全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (7): 1003~1008　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0232 1003
收稿 2015-04-27　　修定 2015-05-30
资助 国家自然科学基金(31301649)和高等学校博士学科点专项
科研基金(20121302120010)。
* 通讯作者(E-mail: yuxiumeizy@126.com; Tel: 0312-7528500)。
F-box蛋白在植物抗逆境胁迫中的功能
许媛1,2, 李铃仙1,2, 于秀梅1,2,3,*, 刘大群2
1河北农业大学生命科学学院, 2河北省农作物病虫害生物防治工程技术研究中心, 3河北省植物生理与分子病理学重点实验
室, 河北保定071001
摘要: F-box蛋白作为SCF复合体中泛素连接酶E3的关键组分而在植物生长发育、激素信号传导、花器官发育和自交不亲
和反应中发挥重要的调节作用。近年来, 越来越多的研究表明F-box蛋白介导的泛素降解途径也参与了植物应对非生物及
生物胁迫的响应过程。本文综述了F-box蛋白在植物抗干旱、盐碱、低温和重金属等引起的非生物胁迫及病原菌引起的
生物胁迫中的最新研究进展。
关键词: F-box蛋白; 逆境胁迫; 研究进展
The Functions of F-box Protein in Plant Resistance to Stress
XU Yuan1,2, LI Ling-Xian1,2, YU Xiu-Mei1,2,3,*, LIU Da-Qun2
1College of Life Sciences, Agricultural University of Hebei, 2Biological Control Centre of Plant Diseases and Plant Pests of Hebei Prov-
ince, 3Key Laboratory of Hebei Province for Molecular Plant-Microbe Interaction, Baoding, Hebei 071001, China
Abstract: F-box protein family is the key component of ubiquitin ligase E3 in SCF [Skp1-Cullin (or Cdc53)-F-
box] complex, and involves in several key biological processes, such as plant growth and development, hor-
mone signal transduction, floral development and self-incompatibility. In recent years, more and more research-
es showed that F-box protein family members also response to plant resistance to abiotic and biotic stresses.
Here, we review some latest research progress for F-box protein involving in plant resistant to abiotic stress
caused by drought, salt and alkali, low-temperature, heavy metal and biotic stress caused by pathogens.
Key words: F-box protein; stress; research progress
植物逆境是指对植物生长和生存不利的各种
环境。在逆境中植物的各种生理表现称为胁迫生
理。植物逆境包括干旱胁迫、冷胁迫、热胁迫、
冻害胁迫、涝害胁迫、盐胁迫等非生物胁迫和病
原菌侵染造成的生物胁迫。在抵抗和适应这些逆
境胁迫的过程中, 植物形成了一套复杂的防御网
络。泛素介导的蛋白降解途径是很重要的生物学
调节体系。该降解过程主要有3种酶参与, 包括泛
素活化酶(E1), 泛素结合酶(E2)及泛素连接酶
(E3)。在ATP供能的情况下, E1的半胱氨酸残基与
泛素C末端的甘氨酸形成高能硫酯键, 使泛素激活,
活化的泛素分子被转移到E2的丝氨酸残基上, 随
后E2和E3共同识别底物蛋白, 对其进行泛素化修
饰。E3在泛素化-蛋白酶体途径的底物特异识别过
程中起着关键作用。E3泛素连接酶根据其发挥活
性时作用机制和亚基位置不同分为四类 : 具有
HETC结构域的E3连接酶、RING-finger结构域的
E3连接酶、U- box结构域的E3连接酶、Skp1-Cul-
lin-F-box E3连接酶复合体(也被称为SCF复合体)
(Vierstra 2009)。在SCF复合体结构中, Cull、Skp1-
F-box和Rbx1三个亚基形成复合体基本骨架, 通过
更换结合底物的F-box蛋白, SCF复合体就可以实
现对不同底物的特异性降解(刘相元等2014)。研
究表明, 植物中有大量的基因编码泛素化过程中
的各种元件, 以拟南芥(Arabidopsis thaliana)为例,
有>1 300个基因编码泛素化过程中的各种元件, 包
括16个泛素基因、2个E1泛素活化酶基因、45个
E2泛素结合酶基因、23个20S和31个19S蛋白酶基
因, 其中大部分的基因(>1 200个)编码E3泛素连接
酶(Vierstra 2003), 说明在植物中E3泛素连接酶在
泛素介导的蛋白质降解途径中的重要性。
F-box蛋白在真核生物中广泛存在, 最初因发
现存在于细胞周期蛋白Cyclin F而得名。F-box蛋
白N端有一个由40~50个保守的氨基酸残基组成的
F-box基序, C端是与蛋白-蛋白相互作用相关的二
级结构, 如亮氨酸拉链(LRR)、Kelch、WD40 (Trp-
植物生理学报1004
Asp)、Arm、锌指结构、FBD结构域或CRFA结构
域、CRFB结构域、CRFC结构域等。这些结构域
有些只在特定物种中表达, 如新鉴定的CRFA、
CRFB、CRFC等结构域只在拟南芥中表达, 含有
Kelch结构域的F-box蛋白只在拟南芥和水稻中检
测到。这种表达的特异性也反应了F-box蛋白在植
物进化过程中的演变(Kuroda等2002)。
现已从酵母、果蝇、线虫以及哺乳动物中发
现了大量的F-box蛋白, 在已测序完成的裂殖酵母
(Schizosaccharomyces pombe)基因组中发现存在18
个F-box蛋白(Hermand 2006); 秀丽隐杆线虫
(Caenorhabditis elegans)中已经鉴定到520个F-box
蛋白(Thomas 2006); 果蝇(Drosophila melanogaster)
中已鉴定33个(Ou等2003); 人(Homo sapiens)中至
少存在38个(Kipreos和Pagano 2000)。拟南芥全基
因组测序发现1 000多个F-box蛋白(Kaul等2000);
在单子叶植物水稻(Oryza sativa)中鉴定了687个
F-box蛋白(Jain等2007); 在耐旱耐瘠薄的作物——
谷子中发现了525个(霍冬英等2014); 鹰嘴豆中发
现了285个F-box基因(Gupta等2015)。由此可见,
植物中存在的F-box蛋白数量远远多于动物和菌
类, 也因数量庞大而使其成为植物中最大的一个
蛋白质家族。
近年来, 随着对F-box蛋白研究的深入, 发现
植物中该家族蛋白广泛参与植物对各种生物及非
生物逆境胁迫的应答过程。本文综述了F-box蛋白
参与植物耐受干旱、盐碱、低温、重金属和病原
菌等逆境胁迫的研究进展, 探讨了F-box蛋白应答
各种逆境胁迫的可能机制, 以期为深入理解逆境
胁迫下F-box蛋白的调控方式提供参考。
1 F-box蛋白与植物的干旱胁迫
干旱缺水是世界范围内限制农业生产最重要
的环境胁迫因子之一。在我国, 水资源的分布不
均导致很多地方常年遭受干旱困扰, 尤其在西北
地区, 几乎成为限制农业发展的瓶颈。干旱会严
重影响植物的生长发育 , 最终造成作物大量减
产。研究表明, 干旱可导致植物一系列的生理和
生化反应, 包括气孔关闭、抑制细胞的分裂和伸
长、改变细胞壁的弹性、抑制光合作用并激活呼
吸作用等, 从而影响植物的生长和发育(Shinozaki
和Yamaguchi-Shinozaki 2007; Ahuja等2010)。李彦
泽于2011年鉴定出一个受干旱显著诱导表达的
F-box基因AtPP2-B11, 超表达AtPP2-B11基因会明
显的减弱植株对干旱的抗性, AtPP2-B11基因可能
通过影响下游干旱响应基因改变了植株的抗旱性;
AtPP2-B11蛋白可以与LEA14蛋白相互作用, 表明
了AtPP2-B11基因很可能作为一个负调节因子, 通
过调节LEA14蛋白的含量来影响植株的干旱抗
性。Zhang等(2008)在拟南芥中鉴定到一个ABA信
号通路上的负调节子DOR (drought resistance),
DOR编码F-box蛋白, 与ASK14和CUL1存在特异
性的相互作用。DOR突变促进气孔关闭, 进而增
强植物对干旱的耐受性。DOR过表达植物对干旱
胁迫更敏感, 说明DOR负向调节植物的耐旱性。
尹恒等(2014)在高抗旱作物谷子中克隆到一个
F-box基因, 该基因的表达受干旱、ABA和PEG的
诱导而呈上调表达趋势。霍冬英等(2014)在对谷
子进行转录组分析时鉴定出525个F-box蛋白, 其中
19个在干旱胁迫下表达量上调, 且SiF-box18基因
对干旱胁迫的响应远远高于其他F-box成员。
Zhou等(2014)报道在小麦上鉴定了一个TaFBA1基
因, 该基因的表达受干旱、高盐及ABA等逆境的
胁迫而呈现上调表达趋势。将该基因在烟草中进
行超表达, 与野生型相比, 转基因烟草植株在干旱
胁迫下的萌发率、植株相对含水量和净光合速率
等指标均提高, 而叶绿素损失减少, 植株生长抑制
程度降低。而且, 在干旱胁迫处理条件下的转基
因植株中, 活性氧累积、丙二醛含量及细胞膜损
伤等指标与野生型对照相比也大大降低, 抗氧化
酶的活性却明显提高。这些结果均表明小麦TaF-
BA1参与了植物对干旱的胁迫响应, 且为正调控
因子。
综合以上结果, 有些F-box蛋白负向调节植物
对干旱的响应, 如AtPP2-B11基因和DOR蛋白, 有
些则正向调节植物耐干旱过程, 如TaFBA1。由于
植物材料及目标基因的差异, F-box如何调控植物
干旱逆境尚未有统一的结论, 但可以肯定的是 ,
F-box家族蛋白确实参与了植物应对干旱的胁迫
过程。
2 F-box蛋白与植物的盐碱胁迫
盐碱化是植物生长发育过程中常遇到的逆境
胁迫之一 , 在沿海及干旱和半干旱地区尤为严
许媛等: F-box蛋白在植物抗逆境胁迫中的功能 1005
重。盐碱胁迫严重限制了植物的生长, 导致植物
枯黄、萎蔫 , 严重时甚至导致死亡。杨传平等
(2004)对紫杆柽柳(简称柽柳)在NaHCO3胁迫下基
因的表达情况进行了研究, 一个F-box基因受盐诱
导表达, 并揭示了柽柳中F-box类蛋白抗盐的可能
机理, 即通过诱导F-box类蛋白的高表达, 继而实现
对耐盐相关基因的转录调节或启动胁迫信号的转
换, 增强柽柳的抗胁迫能力。秘彩莉等(2006)对小
麦中的耐盐相关基因进行了克隆和分析, 获得了
一个参与小麦盐耐受性的F-box全长基因TaUBA,
在小麦的根中, 该基因的表达受盐胁迫的抑制, 而
在叶片中, 其表达只在胁迫早期受盐的抑制, 在胁
迫晚期(24 h后)其表达又逐渐增强。MiR394a/b是
一类保守的小RNAs, 它的靶基因LCR (leaf curling
responsiveness)是一个编码F-box蛋白的基因。研
究发现超表达MiR394a/b的植株或lcr缺失突变体
对盐胁迫高度敏感, 但超表达LCR的植物则表现出
耐盐的表型 , 表明LCR正向调节植物的耐盐性
(Song等2013)。OsMsr9是一个含有F-box结构域的
蛋白, 在盐胁迫中, OsMsr9被强烈快速的诱导表达,
当在水稻和拟南芥中超表达OsMsr9时, 植株表现
出增强的耐盐性, 植物中相容性溶质的含量增加,
耐盐相关基因的表达也随之增强, 表明OsMsr9正
向调节植物的耐盐性, 因而在开发耐盐转基因品
系中OsMsr9将会是一个十分有意义的基因(Xu等
2014)。此外在棉花以及花生中也发现了与耐盐相
关的F-box基因(叶武威等2010; Jia等2012)。总之,
F-box蛋白参与到植物的耐盐胁迫中, 但是具体分
子作用机制还需深入开展研究。
3 F-box蛋白与植物的低温胁迫
低温是限制植物生长和分布的一种非生物胁
迫因素, 低温包括0 ℃以上和0 ℃以下的低温。0
℃以上的低温造成的植物伤害称为冷害, 0 ℃以下
的低温造成的植物伤害称为冻害。冷害胁迫可以
影响植物根的生长, 导致根吸收能力下降, 细胞膜
渗透性增加, 大量可溶性物质外渗, 致使植物代谢
失调, 影响植物正常生长; 冻害胁迫可引起植物组
织内可溶性糖的积累, 可溶性糖是植物抵御寒冷
的重要物质, 能够降低冰点, 保护蛋白质胶体不会
遇冷聚集, 同时植物体内脱落酸的含量会增加, 而
生长素和赤霉素的分泌则会减少, 这种激素的变
化能够促进植物进入休眠状态, 以此抵御冻害。
多种miRNA可以通过影响生长素或脱落酸信号途
径, 参与植物的低温胁迫反应。其中miR393的目
标基因为编码E3的F-box蛋白, F-box蛋白中TIR1、
AFB1、AFB2和AFB3是植物生长素的受体, 低温
胁迫下miR393表达上调, 可以导致TIR1 mRNA的
降解, 并抑制其翻译过程, 降低生长素效应并抑制
植物生长, 提高植物的低温适应性(谢兆辉2009)。
在柑橘中也有冷害诱导F-box基因表达的报道
(Zhang等2005)。Gao等(2008)根据CBF和F-box基
因在冷胁迫中起到关键作用的理论 , 在靶基因
cDNA水平上利用关键词检索数据库的方式筛选
出了与冷胁迫相关的靶基因, 并且对预测的水稻
冷胁迫相关miRNA (osa-miR393和osa-miR396c)进
行了表达量分析, 验证了miRNA与水稻冷胁迫耐
受相关。低温诱导表达的CDM7 (cold-inducing
differential methylation), 其编码的蛋白具有F-box
结构, 说明它可能在水稻抵抗低温胁迫中发挥重
要作用(华扬等2005)。枳是柑橘的变种, 广泛种植
在低温环境条件下, 研究发现, 低温驯化处理的枳
中F-box在基因及蛋白表达水平上的表达量均增强
(Zhang等2005)。定位在细胞质膜及细胞核中的
MAIF1编码一个含F-box结构域的蛋白, MAIF1基
因能够快速强烈的响应冷和ABA等非生物胁迫,
且在根尖中该基因的表达还受蔗糖的诱导, 但葡
萄糖和果糖及生长素和细胞分裂素等不影响该基
因的表达水平(Yan等2011)。与上调表达相反, 在
低温胁迫下, 鹰嘴豆中的F-box基因CarF-box是显
著下调表达的基因(Jia等2012)。上述结果表明, 在
冷胁迫中, 不同的F-box基因具有不同的表达模式,
暗示其作用机制可能不同。
4 F-box蛋白与重金属胁迫
植物面临的各种逆境中, 重金属毒性是重要
的非生物胁迫因子。对植物有害的重金属包括镉
(Cd)、铝(Al)和汞(Hg)。由于根尖是植物根系中最
敏感的部位, 因此, 重金属通过影响植物根系生长
而对整株植物的发育造成危害。为应对重金属胁
迫, 植物自身具备应答机制来抵消重金属对细胞
的毒性, 在植物体内主要通过在细胞间或细胞内
形成螯合肽和金属硫蛋白来清除敏感部位的金属
离子(Emamverdian等2015)。土壤镉很容易被作物
植物生理学报1006
吸收, 而导致作物出现一系列中毒症状, 如生物量
减少, 叶片萎黄, 根系生长受抑制、形态改变甚至
死亡。在研究镉对油菜籽中几个miRNA诱导表达
过程中, 发现有F-box蛋白6 (F-box only protein 6)
和生长素信号F-box3蛋白(protein auxin signaling
F-box3)在镉处理的根中表达, 生长素信号F-box3
蛋白表达量尤其高, 且在芽中也有表达, 而F-box蛋
白6在芽中未见表达(Zhou等2012)。另外, 在植物
叶片中miR393也受镉、汞和铝的诱导表达(Xie等
2007; Zhou等2008)。铝是酸性土壤中限制作物产
量的最主要因素。微阵列分析铝胁迫和铝耐受性
小麦品种的基因表达差异, 也发现F-box蛋白的存
在, 其在铝敏感的小麦品种中表达量更高。由于
拟南芥中该基因的类似物可能参与了细胞壁受体
类相关激酶(WAK1)信号途径, 而在小麦中WAK1
无论在铝胁迫处理, 还是在铝耐受的品种中都呈
现瞬时超表达, 据推测, 在耐受性品种中, 可能通
过降低F-box蛋白的表达来刺激WAK1的高表达,
从而刺激该途径的进行(Houde和Diallo 2008)。辣
椒(Capsicum annuum) ‘P70’品种中克隆到一个
F-box基因CaF-box, 在重金属处理下, CaF-box的表
达是下调的, 推测它可能在重金属胁迫反应中起
负调控的作用(Chen等2014)。目前, 关于F-box蛋
白参与重金属胁迫的报道主要来自于对基因文库
或基因表达谱的研究, 其具体参与途径、上下游
作用因子及作用机制尚不明确, 有待深入研究。
5 F-box蛋白与植物的抗病性
COI1是植物中第一个被证实具有抗病功能的
F-box蛋白, 在拟南芥中, JA阻遏蛋白(jasmonate
ZIM domain protein, JAZ)蛋白家族是SCFCOI1E3泛
素连接酶的直接靶蛋白, 并且与COI1互作(Chini等
2007)。JAZ1抑制JA应答基因的转录, SCFCOI1通过
识别JA的活性形式jasmonoyl-isoleucine (JA-Ile),
来促进JAZ的降解, 从而激活JA防御途径(Thines等
2007)。2008年, Van den Burg等在烟草中克隆了一
个ACRE189/ACIF1基因, 并通过病毒诱导的基因
沉默技术证明该基因对于烟草启动Cf-9和Cf-4介
导的过敏性反应是必需的。ACRE189/ACIF1编码
具有LRR结构域的F-box蛋白, 该蛋白的沉默导致
HR反应被抑制。这些结果表明, ACRE189/ACIF1
在植物防御反应中发挥作用。F-box基因CPR30在
拟南芥中作为负调控因子参与了拟南芥对丁香假
单胞菌(Pseudomonas syringae)的防御反应, 深入研
究发现该基因广泛参与依赖及不依赖于水杨酸的
抗性途径(Gou等2009)。在拟南芥中克隆的F-box
蛋白SON1通过泛素-蛋白酶体途径负调控拟南芥
的抗病性, 且该抗性是有别于系统获得抗病性的
一种新的防御反应体系(Kim和Delaney 2002)。为
寻找参与植物防御反应的新基因 , M a l d o n a -
do-Calderón等(2012)利用菜豆悬浮细胞为材料, 从
其受病原菌激发子诱导的mRNA中分离了一个
F-box基因PvFBS1, 该基因在菜豆叶片受伤害、渗
透胁迫及各种激素如甲基茉莉酸、水杨酸或ABA
等处理后表达量呈累积趋势。拟南芥中F-box蛋白
MAX2不仅被证实在植物生长发育过程中发挥作
用, 而且在对新鉴定的植物激素strigolactone的吸
收过程中也发挥重要作用。进一步研究发现 ,
MAX2参与了拟南芥对病原细菌的防御过程, 如
MAX2突变体对胡萝卜软腐果胶杆菌(Pectobacte-
rium carotovorum)和丁香假单胞菌(Pseudomonas
syringae)等细菌的感病性增强, 而对真菌-灰霉病
菌(Botrytis cinerea)的感病性不受影响。深入研究
发现, MAX2突变体中气孔导度呈现组成型的增
加, 有利于病原菌的侵染。而且由于病原菌的侵
染, 突变体的非原生质体对活性氧耐受力降低, 还
伴随激素平衡的改变(Piisilä等2015)。
6 展望
综上所述, F-box蛋白在植物的逆境胁迫反应
中发挥着重要的功能。目前获得的研究结果来自
不同的逆境条件和多个物种, 在不同的物种中存
在的F-box家族基因数量和种类不尽相同, 且多为
文库和表达谱数据分析结果, 只能推测出F-box家
族参与了相应逆境过程, 但具体功能及作用途径
尚未见明确报道。在植物中只有少数与逆境相关
的F-box蛋白被深入研究。比如与干旱调节相关的
DOR和MAX2基因(Zhang等2008; Bu等2014), 拟南
芥中与温度逆境相关的F-box蛋白7 (Calderon-Vil-
lalobos等2006)以及与金属毒性相关的AT5G15710
基因(Remans等2008), 还有与抗病性相关的Os-
DRF1基因(Cao等2008)。这些基因通过泛素降解
途径参与逆境下的一些信号转导途径或者通过促
进其他抗逆基因的表达实现对逆境的调控 , 但
许媛等: F-box蛋白在植物抗逆境胁迫中的功能 1007
F-box家族成员通过何种信号通路调控抗逆境过程
尚不明确, 亟待深入研究。植物中关于F-box家族
参与抗逆境的研究主要集中在模式植物拟南芥中,
在重要的农作物如水稻、小麦、玉米和大豆中的
研究报道相对较少, 这些农作物在生长发育过程
中经常遭遇各种逆境的胁迫, 对F-box家族蛋白参
与抗逆过程开展系统研究, 找到关键作用元件, 对
于培育抗逆性强的农作物品种, 提高粮食产量意
义重大。
参考文献
华扬, 陈学峰, 熊建华, 张义平, 朱英国(2005). 水稻冷胁迫诱导的甲
基化差异片段CDM7的分离和分析. 遗传, 27 (4) : 595~600
霍冬英, 郑炜君, 李盼松, 徐兆师, 周永斌, 陈明, 马有志, 闵东红, 张
小红(2014). 谷子F-box家族基因的鉴定、分类及干旱响应.
作物学报, 40 (9): 1585~1594
李彦泽(2011). 拟南芥F-box基因AtPP2-B11的功能分析及苹果
ＲING finger型泛素连接酶 E3的家族分析[博士论文]. 山东泰
安: 山东农业大学
刘相元, 胡弘历, 欧阳华芳, 高大明(2014). CRL E3泛素连接酶复合
体研究进展. 中国细胞生物学学报, 36 (2): 157~168
秘彩莉, 张学勇, 温小杰, 刘旭(2006). 利用cDNA-AFLP技术获
得小麦耐盐性相关基因TaVHA-C. 中国农业科学, 39 (9):
1736~1742
谢兆辉(2009). 内源小RNAs 在植物胁迫反应中的作用. 遗传, 31
(8): 809~817
杨传平, 王玉成, 刘桂丰, 姜静(2004). NaHCO3胁迫下紫杆柽柳一
些基因的表达. 植物生理与分子生物学学报, 30 (2): 229~233
叶武威, 王俊娟, 宋丽艳, 樊保香, 王德龙, 张丽娜(2010). 棉花耐盐
基因表达谱与耐盐相关基因的克隆研究. 中国棉花学会2010
年年会论文汇编, 159~160
尹恒, 余琴鸯, 安利佳, 李文利(2014). 一个快速响应干旱的F-box基
因的克隆和表达分析. 作物学报, 40 (6): 1027~1034
Ahuja I, de Vos RCH, Bones AM, Hall RD (2010). Plant molecular
stress responses face climate change. Trends Plant Sci, 15 (12):
664~674
Bu Q, LT, Shen H, Luong P, Wang J, Wang Z, Huang Z, Xiao L, En-
gineer C, Kim TH et al (2014). Regulation of drought tolerance
by the F-box protein MAX2 in Arabidopsis. Plant Physiol, 164:
424~439
Calderon-Villalobos L, Nill C, Marrocco K, Kretsch T, Schwech-
heimer C (2006). The evolutionarily conserved Arabidopsis
thaliana F-box protein AtFBP7 is required for efficient transla-
tion during temperature stress. Gene, 392: 106~116
Cao YF, Yang YY, Zhang HJ, Li DY, Zheng Z, Song FM (2008).
Overexpression of a rice defense-related F-box protein gene
OsDRF1 in tobacco improves disease resistance through potenti-
ation of defense gene expression. Physiol Plant, 134: 440~452
Chen RG, Guo WL, Yin YX, Gong ZH (2014). A novel F-Box protein
CaF-box is involved in responses to plant hormones and abi-
otic stress in pepper (Capsicum annuum L.). Int J Mol Sci, 15:
2413~2430
Chini A, Fonseca S, Fernández G, Adie B, Chico JM, Lorenzo O,
Garcı́a-Casado G, López-Vidriero I, Lozano FM, Ponce MR et
al (2007). The JAZ family of repressors is the missing link in
jasmonate signalling. Nature, 448 (7154): 666~671
Emamverdian A, Ding YL, Mokhberdoran F, Xie YF (2015). Heavy
metal stress and some mechanisms of plant defense response. Sci
World J, 2015: 756120
Gao P, Yang L, Bai X, Zhu YM (2008). Roles of microRNAs in plant
stress tolerance. J Northeast Agric Univ, 15 (3): 68~74
Gou MY, Su N, Zheng J, Huai JL, Wu GH, Zhao JF, He JG, Tang DZ,
Yang SH, Wang GY (2009). An F-box gene, CPR30, functions
as a negative regulator of the defense response in Arabidopsis.
Plant J, 60: 757~770
Gupta S, Garg V, Kant C, Bhatia S (2015). Genome-wide survey and
expression analysis of F-box genes in chickpea. BMC Genomics,
16 (1): 67~81
Hermand D (2006). F-box proteins: more than baits for the SCF? Cell
Div, 1: 30
Houde M, Diallo AO (2008). Identification of genes and pathways as-
sociated with aluminum stress and tolerance using transcriptome
profiling of wheat near-isogenic lines. BMC Genomics, 9: 400
Jain M, Nijhawan A, Arora R, Agarwal P, Ray S, Sharma P, Kapoor
S, Tyagi AK, Khurana JP (2007). F-box proteins in rice. Ge-
nome-wide analysis, classification, temporal and spatial gene
expression during panicle and seed development, and regulation
by light and abiotic stress. Plant Physiol, 143: 1467~1483
Jia YY, Gu HY, Wang XS, Chen QJ, Shi SB, Zhang JS, Ma L, Zhang H,
Ma H (2012). Molecular cloning and characterization of an F-box
family gene CarF-box1 from chickpea (Cicer arietinum L.). Mol
Biol Rep, 39: 2337~2345
Kaul S, Koo HL, Jenkins J, Rizzo M, Rooney T, Tallon LJ, Feldblyum
T, Nierman W, Benito M, Lin X et al (2000). Analysis of the
genome sequence of the flowering plant Arabidopsis thaliana.
Nature, 408: 796~815
Kim HS, Delaney TP (2002). Arabidopsis SON1 is an F-box protein
that regulates a novel induced defense response independent of
both salicylic acid and systemic acquired resistance. Plant Cell,
14: 1469~1482
Kipreos ET, Pagano M (2000). The F-box protein family. Genome
Biol, 1 (5): 3002.1~3002.7
Kuroda H, Takahashi N, Shimada H, Seki M, Shinozaki K, Matsui
M (2002). Classification and expression analysis of Arabidopsis
F-box-containing protein genes. Plant Cell Physiol, 43 (10):
1073~1085
Maldonado-Calderón MT, Sepúlveda-García E, Rocha-Sosa M (2012).
Characterization of novel F-box proteins in plants induced by
biotic and abiotic stress. Plant Sci, 185-186: 208~217
Ou CY, Pi H, Chien CT (2003). Control of protein degradation by E3
ubiquitin ligases in Drosophila eye development. Trends Genet,
19 (7): 382~389
Piisilä M, Keceli MA, Brader G, Jakobson L, Jõesaar I, Sipari N,
Kollist H, Palva ET, Kariola T (2015). The F-box protein MAX2
contributes to resistance to bacterial phytopathogens in Arabi-
植物生理学报1008
dopsis thaliana. BMC Plant Biol, 15: 53
Remans T, Smeets K, Opdenakker K, Mathijsen D, Vangronsveld
J, Cuypers A (2008). Normalisation of real-time RT-PCR gene
expression measurements in Arabidopsis thaliana exposed to
increased metal concentrations. Planta, 227 (6): 1343~1349
Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K (2007). Gene networks in-
volved in drought stress response and tolerance. J Exp Bot, 58 (2):
221~227
Song JB, Gao S, Sun D, Li H, Shu XX, Yang ZM (2013). miR394 and
LCR are involved in Arabidopsis salt and drought stress responses
in an abscisic acid-dependent manner. BMC Plant Biol, 13: 210
Thines B, Katsir L, Melotto M, Niu YJ, Mandaokar A, Liu GH,
Nomura K, He SY, Howe GA, Browse J (2007). JAZ repressor
proteins are targets of the SCFCOI1 complex during jasmonate
signalling. Nature, 448 (7154): 661~665
Thomas JH (2006). Adaptive evolution in two large families of ubiq-
uitin-ligase adapters in nematodes and plants. Genome Res, 16:
1017~1030
Van den Burg HA, Tsitsigiannis DI, Rowland O, Lo J, Rallapalli G,
MacLean D, Takken FLW, Jones JDG (2008). The F-box protein
ACRE189/ACIF1 regulates cell death and defense responses ac-
tivated during pathogen recognition in tobacco and tomato. Plant
Cell, 20: 697~719
Vierstra RD (2003). The ubiquitin/26S proteasome pathway, the com-
plex last chapter in the life of many plant proteins. Trends Plant
Sci, 8 (3): 135~142
Vierstra RD (2009). The ubiquitin–26S proteasome system at the nex-
us of plant biology. Nat Rev Mol Cell Biol, 10 (6): 385~397
Xie FL, Huang SQ, Guo K, Xiang AL, Zhu YY, Nie L, Yang ZM
(2007). Computational identification of novel microRNAs and
targets in Brassica napus. FEBS Lett, 581: 1464~1474
Xu GY, Cui YC, Wang ML, Li MJ, Yin XM, Xia XJ (2014). OsMsr9,
a novel putative rice F-box containing protein, confers enhanced
salt tolerance in transgenic rice and Arabidopsis. Mol Breeding,
34: 1055~1064
Yan YS, Chen XY, Yang K, Sun ZX, Fu YP, Zhang YM, Fang RX
(2011). Overexpression of an F-box protein gene reduces abiotic
stress tolerance and promotes root growth in rice. Mol Plant, 4
(1): 190~197
Zhang CK, Lang P, Dane F, Ebel RC, Singh NK, Locy RD, Dozier
WA (2005). Cold acclimation induced genes of trifoliate orange
(Poncirus trifoliata). Plant Cell Rep, 23: 764~769
Zhang Y, Xu WY, Li ZH, Deng XW, Wu WH, Xue YB (2008). F-box
protein DOR functions as a novel inhibitory factor for abscisic
acid-induced stomatal closure under drought stress in Arabidop-
sis. Plant Physiol, 148: 2121~2133
Zhou SM, Sun XD, Yin SH, Kong XZ, Zhou S, Xu Y, Luo Y, Wang W
(2014). The role of the F-box gene TaFBA1 from wheat (Triticum
aestivum L.) in drought tolerance. Plant Physiol Biochem, 84:
213~223
Zhou ZS, Huang SQ, Yang ZM (2008). Bioinformatic identification
and expression analysis of new microRNAs from Medicago
truncatula. Biochem Biophys Res Commun, 374: 538~542
Zhou ZS, Song JB, Yang ZM (2012). Genome-wide identification of
Brassica napus microRNAs and their targets in response to cad-
mium. J Exp Bot, 63 (12): 4597~4613