全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (11): 1815~1820　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0419 1815
收稿 2015-08-04　　修定 2015-10-23
资助 现代农业(茶叶)产业技术体系(CARS-23)、国家自然
科学基金项目(31470396)、浙江省自然科学基金项目
(LY14C020001)。
* 共同通讯作者(E-mail: weikang@tricaas.com, Tel: 0571-
86650575; E-mail: chenghao@tricaas.com, Tel: 0571-
86653169)。
植物谷胱甘肽转移酶在类黄酮累积中的作用
张亚真, 张芬, 王丽鸳, 韦康*, 成浩*
中国农业科学院茶叶研究所, 国家茶树改良中心, 农业部茶树生物学与资源利用重点实验室, 杭州310008
摘要: 植物谷胱甘肽转移酶(GSTs)是一类广泛存在于植物中的多功能蛋白, 参与调节植物次生代谢、解毒和防御等。深入
研究GSTs在类黄酮累积中的作用, 对于揭示植物类黄酮累积的调控机制具有重要意义。本文主要从GSTs的分类出发, 对
近年来不同类别GSTs在类黄酮累积中的作用进行了综述。
关键词: 植物; 谷胱甘肽转移酶; 类黄酮; 转运
Plant Glutathione S-Transferases: Roles in Flavonoid Accumulation
ZHANG Ya-Zhen, ZHANG Fen, WANG Li-Yuan, WEI Kang*, CHENG Hao*
Tea Research Institute, Chinese Academy of Agricultural Sciences, National Center for Tea Improvement, Key Laboratory of Tea
Biology and Resources Utilization, Ministry of Agriculture, Hangzhou 310008, China
Abstract: Glutathione S-transferases (GSTs) belong to a family of abundant and multifunctional enzymes
participated in the regulation of secondary metabolism, detoxification and defenses. Extensive analysis of the
roles of plant GSTs in flavonoid accumulation will provide deeper insights into the regulatory system of plant
flavonoid. This paper reviews the recent advances in different GSTs involved in flavonoid accumulation from
the point of view of classification and functional analysis, which will promote a better understanding of the
underlying mechanism.
Key words: plant; glutathione S-transferases; flavonoids; transportation
类黄酮是植物中一类重要的次生代谢产物,
由于其较强的抗氧化特性, 在植物抵御非生物及
生物胁迫中发挥重要的作用(谢烨等2013)。此外,
在人类健康方面, 类黄酮也具有抗菌、抗病毒、
抗骨质疏松、抗肿瘤等多种功效(甘蓓和杨红玉
2008)。自然界中存在的类黄酮有5 000多种, 根据
结构差异, 类黄酮主要分为黄酮醇、黄酮、黄烷
酮、黄烷醇、花青素和原花青素六大类(舒波等
2015)。目前, 类黄酮合成途径已基本清楚, 但对于
类黄酮合成后的转运及累积机制研究相对较少。
近几年的研究表明, 类黄酮的转运主要有3种类型:
质子依赖性转运(Nozue等1997)、ABC (ATP-bind-
ing cassette)型转运体(Yazaki 2005)和MATE (multi-
drug and toxin extrusion)型转运体(Debeaujon等
2001; Zhao等2011)。其中, ABC型转运体和MATE
型转运体在类黄酮中的累积作用都需要谷胱甘肽
转移酶(glutathione S-transferases, GSTs)的参与
(Zhao和Dixon 2009; Petrussa等2013), 说明GSTs是
植物类黄酮累积的关键酶。本文在现有研究基础
上, 对不同类别的GSTs在类黄酮累积中的作用进
行了总结, 旨在为深入了解类黄酮累积机制提供
参考及研究基础。
1 GSTs概述
GSTs是一类普遍存在的具有多种生物学功能
的超家族二聚体蛋白酶, 主要存在于细胞质内, 少
数分布在叶绿体、细胞核中(Dixon等2010), 在植
物光合作用细胞中占可溶性蛋白的1% (Hayes和
Pulford 1995)。植物GSTs最先于1970年在玉米
(Zea mays)中发现, 能够催化还原型谷胱甘肽(glu-
tathione, GSH; γ-glu-cys-gly)与氯-S-三嗪阿特拉津
结合 , 使玉米免受除草剂毒害(Shimabukuro等
1970)。自此, 在不同植物中不断有新的GSTs被发
现。如拟南芥(Arabidopsis thaliana)发现54个GSTs
植物生理学报1816
基因家族成员, 大豆(Glycine max)中发现26个, 玉
米42个(McGonigle等2000)。目前, 根据蛋白同源
性和基因组织结构, 植物GSTs可被分为8类, 包括7
类可溶性GSTs, 即phi (GSTF)、tau (GSTU)、zeta
(GSTZ)、theta (GSTT)、lambda (GSTL)、脱氢抗
坏血酸还原酶(dehydroascorbate reductase, DHAR)、
四氯代氢醌脱卤素酶(tetrachlorohydroquinone de-
halogenase, TCHQD), 其中GSTF型和GSTU是植物
中特有的两类GST, 种类也最多。第八类为微粒体
GST, 虽与其他GSTs序列差异大, 但同样具有依赖
于GSH的酶活性, 属于MAPEG (membrane-associ-
ated proteins in eicosanoid and glutathione metabo-
lism)家族(Mohsenzadeh等2011)。
虽然GSTs之间的氨基酸序列相似性较低, 但
它们的蛋白质二级结构和高级结构却具有高度的
相似性 (陈秀华等 2 0 1 3 )。植物中的G S T F、
GSTU、GSTZ、GSTT是由约25 kDa的亚基组成
的同源或异源二聚体, 每个亚基一般都具有两个
功能域: 一是位于N端的GSH结合位点, 即G位点,
该区域由高度保守的氨基酸组成, 且有一个丝氨
酸(Ser)残基活性位点; 二是位于C端的结合疏水性
底物的位点, 即H位点, 该区域的结构可变性较大,
决定了GSTs底物的多样性。两个结构域之间是由
5~10个氨基酸残基组成的可变连接区(胡廷章等
2007)。GSTL和DHAR由单体组成, 活性位点为半
胱氨酸(Cys)残基。TCHQD结构与其他GST亚家
族有较大差异, 可能也具有Ser残基活性位点(Bas-
antani和Srivastava 2007)。
GSTs的蛋白结构决定了功能的多样性。其
中, 最为重要的是解毒功能, 它可催化GSH与毒性
异源物质或体内有毒的次生代谢产物结合, 促进
此类物质的代谢、区域化、隔离或清除(江董丽等
2013)。其次, GSTs可与内源性代谢物质如类黄酮
结合, 参与这些物质在液泡中的积累(Basantani和
Srivastava 2007)。此外, GSTs还可参与植物体内激
素调节(Bilang和Sturm 1995; Dixon等2008)、细胞
信号调节(Loyall等2000)和细胞凋亡(Kampranis等
2000)等过程。
不同类别的GSTs功能存在一定的差异。根据
近年来对模式植物拟南芥GSTs的研究发现, 不同
GSTs家族的亚细胞定位及功能具有一定的特性。
如GSTF定位于细胞质和叶绿体, 与类黄酮转运有
关(Dixon等2002b); GSTT定位于质体和细胞核, 是
GSH氧化物酶, 具有解除羟基过氧化物毒性的功
能, 参与氧化胁迫反应(Dixon和Edwards 2009);
GSTZ定位于细胞质, 是依赖于GSH的异构化酶,
与酪氨酸代谢相关(Reumann等2009); DHAR也定
位于细胞质和叶绿体中, 除具有巯基转移酶活性
外, 还参与抗坏血酸循环(Dixon等2002a; Basantani
和Srivastava 2007)。
2 不同类别GSTs在类黄酮累积中的作用
2.1 GSTU
Bronze2 (Bz2)基因是最早在玉米中发现的与
花青素转运有关的GST, 编码GSTU。在Bz2缺失突
变体中检测到花青素累积在细胞质中, 而没有被
转运至液泡, 证明Bz2基因编码的GSTU参与花青
素累积。进一步通过钒酸盐(液泡膜上谷胱甘肽泵
的抑制剂)处理, 发现液泡中花青素的累积量减
少。因此, Marrs等(1995)认为Bz2编码的GSTU参
与花青素累积和GST解毒的作用机制相似, 毒性物
质与花青素均先与谷胱甘肽形成复合物, 再被转
运至液泡。随后, Alfenito等(1998)进一步完善了这
一作用机制。Bz2编码的GSTU催化GSH与矢车菊
素-3-O-葡萄糖苷(cyanidin-3-O-glycoside, C3G)共
价结合形成复合物后, 被液泡膜上的MRP (multi-
drug resistance-associated protein, GS-X pump, 谷胱
甘肽S交联结合泵, 需Mg-ATP参与)识别并跨膜转
运至液泡内。
大豆中GmGST26A可弥补Bz2功能的缺失, 说
明与Bz2功能相似, GmGST26A也参与了液泡中花
青素的累积, 转运效率低于Bz2 (Alfenito等1998; Li
等1997)。从葡萄(Vitis vinifera)细胞悬浮液中分离
出的VvGST1 (GSTU)和VvGST4 (GSTF)也可以弥补
Bz2基因缺失, 使花青素正常转运至液泡中, 因此
认为VvGST1和VvGST4参与花青素的转运, 与花
青素转运有关GST的序列比对后发现, 它们的氨基
酸序列在G位点与L位点(ligand-binding site)具有
很高的保守性(Conn等2008)。拟南芥中GSTU17
(AtGSTU17)也与花青素累积有关。在红外光照射
下, 当缺失AtGSTU17或光敏色素A基因(phyA)时,
花青素含量均下降, 表明AtGSTU17与phyA共同调
节花青素累积, 而且AtGSTU17具有谷胱甘肽酶催
张亚真等: 植物谷胱甘肽转移酶在类黄酮累积中的作用 1817
化活性, 可通过影响植物体内谷胱甘肽库的平衡
来调节拟南芥幼苗的生长发育(Jiang等2010)。
在现有研究中, 已发现的与类黄酮累积有关
的GSTU都参与了花青素的调节, 其他类黄酮成分
还未发现。GSTU使花青素谷胱甘肽化, 进而被膜
上的MRP识别并转运至液泡内。此外, GSTU也可
作为信号分子 , 间接参与类黄酮累积(Loyall等
2000)。
2.2 GSTF
矮牵牛(Petunia hybrida)的PhAn9基因是继
Bz2之后发现的与花青素转运有关的GST, 编码
GSTF。虽然An9与Bz2编码的氨基酸序列相似度
仅有12%, 但它们却能够相互弥补各自的突变体,
表明An9编码的GSTF也可转运花青素, 且两者的
作用机制相似(Alfenito等1998)。但Mueller等
(2000)认为An9无酶催化活性, 不与GSH形成复合
物, 而是作为配体蛋白, 直接与花青素结合, 将其
转运至液泡内。
Bz2和An9基因功能的发现, 为以后验证有
关GST在类黄酮累积中的作用提供了便利。如
Transparent Testa 19 (TT19)编码的GSTF12在类黄
酮累积中的作用。An9基因的表达可弥补TT19突
变体转运花青素功能的缺失, 但不能弥补原花青
素的累积, 由此表明TT19不仅参与了花青素的转
运, 还参与了原花青素的累积。与An9参与花青素
运输机制相似, 类黄酮前体物质在内质网中合成
后, 与GSTF12结合并运输至液泡膜, 被膜上的特异
运输蛋白识别后转运并累积在液泡, 不同的类黄
酮成分由膜上不同的运输蛋白特异性识别, 如花
青素前体C3G被MRP识别, 原花青素前体被Trans-
parent Testa 12 (TT12)识别(Kitamura等2004)。进
一步研究表明, TT19与矢车菊素或C3G结合后, 先
经糖基化或酰化修饰, 提高花青素的水溶性和稳
定性, 再由液泡膜上的特异运输蛋白识别, 由此,
花青素便从转运蛋白TT19上释放, 并最终累积在
液泡中。同时, TT19也开始了下一轮的转运, 如此
循环往复, 实现了类黄酮从合成部位到液泡之间
的运输(Sun等2012; 谢烨等2013)。Wangwattana等
(2008)的研究也表明TT19编码的GSTF12在花青素
累积中起主导作用。
拟南芥中GSTF2 (AtGSTF2)可与类黄酮共定
位到质膜, 具有两个不同的结合位点, 既可与槲皮
素和山柰酚结合, 也与生长素结合, 且在其中一个
结合位点上山柰酚和吲哚-3-乙酸(indole-3-acetic
acid, IAA)之间存在竞争。由于未检测到GSH与类
黄酮复合物, 因此认为AtGSTF2参与类黄酮的转运
机制与结合生长素的运输机制相似, 即不具有酶
催化活性, 而是直接作为配体蛋白与生长素、乙
烯和类黄酮物质结合, 参与调节生长素和类黄酮
在植物体内的分布和累积(Smith等2003)。后续研
究也进一步证明了AtGSTF2和AtGSTF6可作为配
体蛋白, 与槲皮苷结合, 参与植物抗胁迫反应(Dixon
等2011)。
紫苏(Perilla frutescens)中PfGST1基因的表达
量与不同组织中花青素的累积量一致, 它可以弥
补拟南芥突变体中TT19基因功能的缺失, 使花青
素累积(Yamazaki等2008); 瓜叶菊(Senecio cruen-
tus)中ScGST3与PfGST1的表达模式相同, 在花青素
含量高的组织中高度表达, 而不含或含较少花青
素的组织不表达或不明显, 且其编码的氨基酸与
花青素累积相关的GST亲缘关系较近, 推测与花青
素转运和累积相关(金雪花等2013)。康乃馨(Dian-
thus caryophyllus)中DcGSTF2在花青素合成最旺盛
时期高度表达, 若DcGSTF2过量表达, 则会导致花
瓣颜色加深(Sasaki等2012); 仙客来(Cyclamen per-
sicum)中CkmGST3与DcGSTF2的表达模式相同, 在
花发育早期高度表达, 而在花瓣完全着色后表达
量较低, 也可弥补拟南芥突变体中TT19基因功能
的缺失 , 它编码的氨基酸与花青素累积相关的
GST, 尤其是PhAn9亲缘关系较近, 说明也参与了
花青素累积(Kitamura等2012)。
Cummins等(2003)发现小麦(Triticum aes-
tivum)中也存在结合类黄酮的GST。TaGSTF1和
TaGSTF6结合GST的模式底物——1-氯-2,4-二硝
基苯(1-chloro-2,4-dinitrobenzene, CDNB)的活性被
类黄酮, 尤其是异甘草素明显地抑制, 且TaGSTF1
的抑制特点与PhAn9的一致, 表明TaGSTF1在小麦
中也可以作为类黄酮结合蛋白, 参与植物体内次
生代谢产物的调节; TaGSTF6结合CDNB的活性可
被部分类黄酮物质抑制, 但却对矢车菊素葡萄糖
苷的抑制作用不敏感, 因此TaGSTF6是否转运类黄
酮物质还有待进一步研究。禾本科杂草Alope-
植物生理学报1818
curus myosuroides中AmGSTF1可与类黄酮物质如
山柰酚和花青素结合, 产生稳定的中间产物, 并累
积保护性物质 , 从而使植物产生多重抗除草剂
性。这种作用与转录调控无关, 其作用机制可能
是AmGSTF1作为配体蛋白, 直接与类黄酮结合
(Cummins等2013)。
GSTF底物广泛, 参与类黄酮多种成分的累积,
不仅包括花青素和原花青素的运输, 还可与类黄
酮合成途径中的上游物质如槲皮素、山柰酚等结
合。目前, 有关GSTF参与类黄酮运输的作用机制
仅限于证明GSTF与类黄酮累积相关, 或作为配体
蛋白直接结合类黄酮成分, 而之后具体的转运机
制, 除对花青素与原花青素深入研究外, GSTF在其
他类黄酮成分累积中的作用机制仍不清楚。但根
据前人的大量研究可推测, GSTF在参与转运不同
成分的类黄酮时, 其作用机制可能相同: 类黄酮前
体物质在细胞质中合成后, 与GSTF结合, 再经糖基
化、酰化或甲基化修饰转运至液泡膜, 被膜上的
特异运输蛋白识别后, 进入并累积在液泡中。
2.3 其他GST亚家族
Dixon等(2010)发现小麦中的GSTL1 (TaG-
STL1)在胁迫诱导的条件下参与了黄酮醇的调
节。当位于41位的活性位点Cys残基结合GSH后,
TaGSTL1便可选择性地识别结合黄酮醇的氧化产
物醌, 并将其还原为黄酮醇, 这样不仅减少了潜在
有毒物质醌的累积 , 也产生了抗毒性物质黄酮
醇。同样, 拟南芥中的AtGSTL1也具有类似的结
合和还原活性。大豆中GmGSTL1也可与类黄酮
物质如槲皮素等反应, 通过调节植物体中抗氧化
物质类黄酮的代谢 , 来提高自身的抗胁迫能力
(Chan和Lam 2014)。康乃馨中Flavonoid3 (fl3)编码
的一种GST参与了花青素累积。当fl3突变后, 花的
颜色变浅, 与Bz2和An9缺失突变体植株的表型相
似, 且Bz2和An9可弥补由fl3基因突变造成的表型
变化 , 但fl3具体编码哪一个亚家族成员仍未知
(Larsen等2003)。Kim等(2015)发现菊花中也存在
与类黄酮累积相关的GST和MATE家族成员, 通过
参与花青素累积, 进而影响花瓣颜色。
3 结语
自植物中发现GSTs以来, 它在植物体内的作
用就受到了广泛的关注。由于除草剂的经济价值,
前期的研究工作都主要集中于GSTs对外源性物质
的解毒功能 , 较少关注GSTs在内源代谢中的作
用。而植物在生长发育的过程中会合成许多次生
代谢产物, 这些产物可能对细胞产生毒害作用, 它
们都可能是GSTs的潜在底物, 被区室化后使细胞
免受毒害。因此, GSTs在植物次生代谢, 尤其是类
黄酮累积中的作用也就显得尤为重要。
研究显示, 在8个亚家族中, 与类黄酮累积相
关的GST中发现最多的是GSTF, 部分GSTU参与了
类黄酮累积, 而其他类别的GST亚家族虽有各自特
异的功能, 也有少数GST参与了类黄酮累积。这与
模式植物拟南芥中GSTs的功能研究结果一致。而
在类黄酮成分中, 研究较多的是花青素。目前, 关
于花青素是如何转运至液泡有4种模型, GST和
MRP共同参与花青素转运、MATE介导、囊泡运
输、BTL homologue (bilitranslocase homologue)蛋
白介导(王璐等2014)。其他类黄酮成分如原花青
素、山柰酚、槲皮素在液泡中的累积机制没有系
统的研究, 但也在部分植物中有所发现。大部分
研究只是表明了GSTs可与以上类黄酮物质结合,
间接证明GSTs参与了类黄酮累积, 具体的作用机
制还需进一步研究。
类黄酮种类的多样性、GSTs的多样性和底物
特异性, 部分GSTs作为配体蛋白还具有多个类黄
酮结合位点, 这些原因导致了不同物种的GSTs在
类黄酮累积中有不同的作用机制。一是GSTs使
GSH与类黄酮共价结合, 形成谷胱甘肽复合物, 被
膜上的MRP识别后, 跨膜转运至液泡; 二是类黄酮
前体物质在细胞质中合成后, 与GST结合, 再经糖
基化、酰化或甲基化修饰转运至液泡膜, 被膜上
的特异运输蛋白识别后, 进入并累积在液泡中。
已有大量研究证实了GSTs作为配体蛋白的功能,
除结合类黄酮物质外, 还可以结合生长素(Bilang和
Sturm 1995)、卟啉原(Dixon等2008)等。这两种作
用机制之间不是相互排斥的, 而是共同参与调节
类黄酮在液泡中的累积(Zhao和Dixon 2009)。
随着GSTs在类黄酮累积中作用的发现, 已有
许多学者开始转向于类黄酮是如何从合成部位(细
胞质)转移至作用位点(主要是液泡), 这些研究也
取得了一定的进展, 但仍有许多问题亟待解决。
如为什么序列差异很大的GSTs也可能具有相似的
张亚真等: 植物谷胱甘肽转移酶在类黄酮累积中的作用 1819
功能, 而序列相似度较高的GSTs却具有不同的功
能; 大多数研究是在植物体外进行, 通过GSTs与类
黄酮成分结合和基因互补模型, 间接证明了GSTs
在类黄酮累积中的作用和可能存在的作用机制,
还缺乏直接证据; GSTs参与类黄酮累积, 是否还存
在着其他作用机制; GSTs具体是如何调节植物体
内类黄酮含量的, 除了将类黄酮转运至液泡内, 是
否还参与了类黄酮在整个植物体内的分配等。因
此, 探究植物GSTs在类黄酮累积中的作用机理, 不
仅能揭示GSTs家族功能的多样性, 为理解植物体
内代谢调控提供理论基础, 也可应用于实际生活
中, 如提升作物的农学特性和食品的营养品质, 这
对于保障人们的身体健康, 预防多种疾病具有最
重要的意义。虽然关于类黄酮物质是如何从合成
部位转运至液泡并在液泡中累积的过程还比较模
糊, 但基因组学的快速发展和基因工程技术的广
泛应用, 为研究类黄酮的转运机制及调控网络提
供了方便、有效的手段。相信在不久的将来, 这
些难题也将会得到解决。
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