全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (3): 233~242 233
收稿 2013-09-13　　修定 2014-01-21
资助 国家自然科学基金(31370284和31161130533)。
* 共同通讯作者(E-mail: steng@sibs.ac.cn, Tel: 021-54924159;
E-mail: dong@shnu.edu.cn, Tel: 021-64321631)。
植物海藻糖代谢及海藻糖-6-磷酸信号研究进展
陈素丽1,2, 彭瑜2, 周华1,2, 于波2, 董彦君1,*, 滕胜2,*
1上海师范大学生命与环境科学学院, 上海200234; 2中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所, 上海200032
摘要: 海藻糖代谢和海藻糖-6-磷酸(T6P)信号途径在植物生长和发育过程中具有重要的调控作用。T6P是海藻糖的代谢前
体, 是植物响应碳元素可用性、调控生长发育的关键信号分子。植物体中除了自身的海藻糖合成途径外, 由病原菌产生的
海藻糖或T6P能够导致植物代谢和发育的重新编程。植物不同阶段的生长发育, 包括胚胎发育、幼苗生长、成花诱导及叶
片衰老等, 都受T6P的调控。T6P信号的一个关键互作因子是蔗糖非发酵相关激酶1 (SnRK1), T6P能够抑制SnRK1的催化
活性, 进而调控植物的生长和发育过程。
关键词: 海藻糖-6-磷酸; SnRK1; 植物生长发育
Research Advances in Trehalose Metabolism and Trehalose-6-Phosphate
Signaling in Plants
CHEN Su-Li1,2, PENG Yu2, ZHOU Hua1,2,YU Bo2, DONG Yan-Jun1,*, TENG Sheng2,*
1College of Life and Environmental Sciences, Shanghai Normal University, Shanghai 200234, China; 2Institute of Plant
Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200032, China
Abstract: Trehalose metabolism and trehalose-6-phosphate (T6P) signaling are important in plant growth and
development. T6P, the precursor of trehalose, is an important signaling molecular, which is involved in the reg-
ulation of plant growth and development in response to carbon availability. T6P or trehalose synthesized by
pathogens results in the reprogramming of plant metabolism and development in addition to the endogenous
trehalose synthesis pathway in plants. T6P regulates the processes of embryo development, seedling growth,
floral induction and leaf senescence at different developmental stages of plants. A key interacting factor of T6P
signaling in response to the environment is the protein kinase sucrose non-fermenting related kinase-1 (SnRK1),
whose catalytic activity is inhibited by T6P. T6P regulates plant growth and development through inhibiting the
activity of SnRK1.
Key words: trehalose 6-phosphate; SnRK1; plant growth and development
1 前言
在植物中, 糖是物质代谢和能量代谢共同的
基础, 参与了碳素积累、能量供给等一系列基础
的生理生化过程。植物成熟叶片(源)通过光合作
用产生的糖, 除用于自身代谢外, 还以蔗糖的形式
通过韧皮部输送到幼叶、茎、花、果实、种子和
根等库组织中贮藏和利用(Rolland等2002)。除了
作为物质和能量代谢的载体, 糖还是调控植物生
长发育和响应外部环境状态的信号分子。在植物
中, 光合作用、营养的运输和分配都受到糖的调
控。糖对植物生长发育的调控贯穿于种子萌发、
幼苗生长、花芽形成、果实成熟、胚胎形成和衰
老等整个植物生命周期中(Gibson 2005)。另外, 糖
还调控植物对逆境胁迫和病原生物入侵的反应,
调节创伤诱导基因、致病相关基因(pathogenesis-
related, PR) (Xiao等2000)和暗诱导基因(dark-
inducible, DIN) (Fujiki等2001)等的表达, 茉莉酸、脱
落酸、胁迫调控相关的许多基因也受糖的调控。
在过去很长时间内, 植物中的糖通常只被当
成呼吸底物和代谢的中间物以及结构和贮藏物
质。与植物激素相比, 糖需要更高的浓度才能表
特约综述 Invited Review
植物生理学报234
现出生物学效应。因此, 糖对基因表达和植物生长
发育的作用常被认为是物质代谢和能量代谢产生
的次级效应, 而将糖排除在信号分子之外。近年
来, 随着研究的深入, 越来越多的证据表明糖也是
信号分子, 在植物的整个生命周期中调控其生长发
育和对环境的响应。在种子萌发和幼苗发育早期,
糖可抑制营养转移、下胚轴伸长、子叶变绿和子
叶伸展等(Smeekens 2000)。糖可以抑制或者激活
植物基本生理过程的许多基因, 这些过程包括光合
反应、乙醛酸代谢、呼吸、淀粉和蔗糖合成及降
解、氮固定、储藏蛋白合成、病原防御、损伤反
应、细胞周期调节、色素合成和衰老等。
海藻糖是广泛存在于生物中的一种非还原性
双糖, 主要参与微生物和无脊椎动物碳水化合物
的储存、运输及逆境保护等生理过程(Crowe等
1996; Strom和Kaasen 1993)。在植物中海藻糖曾一
度被认为仅存在于一些耐旱植物中 (Mul ler等
1995)。然而基因组测序结果显示植物中广泛存在
海藻糖合成基因(Leyman等2001; Muller等2001;
Vogel等2001)。在大多数植物中海藻糖的含量都
非常低, 这也暗示海藻糖在植物中可能不仅直接
参与了代谢, 而是参与了一些信号调控途径(Paul
等2008)。越来越多的研究表明, 海藻糖及其前体
海藻糖-6-磷酸(trehalose-6-phosphate, T6P)是调控
植物生长发育的重要信号分子, 参与植物的代谢
调控及基因表达调控(O’Hara等2013; Schluepmann
等2004; van Dijken等2004)。植物中除了自身的海
藻糖合成途径外, 由病原菌合成的海藻糖及T6P也
可导致植物代谢及发育的重新编程(O’Hara等
2013), 说明海藻糖在植物生长发育过程中具有重
要的作用。海藻糖合成、分解及其调控中蕴含着
植物生长发育和对极端环境适应的重要机制, 是
植物糖信号途径的重要组成部分。研究海藻糖信
号途径将进一步完善植物糖信号网络, 有助于更
全面地认识植物生长发育的调控过程, 也将极大
地推进海藻糖在各领域中的应用。本文将综述近
年来植物海藻糖代谢及T6P信号途径的研究进
展。
2 海藻糖及T6P
海藻糖(α-D吡喃葡萄糖, α-D吡喃型葡萄糖
苷)是由2个分子葡萄糖组成的非还原性双糖。海
藻糖是昆虫的主要血糖, 也是真菌主要的贮藏碳
水化合物, 在细菌、酵母、动物和植物中普遍存
在。海藻糖不具有自由醛基, 也不与氨基酸在非
酶催化的糖基化反应中发生反应, 对酸碱及温度
稳定。溶解的海藻糖在脱水状态下仍能保持非晶
态结构。在缺水条件下, 海藻糖的羟基可以取代
水与生物分子相互作用来维持蛋白的正常结构及
脂质双分子层的流动性(Crowe等1996)。与其他的
糖相比, 海藻糖具有更强的束缚水的能力(Branca
等2001; Lerbret等2005)。海藻糖可通过取代水、
浓缩生物分子周围的水或者以一种玻璃化剂的形
式在缺水或冰冻条件下维持生物分子的生物学结
构和功能(Crowe等1996; Hackel等2012; Sun等
1996; Sundaramurthi等2010)。由于海藻糖具有很
强的抗脱水作用, 因此海藻糖可以在干旱、寒冷
以及高盐碱等逆境条件下保护生物膜以及蛋白质
免受伤害。
T6P是海藻糖的代谢前体, 它是海藻糖-6-磷
酸合酶(trehalose-6-phosphate synthase, TPS)催化
UDP-葡萄糖与葡萄糖-6-磷酸进行缩合反应的产
物, 可进一步被海藻糖-6-磷酸磷酸酶(trehalose-6-
phosphate phosphatase, TPP)脱磷酸生成海藻糖
(Cabib和Leloir 1958)。最近的研究指出, T6P而非
海藻糖本身在植物生长发育过程中充当一种关键
的调控信号(Schluepmann等2003, 2004; Lunn等
2006; Paul等2008)。T6P可作为碳代谢的调控器以
及光合能力的增强剂(Paul等2001; Eastmond和Gra-
ham 2003)。有研究发现, 与在酵母中一样, 植物中
的T6P可以作为一种信号促进己糖激酶(hexoki-
nase, HXK)感知碳的状态(Paul等2001; Thevelein和
Hohmann 1995)。Schluepmann等(2003, 2004)的研
究表明, 蔗糖诱导的T6P能够促进植物的生长, 同
时, 在缺乏外源碳源条件下, T6P又能抑制生长, 这
说明T6P作为信号分子能与其他信号途径一起整
合环境状况共同来调节植物的生长发育。越来越
多的研究都表明, T6P是联系植物代谢与生长发育
的重要信号, 但目前对于它联系这些途径的机制
还不是很清楚(Paul等2008)。
3 植物中的海藻糖代谢途径
现在已知的海藻糖合成至少有5条不同的途
径, 分别是OtsA-OtsB途径、TreP途径、TreS途
陈素丽等: 植物海藻糖代谢及海藻糖-6-磷酸信号研究进展 235
径、TreY-TreZ途径和TreT途径(Avonce等2006;
Paul等2008) (图1)。
植物中存在的OtsA-OtsB海藻糖合成途径包
括两步酶促反应(图2), 首先由TPS催化尿苷二磷
酸-葡萄糖与葡萄糖-6-磷酸形成T6P, 然后由TPP催
化T6P脱磷酸形成海藻糖, 进一步被海藻糖酶催化
生成2个分子的葡萄糖(Avonce等2006)。
在目前研究的植物中都发现了OtsA-OtsB海
藻糖合成途径中酶的编码基因, 植物基因组中含
有大量具有TPS和TPP结构域的基因。在拟南芥中
图2 植物海藻糖代谢途径
Fig.2 Trehalose metabolic pathway in plants
根据文献(O’Hara等2013)改画。
共有21个此类基因, 通常可分为两类: 一类只具有
TPP结构域, 如TPPA-J; 另一类具有TPS和TPP两种
结构域, 如TPS1-11 (Leyman等2001)。水稻中的情
况与此类似(Pramanik和Imai 2005; Shima等
2007)。在拟南芥中, TPS1是有功能的TPS, 但TPS1
缺少TPP活性(Blázquez等1998), TPS11具有TPS和
TPP双重活性(Singh等2011)。植物中发现的TPS/
TPP双重结构域结构与酵母及其他真菌中的TPS/
TPP双重结构域类似(Avonce等2006; Wilson等
2007, 2010)。综合分析TPS/TPP蛋白家族的庞大
性及拟南芥缺少TPS1导致胚胎致死可知, 海藻糖
图1 真核生物和原核生物中已知的海藻糖合成途径
Fig.1 Known pathways of trehalose synthesis in eukaryotes and prokaryotes
根据文献(Paul等2008)改画。
植物生理学报236
代谢是植物生长发育所必需的(Eastmond等2002;
van Dijken等2004)。在拟南芥中, 海藻糖合成前体
T6P是植物生长中碳的利用及生长发育所必需的
(Eastmond等2002; Schluepmann等2003)。T6P可诱
导间接的氧化还原反应, 继而活化ADP-葡萄糖焦
磷酸化酶(AGPase), 促进淀粉合成, 它还能够抑制
蔗糖非发酵相关激酶1 (sucrose non-fermenting-
related kinase-1, SnRK1)的活性, 此酶为整合能量与
初级代谢的主要激酶(Kolbe等2005; Zhang等2009;
Paul等2010)。在拟南芥幼苗中, T6P在低于微摩尔
的浓度下就具有重要的信号作用, 参与整合碳及能
量状态来调控植物生长发育。由此可知, 海藻糖信
号途径是植物生长发育的重要调控机制。
4 海藻糖的生理作用
海藻糖是一种广泛存在于非脊椎生物中的双
糖, 主要功能是充当碳源及胁迫保护剂。植物中,
海藻糖途径已演化成调控代谢与生长发育的重要
途径(Eastmond等2002; Paul等2010; Satoh-Nagasawa
等2006; Schluepmann等2003; Zhang等2009)。外源
添加海藻糖时植物的生长受到严重抑制, 碳的分
配受到影响(Veluthambi等1982)。外源添加海藻糖
时拟南芥幼苗的一个显著特征是源组织中淀粉大
量积累, 而库组织根端却没有积累, 这表明碳的分
配发生了逆转(Wingler等2000)。子叶中淀粉的积
累是由于AGPase转录上调(Wingler等2000)、AG-
Pase氧化还原活化(Kolbe等2005)及抑制淀粉的降
解而导致的。在添加海藻糖的同时也添加其他可
代谢糖, 能够恢复生长, 因此海藻糖抑制植物生长
可能是影响了糖的利用。这表明海藻糖抑制植物
生长是由于损害了糖的利用而非淀粉的过度积累
(Wingler等2000)。添加高浓度的海藻糖可以影响
蔗糖的运输, 在蔗糖转运器中大量的海藻糖取代
了蔗糖, 因此降低了韧皮部的运输进程(Schluep-
mann等2004)。然而在添加海藻糖酶抑制剂井冈
霉素A时, 在25 mmol·L-1海藻糖浓度条件下植物就
出现了生长抑制(Wingler等2000)。在此浓度下海
藻糖不可能仅通过取代蔗糖而影响其转运, 由此
T6P的信号功能得以被认知(Schluepmann等2004;
Kolbe等2005; Zhang等2009; Sedijani 2012), 因此海
藻糖对生长的抑制是通过T6P参与的复杂信号途
径来实现的。最近的研究表明, SnRK1参与这一信
号途径(Sedijani 2012)。
5 T6P的信号功能
越来越多的证据表明, T6P是植物生长发育所
必需的信号分子。拟南芥生长过程中碳的利用需
要T6P的参与(Eastmond等2002; Schluepmann等
2003)。T6P能够间接诱导氧化还原反应, 活化AG-
Pase从而促进淀粉的合成, 并且能够抑制整合能量
与初级代谢的关键激酶SnRK1的活性(Kolbe等
2005; Zhang等2009; Paul等2010), 协调不同组织中
尿苷二磷酸葡萄糖(uridine diphosphate glucose,
UDPG)和葡萄糖-6-磷酸的水平以适应生长和发
育。T6P能够在胚胎发育、幼苗生长、成花诱导
及叶片衰老等不同生长阶段影响植物的发育过程
(图3) (Eastmond等2002; Satoh-Nagasawa等2006;
van Dijken等2004; Wingler等2012)。
5.1 T6P在胚胎发育中的作用
T6P在植物代谢和发育中具有重要的作用, 改
变T6P的水平可导致一系列异常的发育表型。拟
南芥种子发育可分为3个阶段: (1)早期胚胎形态建
成阶段, 通过一系列的细胞分裂形成鱼雷胚的形
态并获得成熟胚所具有的基本细胞结构; (2)胚胎
成熟阶段, 主要是积累贮藏化合物, 以及相关细胞
结构和功能的分化; (3)发育的最后阶段, 种子逐渐
干燥, 胚胎进入静止状态。拟南芥tps1突变体是胚
胎致死的, tps1胚胎早期形态发生正常, 但发育迟
图3 T6P在植物生长发育过程中的调控作用
Fig.3 The regulatory function of T6P during
plant growth and development
陈素丽等: 植物海藻糖代谢及海藻糖-6-磷酸信号研究进展 237
缓, 停滞在鱼雷胚时期或子叶期的早期。TPS1在
胚胎发育的细胞扩增早期及物质储备时期的表达
瞬时上调, 并且伴随着其他种子成熟标志基因的
充分表达, 而在tps1突变体中无此现象(Eastmond
等2002)。在同一时期的种子中蔗糖水平也迅速上
升(Eastmond等2002)。酵母中, T6P通过抑制己糖
激酶来控制流向糖酵解的糖量, 以防止代谢失衡
(Thevelein和Hohmann 1995; Teusink等1998); 在植
物中, T6P可能也是通过调控流向糖酵解的糖量,
维持代谢的平衡进而调控胚胎发育及其他生物学
进程。TPS1调控拟南芥对糖水平的响应, 从而与
碳水化合物一起影响植物的代谢和发育, 并在胚
胎成熟中扮演重要角色(Eastmond等2002)。
研究表明, tps1突变体在超微结构、生化及基
因转录水平表现出的许多特征都与胚胎成熟相
关。在胚胎发育阶段, TPS1在协调细胞壁合成、
细胞分裂与代谢中发挥了重要作用 (Gómez等
2006)。tps1与野生型拟南芥在角果物质贮存动态
方面具有相同的瞬时模式, 都能够积累一定量的
脂质和蛋白质。但tps1突变体的质体能够持续积
累大的淀粉颗粒并维持到种子发育结束, 而野生
型只能短暂积累。对tps1突变体的转录组学研究
显示淀粉和蔗糖降解基因出现下调, 而参与脂质
动员和糖异生的基因被诱导, 从而导致tps1突变体
中蛋白质和脂质的减少以及蔗糖和淀粉大量积累,
进而阻碍胚胎的发育。由于果胶沉积发生变化,
tps1胚胎细胞壁合成出现异常, 细胞壁加厚, 参与
糖核苷酸和果胶代谢的基因表达也发生改变, 从
而导致细胞分裂的异常。在心型胚和鱼雷胚时期,
tps1胚胎的细胞分裂速率仅为野生型胚胎的一半
(Gómez等2006)。众多研究表明, 在这一阶段中起
调控作用的是TPS催化的产物T6P, 而非TPS本身
(Goddijn等1997; Romero等1997; Goddijn和Smeek-
ens 1998; Avonce等2006; Schluepmann等2003)。由
此可知, T6P通过调节细胞壁中纤维素和果胶的合
成从而调控胚胎的发育(Gómez等2006)。
5.2 T6P在碳水化合物利用中的作用
在供应蔗糖或者黑暗结束后恢复光照的情况
下, T6P的水平会显著升高(Schluepmann等2004;
Lunn等2006); 通过增加或降低T6P的水平可以影
响拟南芥对糖的响应, 表明T6P可以影响植物生长
及对碳的利用(Schluepmann等2003; Gómez等
2010); 此外, 有研究证实T6P的含量与小麦籽粒发
育也紧密相关(Martínez-Barajas等2011)。这些结
果都表明, T6P能够反映植物体内蔗糖形式碳的可
用性, 并调控植物的生长。
另外, 研究表明SnRK1参与海藻糖对生长发
育的调控。在营养充足时, T6P可以抑制SnRK1的
活性(Zhang等2009); 当碳缺乏时, T6P水平下降,
SnRK1活性增加, 从而抑制蛋白质合成, 减弱碳的
消耗, 同时促进蛋白质等的分解代谢及光合作用
进程, 因而增加碳的可利用率(Baena-González等
2007; Baena-González和Sheen 2008)。SnRK1是逆
境条件下能量不足的重要信号, 这些逆境包括缺
氧、洪涝以及黑暗等(Baena-González等2007; Cho
等2012)。阴暗和黑夜延长诱导的饥饿导致淀粉储
备的消耗及可溶性糖的急速下降, 重新光照后植
物并不能立即恢复生长但导致糖的积累, 同时T6P
含量上升, 并刺激AGPase的氧化还原活化。这些
证据表明T6P作为一个信号分子在胁迫应答中具
有重要的作用, T6P可协调植物内部反应以应对胁
迫(Gibon等2004; Thimm等2004; Kolbe等2005;
Lunn等2006; Stitt等2007)。但胁迫条件不一定导
致碳的消耗, 甚至有可能增加内源碳的可用性。
例如, 在土壤缺水时植物的光合作用是有弹性的,
植物的生长对干旱极其敏感并被快速抑制(Muller
等2011); 中度干旱条件能够导致碳水化合物含量
的增加(Hummel等2010; Muller等2011)。此外, 其
他一些非生物胁迫(如低温)也可导致糖的积累
(Fernandez等2012)。在寒冷条件下葡萄中T6P的
含量增加, 这与其体内蔗糖的含量密切相关。结
合T6P抑制SnRK1的结果来看, T6P与SnRK1在逆
境条件下可能具有相拮抗的功能, T6P可能通过抑
制SnRK1来增加碳的可利用率, 但在胁迫条件下植
物生长又需要SnRK1的活性。因此, 胁迫条件下
T6P和SnRK1的活性可能存在某种平衡机制, 从而
保证植物的存活。
Hanson等(2008)的研究表明, 转录因子bZIP11
(basic region-leucine zipper transcription factor 11)/
ATB2也参与糖供应不足条件下基因表达的调控。
蔗糖能够增加bZIP11基因的转录但抑制其翻译
(Rook等1998; Wiese等2004)。由于SnRK1与转录
植物生理学报238
因子在调控基因表达中的协同效应 ( B a e n a -
González等2007), 因此, 有研究提出SnRK1与bZIP-
11之间存在相互作用(Baena-González和Sheen
2008)。SnRK1与bZIP11的互作在响应海藻糖的幼
苗中也随之发现(Delatte等2011)。拟南芥bZIP11过
表达对海藻糖耐受, 在海藻糖处理时, T6P水平显
著升高但生长并未受到抑制, 这表明bZIP11能够恢
复高浓度T6P导致的生长抑制(Delatte等2011)。此
外, 地塞米松诱导过表达bZIP11-糖皮质激素受体
融合蛋白的转基因拟南芥的bZIP11核转运也能缓
解海藻糖诱导的生长抑制(Ma等2011)。Delatte等
(2011)提出T6P调控生长发育的机制, 植物在响应
蔗糖供应时体内T6P水平升高, SnRK1活性受到抑
制, 从而bZIP11依赖的基因表达也受到抑制, 植物
启动正常的生长模式。这个模型也可以解释供应
海藻糖后T6P水平升高导致生长抑制以及在tps1突
变体中T6P的水平下降但生长也受到抑制的矛
盾。在蔗糖供应不足时, 过多的T6P导致生物合成
途径的过度激活, 同时异化途径的减弱又降低了
碳的重利用, 最终导致碳不足, 从而使生长受到抑
制, 然而过于少量的T6P抑制生长是由于能量不足,
植物生长所需的生物合成途径下调导致的。
5.3 T6P对开花的调控作用
植物开花诱导的时期很大程度上决定了植物
繁殖的成功与否。植物能够整合不同的环境及内
源信号确保从营养生长到开花的即时转换, 碳水
化合物在这一过程中具有重要作用。T6P是植物
碳水化合物状态的指示剂, 缺少TPS1的拟南芥即
使在其他诱导存在的环境条件下开花也极其晚,
这表明TPS1在植物开花调控中具有重要作用
(Wahl等2013)。
研究还表明, 拟南芥中TPS1缺失阻碍营养生
长到开花的过渡(van Dijken等2004; Gómez等
2006)。因此, TPS1是向开花期过渡所必需的, 这
种作用可能是由于T6P造成的。在调控植物开花
时, TPS1信号位于已知的开花调控信号如光质、
光周期、GA和春化信号的下游或者与这些信号途
径平行(van Dijken等2004)。TPS1的异位表达可导
致花序发育的异常, T6P的过度积累也导致花序发
育的异常(Satoh-Nagasawa等2006)。RAMOSA3是
玉米中的TPP, 可以催化T6P脱磷酸生成海藻糖,
ramosa3突变体T6P积累, 花序分枝异常(Satoh-
Nagasawa等2006)。由此可见, T6P在植物花的发
育中具有重要作用。Wahl等(2013)在最近的研究
中发现, T6P主要在叶片和顶端分生组织两个部位
调控植物开花。在叶片中, 即便在光周期诱导条
件存在时TPS1活性也是成花素FT (FLOWERING
LOCUS T)诱导所必需的(Wahl等2013)。这一途径
将环境信号与生理信号结合起来保证FT在最佳条
件下表达, 即光周期适宜、植物具有充足的碳水
化合物的储存以满足开花及种子生产过程中的能
量供应。T6P途径还可以影响植物顶端分生组织
中独立于光周期途径的年龄途径中花期及花模式
基因的表达, 提供分生组织中在碳供应下发育决
定的本体信号(Wahl等2013)。因此, T6P作为一个
信号, 通过控制叶片及顶端分生组织中关键开花
集成基因的表达来协调成花诱导(Wahl等2013)。
这些结果都表明T6P作为一种信号能够感知植物
体内碳水化合物的水平, 并结合其他信号一起来
调控植物的开花。
5.4 T6P在植物衰老过程中的调控作用
T6P是植物生长发育重要的调控因子, 是植物
体内碳可利用率高的信号。在添加蔗糖后碳的可
利用率升高, 同时T6P的含量也升高(Schluepmann
等2003)。在拟南芥中, 高水平的T6P导致叶片发
育后期花青素的积累, T6P含量较低时花青素的量
也随之减少(Wingler等2012)。Tallis等(2010)发现,
花青素并不仅仅是作为衰老的指示剂, 它在扩展
叶片寿命中也扮演重要角色。由于花青素经常是
在碳供应水平较高时积累, 因此T6P可能是作为高
碳利用率的信号从而促进花青素的生物合成。此
外, 无论是生长在营养充足的条件下还是由葡萄
糖处理诱导的衰老条件下, 低水平的T6P都能够延
迟衰老。T6P能够抑制SnRK1的活性 , 植物中
SnRK1表达的变化也能够导致衰老的一系列表型
出现。拟南芥中SnRK1的两个催化亚基的编码基
因(KIN10和KIN11)沉默后, 在连续光照条件下表现
出淀粉积累及早衰现象, 但在过表达KIN10或水稻
SnRK1的植物中衰老延迟(Baena-González等2007;
Cho等2012)。说明T6P和SnRK1的互作在感知并
传导糖可用性进而控制叶片的衰老中具有非常重
要的作用。然而衰老叶片中的SnRK1并不能够识
陈素丽等: 植物海藻糖代谢及海藻糖-6-磷酸信号研究进展 239
别T6P的抑制, 可能是衰老叶片中缺乏一些媒介因
子的作用。此外, 植物在有糖和无糖培养基中的
转移实验表明, 在发育的早期阶段, T6P通过感
应、传导植物中糖的可用性能影响叶片的衰老
(Wingler等2012)。这表明T6P通过抑制年幼植物
中SnRK1的活性能够影响后期的发育阶段, 包括叶
片衰老等。
5.5 T6P抑制SnRK1的活性
SnRK1是蔗糖非发酵(sucrose non-fermenting,
SNF)相关的腺苷一磷酸蛋白激酶 [ adenos ine
5-monophosphate (AMP)-activated protein kinase,
AMPK]家族中的一员, 是调控细胞响应内源能量
及碳状态的中枢(Hardie 2007)。植物中有超过
1 000个参与生物合成、生长代谢及胁迫应答的基
因受SnRK1的调控(Baena-González等2007)。而植
物中T6P除了影响细胞壁及淀粉合成外, 还可能与
激酶信号互作调控氨基酸的代谢、蛋白及核酸的
合成, 如抑制SnRK1的活性(Zhang等2009; Paul等
2010)。Zhang等(2009)发现, 生理浓度的T6P可在
体外抑制SnRK1的活性; 通过监测标记基因KIN10
的表达间接证明T6P在体内也抑制SnRK1的活性。
除了成熟的叶片, 在其他组织中均检测到SnRK1的
活性受到T6P抑制。T6P与SnRK1的相互作用格外
重要, 它作为信号整合由SnRK1调控的碳代谢、酶
活反应以及基因表达重排, 从而调控植物的生长
发育(Paul等2010; Zhang等2009)。海藻糖导致的
生长抑制极有可能是通过SnRK1介导的。
T6P抑制SnRK1的活性, T6P水平低时拟南芥
幼苗表现出对糖的超敏感(Schluepmann等2003);
与此相一致的是, 过表达SnRK1的拟南芥或水稻幼
苗对葡萄糖也超敏感(Jossier等2009; Cho等2012)。
在供应糖时T6P水平升高、生长加速(Schluepmann
等2003; Paul等2010)可能是因为T6P促使一些编码
UDP-葡萄糖脱氢酶的基因表达显著上调(Paul等
2010), 而这些基因参与细胞壁的生物合成过程
(Klinghammer和Tenhaken 2007)。在糖和能量缺乏
时, SnRK1能够抑制生长, 保证植物在营养缺乏逆
境条件下能够存活。当糖供应充足时T6P积累抑
制SnRK1活性, 阻断逆境响应基因的表达, 诱导营
养充足时生长过程所需基因的表达。有趣的是,
在生长和发育过程中, 改变SnRK1的活性, 植物会
出现与改变T6P含量类似的表型, 植物T6P含量降
低与SnRK1过表达表型一致; 反之亦然(Baena-
González等2007; Schluepmann等2003; Wingler等
2012)。
最近的研究表明, T6P、蔗糖以及SnRK1调控
基因表达的模式在任何条件都有较强的相关性,
而与植物的生长率无关(Nunes等2013)。SnRK1诱
导或抑制标志基因表达的模式与T6P的浓度阈值
[0.3~0.5 nmol·g-1 (FW)]密切相关, 这一阈值与T6P/
SnRK1解离常数接近, 这种现象与蔗糖响应无关。
这暗示T6P本身并不直接调控生长 , 而是通过
SnRK1调控下游基因的表达进而调控植物的生
长。通过遗传学手段提高T6P含量及SnRK1过表达
的植物, 在从寒冷环境转到温暖环境时生长的恢
复受阻, 也验证了T6P是通过SnRK1来调控植物生
长的。T6P/SnRK1信号途径响应库限制的蔗糖信
号 , 在限制缓解时保证生长的恢复 ( N u n e s等
2013)。
T6P和SnRK1的另一个联系在于对AGPase的
氧化还原调控。给马铃薯块茎供应海藻糖能够活
化AGPase, 但在SnRK1反义抑制的株系中这一响
应消失(Kolbe等2005)。通过改变T6P的含量发现
供应海藻糖的影响是由T6P的积累造成的(Kolbe等
2005), 但T6P与SnRK1在AGPase氧化还原调控中
的作用机制还不清楚。
这些结果都说明T6P对植物生长发育的调控
并非由其自身直接完成而是通过SnRK1来实现的,
但现在对于T6P是如何调控SnRK1的活性从而实
现对植物生长发育的调控的详细机制还不了解,
这也是这一领域目前研究的兴趣所在。
6 展望
植物海藻糖信号途径的发现具有非凡的意义,
在最近10年内, 这一途径的生物学意义越来越受
到重视。现在, 海藻糖途径被认为是连接代谢与
生长发育信号网络的中枢, 它通过介导植物内部
与外部信号来调控植物的生长发育进程。随着研
究的深入, T6P在此途径中的作用逐渐凸显。T6P
通过抑制S n R K 1的活性从而调节不同组织中
UDPG及葡萄糖-6-磷酸的水平, 并在不同阶段调控
生长发育, 这些阶段包括胚胎发育、幼苗生长、
成花诱导及叶片衰老等。虽然已经知道T6P在植
植物生理学报240
物发育中具有重要作用, 并且知道它的作用是通
过调节SnRK1的活性来实现的, 但T6P抑制SnRK1
活性的详细机制还有待进一步研究, 这也是未来
一段时间内这一领域的重要研究方向。
SnRK1的活化是植物在逆境下存活所必需的,
但在适宜条件及碳源充足环境下植物需要生长来
满足生产需要, 这就需要一个机制来失活SnRK1。
T6P可以抑制SnRK1的活性, 因此它可以作为调节
SnRK1活性的有效调节剂。在发育的适当阶段, 在
适当的细胞中通过改变T6P的含量可以调控植物
的生长与代谢, 从而可能实现一些粮食作物的增
产, 有望将T6P的作用应用到实际生产中。
参考文献
Avonce N, Mendoza-Vargas A, Morett E, Iturriaga G (2006). Insights
on the evolution of trehalose biosynthesis. BMC Evol Biol, 6:
109
Baena-González E, Rolland F, Thevelein JM, Sheen J (2007). A
central integrator of transcription networks in plant stress and
energy signaling. Nature, 448: 938~942
Baena-González E, Sheen J (2008). Convergent energy and stress sig-
naling. Trends Plant Sci, 13: 474~482
Blázquez MA, Santos E, Flores CL, Martínez-Zapater JM, Salinas
J, Gancedo C (1998). Isolation and molecular characterization
of the Arabidopsis TPS1 gene, encoding trehalose-6-phosphate
synthase. Plant J, 13: 685~689
Branca C, Magazu S, Maisano G, Migliardo F, Migliardo P, Romeo G
(2001). α,α-Trehalose/water solutions. 5. Hydration and viscosity
in dilute and semidilute disaccharide solutions. J Phys Chem B,
105: 10140~10145
Cabib E, Leloir LF (1958). The biosynthesis of trehalose phosphate. J
Biol Chem, 231: 259~275
Cho YH, Hong JW, Kim EC, Yoo SD (2012). Regulatory functions of
SnRK1 in stress-responsive gene expression and in plant growth
and development. Plant Physiol, 158: 1955~1964
Crowe LM, Reid DS, Crowe JH (1996). Is trehalose special for pre-
serving dry biomaterials? Biophys J, 71: 2087~2093
Delatte TL, Sedijani P, Kondou Y, Matsui M, de Jong GJ, Somsen
GW, Wiese-Klinkenberg A, Primavesi LF, Paul MJ, Schluep-
mann H (2011). Growth arrest by trehalose-6-phosphate: an as-
tonishing case of primary metabolite control over growth by way
of the SnRK1 signaling pathway. Plant Physiol, 157: 160~174
Eastmond PJ, Graham IA (2003). Trehalose metabolism: a regulatory
role for trehalose-6-phosphate? Curr Opin Plant Biol, 6: 231~235
Eastmond PJ, van Dijken AJ, Spielman M, Kerr A, Tissier AF, Dickin-
son HG, Jones JD, Smeekens S, Graham IA (2002). Trehalose-6-
phosphate synthase 1, which catalyses the first step in trehalose
synthesis, is essential for Arabidopsis embryo maturation. Plant J,
29: 225~235
Fernandez O, Vandesteene L, Feil R, Baillieul F, Lunn JE, Clément
C (2012). Trehalose metabolism is activated upon chilling in
grapevine and might participate in Burkholderia phytofirmans
induced chilling tolerance. Planta, 236: 355~369
Fujiki Y, Yoshikawa Y, Sato T, Inada N, Ito M, Nishida I, Watanabe
A (2001). Dark-inducible genes from Arabidopsis thaliana are
associated with leaf senescence and repressed by sugars. Physiol
Plant, 111: 345~352
Gibson S (2005). Control of plant development and gene expression
by sugar signaling. Curr Opin Plant Biol, 8: 93~102
Gibon Y, Bläsing OE, Palacios-Rojas N, Pankovic D, Hendriks JHM,
Fisahn J, Höhne M, Günther M, Stitt M (2004). Adjustment of
diurnal starch turnover to short days: depletion of sugar during
the night leads to a temporary inhibition of carbohydrate utiliza-
tion, accumulation of sugars and post translational activation of
ADP-glucose pyrophosphorylase in the following light period.
Plant J, 39: 847~862
Goddijn O, Smeekens S (1998). Sensing trehalose biosynthesis in
plants. Plant J, 14: 143~146
Goddijn OJM, Verwoerd TC, Voogd E, Krutwagen RWHH, de Graaf
PTHM, Poels J, van Dun K, Ponstein AS, Damm B, Pen J (1997).
Inhibition of trehalase activity enhances trehalose accumulation
in transgenic plants. Plant Physiol, 113: 181~190
Gómez LD, Baud S, Gilday A, Li Y, Graham IA (2006). Delayed em-
bryo development in the ARABIDOPSIS TREHALOSE-6-PHOS-
PHATE SYNTHASE 1 mutant is associated with altered cell wall
structure, decreased cell division and starch accumulation. Plant
J, 46: 69~84
Gómez LD, Gilday A, Feil R, Lunn JE, Graham IA (2010). AtTPS1-
mediated trehalose 6-phosphate synthesis is essential for em-
bryogenic and vegetative growth and responsiveness to ABA in
germinating seeds and stomatal guard cells. Plant J, 64: 1~13
Hackel C, Zinkevich T, Belton P, Achilles A, Reichert D, Krushel-
nitsky A (2012). The trehalose coating effect on the internal pro-
tein dynamics. Phys Chem Chem Phys, 14: 2727~2734
Hanson J, Hanssen M, Wiese A, Hendriks MMWB, Smeekens S
(2008). The sucrose regulated transcription factor bZIP11 affects
amino acid metabolism by regulating the expression of ASPAR-
AGINE SYNTHETASE1 and PROLINEDEHYDROGENASE2.
Plant J, 53: 935~949
Hardie DG (2007). AMPK and SNF1: snuffing out stress. Cell Metab,
6: 339~340
Hummel I, Pantin F, Sulpice R, Piques M, Rolland G, DauzatM,
Christophe A, Pervent M, Bouteillé M, Stitt M et al (2010).
Arabidopsis plants acclimate to water deficit at low cost through
changes of carbon usage: an integrated perspective using growth,
metabolite, enzyme, and gene expression analysis. Plant Physiol,
154: 357~372
Jossier M, Bouly JP, Meimoun P, Arjmand A, Lessard P, Hawley S,
Grahame Hardie D, Thomas M (2009). SnRK1 (SNF1-related
kinase 1) has a central role in sugar and ABA signaling in Arabi-
dopsis thaliana. Plant J, 59: 316~328
Klinghammer M, Tenhaken R (2007). Genome-wide analysis of the
UDP-glucose dehydrogenase gene family in Arabidopsis, a key
enzyme for matrix polysaccharides in cell walls. J Exp Bot, 58:
陈素丽等: 植物海藻糖代谢及海藻糖-6-磷酸信号研究进展 241
3609~3621
Kolbe A, Tiessen A, Schluepmann H, Paul MJ, Ulrich S, Geigenberg-
er P (2005). Trehalose 6-phosphate regulates starch synthesis via
post-translational redox activation of ADP-glucose pyrophos-
phorylase. Proc Natl Acad Sci USA, 102: 11118~11123
Lerbret A, Bordat P, Affouard F, Guinet Y, Hedoux A, Paccou L, Pre-
vost D, Descamps M (2005). Influence of homologous disaccha-
rides on the hydrogen-bond network of water: complementary
Raman scattering experiments and molecular dynamics simula-
tions. Carbohydr Res, 340: 881~887
Leyman B, Van Dijck P, Thevelein JM (2001). An unexpected plethora
of trehalose biosynthesis genes in Arabidopsis thaliana. Trends
Plant Sci, 6: 510~513
Lunn JE, Feil R, Hendriks JH, Gibon Y, Morcuende R, Osuna D,
Scheible WR, Carillo P, Hajirezaei MR, Stitt M (2006). Sugar-
induced increases in trehalose 6-phosphate are correlated with
redox activation of ADP-glucose pyrophosphorylase and higher
rates of starch synthesis in Arabidopsis thaliana. Biochem J,
397: 139~148
Ma J, Hanssen M, Lundgren K, Hernández L, Delatte T, Ehlert A,
Liu CM, Schluepmann H, Dröge-Laser W, Moritz T (2011). The
sucrose-regulated Arabidopsis transcription factor bZIP11 re-
programs metabolism and regulates trehalose metabolism. New
Phytol, 191: 733~745
Martínez-Barajas E, Delatte T, Schluepmann H, de Jong GJ, Somsen
GW, Nunes C, Primavesi LF, Coello P, Mitchell RAC, Paul MJ
(2011). Wheat grain development is characterized by remarkable
trehalose 6-phosphate accumulation pregrain filling: tissue distri-
bution and relationship to SNF1-related protein kinase1 activity.
Plant Physiol, 156: 373~381
Muller B, Pantin F, Génard M, Turc O, Freixes S, Piques M, Gibon
Y (2011). Water deficits uncouple growth from photosynthesis,
increase C content, and modify the relationships between C and
growth in sink organs. J Exp Bot, 62: 1715~1729
Muller J, Aeschbacher RA, Wingler A, Boller T, Wiemken A (2001).
Trehalose and trehalase in Arabidopsis. Plant Physiol, 125:
1086~1093
Muller J, Boller T, Wiemken A (1995). Effects of validamycin A,
a potent trehalase inhibitor, and phytohormones on trehalose
metabolism in roots and root nodules of soybean and cowpea.
Planta, 197: 362~368
Nunes C, OHara LE, Primavesi LF, Delatte TL, Schluepmann H,
Somsen GW, Silva AB, Fevereiro PS, Wingler A, Paul MJ (2013).
The trehalose 6-phosphate/SnRK1 signaling pathway primes
growth recovery following relief of sink limitation. Plant Physi-
ol, 162: 1720~1732
O’Hara LE, Paul MJ, Wingler A (2013). How do sugars regulate plant
growth and development? New insight into the role of trehalose-
6-phosphate. Mol Plant, 6: 261~274
Paul MJ, Jhurreea D, Zhang Y, Primavesi LF, Delatte T, Schluepmann
H, Wingler A (2010). Up regulation of biosynthetic processes
associated with growth by trehalose 6-phosphate. Plant Signal
Behav, 5: 386~392
Paul MJ, Pellny TK, Goddijn O (2001). Enhancing photosynthesis
with sugar signals. Trends Plant Sci, 6: 197~200
Paul MJ, Primavesi LF, Jhurreea D, Zhang Y (2008). Trehalose me-
tabolism and signaling. Annu Rev Plant Biol, 59: 417~441
Pramanik MH, Imai R (2005). Functional identification of a trehalose
6-phosphate phosphatase gene that is involved in transient induc-
tion of trehalose biosynthesis during chilling stress in rice. Plant
Mol Biol, 58: 751~762
Rolland F, Moore B, Sheen J (2002). Sugar sensing and signaling in
plants. Plant Cell, 14 (Suppl): S185~S205
Romero C, Bellés JM, Vayá JL, Serrano R, Culiáñez-Macià FA (1997).
Expression of the yeast trehalose-6-phosphate synthase gene
in transgenic tobacco plants: pleiotropic phenotypes include
drought tolerance. Planta, 201: 293~297
Rook F, Gerrits N, Kortstee A, van Kampen M, Borrias M, Weisbeek P,
Smeekens S (1998). Sucrose-specific signaling represses trans-
lation of the Arabidopsis ATB2 bZIP transcription factor gene.
Plant J, 15: 253~263
Satoh-Nagasawa N, Nagasawa N, Malcomber S, Sakai H, Jackson
D (2006). A trehalose metabolic enzyme controls inflorescence
architecture in maize. Nature, 441: 227~230
Schluepmann H, Pellny T, van Dijken A, Smeekens S, Paul MJ (2003).
Trehalose 6-phosphate is indispensable for carbohydrate utiliza-
tion and growth in Arabidopsis thaliana. Proc Natl Acad Sci
USA, 100: 6849~6854
Schluepmann H, van Dijken A, Aghdasi M, Wobbes B, Paul MJ,
Smeekens S (2004). Trehalose mediated growth inhibition of
Arabidopsis seedlings is due to trehalose-6-phosphate accumula-
tion. Plant Physiol, 135: 879~890
Sedijani P (2012). The role of trehalose metabolism in plant growth
and stress responses [dissertation]. Utrecht: Utrecht University
Shima S, Matsui H, Tahara S, Imai R (2007). Biochemical charac-
terization of rice trehalose-6-phosphate phosphatases supports
distinctive functions of these plant enzymes. FEBS J, 274:
1192~1201
Singh V, Louis J, Ayre BG, Reese JC, Shah J (2011). TREHALOSE
PHOSPHATE SYNTHASE11-dependent trehalose metabolism
promotes Arabidopsis thaliana defense against the phloem-
feeding insect Myzus persicae. Plant J, 67: 94~104
Smeekens S (2000). Sugar-induced signal transduction in plants. Ann
Rev Plant Physiol Mol Biol, 51: 49~81
Stitt M, Gibon Y, Lunn JE, Piques M (2007). Multilevel genomics
analysis of carbon signaling during low carbon availability: co-
ordinating the supply and utilisation of carbon in a fluctuating
environment. Funct Plant Biol, 34: 526~549
Strom AR, Kaasen I (1993). Trehalose metabolism in Escherichia
coli: stress protection and stress regulation of gene expression.
Mol Microbiol, 8: 205~210
Sun WQ, Leopold AC, Crowe LM, Crowe JH (1996). Stability of dry
liposomes in sugar glasses. Biophys J, 70: 1769~1776
Sundaramurthi P, Patapoff TW, Suryanarayanan R (2010). Crystalliza-
tion of trehalose in frozen solutions and its phase behavior dur-
ing drying. Pharm Res, 27: 2374~2383
Tallis MJ, Lin Y, Rogers A, Zhang J, Street NR, Miglietta F, Karnosky
DF, De Angelis P, Calfapietra C, Taylor G (2010). The transcrip-
植物生理学报242
tome of Populus in elevated CO reveals increased anthocyanin
biosynthesis during delayed autumnal senescence. New Phytol,
186: 415~428
Teusink B, Walsh MC, van Dam K, Westerhoff HV (1998). The dan-
ger of metabolic pathways with turbo design. Trends Biochem
Sci, 23: 162~169
Thevelein JM, Hohmann S (1995). Trehalose synthase: guard to the
gate of glycolysis in yeast? Trends Biochem Sci, 20: 3~10
Thimm O, Bläsing O, Gibon Y, Nagel A, Meyer S, Krüger P, Selbig J,
Müller LA, Rhee SY, Stitt M (2004). MAPMAN: a user-driven
tool to display genomics data sets onto diagrams of metabolic
pathways and other biological processes. Plant J, 37: 914~939
van Dijken AJ, Schluepmann H, Smeekens S (2004). Arabidopsis tre-
halose-6-phosphate synthase 1 is essential for normal vegetative
growth and transition to flowering. Plant Physiol, 135: 969~977
Veluthambi K, Mahadevan S, Maheshwari R (1982). Trehalose toxic-
ity in Cuscuta reflexa: cell wall synthesis is inhibited upon treha-
lose feeding. Plant Physiol, 70: 686~688
Vogel G, Fiehn O, Jean-Richard-dit-Bressel L, Boller T, Wiemken A,
Aeschbacher RA, Wingler A (2001). Trehalose metabolism of
Arabidopsis: occurrence of trehalose and molecular cloning and
characterisation of trehalose 6-phosphate synthase homologues.
J Exp Bot, 52: 1817~1826
Wahl V, Ponnu J, Schlereth A, Arrivault S, Langenecker T, Franke
A, Feil R, Lunn JE, Stitt M, Schmid M (2013). Regulation of
flowering by trehalose-6-phosphate signaling in Arabidopsis
thaliana. Science, 8: 704~707
Wiese A, Elzinga N, Wobbes B, Smeekens S (2004). A conserved up-
stream open reading frame mediates sucrose-induced repression
of translation. Plant Cell, 16: 1717~1729
Wilson RA, Gibson RP, Quispe CF, Littlechild JA, Talbot NJ (2010).
An NADPH-dependent genetic switch regulates plant infec-
tion by the rice blast fungus. Proc Natl Acad Sci USA, 107:
21902~21907
Wilson RA, Jenkinson JM, Gibson RP, Littlechild JA, Wang ZY,
Talbot NJ (2007). Tps1 regulates the pentose phosphate path-
way, nitrogen metabolism and fungal virulence. EMBO J, 26:
3673~3685
Wingler A, Delatte TL, O’Hara LE, Primavesi LF, Jhurreea D, Paul
MJ, Schluepmann H (2012). Trehalose-6-phosphate is required
for the onset of leaf senescence associated with high carbon
availability. Plant Physiol, 158: 1241~1251
Wingler A, Fritzius T, Wiemken A, Boller T, Aeschbacher RA (2000).
Trehalose induces the ADP-glucose pyrophosphorylase gene,
ApL3, and starch synthesis in Arabidopsis. Plant Physiol, 124:
105~114
Xiao W, Sheen J, Jang JC (2000). The role of hexokinase in plant
sugar signal transduction and growth and development. Plant
Mol Biol, 44: 451~461
Zhang Y, Primavesi LF, Jhurreea D, Andralojc PJ, Mitchell RAC,
Powers SJ, Schluepmann H, Delatte T, Wingler A, Paul MJ
(2009). Inhibition of SNF1-related protein kinase1 activity and
regulation of metabolic pathways by trehalose-6-phosphate.
Plant Physiol, 149: 1860~1871