全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (11): 1121~1126 1121
收稿 2013-05-29　　修定 2013-09-12
资助 国家自然科学基金(31300164)、教育部博士学科点专项
科研基金(20122103120004)、国家级大学生创新创业
训练计划项目和辽宁省大学生创新创业训练计划项目
(201310157040和201310157042)。
* 通讯作者 (E-mail: 497110804@qq.com; Tel: 024-88487163)。
植物激素相关microRNA研究进展
曹慧颖, 王可, 高何瑞, 张立军, 夏润玺*
沈阳农业大学生物科学技术学院, 沈阳110866
摘要: microRNA (miRNA)是22nt左右的非编码RNA, 主要在转录后水平调节基因的活性。miRNA通过与靶基因的互补位
点结合从而降解靶基因mRNA或抑制其翻译。近年的研究发现, miRNA在植物生长发育中发挥着重要的调控作用。目前
已知一些miRNA参与植物激素信号途径的切入点, 这为我们了解miRNA和植物激素在植物发育中的作用提供了新思路。
本文综述了miRNA参与植物激素信号应答及生物合成的研究进展, 并对一些miRNA在植物激素信号应答中可能的作用进
行了讨论。
关键词: miRNA; 植物激素; 转录后调控; 植物发育
Research Progress on microRNA Involved in Phytohormone Response and
Biosynthesis
CAO Hui-Ying, WANG Ke, GAO He-Rui, ZHANG Li-Jun, XIA Run-Xi*
College of Biological Science and Biotechnology, Shenyang Agricultural University, Shenyang 110866, China
Abstract: MicroRNAs (miRNAs) are non-coden RNAs with about 22 nucleotides, and have post-
transcriptional regulation activities. miRNAs can degrade and/or repress the translation of target genes by
binding to the complementary sites of target genes. Over the past years, miRNAs have been validated to play
crucial roles in plant growth and development. Recent researches have witnessed the identification of
intersection between miRNAs pathways and phytohormone responses, which improves our understanding of
miRNAs and hormone action in developmental control. In this review, we highlight the progress on the current
known relationship of miRNAs with phytohormone signaling, and the potential roles of some specific miRNAs
in hormone signaling were also discussed.
Key words: miRNA; phytohormone; post-transcriptional regulation; plant development
MicroRNA (miRNA)是真核生物及病毒中存
在的一类内源性非编码的单链小RNA。生物体内,
miRNA基因首先在细胞核内转录成前体转录本
(Pri-miRNA), 然后被加工成长度为70~200 nt的
miRNA前体(Pre-miRNA)。这个前体可以形成稳
定的发夹结构, 可被Dicer酶(动物)或Dicer-like酶
(植物) (Ru等2006; Liu等2009b)加工形成成熟的
miRNA。成熟miRNA通过与靶mRNA的3′-UTR互
补配对或编码区结合, 抑制靶基因的翻译或切割
靶基因mRNA实现基因表达的调控(Liu等2009a;
Naqvi等2012)。
激素是植物生长发育的重要调控因子, 在发
育时序、新陈代谢、应激反应等方面起着重要的
调控作用。Lu等(2000)对拟南芥hyl突变体的研究
首次报道了miRNA与脱落酸、生长素及细胞分裂
素信号应答之间存在联系。随后的研究证实 ,
miRNA参与了多种植物激素的信号转导及代谢,
本文将对miRNA参与植物激素代谢及信号应答做
一综述, 并对一些miRNA在植物激素信号应答中
可能的作用进行讨论。
1 miRNA调节植物激素信号转导
1.1 miRNA参与生长素信号转导
在植物激素应答途径中, 生长素与miRNA的
关系研究得最为深入。生长素通过与生长素应答
因子auxin response factor (ARF)相结合影响植物的
生长发育(Kalluri等2007)。目前在拟南芥(Arabi-
植物生理学报1122
dopsis thaliala)中已经鉴定出23个ARF转录因子家
族成员(Hagen和Guilfoyle 2002), 生物信息学分析
发现其中至少有5个ARF基因具有miRNA的互补
位点(Rhoades等2002)。实验证实, miR167通过调
控ARF6和ARF8的表达影响拟南芥雌蕊、雄蕊以
及花瓣的发育 (Wu等2006) , miRl60通过调控
ARF10和ARF16的表达影响拟南芥根冠细胞的形
成(Wang等2005)。过量表达miR160会使根部组织
畸形化发育, 侧根数目增多, 反之如果消除miR160
对其靶基因ARF16和ARF17的抑制作用, 会引起拟
南芥发育形态的严重改变, 表现为开花延迟、植
株矮小、根部缩短、子叶变形、数目增多, 同时,
由生长素所诱导的其它基因表达水平也受到很大
的影响(Mallory等2005; Wang等2005)。另外miR390
可以介导TAS3基因的切割, 所产生的ta2siRNA作
用于ARF2、ARF3、ARF4的mRNA, 以调控拟南
芥侧根发育(Marin等2010; Yoon等 2010)。miRNA
参与生长素应答可能是一个古老的机制。在古老
的陆地苔藓类植物中也能检测到miR160和miR390
的存在, 说明这一机制在高等植物进化的早期就
已经存在了(Axtell和Bartel 2005)。
除了ARF, 生长素的受体也受到了miRNA的
调控。在拟南芥中, miR393 介导调控的靶基因
TIR1、AFB1、AFB2、AFB3所编码的蛋白属于
F-box蛋白(Jones-Rhoades和Bartel 2004), 该蛋白在
植物生长素信号转导过程中起着重要的调控作
用。最近的研究表明, 拟南芥miR393的过量表达
能够抑制生长素信号转导, 明显提高植株对细菌
侵染的抗性(Navarro等 2006)。Xia等(2012)的研究
表明水稻(Oryza sative)中OsmiR393过量表达下调
了TIR1/AFB 家族同源基因的表达, 导致分蘖多、
提前开花、耐盐性和抗旱性降低。
另外 , miRNA还调节生长素的信号网络。
miR164的靶基因之一是拟南芥NAM/ATAF/CUC
(NAC)基因家族的NAC1。NAC1的作用是传递生
长素信号 , 促进拟南芥侧根生长 (Xie等2000 ,
2002)。Guo等(2005)研究发现miR164可以降解转
录因子NAC1的mRNA, 从而下调生长素应答信号,
抑制侧根生长。NAC1的mRNA中与miR164配对
的碱基发生同义突变或miR164表达受抑制都会导
致拟南芥侧根增生。同时生长素能诱导miR164表
达并促进NAC1 mRNA裂解, 表明生长素信号诱导
与miR164调控之间有密切联系。
1.2 miRNA参与赤霉素信号转导
赤霉素(gibberellins, GA)作为植物生长的必
需激素之一, 调控植物生长发育的各个方面, 如种
子萌发、下胚轴的伸长、叶片的生长和植物开花
时间等(Yamaguchi 2008)。Achard等(2004)研究显
示miR159通过调控GA信号影响花发育。miR159
降解转录因子GAMYB, GAMYB是赤霉素信号转
导途径中一个重要的促进因子 , 在植物种子萌
发、茎的伸长、开花诱导和花药发育过程中发挥
着极其重要的作用。当miR159受到赤霉素的诱导
表达水平增加后, GAMYB基因的表达下降, 导致花
分生组织特异性基因LEAFY活性下降, 最终开花延
迟, 花药发育受扰。
Yu等(2012)的最新研究, 揭示了调控开花的两
条内源途径——赤霉素和年龄途径的相互作用。
在赤霉素途径中, 存在一类转录抑制因子DELLA
蛋白, 赤霉素通过解除DELLA对开花关键基因
LFY和SOC1的抑制来促进开花。年龄途径则是通
过miR156的靶基因SPL直接激活AP1、FUL和
SOC1等MADS-box基因的表达诱导植物开花。进
一步研究表明, 赤霉素信号传递的关键分子DELLA
与miR156的靶基因SPL存在直接的蛋白相互作
用。DELLA与SPL异源二聚体的形成降低了SPL
的转录激活活性, 导致下游基因miR172、FUL和
SOC1的激活受到阻遏, 进而延迟了植物的开花。
这些发现不仅阐明了DELLA蛋白抑制MADS-box
基因表达的分子机制, 同时也揭示了年龄和赤霉
素这两条控制开花的内源途径之间的相互关系。
1.3 miRNA参与油菜素内酯信号转导
最近有研究报道, 一种在水稻幼穗和谷粒中
天然高水平表达的miRNA: OsmiR397, 其过表达
可以使谷粒增大, 促进圆锥花序分枝, 使得田间试
验中谷粒总产量增高达25% (Zhang等2013)。这是
首次关于miRNA在控制植物种子大小和谷粒产量
中发挥正调控作用的报道。OsmiR397是通过下调
它的靶基因OsLAC来增高谷粒产量的。OsLAC编
码产物是一种漆酶(laccase)样蛋白, 该研究证实此
蛋白与植物对油菜素内酯(brassinosteroids)的敏感
性有关。
曹慧颖等: 植物激素相关microRNA研究进展 1123
2 miRNA调控植物激素合成
2.1 miR319调控茉莉酸生物合成
茉莉酸类物质(jasmonates, JAs)是茉莉酸(jas-
monic acid, JA)及其挥发性甲酯衍生物茉莉酸甲酯
(methyl-jas-monate, MeJA)和氨基酸衍生物的统称,
是高等植物中普遍存在的植物激素。Schommer等
(2008)报道miR319参与了茉莉酸生物合成进而控
制植物衰老。miR319的靶标是转录因子TCP
(TEOSINTE BRANCHED/CYCLOIDEA/PCF)的
mRNA, TCP通过调控JA生物合成进程的关键酶基
因LOX2从而控制着JA 的生物合成。研究进一步
指出miR319靶向作用的TCPs通过控制JA的生物
合成进程从而正调控植物叶的衰老。植物中miR319
含量越高, 靶向作用的 TCP 转录因子数量就越少,
这就导致茉莉酸合成量更少, 从而延缓了植物的
衰老, 而这个调控过程可以被激素处理阻断。
2.2 miRNA调控细胞分裂素合成
关于miRNA与细胞分裂素的合成, Peng等
(2013)利用高通量测序方法鉴定了水稻灌浆期
miRNA表达变化并预测了它们的靶基因, KEGG数
据库分析显示, 共有27类175个miRNA参与了玉米
素生物合成。其中miR396a和miR396b被假定调控
玉米素核苷合成蛋白, miR1862假定调节顺式玉米
素葡萄糖基转移酶。生物信息学为我们研究
miRNA与细胞分裂素之间的关系提供了思路, 但
还需要实验验证。
3 植物激素影响miRNA表达
对于研究激素与miRNA之间的调控关系, 可
以在植物生长发育过程中施加外源激素 , 分析
miRNA的表达变化。Liu等(2009c)报道6-BA处理
水稻幼苗后miR172和miR319表达下调。miR172
的靶基因AP2是花发育ABC模型中的同源异型基
因, miR172对靶基因AP2的调节不是切断mRNA分
子, 而是以抑制mRNA的翻译的方式(Aukerman和
Sakai 2003; Chen 2004)。miR172通过抑制AP2的
功能调节花器官的模式形成(Zhao等2007; 黄赫和
徐启江2012)。这些结果显示, 细胞分裂素可能通
过miRNA途径调控花的发育。
脱落酸(abscisic acid, ABA)主要调节种子发
育、幼苗生长、叶片气孔行为和植物对逆境的适
应 , 是一种重要的植物激素。目前 , 已有多种
m i R N A被证实参与了非生物胁迫反应 , 几种
miRNA已被证实参与了ABA信号途径。
Sunkar和Zhu (2004)报道ABA处理拟南芥后,
miR393表达显著上调, miR397b和miR402略有上
调 , 而miR389a和miR319表达下调。Reyes等
(2007)在拟南芥萌发过程中施加ABA, 萌发1 d的
幼苗就检测到miR159表达增加, miR159在施用
ABA后4~8 h积累最多, 含量增加了几乎5倍。另外
在MS培养基上萌发的种子进行干旱处理8 h后,
miR159的表达也增加。miR159可以介导转录因子
MYB101和MYB33降解, 过量表达miR159将会导致
MYB101和MYB33的mRNA水平下降, 使植物对
ABA不敏感。然而过表达不被剪切的MYB101和
MYB33的转基因植物对ABA处理敏感。这些结果
说明在种子萌发过程中, miR159发挥了重要的调
控作用 , 并且调控ABA信号途径上MYB101和
MYB33的降解。
最近, 有报道在水稻中miR167和miR413也受
到ABA调控, 说明这两种小RNA可能也参与胁迫
适应(Liu等2009c)。miR167受到ABA调控后表达
明显下调, 而miR413表达上调。miR167的靶基因
已被证实是ARF6和ARF8 (Wu等2006), ABA下调
miR167的表达, 可能引起ARF6和ARF8 mRNA积
累或者翻译增加。由于ARF6和ARF8在雌蕊群和
雄蕊群的发育以及成熟度的调控中起着重要作用
(Ru等2006; Wu等2006), 它们的过量表达将促进雌
蕊和雄蕊的发育或者导致植物早熟。因此, 在胁
迫条件下miR167表达下调可能导致植物早熟。
在植物的生命周期中, 从种子萌发到果实成
熟, 甚至是非生物胁迫保护方面, 乙烯(ethylene)都
扮演着重要的角色。然而到目前为止, 关于乙烯
与m i R N A的相互作用报道较少 ( L i u和C h e n
2009)。Liu等(2009c)用不同浓度的乙烯处理水稻
幼苗, 然后检测在水稻和拟南芥中都保守存在的
22种miRNA, 结果显示miR159和miR394表达水平
下降。Chen等(2012)用乙烯前体氨基环丙烷羧酸
(ACC)处理蒺藜苜蓿, 通过高通量测序方法检测到
miR159、miR164、miR169、miR319、miR390及
miR396等6类miRNA表达水平发生改变。这些研
究暗示乙烯某些生物功能的发挥可能也要依赖
miRNA途径。
植物生理学报1124
4 miRNA与激素信号构成植物发育调控网络
植物激素是经典的生长调节物质 , 随着
miRNA研究的深入, 发现多种miRNA与激素信号
构成信号网络, 共同调节生长发育。图1简单归纳
了miRNA与激素调控植物发育的信号网络。从图
1可以看出, 目前对miRNA和激素调控花发育的研
究较多。如miR159和miR156通过调控GA信号影
响花发育(Achard等2004; Yu等2012), 细胞分裂素
通过miR172调控花的发育(Zhao等2007; Liu等
2009c; 黄赫和徐启江2012), miR167通过调控ARF6
和ARF8的表达影响拟南芥雌蕊、雄蕊以及花瓣的
发育(Ru等2006; Wu等2006), miR393通过结合生长
素受体家族基因TIR1和AFB来维持花的正常发育
(Navarro等2006; Nag和Jack 2010; Xia等2012)。
图1 miRNA与激素调控植物发育的信号网络
Fig.1 A diagrammatic representation of the interaction between miRNAs and phytohormone in plant development
→表示正调控, ⊥表示负调控。
另外研究较多的是miRNA和植物激素对根发
育的调控。例如miRl60通过调控ARF10和ARF16
的表达影响拟南芥根冠细胞的形成(Wang等2005),
miR164可以下调生长素应答信号, 抑制侧根生长
(Guo等2005), miR390影响ARF2、ARF3、ARF4的
mRNA, 以调控拟南芥侧根发育(Marin等2010;
Yoon等2010)等。
除了花和根的发育, miRNA和植物激素还调
控果实发育及叶片发育。如miR397通过调控植物
对油菜素内酯的敏感性控制谷粒大小及圆锥花序
分枝(Zhang等2013), miR319参与了茉莉酸生物合
成进而控制植物叶片发育(Schommer等2008; 罗茂
等 2011)。
miR159出现在多个植物激素信号通路中, 它
可以受到GA和ABA的调控表达量上调(Achard等
2004; Reyes和Chua 2007), 又会受到乙烯的调控表
达量下调(Liu等2009c)。乙烯诱导的miR159表达
量下调将会导致编码GAMYB相关蛋白的mRNA
积累, 从而开启开花程序。这与前人的研究结果
是一致的, 即乙烯可以促进开花, 过表达miR159可
以导致开花延迟(Achard等2004)。同时, 乙烯抑制
植物生长, 与GA的作用的是拮抗的。这些结果表
明, 乙烯和GA介导的开花时间之间的拮抗关系, 至
少部分依赖miR159。GA、乙烯和miR159拮抗之
间相互作用的内在机制, 仍需进一步研究。
5 结语
植物miRNA的功能, 经过十余年的研究, 取得
了很大进展, 但是还没有一个miRNA家族同时在
如下两方面阐明功能: (1)对某个miRNA基因家族
成员全部功能缺失突变体进行详细研究; (2)分析
曹慧颖等: 植物激素相关microRNA研究进展 1125
靶基因的蛋白表达模式来确定对靶基因的翻译抑
制程度。即使对拟南芥中研究最全面的miRNA,
也没有对整个miRNA家族进行更深入的研究
(Rajagopalan等2006), 因此还有许多工作需要去做,
在未来一段时间内, miRNA还将是植物领域研究
的热点。
近期研究结果表明, miRNA也可以在植物体
内移动, 发生异位调节作用。例如, Martin等(2009)
根据嫁接实验结果推测, miR172可以在不同细胞
之间运输。Carlsbecker等(2010)通过对拟南芥根的
原位杂交发现, miR165a和166b可以从内皮层进入
维管细胞, 降解转录因子Phabulosa。尽管miRNA
如何运输尚不明确, 但是这种迁移让miRNA在发
育过程中扮演了重要角色。这样, miRNA就继激
素、蛋白及其他小RNA之后, 成为另一类移动的
分子, 完成了器官发育过程中细胞之间的重要通
讯。因此研究miRNA调控植物发育的机制, 具有
重要理论意义。
激素作为植物体内的痕量信号分子, 对于调
节植物的各种生长发育过程和环境的应答具有十
分重要的作用。目前已有多种miRNA被证实参与
了植物激素的应答及合成, 但是激素种类主要是
生长素和赤霉素, 对于细胞分裂素、乙烯以及其
他激素的相关研究很少。同时miRNA种类繁多,
不同的物种中总有新的miRNA被发现, 因此阐明
miRNA与植物激素之间的作用关系还有很长的路
要走。
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