全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (9): 829~836 829
收稿 2012-06-04　　修定 2012-06-20
资助 国家自然科学基金(30840002和30970223)、黑龙江省留
学归国人员科学基金(LC08C03)、中央高校基本科研业
务费专项资金(DL09DA02)、东北林业大学引进人才科
研启动金(015-602042)、中国博士后科学基金特别资助
(200902365)和黑龙江省留学人员科技活动项目择优资助
(2009-HLJLixinLi)。
* 通讯作者(E-mail: lixinli1@gmail.com; Tel: 0451-82192237)。
气孔发育及其调控
崔国新, 韩宝达, 赵潇男, 李立新*
东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心, 东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室, 哈尔滨150040
摘要: 气孔是植物与外界环境进行气体交换的重要通道, 对其密度与分布的调控影响着植物的生存与生长。最近的研究工
作已经鉴定了一系列参与气孔发育调控的转录因子和信号肽, 并对其调控机制有了初步的了解。本文综述了最近几年有
关气孔发育方面的研究进展, 总结了参与气孔发育的相关因子, 并对进一步研究需要解决的问题进行了简要的探讨。
关键词: 气孔发育; 多肽信号; MAPK信号途径
Stomatal Development and Its Regulation
CUI Guo-Xin, HAN Bao-Da, ZHAO Xiao-Nan, LI Li-Xin*
Key Laboratory of Saline-Alkali Vegetation Ecology Restoration in Oil Field of Ministry of Education, Alkali Soil Natural Envi-
ronmental Science Center, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
Abstract: Stoma is a key channel for gas exchange between plant and environment. Its density and distribution
are vital to plant survive and grow. Many recent researchers have identified a series of transcriptional factors
and peptides involved in stomatal development regulation, and have done some works on their functional mech-
anisms. In this article, we do a brief overview of advances in stomatal development research, sum the related
factors up, and then point out the questions which should be resolved in the future.
Key words: stomatal development; peptide signaling; MAPK signaling pathway
气孔(stomata)是由一对保卫细胞(guard cells,
GCs)包围而成的一个微小的细孔, 分布于植物气
生器官表面, 是植物与外界环境进行气体交换的
重要通道。植物通过气孔摄入二氧化碳为光合作
用提供底物, 从而促进自身生长。同时, 植物进行
蒸腾作用使体内水分通过气孔流失。尽管单个的
气孔十分微小, 但是通过气孔进行的气体交换对
全球水文循环和碳循环有着重要影响(Berry等
2010; Shimada等2011)。植物完成自身生长需要在
最大化光合作用效率的同时最小化水分流失。所
以气孔功能调控对于植物生存是至关重要的
(Bergmann 2004)。大量的研究表明植物气孔发育
是一个严密调控的系统, 转录因子、信号肽、以
及促分裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated pro-
tein kinase, MAPK)信号途径等均在这一系统中发
挥着重要的作用。本文综合近年来有关气孔发育
的研究工作, 对气孔发育及相关调控因子和信号
途径进行了简要的总结, 并对该领域需要解决的
问题提出了自己的见解。
1 气孔的发育
气孔的发育过程由多次不对称分裂和一次形
成两个保卫细胞的对称分裂组成(Torii 2007)。气
孔由表皮原细胞(protodermal cells)发育而来。表
皮原细胞是存在于叶片发育早期的未分化的表皮
细胞, 该细胞以一种未知的途径分化成为拟分生
组织母细胞(peristemoid mother cells, MMCs)。
MMCs以不对称分裂的方式形成一个小的三角形
的拟分生细胞(meristemoid, M)和一个大的姐妹细
胞stomatal lineage ground cell (SLGC)。由于这次
分裂是起始气孔细胞系分化的第一次分裂, 所以
综　述 Reviews
植物生理学报830
又被称为入门分裂(entry division)。拟分生细胞具
有类似干细胞的性质, 在进一步的分化之前可以
进行最多3次不对称分裂以产生子细胞, 这一分裂
过程具有扩增细胞系的作用, 所以被称为扩增分
裂(amplifying division)。拟分生细胞可以进一步
分化成为圆形饱满的保卫母细胞(guard mother
cells, GMCs)。GMCs通过一次对称分裂形成两个
肾形的保卫细胞 , 从而包围成一个完整的气孔
(Bergmann和Sack 2007; Shimada等2011)。
拟南芥不同器官表面的气孔数量存在很大差
异。但所有器官的气孔分布均遵循相同的模式:
任何两个气孔之间间隔至少一个非气孔表皮细
胞。这一模式被称为“单细胞间隔法则”(Dong和
Bergmann 2010)。这种间隔至少一个细胞的模式
在两个气孔之间产生一种溶质储存装置, 确保气
孔可以与邻近细胞进行离子交换, 增加了每一个
气孔的效率, 避免不必要的蒸腾作用, 同时可以确
立CO2吸收与光合作用能力之间的最佳比率(Na-
deau和Sack 2002a; Bergmann和Sack 2007)。
2 调控气孔发育的转录因子
有关气孔发育的相关研究一直以来是植物学
研究领域的热点, 但其精细的调控机制始终没有
得到很好的阐述。近年来, 研究人员相继鉴定了
参与气孔发育各阶段调控的关键转录因子, 主要
是两类bHLH型蛋白(图1)。
第一类bHLH型转录因子包括3个高度相关的
成员: SPEECHLESS (SPCH)、MUTE和FAMA。
三者在bHLH结构域具有大于88%的同源性, 全序
列同源性达39%, 表达模式不同, 在协调气孔决定
与分化过程中发挥特异的作用。SPCH在气孔发
育的第一步发挥作用, 调控表皮原细胞的分化。
在早期发育中, SPCH在表皮层的一部分未分化细
胞中表达, 这些表达SPCH的细胞表现出进行不对
称分裂从而起始气孔细胞系的能力。SPCH编码
364个氨基酸的蛋白质, 该蛋白具有一个核定位信
号, 一个G-box结合结构域和一个螺旋-环-螺旋结
构域。不表达SPCH的突变体植株不能形成拟分
生细胞、GMCs和气孔, 其表皮细胞由拼图状的铺
列细胞(pavement cells)组成, 植株生长缓慢且不能
成熟。完全不表达SPCH的spch-3和spch-4突变体
以及表达丧失功能SPCH的spch-1突变体, 幼苗萌
发3 d后的叶表皮不存在可见的不对称入门分裂。
过表达SPCH的植株则表现出过多的不对称分裂,
形成过量的气孔。C末端中度保守区域错义突变
的spch-2突变体气孔指数(stomatal index, SI, 气孔
数量与表皮细胞总数的比值)大幅降低, 但所形成
的气孔均由形态正常的保卫细胞组成。上述数据
表明SPCH是起始气孔细胞系的不对称分裂所必
需的 , 但在保卫母细胞的对称分裂中不发挥作
用。进一步的研究显示SPCH对于气孔发育以外
的不对称分裂(如胚胎发生和根的发育)没有促进
作用(MacAlister等2007; Gray 2007; Serna 2007)。
MUTE在经过几轮不对称扩增分裂的拟分生细胞
中高量表达, 在GMCs中低量表达, 通过终结拟分
生细胞的类干细胞活性来促进其向GMCs的分
化。功能缺失型mute突变体可以形成拟分生细胞,
但是没有气孔的形成。mute植株矮小, 苍白且不
育 , 在气体交换和蒸腾作用方面存在严重的缺
陷。野生型植株拟分生细胞在经过1~3次不对称
分裂后分化成为GMCs, mute植株拟分生细胞则在
3~6次不对称分裂后丧失分化为GMCs的能力, 从
而在表皮形成由多个SLGCs围绕一个拟分生细胞
的莲座图案。过表达MUTE可以使所有叶表皮细
胞全部转换为气孔。这表明MUTE具备使所有表
皮原细胞转换为GCs的能力(Pillitteri等2007; Gray
2007; Serna 2007)。FAMA编码一个含有414个氨基
酸的蛋白质, 该蛋白在气孔发育的晚期阶段发挥
转录激活子的作用。FAMA特异的在GMCs和未成
熟的GCs中表达, 在气孔分化过程中发挥关键作
用。不表达FAMA的突变体植株没有正常的气
孔。在fama突变体中会产生狭长的簇状细胞, 这
些细胞表达气孔细胞系相关基因。研究表明, 这
些细胞是由GMCs多次对称分裂产生的未成熟GCs
不能进行最终分化形成的。据此可知, FAMA在
GMCs完成产生GCs的一次对称分裂后阻止GMCs
继续进行有丝分裂, 并且促进GCs命运决定。过表
达FAMA使植株表皮细胞全部变为不成对的GCs,
而且可以使根皮和叶肉细胞层等不恰当的位置出
现GCs的分化。这些不成对的GCs是由GMCs不经
过对称分裂直接分化而来。上述数据表明, FAMA
是气孔发育最终阶段的对称分裂和GCs命运特化
过程中的关键因子, 较高水平的FAMA可以抑制细
胞分裂, 迫使GMCs不经过对称分裂直接分化成为
GCs (Ohashi-Ito和Bergmann 2006; Gray 2007; Serna
崔国新等: 气孔发育及其调控 831
2007)。综上所述, 此类bHLH转录因子的3个成员
分别控制着气孔发育的3个连续的阶段: 起始, 扩
增分裂和最终的分化。
第二类 b H L H型转录因子包括 2个成员 :
SCREAM (SCRM)和SCRM2, 编码两种高度同源的
bHLH型亮氨酸拉链核蛋白(Kanaoka等2008; Chin-
nusamy等2003), 在气孔发育各阶段的细胞中均有
表达, 无论表达模式上还是功能上都有很大重叠
(图1)。SCRM的功能获得型突变体scrm-D使所有
表皮细胞进入气孔发育途径。而依次缺失SCRM
和SCRM2使植株表现出spch、mute和fama突变体
的表型。酵母双杂交试验和双分子荧光互补试验
表明二者的表达产物分别与SPCH、MUTE和
FAMA存在相互作用。由此可以推断, SCRM和
SCRM2分别与SPCH、MUTE和FAMA形成异源二
聚体, 共同在气孔形成的一系列发育事件中发挥
调控作用(Kanaoka等2008; Serna 2009)。另外, 图
位克隆结果显示SCRM是冷冻胁迫中的一种关键
调控因子, 这也暗示着植物对环境的适应与其自
身发育可能存在的联系(Kanaoka等2008)。
除上述2种主要的bHLH型转录因子之外, 还
发现2个MYB类转录因子在气孔发育的晚期阶段
发挥调控作用(图1)。FOUR LIPS (FLP)和MYB88
编码两种R2R3型MYB转录因子, 二者具有相似的
序列和结构。与FAMA类似, 二者在GMCs分裂形
成GCs的过程中表达, 具有防止GMCs过度分裂, 驱
动其形成GCs并促进GCs分化的功能。FLP突变可
以诱导气孔成簇(Yang和Sack 1995), 虽然MYB88突
变没有明显的表型, 但是二者的纯合双突变体能够
加重flp单突变体的表型。这说明二者以冗余的方
式发挥功能(Lai等2005)。以往的研究表明, MYB
类转录因子多与bHLH型转录因子结合以调控彼此
的活性(Serna和Martin 2006)。进一步的分析表明,
尽管FLP/MYB88与FAMA在表达时间与功能方面均
有很大的相似性, 但三者在结构上缺乏典型的相互
作用结构域, 彼此之间并不具备直接的相互作用,
可以独立地发挥自身功能(Lai等2005; Ohashi-Ito和
Bergmann 2006)。
图1 气孔发育过程中的正负调控因子
Fig.1 Positive and negative regulators in stomatal development
参考Lampard等(2009)、Serna (2009)和Shimada等(2011)文献修改。组成受体复合物的TMM类受体膜蛋白和ER家族类受体激酶以及
SDD1蛋白在气孔发育的各个阶段均发挥负调控作用; 与此相反, Stomagen和SCRM/SCRM2在整个气孔发育过程中发挥正调控作用。除此
之外, EPF2和EPF1分别是气孔发育早期阶段和中晚期阶段的负调控因子, 而SPCH、MUTE和FAMA三种bHLH转录因子分别驱动表皮原
细胞的分化和拟分生细胞的形成, 拟分生细胞不对称分裂形成GMCs以及GMCs对称分裂形成GCs。YDA-MKK4/5-MPK3/6信号模块抑制
表皮原细胞到GMCs的一系列分化和分裂过程, 但一种包含YDA-MKK7/9的未完全阐明的MAPK信号途径可以促进GMCs对称分裂形成
GCs。另外, FLP和MYB88两种R2R3型MYB转录因子与FAMA功能类似, 能够促进GCs的形成和分化。
3 气孔发育过程中的信号肽及其受体
近年来, 研究者陆续发现多肽激素在植物形
态建成中发挥重要作用, 这一方向已经成为植物
学研究中十分活跃的领域。目前已经发现的气孔
发生过程中发挥作用的细胞间信号传导因子都是
属于类表皮模式因子家族(EPIDERMAL PAT-
植物生理学报832
TERNING FACTOR-LIKE family, EPFL)的小分子
分泌多肽(图2-A)。这些多肽通常具有N末端的分
泌信号序列和C末端的相对保守的6个或8个半胱
氨酸残基, 前者在蛋白成熟过程中被剪切掉, 后者
可能参与形成分子内二硫键(Hara等2009)。拟南
芥的EPFL家族包含11个成员, 其中已鉴定的4个参
与气孔发育的蛋白为: EPIDERMAL PATTERNING
FACTOR 1 (EPF1)、EPIDERMAL PATTERNING
FACTOR 2 (EPF2)、STOMAGEN/EPFL9和CHAL-
LAH/EPFL6 (CHAL)。遗传学和生物化学方面的
研究已经揭示了这些配体分子的重要结构元件,
成员间的功能多样性以及其多肽信号的可能受体
(Hara等2007, 2009; Hunt和Gray 2009; Kondo等
2010; Hunt等2010; Sugano等2010)。
称分裂产生的拟分生细胞, 但此类细胞不再进一步
分化(Shpak等2005)。而缺失EPF1使气孔彼此相
邻, 聚集成簇状, 从而违背了单细胞间隔法则(Hara
等2007)。EPF2的氨基酸序列与EPF1有很高的同
源性, 对气孔密度同样发挥负调控的作用(图1)。
其作用时间早于EPF1, 在MMCs和早期的拟分生细
胞中表达。过表达EPF2使植株表皮不产生气孔和
SLGCs, 而功能缺失型epf2突变体的气孔密度和非
气孔表皮细胞(如SLGCs)密度都会增加。这表明
EPF2具有限制起始气孔细胞系发育的功能(Hara等
2009; Hunt和Gray 2009)。尽管EPF1和EPF2对气
孔密度都发挥负调控的作用, 但是通过启动子互换
实验表明, 二者功能并不相同。EPF2功能上可以
部分地替代EPF1, 但EPF1不能替代EPF2 (Hara等
2009)。另外, 过表达EPF1和EPF2的表型都依赖类
受体膜蛋白TOO MANY MOUTHS (TMM)和ER家
族(ERECTA family, ERf)类受体激酶(图1)。目前研
究认为, 二者是EPFL家族信号肽的受体。这些受
体在其胞外结构域中都有富含亮氨酸重复基序。
ERf包括ER、ERL1和ERL2三个成员。TMM特异
的在气孔细胞系中表达。TMM和ERf的功能缺失
突变体叶表皮气孔密度会大幅增加, 表明二者在气
孔发育过程中也发挥负调控因子的作用。由于
TMM没有胞质激酶结构域, 外界信号需要通过ERf
的激酶结构域转导进入细胞。TMM可能是通过与
ERf相互作用来支持ERf的活性(Yang和Sack 1995;
Nadeau和Sack 2002b; Shpak等2005)。除TMM和
ERf之外, 还有一种类枯草杆菌蛋白酶STOMATAL
DENSITY AND DISTRIBUTION 1 (SDD1)在气孔
发育过程中同样发挥负调控因子的作用(图1)。该
蛋白在拟分生细胞和GMCs中高量表达。sdd1突变
体气孔密度增加, 气孔聚集成为簇状(Berger和Alt-
mann 2000; Von Groll等2002)。SDD1可能是通过
调节负调控信号受体TMM和ERf来发挥作用, 但其
具体的机制尚且未知(Shimada等2011)。
EPFL家族的第三个成员是CHAL, 与EPF1和
EPF2类似, 该蛋白抑制气孔的形成。但是与EPF1
和EPF2所不同的是, CHAL需要在没有TMM的条
件下, 以一种器官特异的方式发挥作用。经鉴定,
CHAL是tmm突变体中的茎部特异性阻遏因子。尽
管tmm突变体叶片表面含有过量的气孔, 在茎部则
图2 EPFL家族蛋白
Fig.2 EPFL family protein
参考Rychel等(2010)、Shimada等(2011)和Katsir等(2011)文献
修改。A: EPFL家族多肽的一级结构, 主要包括N端的信号肽, 前肽
和C端的成熟结构域。其成熟结构域中含有6个保守的半胱氨酸残
基(黄色)以及保守的甘氨酸残基(红色)、丝氨酸残基(紫色)和脯氨
酸残基(绿色)各1个。星号所示位置是在EPF1、EPF2和EPFL7中
发现的额外的2个半胱氨酸残基。B: Stomagen二级结构。经实验
确定, Stomagen形成套索型二级结构。6个保守的半胱氨酸残基形
成3个分子内二硫键。蓝色标记的可变环残基暴露在多肽表面。
EPF1是最早发现的EPFL家族成员, 该基因在
晚期的拟分生细胞、GMCs和早期的GCs中表达,
对气孔密度起负调控的作用 (图1)。在过表达
EPF1的植株中, 表皮不产生气孔, 尽管存在由不对
崔国新等: 气孔发育及其调控 833
没有气孔形成。但是, 在tmm突变体中缺失CHAL
则可以恢复茎部的气孔。CHAL在茎和下胚轴的
内部组织细胞层表达 , 而不在表皮和叶片中表
达。过表达试验表明CHAL需要ERf存在以抑制气
孔发育。这种与EPF1和EPF2的差异表明, TMM
可能在ERf受体系统中发挥缓冲剂的作用, 通过吸
收过量的CHAL来阻止其干扰正常的表皮模式形
成(Katsir等2011; Abrash和Bergmann 2010)。
最近发现的STOMAGEN是EPFL家族中目前
已知的唯一一个正调控因子(图1)。STOMAGEN在
叶肉细胞中表达, 其蛋白质由102个氨基酸组成, 包
括N末端分泌信号序列, 前肽结构域和成熟肽结构
域。其成熟形式被命名为stomagen, 含有45个氨基
酸(图2-B)。利用遗传重组或化学合成的stomagen
进行的植物在体和半离体试验表明其能够以剂量
依赖的模式诱导气孔的形成。过表达STOMAGEN
可以产生簇状气孔群, 而利用RNAi敲除STOMA-
GEN则使得植株几乎不形成气孔。这些均可以表
明STOMAGEN能够促进气孔发育。与EPF1和
EPF2类似, STOMAGEN发挥作用需要TMM存在。
这表明stomagen可能是通过与EPF1和EPF2竞争性
地结合TMM从而促进气孔的形成。像这种正调控
因子与负调控因子竞争同一种受体以调控细胞分
化在植物中尚属于首次发现(Hunt等2010; Kondo等
2010; Sugano等2010; Rychel等2010)。Ohki (2011)
等通过对stomagen结构的研究分析了其结构与功
能之间的关系。stomagen由一个环和一个含有3个
二硫键的折叠组成。由stomagen的环与EPF2的折
叠组成的突变蛋白可以正调控拟南芥子叶的气孔
密度; 而相反的, 由EPF2的环与stomagen的折叠组
成的突变蛋白则发挥负调控作用。删除其二硫键
导致蛋白不能折叠从而丧失活性。由此表明 ,
EPFL家族蛋白结构中的环赋予其功能特异性, 而
结构上的折叠则是保持其蛋白活性所必需的。
4 参与气孔发育调控的MAPK信号途径
MAPK信号途径是进化上保守的关键调控模
块, 广泛存在于所有真核生物体中, 控制着诸如细
胞分裂, 发育途径的起始, 生物和非生物胁迫响应
以及细胞程序性死亡等多种基本生命进程(Wid-
mann等1999; Chen和Thorner 2007; Colcombet和
Hirt 2008)。典型的MAPK信号通路最少包含3种
蛋白激酶: MAPK (MPK)、MAPK激酶(MAPKK或
MKK)和MAPKK激酶(MAPKKK或MAP3K)。在
有些MAPK信号通路中还含有一种MAPKKK激酶
(MAP4K)将上游信号途径与下游的核心MAPK途
径连接起来(Colcombet和Hirt 2008)。与其他真核
生物相比 , 植物基因组含有扩大的编码MAPK-
KKs、MAPKKs和MAPKs的基因家族(Hamel等
2006)。全基因组测序结果显示, 拟南芥中包含80
种MAPKKKs、10种MKKs和20种MPKs (MAPK
Group 2002; Rodriguez等2010)。进一步的基因表
达数据显示, 大部分此类基因在整个植株中均有
表达(Schmid等2005; Schmidt和Davies 2007)。这3
种成分的不同的组合使得多种输入信号能够通过
MAPK通路进行转导。
MAPK信号途径可以传递自身发育信号来调
节气孔发育, 也可以转导外部环境信号来影响气
孔生理状态和发育状态(图3)。研究表明, MAPK
信号途径是环境胁迫诱导气孔关闭的正调控因素,
同时也是气孔发育的负调控因素(Bergmann等
2004; Neill等2008; Wang等2007)。参与拟南芥气
孔发育调控的MAPK信号途径由YODA (YDA, 一
种MAPKKK)、MKK4/5/7/9 (MAPKKs)和MPK3/6
(MAPKs)组成(Liu等2010; Lampard 2010)。YDA-
MKK4/5-MPK3/6信号模块对MMCs向拟分生细胞
以及拟分生细胞向GMCs的转变起负调控作用
(Bergmann等2004; Wang等2007)。在MAPKKK和
MAPKK水平上人为激活YDA MAPK信号模块, 可
以使植物形成仅含有铺列细胞的表皮。相反的,
利用无效等位基因或可诱导的RNAi抑制MAPK信
号途径, 可导致气孔过度增殖进而聚集成簇(Berg-
mann等2004; Wang等2007)。研究表明, SPCH含有
由93个氨基酸组成的MAPK靶向结构域。在该结
构域中, 有10个MAPK磷酸化作用靶位点, 其中5个
位点具有Pro-X-Ser/Thr-Pro (P-X-S/T-P)的典型基
序。因此, SPCH可以作为MPK3/6的底物, 其在
MMCs中的磷酸化状态受YDA MAPK信号模块调
节(Lampard等2008)。除上述MAPK信号通路之外,
一种含有YDA和MKK7/9的信号模块对于GMCs向
GCs的转变起正调控作用(图1) (Lampard等2009)。
但是, 拟分生组织和GMCs中MAPK信号通路的下
游底物尚不明确。由于MAPK可以介导植物对多
植物生理学报834
种生物和非生物胁迫的响应, 所以, MAPK信号通
路可能整合了内源的发育信号与外部的环境信号
来调节气孔的发育。
图3 调控气孔发育的信号网络
Fig.3 Signaling network involve in stomatal
development regulation
参考Casson和Hetherington (2010)以及Shimada等(2011)文献
修改。在没有多肽信号通路和MAPK信号级联反应存在的情况下,
SPCH、MUTE和FAMA等转录因子促进气孔发育。ERf和TMM在
细胞膜上形成负调控受体复合物。具有负调控作用的EPFs和具有
正调控作用的Stomagen竞争性地与受体复合物相互作用。ERf的
激酶结构域可以将细胞外的多肽信号转导给细胞内的MAPK信号
通路, 而后者被激活后抑制转录因子的功能。SDD1具有负调控活
性, 但是其具体功能尚且未知。
5 展望
气孔可以调控植物蒸腾作用和光合作用, 因
此在维持植物生存和生长方面发挥着至关重要的
作用。有关气孔发育的研究历史较长, 大量的研
究表明气孔发育是一个整合了植物自身激素水平
和外界环境刺激的复杂调控网络。BR、ABA、光
照条件、CO2浓度以及Ca
2+等都能够以各自特异的
方式影响气孔发育及其生理状态(Kim等2010,
2012; Gudesblat等2012; Schroeder等2001)。目前已
经鉴定了参与气孔发育调节的一系列转录因子、
信号肽以及相关的MAPK信号通路。我们可以认
为内源的激素信号和外源的环境信号是通过EPFL
信号多肽-ERf/TMM受体复合物-YDA MAPK信号
模块-SPCH等转录因子这一调控系统来调节气孔
发育的(图3)。但是这一调控系统中各个环节如何
整合为统一的整体并特异地在气孔发育过程中发
挥作用以及各环节相关因子的精确作用机制尚不
明确。尤其是处于中间环节的MAPK信号通路作
为植物很多生命过程的通用调控因素, 除了在气
孔发育过程中发挥作用, 还参与到很多其他生命
活动的调控中。胚胎细胞的不对称分裂需要YDA
的参与(Lukowitz等2004), 而MKK4/5和MPK3/6最
初分别是在胁迫应答和病原体响应中得以阐明的
(Asai等2002; Kovtun等2000)。然而, 针对MAPK信
号途径相关组分的大部分实验操作都会使植株表
现出多重表型, 且通常是致死的(Jin等2003; Liu等
2003; Popescu等2009)。这导致MAPK特异性调控
气孔发育的机制的相关研究还没有重大突破。因
此, 有关这个方面的研究在未来很长一段时间仍
将是植物学领域的热点和难点。
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