶端大量表达, 离顶
端越远, 表达量越少(Choi等1996)。NtProRP1基因
在烟草的花粉粒、花粉管和受精卵中优势表达
(Chen等2014a)。
2.2 对信号分子以及逆境胁迫的响应
PRPs基因能够对一些信号分子作出响应。
Northern印迹分析表明, 与对照相比, ABA处理12 h
的木豆(Cajanus cajan)中CcHyPRP转录水平增加
(Priyanka等2010)。GmPRP基因受信号分子SA
(salicylic acid)、ETH (ethylene)、ABA (abscisic
acid)、MeJA (methyl jasmonate)的诱导表达上调
(翟莹等2011)。将分离的GmPRP2启动子Gm-
PRP2p-1062与GUS报告基因融合后导入烟草中,
IAA (indole-3-acetic acid)和JM (jasmonic acid meth-
ylester)处理可以增强转基因烟草中的GUS活性,
图1 三种类型的PRPs结构示意图
Fig.1 The structural diagram of three types of PRPs
根据N端信号肽的有无及结构域的差异将植物PRPs分为三类
(I类、II类和III类)。
2 PRPs基因的表达特性
PRPs的表达主要受植物的生长发育调节, 并
具有组织器官特异性。此外, PRPs基因的表达也受
一些信号分子、非生物胁迫及病原菌等的诱导。
2.1 发育阶段和组织特异性表达
PRPs基因的表达具有明显的组织特异性和发
育阶段特异性。从大豆中分离出3个编码PRPs的
韩青等: 植物富含脯氨酸蛋白的研究进展 1181
而SA、ABA和GA (gibberellic acid)处理降低了
GUS活性(Chen等2014b)。
一些研究表明, PRPs基因还能应答多种生物
和非生物胁迫。棉花GhHyPRP4基因在冷胁迫时
表达明显增高(Huang等2011)。PEG、NaCl、高温
和低温处理均增加了CcHyPRP基因的表达量(Pri-
yanka等2010)。低温诱导油菜BnPRP的表达, 而高
温、干旱和伤害不影响表达(Goodwin等1996)。在
拟南芥18个PRPs基因中, 线虫感染诱导PRP4、
PRP11和PRP16的表达上调, 假单胞菌(Pseudomo-
nas syringae)侵染诱导PRP9和PRP10的表达(Show-
alter等2010)。这些结果表明, PRPs在植物应对生
物和非生物胁迫的防卫反应中可能起重要作用。
3 PRPs的亚细胞定位
运用融合报告基因定位法对拟南芥中HyPRP
基因进行亚细胞定位研究, 构建HyPRP与eGFP融
合载体转化拟南芥, 在激光共聚焦显微镜下观察
发现, 该蛋白定位在拟南芥根细胞的外周; 为了进
一步确定HyPRP是定位在细胞壁还是细胞膜上,
将根细胞的细胞壁与原生质体分离, 利用HyPRP
的抗体检测发现, 去除细胞壁的原生质体只能检
测到少量的HyPRP, 可见该HyPRP主要定位在细胞
壁上, 但与细胞膜也有一些相互作用(Zhang和
Schläppi 2007)。激光共聚焦显微观察发现, AtEL-
HYPRP2-GFP融合蛋白产生的绿色荧光与碘化丙
啶染色后产生的红色荧光能够重合, 表明AtEL-
HYPRP2蛋白定位于细胞壁上(柴秋霞等2014)。对
棉花GhHyPRP3基因进行亚细胞定位分析, 结果显
示G h H y P R P 3蛋白主要定位在质膜上 ( Q i n等
2013)。Boron等人通过共定位分析发现, AtPR-
PL1-GFP定位在内质网, 或存在于内质网周围的囊
泡或附着在内质网上的囊泡中(Boron等2014)。
4 PRPs的功能
对于PRPs基因的功能主要是通过PRPs的表
达调控信息(包括组织表达特异性、发育阶段特异
性和受外界因素的影响)、蛋白结构信息、细胞定
位信息以及反向遗传学研究得出的。一般认为,
PRPs在细胞发育过程中维持细胞结构的稳定及响
应逆境胁迫中起作用。
4.1 维持细胞结构的稳定性
植物细胞壁是主要由多糖和蛋白质组成的高
度复杂和动态的网状结构, 决定细胞的大小和形
状 , 在植物的生长和发育中起着非常重要的作
用。蛋白质占细胞壁干重的10%左右, 细胞壁蛋白
主要由结构蛋白和酶蛋白组成。根据蛋白质的氨
基酸组成和含糖量的不同可把细胞壁结构蛋白分
为5类: 富含脯氨酸蛋白(PRPs)、富含羟脯氨酸糖
蛋白(hydroxyprolin-rich glycoproteins, HRGPs)、
富含甘氨酸蛋白(glycine-rich proteins, GRPs)、茄
科凝集素(Solanaceous lectins)和阿拉伯半乳糖蛋
白(arabinogalactan proteins, AGPs)。
与细胞壁中富含羟脯氨酸和甘氨酸的糖蛋白
类似, 一般认为PRPs在维持细胞结构方面具有重
要作用, 尤其在维持细胞稳定的渗透压方面(In-
gram和Bartels 1996)。Gothandam等(2010)将超表
达OsPRP3的转基因水稻和野生型水稻进行冷胁迫
后, 显微镜下可以观察到野生型植株叶肉细胞的
细胞壁出现了溶质渗漏、细胞溶解现象, 而转基
因植株的细胞壁则完好无损。可见OsPRP3的超表
达提高了转基因植株细胞壁的完整性, 从而提高
耐寒性。Chen等(2014a)也认为PRPs蛋白有类伸展
结构域, 在花粉管生长和早期胚胎发育期间的渗
透压力反应中起着至关重要的作用。HyPRP基因
在烟草BY-2细胞系中超表达可以促进细胞伸长,
增加细胞质壁分离能力, 推测该基因可能在减少
细胞渗透压力中起作用(Dvořáková等2012)。
4.2 参与植物对逆境胁迫的防卫反应
在植物的生长过程中, 不可避免的会遭受一
些生物及非生物胁迫的影响。为了维持生存和繁
殖后代, 植物进化出了许多机制来适应各种各样
的生物和非生物胁迫。植物对生物和非生物胁迫
应答特征主要表现为生理和形态的变化(Bohnert
等1995)。研究发现, 许多PRPs都参与植物应对生
物及非生物胁迫的防卫反应过程。
4.2.1 对非生物胁迫的应答
非生物胁迫主要包括盐碱、干旱、洪涝和极
端温度等, 它们严重危害了农业生产, 是引起全球
粮食作物减产的主要原因。非生物胁迫通过诱导
植物细胞失水, 破坏水分平衡状态, 从而引起蛋白
质等大分子变性和植物细胞内膜结构的损伤, 进
而改变植物的生长和发育, 直接或间接影响个体
植株的生理状态。
植物生理学报1182
当拟南芥中编码HyPRP的EARLI1基因被敲除
后, 与野生型相比, 其细胞在冷胁迫下更易受到破
坏(Zhang和Schläppi 2007)。在拟南芥中表达木豆
CcHyPRP基因提高了转基因拟南芥对干旱、高盐
和高温的抵抗能力(Priyanka等2010)。与野生型相
比, OsPRP3超表达植株的耐冷性显著增强, 这要归
功于冷处理过程中OsPRP3蛋白的积累(Gothandam
等2010)。SICKLE (SIC)是拟南芥中一个编码PRP
蛋白的基因, 敲除SIC基因的突变植株与正常拟南
芥相比对冷和盐胁迫更加敏感(Zhan等2012)。在
酵母(Schizosaccharomyces pombe)中超表达棉花的
GhHyPRP4基因, 显著提高了–20 ℃处理60 h后酵
母细胞的存活率(Huang等2011)。
4.2.2 对生物胁迫的应答
生物胁迫主要是由病毒、细菌、真菌和昆虫
等有机体引起, 植物通过复杂的防御机制来应答
生物胁迫。植物细胞壁是阻止病原体侵入的第一
道屏障。植物在受到病原体胁迫时, 细胞壁的结
构和组分变化是一种早期的防御反应(兰世超和姜
山2013)。PvSR1编码富含脯氨酸结构蛋白, 在正
常生长的菜豆幼苗叶片中表达量很低, 人工接种
AMV (alfalfa mosaic virus)病毒可激活PvSR1基因
的表达, PRP1的大量表达可能有助于细胞壁的加
固和损伤的修复, 阻止病毒的进一步侵入和扩展
(柴团耀和张玉秀1999)。研究表明, 沉积和交联在
珍珠粟(Pennisetum glaucum)植物细胞壁的PRPs对
植物病原菌Sclerospora graminicola有抵抗屏障作
用(Deepak等2007)。
拟南芥EARLI1基因具有抗真菌的功能。
Northern印迹杂交结果显示, 灰霉菌(Botrytis cine-
rea)接种处理可以诱导拟南芥EARLI1基因大量表
达。使用台酚蓝染色观察真菌侵染状况, 发现灰
霉菌对敲除EARLI1基因突变体植株叶片的侵染程
度最为严重, 其次是野生型个体, 过表达植株叶片
被侵染的程度最轻; 与转空载体酵母相比, 转EAR-
LI1基因酵母在半乳糖诱导后, 生长速度明显下降,
因酵母本身也是一种真菌, 进一步说明EARLI1基
因具有抗真菌功能(徐丹2010)。平板抑菌实验表
明, 重组EARLI1蛋白明显抑制了尖孢镰刀菌(Fu-
sarium oxysporum)、灰葡萄孢分生孢子的萌发和
菌丝生长(Li等2012)。
此外, 徐丹等(2010)通过表型及扫描电镜观察
还发现, 敲除编码HyPRP的EARLI1基因突变体叶
片更易被昆虫啃食, 说明EARLI1基因还可能具有
抗虫功能。
4.2.3 其他功能
PRPs还涉及很多生理过程, 如种子萌发、早
期结瘤、豆荚形成等。Northern blotting分析结果
显示棉花GhHyPRP3的mRNA在花瓣和开花后10 d
胚珠中大量积累, 暗示GhHyPRP3基因可能参与花
和胚珠发育(Qin等2013)。
5 展望
随着分子生物学的快速发展, 已从多种植物
中克隆出多个PRP基因, 并对PRPs的结构特点、表
达特性和亚细胞定位等进行了分析。多数PRPs基
因的表达具有明显的组织特异性并受发育阶段和
外界因素的诱导, 且在植物的生长发育以及应对生
物和非生物胁迫的防卫反应中具有重要作用。
虽然PRPs参与多种植物的生理过程, 但是对
于它们在植物体内如何参与上述过程的分子机制
并不清楚, 例如它们在细胞中的互作蛋白及调控
途径。除了通过生物信息学、亚细胞定位和时空
表达谱初步分析PRPs基因的结构、表达特性和功
能外, 还可从以下3个方面对植物PRPs基因的功能
及其分子机理进行深入的研究: (1)采用酵母单杂
交和凝胶阻滞实验筛选并验证调控PRPs基因表达
的转录因子; (2)利用酵母双杂交技术分离与PRPs
相互作用的蛋白质; (3)选择背景清晰的模式植物
(如拟南芥和水稻), 在个体水平上进行PRPs基因的
敲除或过表达, 即采用反向遗传学方法深入认识
植物PRPs基因的功能。
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