全 文 ：植物生理学通讯 第 45 卷 第 2 期，2009 年 2 月 187
ABA与植物的耐盐性
刘琳, 曾幼玲, 张富春 *
新疆大学生命科学与技术学院, 新疆生物资源基因工程重点实验室, 乌鲁木齐 830046
ABA and Salt Tolerance of Plant
LIU Lin, ZENG You-Ling, ZHANG Fu-Chun*
Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering, College of Life Science and Technology, Xinjiang
University, Urumqi 830046, China
提要: 文章介绍近年来ABA与植物耐盐性的研究进展。
关键词: 植物; ABA; 信号转导; 耐盐性
收稿 2008-11-03 修定 2008-12-22
资助 新疆维吾尔自治区科技重大专项(200731138-3)和国家
自然科学基金(3 04 6 0 0 15 )。
* 通讯作者(E-mail: zfcxju@xju.edu.cn; Tel: 0991-8583517)。
土壤盐渍化严重影响全球农业生产与生态环
境。高盐度将导致植物体内离子紊乱, 引起植物产
量降低, 死亡率升高, 全球至少有 20% 的灌溉土地
都受到盐胁迫的严重危害(Yamaguchi和Blumwald
2005)。植物激素脱落酸(abscisic acid, ABA)在植
物应答逆境胁迫中有至关重要的作用(Verslues 和
Zhu 2007)。通过诱导气孔关闭, 提高与盐胁迫相
关的基因表达等一系列胁迫应答反应, ABA信号诱
导植物向抗盐代谢调节途径转化, 最终增强植物对
外界高盐环境的适应性, 缓解受盐胁迫危害的程
度。ABA与植物耐盐性关系是植物耐盐生理研究
中的热点, 有关盐胁迫对植物体内ABA合成和分布
的影响, 盐胁迫下ABA的信号转导, ABA诱导与盐
胁迫相关基因的表达以及ABA对植物盐胁迫响应
的调控作用等问题的研究已取得一定的进展, 本文
主要就 ABA 与植物耐盐性之间的关系进行介绍。
1 盐胁迫对ABA生物合成与分布的调控
盐胁迫条件下, 植物体内ABA含量增加, 这种
效应主要是通过激活ABA合成和抑制其降解途径
实现。高等植物中ABA的主要合成场所是根冠和
叶, 合成之后运输至其他部位积累起来。通过对
ABA生物合成缺陷型和ABA不敏感型突变体的生
物化学和遗传学分析, 高等植物尤其是拟南芥的
ABA 生物合成途径已基本阐明(Wasilewska 等
2008)。低盐胁迫下胡杨苗木根部ABA的生物合成
增加(Chen等2003), 长期盐胁迫下胡杨也能保持较
高浓度的ABA (Chang等 2006)。盐胁迫诱导ABA
合成主要是通过调节ABA合成基因的转录水平实
现, 高盐环境诱导ABA合成相关基因的表达量上调,
从而大量合成 ABA 促进植物对外界胁迫的适应
性。ABA本身也可以诱导ABA合成途径中关键酶
的表达, 合成的ABA通过正向反馈机制进一步促进
ABA合成, 从而增强ABA信号转导途径, 促使植物
更好的适应外界高盐环境(Zhu 2002) (图 1)。同
时, 植物体内ABA的降解和失活途径也很关键, 有
效的降解和失活可以保证植物在胁迫条件去除后迅
速下调ABA含量, 恢复正常的代谢水平以适应外界
环境(Zhang 等 2006)。
植物体内 ABA 分配有差异, 植物的不同部位
ABA含量不同。一般情况下, 正常植株中根系ABA
含量比叶中的高。细胞水平上的放射免疫技术分
析表明, 正常细胞内 ABA 均匀分布, 溶质、核、
叶绿体和细胞壁中含量均相等(Pastor等1999)。盐
胁迫处理可促进植物体内 ABA 的再分配, 局部的
ABA浓度提高有利于增强作物的抗逆性。ABA作
为一种化学信号, 在植物的地下和地上部分之间传
递胁迫信息的过程中可能起重要作用。根细胞产
生的ABA传递至质外体后, 沿着蒸腾流经过木质部
运输到植物的地上部, 参与一系列相关生理活动(如
气孔运动, 光合调控等快速过程)和基因的表达(慢
速过程), 从而缓解胁迫带来的伤害(Hartung和Jiang
2007)。同时叶中合成的ABA也可以通过韧皮部运
转到根部, 在根中储存一部分, 另一部分再通过木
质部导管进行循环。pH值的变化对叶组织中ABA
的再分布过程也起关键作用, 木质部中ABA浓度变
化不明显的情况下植物可通过调节其内部pH值控
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制气孔的闭合(Hartung等2002)。ABA的重新分布
有利于盐胁迫下植物体内代谢方式的调整, 以适应
外界高盐环境, 从而缓解盐胁迫的伤害程度。
2 盐胁迫与ABA信号转导
植物体内存在复杂和多层次的信号转导网络
调控系统, 盐胁迫会引起一系列的信号转导过程, 其
中ABA信号转导途径在盐胁迫的应答反应中起关
键作用。植物体通过准确感知 ABA 信号, 经由以
受体为中心的信号识别, 第二信使为中心的胞内信
号转换, 蛋白质磷酸化为中心的信号放大等一系列
信号转导过程, 最终诱导植物发生相应的生理变化
来缓解外界高盐环境带来的伤害(图 1)。蛋白质的
可逆磷酸化是ABA信号转导过程中的重要作用机
制, ABA可激活CDPKI和CDPKIa等蛋白激酶, 这
些蛋白激酶作为调控因子促使相关蛋白质(如亮氨
酸锌指结构bZip转录因子)发生可逆磷酸化(Pernas
等 2007; Liu 等 2008; Zhu 等 2007), 从而激活下游
相关抗盐基因的表达, 调控植物的代谢途径以适应
盐分环境。但迄今有关ABA受体蛋白和受ABA调
控的磷酸化靶蛋白尚有很大一部分未清楚(He和Li
2008), 还需进一步分离和鉴定, 同时植物中存在多
条蛋白磷酸化 / 去磷酸化途径, 每一条途径在信号
转导中的具体作用机制以及这些途径之间的相互关
系也有待深入研究。
在气孔开闭信号转导途径中, ABA可通过调节
保卫细胞气孔的开闭减少盐胁迫下植物蒸腾作用引
起的水分散失。植物保卫细胞在质膜外侧与细胞
内部均含有感受 ABA 的作用位点, 通过准确感知
ABA 信号启动下游一系列的信号转导过程。尽管
有关参与气孔开闭的ABA受体蛋白尚不清楚, 但对
参与该过程的很多蛋白激酶、蛋白磷酸酶和二级
信号分子已有了一定程度的了解。如ABI1和ABI2
基因编码的 2C 型丝氨酸 / 苏氨酸蛋白磷酸化酶可
作为负调控因子在ABA信号转导途径中发挥关键
作用(Liu 等 2008)。Ca2+、Mg2+、NO 以及活性
氧物质(ROS)等(Bright 等 2006; Garcia-Mata 和
Lamattina 2007)均可作为信号转导途径中的第二信
使参与ABA信号转导, 目前, NO与ROS作为信号
分子已成为逆境生物学研究的重大课题(Yan 等
2007)。在 ABA 调控气孔开闭过程中, Ca2+ 作为传
递信号发挥重要作用(Guo等2008), ABA通过与保
卫细胞上的受体相结合, 促进Ca2+从液泡释放至胞
质中, 同时胞外Ca2+也通过阳离子通道进入胞质, 于
是胞质 Ca2+ 浓度升高。高浓度的 Ca2+ 可抑制质膜
H+泵和K+内流通道, 激活Cl-外流通道和K+外流通
道, 诱导磷脂酸的产生, 提高胞内 pH 值, 最终导致
保卫细胞中 K+ 和 Cl- 外流, 细胞膨压降低, 从而引
起气孔关闭(MacRobbie 2006)。
图 1 盐胁迫下 ABA的生物合成和信号转导(Jia 等 2002; Zhang 等 2006; Zhu 2002)
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盐胁迫下, ABA在植物体内可以通过不同的途
径调控多种胁迫相关酶活性、离子通道以及基因
的表达。这些信号途径之间以各种不同的方式相
互联系、相互影响, 形成复杂的信号转导网络系
统, 共同调控植物的生理反应, 最终形成适应高盐
环境的代谢途径。
3 ABA对盐胁迫基因表达的诱导
ABA可诱导一系列与盐胁迫相关基因的表达,
这些胁迫诱导基因的表达有助于修复受损细胞, 减
少盐渍环境对植物带来的伤害。高盐度主要诱导
植物产生两大类抗盐蛋白: 第一类是功能蛋白, 包
括水通道蛋白、离子转运蛋白(如H+-ATPase, Na+/
H+ 逆向转运蛋白, H+-PPase)、调渗蛋白(OSM 蛋
白) 、渗透保护物质生物合成相关蛋白( 如脯氨
酸、甜菜碱合成酶) 、晚期胚胎发生富集蛋白
(LEA 蛋白)、蛋白转换酶以及抗氧化物酶(如超氧
化物岐化酶、过氧化氢酶)等, 这类蛋白分子可直
接参与胁迫应答反应, 修复高盐环境给植物带来的
损伤。第二类为调节蛋白, 包括转录因子、蛋白
激酶、蛋白磷酸酶及相关信号分子(如钙调素, 钙
调素相关蛋白)等, 这类蛋白可通过直接参与盐胁迫
信号转导途径, 或通过间接调节盐胁迫相关效应分
子的表达和活性(如盐胁迫相关基因表达的蛋白因
子)来抵抗外界盐胁迫, 从而实现对植物的保护。
这两类蛋白基因中有相当一部分需要ABA参与其
表达过程, 属于 ABA 依赖型(表 1)。
ABA对盐胁迫下游响应基因的表达调控主要
发生在转录水平上, 内源或外源ABA可通过两条路
径调控ABA依赖基因的表达, 一条途径需要诱导合
成新的中间蛋白, 中间蛋白可作为转录因子(如
MYC/MYB家族转录因子)作用于靶序列从而促成
相关基因的表达。另一条途径直接受ABA响应元
件(ABA responsive element, ABRE)和偶联元件
(coupling element, CE)等顺式作用元件和反式作用
因子的调控,而不需要新蛋白的生物合成(图 1)。
ABA响应元件ABRE: PyACGTGGC是ABA表达依
赖型基因的一种主要顺式作用元件, 这一保守序列
首先于小麦的 Em 基因(Carles 等 2002)和水稻的
RAB16 基因(Ono 等 1996)中发现。ABRE 可与其
相应的bZip家族转录因子结合并诱导基因的表达,
如拟南芥脱水相关rd29B基因含2个ABRE关键元
件, AREB1和AREB2两个bZip家族转录因子通过
ABA激活的蛋白激酶介导的磷酸化活化后, 与基因
启动子区的ABRE结合参与rd29B的诱导表达。对
依赖ABA表达的基因来讲, ABRE是一个非常重要
的顺式作用元件, 但还有很多其他的顺式作用元件
尚待研究, 如 CE、MYB 和 MYC 蛋白识别位点
(MYBR 和 MYCR)、NAC 蛋白识别位点(NACR)
等。而且只存在单拷贝的 ABRE 并不能顺利调控
ABA诱导基因的表达, 通常需要多个拷贝或与其他
元件协同作用来发挥功能(Niu 等 2002)。
尽管ABA可介导盐胁迫反应和诱导胁迫相关
基因表达, 但并不是所有的盐胁迫反应都依赖ABA,
不依赖ABA的调控途径也反映出盐胁迫信号转导
的多层次性和复杂性。同时, 虽然在 ABA 转录水
平上调控盐胁迫相关基因表达的研究已很多, 但其
具体途径仍不完全明确, 还需进一步探讨。
4 ABA对植物响应盐胁迫的调控
盐胁迫下植物内源 ABA 含量升高, 同时外施
ABA 也能增强植物对盐胁迫的耐受性(Khadri 等
2007; Gomez-Cardenas 等 2003)。Mills 等(2001)发
现ABA能提高离体细胞对盐度的适应性并促进相
关蛋白质的合成。对耐盐性不同的植物, 如棉花、
大麦、番茄和菜豆等的研究表明, ABA 可调节这
些植物对长期盐胁迫的适应性(Liu等 2008)。ABA
可通过降低叶片气孔导度, 提高渗透调节物质含量,
增强离子的选择性吸收, 调控光合作用, 以及加强
活性氧物质的清除等方式来调控植物代谢, 于是细
胞由活跃的生长状态向适应胁迫状态转化, 最终调
控植物适应外界高盐环境。盐胁迫下ABA对植物
的调控有以下几方面的作用。
4.1 气孔导度 ABA可通过调节气孔导度降低蒸腾
失水, 通过保持细胞水分增强植物对盐胁迫的耐受
力。盐胁迫下植物根系受盐分影响产生大量ABA,
根细胞产生的ABA经由根质外体, 通过木质部液流
运输到植株地上各个部分。ABA在叶中的大量积
累可导致叶扩张速度下降, 促进气孔的关闭, 从而
降低植物的蒸腾失水率以及盐分的根冠运输, 于是
盐分离子随着蒸腾作用由根部向茎叶的运输和积累
等减少, 最终减轻盐胁迫对植物的伤害(Hartung等
2005)。ABA参与的气孔调控途径在许多高等植物
中已有研究(Melhorn 等 2008; Escher 等 2008)。
4.2 渗透调节 ABA不仅参与气孔的闭合调控途径,
它在诱导渗透调节物质积累的过程中也起关键作
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表1 盐胁迫下受ABA诱导调控的植物基因
基因 功能 植物 参考文献
HVP1, HVP10 液泡膜焦磷酸酶 小麦 Fukuda和 Tanaka 2006
TaNHX2 液泡膜 Na+/H+ 逆向转运蛋白 小麦 Yu 等 2007
VHA 液泡膜质子泵 小麦 Zhao 等 2009
GuPIP1 水通道蛋白 甘草 Wang 等 2007
ZmMIP 水通道蛋白 玉米 Zhu 等 2005
LEA4-1 胚胎晚期富集蛋白 甘蓝型油菜 Dalal 等 2009
E m 胚胎晚期富集蛋白 水稻 Bostock 和 Quatrano 1992
Osp5cs ∆ - 二氢吡咯 -5- 羧酸合成酶, 催化脯氨酸合成 刺梨仙人掌 Silva-Ortega 等 2008
BADH 甜菜碱醛脱氢酶,催化甜菜碱合成 高粱 Saneoka 等 2001
Zmspds1 参与多胺的生物合成 玉米 Jimenez-Bremont 等 2007
OsAPx8 抗坏血酸过氧化物酶,清除活性氧 水稻 Hong 等 2007
NCED3 9- 顺式 - 环氧类胡萝卜素二加氧酶, 催化 ABA 合成的限速酶 拟南芥 Barrero 等 2006
AAO3 脱落酸醛氧化酶, 催化 ABA 合成 拟南芥 Barrero 等 2006
ABA1 玉米黄质环氧化酶, 催化 ABA 合成 拟南芥 Barrero 等 2006
PEPC-k 参与 C4 和 CAM 植物的 CO2 同化固定 高粱 Monreal 等 2007
CaAMP1 抗菌素蛋白, 增强胁迫耐受性 辣椒 Lee 和 Hwang 2009
GmOLPa 病程相关蛋白家族 5, 逆境胁迫下起保护作用 大豆 Onishi 等 2006
rd29A 强亲水性蛋白, 参与逆境胁迫应答 拟南芥 Narusaka 等 2003
LLA23 小的热稳定蛋白, 逆境胁迫下起保护作用 百合 Yang 等 2005
osr40c1 结构蛋白, 防止细胞失水, 保持细胞刚性 水稻 Moons 等 1997
OsCOIN 转录因子, 提高脯氨酸含量 水稻 Liu 等 2007
LtWRKY21 转录因子, 激活受 ABA 诱导的启动子 三齿阿瑞拉 Zou 等 2007
AtMYB44 转录因子, 促进气孔闭合 拟南芥 Jung 等 2008
GmbZIP 转录因子, 负调控 ABA 信号通路 大豆 Liao 等 2008
OsbZIP23 转录因子, 正调控 ABA 信号通路 水稻 Xiang 等 2008
JERF1 乙烯应答因子, 调控 ABA 合成 烟草 Wu 等 2007
OsBZ8 ABA 响应元件结合因子, 在转录和转录后水平调控胁迫应答 水稻 Mukherjee 等 2006
TMAC2 ABI5 结合蛋白, 负调控 ABA 和盐胁迫应答 拟南芥 Huang 和 Wu 2007
EIN2 核蛋白, 参与多种胁迫应答 拟南芥 Wang 等 2007
PP2Ac-2 蛋白磷酸酶 2A 亚基 拟南芥 Pernas 等 2007
ABI1, ABI2 2C 型丝氨酸 / 苏氨酸蛋白磷酸酶 拟南芥 Liu 等 2008
CIPK14 蛋白激酶, 磷酸化 ABA 响应转录因子 拟南芥 Qin 等 2008
CPK4, CPK11 蛋白激酶, 磷酸化 ABA 响应转录因子 ABF1 和 ABF4 拟南芥 Zhu 等 2007
TAS14 磷酸化的蛋白, 参与盐胁迫和干旱胁迫应答 烟草 Godoy 等 1990
HVA1 编码 22 kDa 蛋白, 参与胁迫应答 大麦 Hong 等 1992
AtHK1 非乙烯受体组氨酸激酶, 参与胁迫应答 拟南芥 Tran 等 2007
AtCBG GTP 酶, 感受和传导 Ca2+ 信号 拟南芥 Jayasekaran 等 2006
用。盐胁迫下, ABA 可诱导植物体内脯氨酸、甜
菜碱、可溶性糖和多胺等小分子有机物质的大量
积累。脯氨酸可作为胞质渗压剂、氮源、酶和
细胞结构的保护剂和自由基的清除剂对植物起保护
作用。已有的研究表明, 脯氨酸合成的关键代谢酶
P5C合成酶(P5CS)受盐和ABA诱导, ABA信号可调
控盐胁迫下 P5CS 基因的表达(Silva-Ortega 等
2008)。在亚速尔月桂(Laurus azorica)中发现ABA
与脯氨酸的合成密切相关(Sanchez-Diaz 等 2008)。
ABA通过促进根和叶中脯氨酸含量的增加, 提高叶
的渗透能力和水势保持力, 从而加大根和叶中的水
势差, 有效缓解高盐环境带来的渗透胁迫。甜菜碱
可提高细胞中复合蛋白的稳定性, 在保持细胞与外
界环境的水分和离子平衡中起作用, 可有效提高植
物的耐盐性。Saneoka 等(2001)的研究表明, 催化
甜菜碱合成的关键酶甜菜碱醛脱氢酶(betaine alde-
hyde dehydrogenase, BADH)的表达受盐和 ABA 诱
导, ABA在盐诱导的甜菜碱和BADH mRNA的积累
中发挥作用。可溶性糖既是一种渗透调节剂, 也是
合成其他有机溶质的碳骨架和能量来源, 还可在细
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胞内无机离子浓度高时保护酶类。M a ya b a 等
( 2 0 0 1 ) 发现用 A B A 处理仙鹤藓( A t r i c h u m
androgynum)可明显增加植株体内可溶性糖的含量,
从而维持胁迫条件下膜的稳定性和完整性, 避免细
胞膜相结构的破坏。Jimenez-Bremont 等(2007)的
结果表明, ABA可在转录水平上调控玉米Zmspds1
基因的表达。Zmspds1 基因在诱导多胺合成过程
中起着关键作用。多胺这类小分子脂肪族含氮碱
可维持植物在逆境条件下的细胞中大分子的构像,
清除活性氧物质, 维持生物膜稳定性和渗透调节, 对
提高植物的耐盐性有积极作用(Sanchez 等 2005)。
脯氨酸、甜菜碱、可溶性糖和多胺等小分子有机
渗调物质的积累在一定范围内都可维持盐胁迫下细
胞的正常膨压和代谢功能, 从而提高植物的渗透调
节能力, 因而植物在低水势的盐渍条件下仍可得到
充足水分。
4.3 调节离子的选择性吸收 除了渗透调节以外, 维
持胞质的离子稳态平衡也是提高植物耐盐性的关键
因素。植物主要通过离子区隔化将过量的 Na+ 区
隔化到液泡中或是直接将盐分离子排出胞外来维持
胞质中的低 Na+ 水平, 这一过程主要是通过质膜
Na+/H+ 逆向转运蛋白和液泡膜Na+/H+ 逆向转运蛋
白实现, H+-ATP 酶和 H+-PPase 为其提供原始驱动
力(Mansour 等 2003)。盐胁迫下, ABA 参与质膜
ATP 酶和液泡膜 ATP 酶的有关修饰过程(Janicka-
Russak 和 Klobus 2007), 提高质子泵活性, 为 Na+/
H+逆向转运蛋白提供更多的驱动力, 加强Na+的外
排和离子区域化, 从而缓解盐离子对植株造成的毒
害。
K+是植物生长和代谢所必需的大量元素和渗
透调节组分, 在植物抗盐过程中起作用, 所以 Na+
诱导组织内K+含量降低常常是造成盐害的原因之
一(陈敏等 2007)。由于 K+ 与 Na+ 有相似的离子半
径和水合能, 许多K+转运体不能将二者区分开, Na+
对 K+ 的吸收有竞争性抑制作用(Pardo 和 Quintero
2002)。盐碱化土壤中的作物往往受Na+ 毒害和K+
亏损的双重伤害, 因此对Na+和K+选择程度的高低
是影响植物抗盐能力强弱的一个重要因素。ABA
可有效降低植株体内盐分离子浓度, 减少盐离子在
芽中的分布, 维持植株中较高的 K+/Na+ 比, 缓解盐
胁迫对植株造成的危害(Khadri 等 2007)。ABA 还
可诱导胡杨选择性地吸收 Ca2+, 这说明盐胁迫下
ABA能诱导并加强植株对离子的选择吸收(Chen等
2001)。选择吸收的离子既可拮抗盐分离子的毒
害, 也有益于维护细胞膜的稳定性, 促进植物在外
界高盐浓度下长期的控制吸收和传输功能, 提高植
物对盐分离子的耐受性。
4.4 调节光合作用及与其相关的指标 盐胁迫下, 植
物叶绿体受损, 相关光合酶失活或变性,导致植物体
光合速率降低, 同化产物减少, 同时盐离子的积累
也会导致类囊体膜糖脂和不饱和脂肪酸含量下降,
最终影响细胞膜的光合特性(Paridaa和Das 2005)。
ABA可通过缓解NaCl对植物生长和同化作用的抑
制有效降低盐分离子对植物带来的伤害。通过启
动胁迫下植物的光能利用和耗散机制(如光呼吸途
径、Mehler 反应), ABA 可增强盐胁迫下叶通过光
化学反应对捕获光能的利用率(吴锡冬等2006), 这
一光破坏防御机制可有效降低盐胁迫对植物光合系
统的伤害。外源ABA可加速植物光系统 II核心复
合物光合失活状态的恢复过程, 维持光合器官的稳
定性, 促进叶的光能捕获和转换, 增强光合作用, 缓
解盐胁迫对植物的伤害作用(Saradhi 等 2000)。
ABA在松叶菊属植物通过C3途径转变为CAM途径
过程中同样起关键作用, 这种光合途径的改变会导
致植物的水耗减少, 在长期的盐胁迫条件下夜间可
开放气孔, 吸收和固定 CO2, 从而降低蒸腾水的损
失。磷酸羧化酶在高等植物的代谢过程尤其是在
C4植物和CAM植物光合作用的CO2固定以及协调
植物体碳和氮的代谢中起关键作用, Monreal 等
(2007)发现, 盐胁迫下ABA可能通过抑制泛素蛋白
酶体途径抑制磷酸羧化酶激酶的降解, 提高磷酸羧
化酶的活性, 从而增强植物对高盐的适应性。Jia
和 Lu (2003)的研究表明, 长期(数天)对玉米植株
施加外源ABA可以提高其同化固定CO2的能力和
叶黄素循环, 从而增强植株对光合抑制的抵抗力, 而
短期(数小时)的ABA处理却加剧植株的光合抑制,
这可能是由于短期ABA处理降低了叶气孔导度, 从
而植株同化CO2的能力下降, 光合伤害产生。有关
ABA对植物光合作用的影响机制还需进一步探讨。
4.5 活性氧的清除 盐胁迫下植物细胞内NaCl过量
积累, 致使活性氧的产生与清除之间的动态平衡受
到破坏, 活性氧物质如超氧化物、过氧化氢等能通
过对油脂的氧化作用以及对蛋白质和核酸的氧化作
用(Shao 等 2008)而严重破坏植物体的正常新陈代
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谢。抗氧化酶类可明显降低活性氧物质含量, 对植
物抵抗盐胁迫诱导的氧化伤害有重要作用。据报
道, 外源 ABA 可提高超氧化物岐化酶(SOD)、过
氧化氢酶(CAT)和抗坏血酸过氧化物酶(APX)等抗
氧化物酶的活性和加强细胞内过多活性氧的清除作
用(Hu等 2006; Zhuang等 2007)。ABA发挥作用的
机制可能是通过胁迫信号转导, 激活抗氧化防护酶
基因如SOD和APX的表达提高植株体内抗氧化酶
水平(Agarwal等2005)。ABA也可能通过调整相关
过氧化物酶同工酶的活性, 从而改变植物代谢途径
以减轻盐分离子对细胞的伤害, 提高植物适应高盐
环境的能力。除此之外, ABA 还可以诱导提高抗
坏血酸(AsA)、还原谷胱甘肽(GSH)和类胡萝卜素
(CAR)等非酶抗氧化物质含量。ABA 通过增加植
物体整个抗氧化防护系统(酶和非酶系统)的活性或
含量最终降低活性氧自由基水平, 维持氧自由基产
生与清除之间的动态平衡, 从而保护细胞膜系统的
完整性, 最终缓解盐胁迫对植物体带来的氧化伤
害。
5 结语
ABA对植物耐盐性的提高有明显的改善作用,
通过一系列的信号转导途径, ABA可诱导植物体内
胁迫相关基因大量表达, 促使植物代谢途径适应外
界的高盐环境, 通过调节气孔导度, 增强渗透保护,
区隔排除盐分离子, 缓解光合抑制, 清除活性氧物
质种种途径增强植物对外界高盐环境的耐受性。
近年来, 有关ABA与植物耐盐性关系的研究进
展迅速, 但以下几个问题仍待进一步探讨: (1)虽然
通过对ABA生物合成缺陷型和不敏感型突变体的
生化和遗传学分析已基本了解高等植物中ABA的
生物合成途径和中间代谢过程, 但筛选与鉴定更多
的突变体, 以阐明其中具体合成过程和代谢途径仍
需研究; (2)尽管盐胁迫下ABA的信号转导途径的研
究已很多, 但参与ABA信号转导的具体过程和中间
组分, 包括植物细胞准确感知外界胁迫信号的机制,
细胞内外ABA作用位点之间存在的差异, 胁迫条件
下ABA信号转导途径中具体参与的蛋白激酶和蛋
白磷酸酶及其作用靶蛋白, ABA对蛋白质磷酸化 /
去磷酸化的调控以及蛋白质磷酸化/去磷酸化后对
ABA的识别等问题都有待研究; (3)盐胁迫下 ABA
诱导基因表达的调控机制也要深入探讨, 胁迫诱导
基因顺式作用元件与反式作用因子的鉴定, ABA与
这些重要组分之间的关系, 已发现的基因调控途径
的具体作用机制, 以及新的未知调控途径的揭示仍
有待阐明; (4)针对ABA诱导产生的特殊抗盐蛋白质
的生理功能鉴定也需加强研究。总之, 随着分子生
物学技术和基因工程研究的进展, ABA提高植物耐
盐性的机制将会更加清楚。
参考文献
陈敏, 李平华, 王宝山(2007). Na+ 转运体与植物的耐盐性. 植物
生理学通讯, 43 (4): 617~622
吴锡冬, 李子芳, 张乃华, 李鹏民, 高辉远(2006). 外源脱落酸对盐
胁迫玉米激发能分配和渗透调节的影响. 农业环境科学学报,
25 (2): 312~316
Agarwal S, Sairam RK, Srivastava GC, Tyagi A, Meena RC (2005).
Role of ABA, salicylic acid, calcium and hydrogen peroxide
on antioxidant enzymes induction in wheat seedlings. Plant
Sci, 169: 559~570
Barrero JM, Rodríguez PL, Quesada V, Piqueras P, Ponce MR,
Micol JL (2006). Both abscisic acid (ABA)-dependent and
ABA-independent pathways govern the induction of NCED3,
AAO3 and ABA1 in response to salt stress. Plant Cell
Environ, 29 (10): 2000~2008
Bostock RM, Quatrano RS (1992). Regulation of Em gene expres-
sion in rice: interaction between osmotic stress and ABA.
Plant Physiol, 98: 1356~1363
Bright J, Desikan R, Hancock JT, Weir IS, Neill SJ (2006). ABA
induced NO generation and stomatal closure in Arabidopsis
are dependent on H2O2 synthesis. Plant J, 45: 113~122
Carles C, Bies-Etheve N, Aspart L, Leon-Kloosterziel KM,
Koornneef M, Echeverria M, Delseny M (2002). Regulation
of Arabidopsis thaliana Em genes: role of ABI5. Plant J, 30 (3):
373~383
Chang Y, Chen SL, Yin WL, Wang RG, Liu YF, Shi Y, Shen YY,
Li Y, Jiang J, Liu Y (2006). Growth, gas exchange, abscisic
acid and calmodul in response to salt stress in three poplars.
J Integr Plant Biol, 48 (3): 286~293
Chen SL, Li JK, Wang SS, Huttermann A, Altman A (2001). Salt
nutrient uptake and transport, and ABA of Populus euphratica:
a hybrid in response to increasing soil NaCl. Trees, 15:
186~194
Chen SL, Li JK, Wang TH, Wang SS, Polle A, Huttermann A
(2003). Gas exchange, xylem ions and abscisic acid response
to Na+-salts and C1--salts in Populus euphratica. Acta Bot
Sin, 45 (5): 561~566
Dalal M, Tayal D, Chinnusamy V, Bansal KC (2009). Abiotic stress
and ABA-inducible Group 4 LEA from Brassica napus plays
a key role in salt and drought tolerance. J Biotechnol, 139 (2):
137~145
Escher P, Peuke AD, Bannister P, Fink S, Hartung W, Jiang F,
Rennenberg H (2008). Transpiration, CO2 assimilation, WUE,
and stomatal aperture in leaves of Viscum album (L.): effect
of abscisic acid (ABA) in the xylem sap of its host (Populus
×euamericana). Plant Physiol Biochem, 46 (1): 64~70
植物生理学通讯 第 45 卷 第 2 期，2009 年 2 月 193
Fukuda A, Tanaka Y (2006). Effects of ABA, auxin, and gibberellin
on the expression of genes for vacu olar H+-inorganic
pyrophosphatase, H+-ATPase subunit A, and Na+/H+ antiporter
in barley. Plant Physiol Biochem, 44: 351~358
Garcia-Mata C, Lamattina L (2007). Abscisic acid (ABA) inhibits
light-induced stomatal opening through calcium- and nitric
oxide-mediated signaling pathways. Nitric Oxide, 17: 143~151
Godoy JA, Pardo JM, Pintor-Toro JA (1990). A tomato cDNA
inducible by salt stress and abscisic acid: nucleotide sequence
and expression pattern. Plant Mol Biol, 15: 695~705
Gomez-Cardenas A, Arbona V, Jacas J, Primo-Millo E, Talon M
(2003). Abscisic acid reduces leaf abscission and increases
salt tolerance in citrus plants. J Plant Growth Regul, 21:
234~240
Guo XL, Ma YY, Liu ZH, Liu BH (2008). Effects of exterior
abscisic acid on calcium distribution of mesophyll cells and
calcium concentration of guard cells in maize seedlings. Agr
Sci China, 7 (4): 438~446
Hartung W, Jiang F (2007). Long distance signalling of abscisic
acid (ABA) and ABA-redistribution within the plant. Comp
Biochem Phys A, 146: S235~S242
Hartung W, Sauter A, Hose E (2002). Abscisic acid in the xylem:
where does it come from, where doe s it go? J Exp Bot, 53
(366): 27~32
Hartung W, Schraut D, Jiang F (2005). Physiology of abscisic
acid (ABA) in roots under stress — a review of the relationship
between root ABA and radial water and ABA flows. Aust J Agr
Res, 56 (11): 1253~1259
He H, Li J (2008). Proteomic analysis of phosphoproteins regu-
lated by abscisic acid in rice leaves. Biochem Biophys Res
Commun, 371: 883~888
Hong B, Barg R, Ho THD (1992). Developmental and organ-
specific expression of an ABA- and stress-induced protein in
barley. Plant Mol Biol, 18: 663~674
Hong CY, Hsu YT, Tsai YC, Kao CH (2007). Expression of
ASCORBATE PEROXIDASE 8 in roots of rice (Oryza sativa L.)
seedlings in response to NaCl. J Exp Bot, 58 (12): 3273~3283
Hu XL, Jiang MY, Zhang AY, Lin F, Tan MP (2006). Calcium-
calmodulin is required for abscisic acid-induced antioxidant
defense and functions both upstream and downstream of
H2O2 production in leaves of maize (Zea mays) plants. New
Phytol, 173: 27~38
Huang MD, Wu WL (2007). Overexpression of TMAC2 , a novel
negative regulator of abscisic acid and salinity responses, has
pleiotropic effects in Arabidopsis thaliana. Plant Mol Biol,
63 (4): 557~569
Janicka-Russak M, Klobus G (2007). Modification of plasma
membrane and vacuolar H+-ATPases in response to NaCl and
ABA. J Plant Physiol, 164: 295~302
Jayasekaran K, Kim KN, Vivekanandan M, Shin JS, Ok SH (2006).
Novel calcium-binding GTPase (AtCBG) involved in ABA-
mediated salt stress signaling in Arabidopsis. Plant Cell Rep,
25: 1255~1262
Jia HS, Lu CM (2003). Effects of abscisic acid on photoinhibition
in maize plants. Plant Sci, 165 (6): 1403~1410
Jia WS, Xing Y, Lu CM, Zhang JH (2002). Signal transduction
from water stress perception to ABA accumulation. Acta Bot
Sin, 44 (10): 1135~1141
Jimenez-Bremont JF, Ruiz OA, Rodriguez-Kessler M (2007).
Modulation of spermidine and spermine levels in maize seed-
lings subjected to long-term salt stress. Plant Physiol Bioch,
45: 812~821
Jung C, Seo JS, Han SW, Koo YJ, Kim CH, Song SI, Nahm BH,
Choi YD, Cheong JJ (2008). Overexpression of AtMYB44
enhances stomatal closure to confer abiotic stress tolerance
in transgenic Arabidopsis. Plant Physiol, 146 (2): 623~635
Khadri M, Tejera NA, Lluch C (2007). Sodium chloride-ABA
interaction in two common bean (Phaseolus vulgaris) cultivars
differing in salinity tolerance. Environ Exp Bot, 60: 211~218
Lee SC, Hwang BK (2009). Functional roles of the pepper anti-
microbial protein gene, CaAMP1, in abscisic acid signaling,
and salt and drought tolerance in Arabidopsis. Planta, 229
(2): 383~391
Liao Y, Zou HF, Wei W, Hao YJ, Tian AG, Huang J, Liu YF,
Zhang JS, Chen SY (2008). Soybean GmbZIP44, GmbZIP62
and GmbZIP78 genes function as negative regulator of ABA
signaling and confer salt and freezing tolerance in transgenic
Arabidopsis. Planta, 228: 225~240
Liu K, Wang L, Xu Y, Chen N, Ma Q, Li F, Chong K (2007).
Overexpression of OsCOIN, a putative cold inducible zinc
finger protein, increased tolerance to chilling, salt and drought,
and enhanced proline level in rice. Planta, 226 (4): 1007~1016
Liu L, Hu X, Song J, Zong X, Li D, Li D (2008). Over-expression
of a Zea mays L. protein phosphatase 2C gene (ZmPP2C) in
Arabidopsis thaliana decreases tolerance to salt and drought.
J Plant Physiol, doi: 10. 1016/ j. jplph. 2008. 07. 008
MacRobbie EA (2006). Osmotic efects on vacuolar ion release in
guard cells. Proc Natl Acad Sci USA, 103 (4): 1135~1140
Mansour MMF, Salama KHA, Al-Mutawa MM (2003). Transport
proteins and salt tolerance in plants. Plant Sci, 164 (6): 891~900
Mayaba M, Beckett RP, Csintalan Z, Tuba Z (2001). ABA in-
creases the desiccation tolerance of photosynthesis in the
afromontane understorey moss Atrichum androgynum. Ann
Bot, 88: 1093~1100
Melhorn V, Matsumi K, Koiwai H, Ikegami K, Okamoto M,
Nambara E, Bittner F, Koshiba T (2008). Transient expres-
sion of AtNCED3 and AAO3 genes in guard cells causes
stomatal closure in Vicia faba. J Plant Res, 121 (1): 125~131
Mills D, Zhang G, Benzioni A (2001). Effect of different salt and
of ABA on growth and mineral uptake in jojoba shoots grown
in vitro . J Plant Physiol, 158: 1031~1039
Monreal JA, Feria AB, Vinardell JM, Vidal J, Echevarria C, Garcia-
Maurino S (2007). ABA modulates the degradation of phos-
phoenolpyruvate carboxylase kinase in sorghum leaves. FEBS
Lett, 581: 3468~3472
Moons A, Gielen J, Vandekerckhove J, Van der Straeten D, Gheysen
G, Van Montagu M (1997). An abscisic-acid- and salt-stress-
responsive rice cDNA from a novel plant gene family. Planta,
202 (4): 443~454
Mukherjee K, Choudhury AR, Gupta B, Gupta S, Sengupta DN
(2006). An ABRE-binding factor, OSBZ8, is highly expressed
in salt tolerant cultivars than in salt sensitive cultivars of
植物生理学通讯 第 45 卷 第 2 期，2009 年 2 月194
indica rice. BMC Plant Biol, 6 (18): 1~14
Narusaka Y, Nakashima K, Shinwari ZK, Sakuma Y, Furihata T,
Abe H, Narusaka M, Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K
(2003). Interaction between two cis-acting elements, ABRE
and DRE, in ABA-dependent expression of Arabidopsis
rd29A gene in response to dehydration and high-salinity
stresses. Plant J, 34 (2): 137~148
Niu X, Helentjaris T, Bate NJ (2002). Maize ABI4 binds coupling
element1 in abscisic acid and sugar response genes. Plant
Cell, 14: 2565~2575
Onishi M, Tachi H, Kojima T, Shiraiwa M, Takahara H (2006).
Molecular cloning and characterization of a novel salt-in-
ducible gene encoding an acidic isoform of PR-5 protein in
soybean (Glycine max [L.] Merr. ). Plant Physiol Biochem,
44 (10): 574~580
Ono A, Izawa T, Chua NH, Shimamoto K (1996). The rab16B
promoter of rice contains two distinct abscisic acid responsive
elements. Plant Physiol, 112: 483~491
Pardo MJ, Quintero FJ (2002). Plants and sodium ions: keeping
company with the energy. Genome Biol, 3 (6): 1017.1~1017.4
Paridaa AK, Das AB (2005). Salt tolerance and salinity effects on
plants: a review. Ecotoxicol Environ Saf, 60: 324~349
Pastor A, Lopez-Carbanell M, Alegro L (199 9). Abscisic
immunolocalization and ultrastructureal changes in water,
stressed lavender (Lavandula stoechas L.) plants. Physiol
Plant, 105: 272~279
Pernas M, Garcia-Casado G, Rojo E, Solano R, Sanchez-Serrano
JJ (2007). A protein phosphatase 2A catalytic subunit is a
negative regulator of abscisic acid signaling. Plant J, 51:
763~778
Qin Y, L i X, Guo M, Deng K, Lin J, Tang D, Guo X, Liu X (2008).
Regulation of salt and ABA responses by CIPK14, a calcium
sensor interacting protein kinase in Arabidopsis. Sci China C
Life Sci, 51 (5): 391~401
Sanchez DH, Cuevas J C, Chiesa MA, Ruiz OA (2005). Free sper-
midine and spermine content in Lotus glaber under long-
term salt stress. Plant Sci, 168: 541~546
Sanchez-Diaz M, Tapia C, Antolin MC (2008). Abscisic acid and
drought response of Canarian laurel forest tree species growing
under controlled conditions. Environ Exp Bot, 1903: 1~7
Saneoka H, Ishiguro S, Moghaieb J (2001). Effect of salinity and
abscisic acid on accumulation of glycinebetaine and betaine
aldehyde dehydrogenase mRNA in Sorghum leaves (Sorghum
bicolor). J Plant Physiol, 158 (7): 853~859
Saradhi PP, Suzuki I, Katoh A, Sakamoto A, Sharmila P, Shi DJ
(2000). Protection against the photo-induced inactivation
of the photosystem II complex by abscisic acid. Plant Cell
Environ, 23: 711~718
Shao HB, Chu LY, Shao MA, Cheruth AD, Mi HM (2008). Higher
plant antioxidants and redox signaling under environmental
stresses. C R Biol, 331: 433~441
Silva-Ortega CO, Ochoa-Alfaro AE, Reyes-Agüero JA, Aguado-
Santacruz GA, Jiménez-Bremont JF (2008). Salt stress in-
creases the expression of p5cs gene and induces proline accu-
mulation in cactus pear. Plant Physiol Biochem, 46 (1): 82~92
Tran LS, Urao T, Qin F, Maruyama K, Kakimoto T, Shinozaki K,
Yamaguchi-Shinozaki K (2007). Functional analysis of
AHK1/ATHK1 and cytokinin receptor histidine kinases in
response to abscisic acid, drought, and salt stress in Arabidopsis.
Proc Natl Acad Sci USA, 104 (51): 20623~20628
Verslues PE, Zhu JK (2007). New developments in abscisic acid
perception metabolism. Curr Opin Plant Biol, 10: 447~452
Wang F, Jiang Y, Feng XC, Xu LN, Li MT, Liang HT, Li YM, Zhu
N, Liu YL, Ma TH (2007). Molecular cloning of a Glycyrrhiza
uralensis F. aquaporin GuPIP1 up-regulated in response to
drought, salt and ABA stress. Chem Res Chin Univ, 23 (1): 52~57
Wang Y, Liu C, Li K, Sun F, Hu H, Li X, Zhao Y, Han C, Zhang
W, Duan Y et al (2007). Arabidopsis EIN2 modulates stress
response through abscisic acid response pathway. Plant Mol
Biol, 64 (6): 633~644
Wasilewska A, Vlad F, Sirichandra C, Redko Y, Jammes F, Valon
C, Frey NF, Leung J (2008). An update on abscisic acid
signaling in plants and more…. Mol Plant, 1 (2): 198~217
Wu L, Chen X, Ren H, Zhang Z, Zhang H, Wang J, Wang XC,
Huang R (2007). ERF protein JERF1 that transcriptionally
modulates the expression of abscisic acid biosynthesis-re-
lated gene enhances the tolerance under salinity and cold in
tobacco. Planta, 226 (4): 815~825
Xiang Y, Tang N, Du H, Ye H, Xiong L (2008). Characterization
of OsbZIP23 as a key player of bZIP transcription factor
family for conferring ABA sensitivity and salinity and drought
tolerance in rice. Plant Physiol, 148: 1938~1952
Yamaguchi T, Blumwald E (2005). Developing salt-tolerant crop
plants: challenges and opportunities. Trends Plant Sci, 10
(12): 615~620
Yan J, Tsuichihara N, Etoh T, Sopening I (2007). Reactive oxy-
gen species and nitric oxide are involved in ABA inhibition
of stomatal. Plant Cell Environ, 30 (10): 1320~1325
Yang CY, Chen YC, Jauh GY, Wang CS (2005). A lily ASR protein
involves abscisic acid signaling and confers drought and salt
resistance in Arabidopsis. Plant Physiol, 39 (2): 836~846
Yu JN, Huang J, Wang ZN, Zhang JS, Chen SY (2007). An Na+/H+
antiporter gene from wheat plays an important role in stress
tolerance. J Biosci, 32 (6): 1153~1161
Zhang JH, Jia WS, Yang JC, Ismail AM (2006). Role of ABA in
integrating plant responses to drought and salt stresses. Field
Crop Res, 97: 111~119
Zhao Q, Zhao YJ, Zhao BC, Ge RC, Li M, Shen YZ, Huang ZJ
(2009). Cloning and functional analysis of wheat V-H+-AT-
Pase subunit genes. Plant Mol Biol, 69: 33~46
Zhu C, Schraut D, Hartung W, Schäffner AR (2005). Differential
responses of maize MIP genes to salt stress and ABA. J Exp
Bot, 56 (421): 2971~2981
Zhu JK (2002). Salt and drought stress signal transduction in
plants. Annu Rev Plant Bio1, 53: 247~273
Zhu SY, Yu XC, Wang XJ, Zhao R, Li Y, Fan RC, Shang Y, Du SY,
Wang XF, Wu FQ et al (2007). Two calcium-dependent
protein kinases, CPK4 and CPK11, regulate abscisic acid
signal transduction in Arabidopsis. Plant Cell, 19: 3019~3036
Zhuang L, Chen YN, Li WH, Lu X (2007). Responses of Tamarix
ramosissima ABA accumulation to changes in groundwater
levels and soil salinity in the lower reaches of Tarim River.
China Acta Ecol Sin, 27 (10): 4247~4251
Zou XL, Shen QX, Neuman D (2007). An ABA inducible WRKY
gene integrates responses of creosote bush (Larrea tridentata) to
elevated CO2 and abiotic stresses. Plant Sci, 172: 997~1004