全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (8): 1109~1118　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0220 1109
收稿 2014-05-12　　修定 2014-07-18
资助 中央高校基本科研业务费专项资金(DL13BAX08)和国家
自然科学基金项目(31272200和30730078)。
* 通讯作者(E-mail: lyhshen@126.com; Tel: 0451-82191733)。
光敏色素互作因子PIFs是整合多种信号调控植物生长发育的核心元件
杨剑飞, 王宇, 杨琳, 李玉花*
东北林业大学生命科学学院, 哈尔滨150040
摘要: 光敏色素互作因子(PIFs)蛋白家族隶属于bHLH转录因子家族, 参与多种信号转导途径, 调控植物的生长发育进程, 如
抑制种子萌发、促进幼苗的暗形态建成和调控开花时间等。作为一个胞内信号调控的重要组分, PIFs广泛参与到由多种
植物内源激素如赤霉素、乙烯、生长素、油菜素内酯、脱落酸和外部环境因素如高温、光等所介导的信号网络中。本文
从PIFs的结构、参与途径及调控植物发育进程3个方面, 简要介绍近年来国内外对PIFs在信号网络调控方面的最新研究进
展。
关键词: PIFs ; 信号转导; 植物发育
Phytochrome-Interacting Factors Integrate Multiple Signals to Control Plant
Growth and Development
YANG Jian-Fei, WANG Yu , YANG Lin, LI Yu-Hua*
College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
Abstract: Phytochrome-interacting factors (PIFs), which belong to a small subset of basic helix-loop-helix
(bHLH) transcriptional factors, play important roles in various signal transduction pathways to control plant
growth and development such as repression of seed germination, promotion of seedling skotomorphogenesis
and regulation of flowering time through regulated expression of over a thousand genes. Recently, PIFs have
been identified to integrate multiple signals for internal plant hormone factors such as gibberellins, ethylene,
auxin, brassinosteroid, abscisic acid and for external factors like temperature and light, to regulate the transcrip-
tional network, acting as pivotal components in cellular signal hub. In this paper, the latest advances in research
of PIFs’ function on signal pathways are reviewed in order to highlight from the aspects of structure, signal
transduction and regulation.
Key words: PIFs; signal transduction; plant development
高等植物生长发育过程中存在精密的信号转
导系统: 一方面, 植物通过受体接收外界环境信号,
调控植物内源信号水平, 整合不同的信号转导途
径共同调节植物的生长发育; 另一方面, 植物又能
够通过内源激素水平影响环境应答反应途径, 从
而形成复杂的信号转导网络。近年来对于植物
激素的生物合成与信号转导相关研究取得了较
大进展, 已经发现各类激素之间存在错综复杂的
相互作用, 但是研究表明这些激素主要通过自身
转导途径调控植物幼苗的早期发育(Nemhauser等
2006)。光作为一种重要的环境信号, 能够激发植
物体内的光受体, 并通过一定的信号传递、放大
过程, 最终诱导光响应基因的表达和特定的生理
反应(刘明等2005)。不同的信号通过各自的转导
途径共同调控植物的生长发育进程, 如种子的萌
发、暗形态的建成、 光形态的建成、 开花时间及
气孔发育等(Casson等2009; de Lucas等2008; Lee等
2012; Oh等2012)。最近的研究多集中于揭示环境
和激素信号在分子水平上的交叉作用及协同调控,
并且一些相关的信号因子已经被确定在这些途径
中起整合作用。其中, 光敏色素互作因子(phyto-
chrome-interacting factors, PIFs)蛋白家族不仅在光
及温度介导的环境信号传递中起关键作用, 还参
与植物内源信号途径, 如油菜素内酯(brassinos-
teroid, BR)、脱落酸(abscisic acid, ABA)、赤霉素
(gibberellins, GA)、生长素、乙烯的信号传递,
PIFs作为一种重要的信号整合因子参与到不同信
植物生理学报1110
号通路之间协同调控植物的生长发育(Lau和Deng
2010)。
本文着重介绍PIFs在不同信号途径间调控植
物发育进程中的核心作用, 有助于完善环境信号
与植物内源信号之间的交互调控网络, 希望能对
今后的相关研究起指导作用。
1 PIFs家族的结构
PIFs家族蛋白作为一种重要的bHLH (basic
helix-loop-helix)类型转录因子, 其主要特点是能与
光敏色素(phytochrome, PHY)发生相互作用。通过
系统进化分析发现PIFs蛋白隶属于bHLH转录因
子家族第15亚家族, 该家族的成员除PIFs外还包
括具有光形态建成功能的HFR1 (long hypocotyl in
far-red 1)和PIL1 (phytochrome interacting factor
3-like 1)因子、具有调控种子萌发功能的SPATU-
LA (SPT)和未被鉴定功能的其他5种bHLH蛋白
(Leivar和Quail 2011)。PIF3最初通过酵母双杂交
方法被确定与PHYB互作, 随后的研究发现PIF3还
能与具有生理活性的远红光(far red light, FR)吸收
型Pfr形式的PHYA结合, 调控下游基因的转录。目
前已知的PIFs家族成员中只有PIF1和PIF3能够与
PHYA发生相互作用, 其中PIF1与PHYA的结合能
力比PIF3强, 而所有的PIFs均能特异地与Pfr形式
的PHYB结合(赵晓玲2009)。通过对PIFs家族成员
的结构进行分析, 人们发现PIFs家族的N-端含有一
个相对保守的APB结构域(active phyB-binding
domain), 是PIFs与PHYB特异性结合必不可少的功
能结构域, 采取点突变的手段证明APB结构域中的
4个氨基酸(EL××××GQ)是主要的相互作用功能域,
而其两侧的序列可能也对PHYB的结合起到一定
的促进作用(Khanna等2004); 在PIF1与PIF3中发现
了另外一个类似APB的APA结构域(active phyA-
binding domain), 这种APA结构对于PIF3 (而不是
PIF1)与PHYA的结合是必需的, 但不如APB结构保
守(Al-Sady等2006; Shen等2008)。PIFs蛋白的C-端
具有bHLH家族蛋白共有的bHLH功能域, 该功能
域含有碱性DNA结合域和螺旋环螺旋(helix-loop-
helix, HLH)结构域(图1-A)。其中大部分bHLH家
族蛋白的DNA结合区可以与靶基因启动子区的顺
式调控元件E-box (5-CANNTG-3)相结合, 在转录
水平上调控靶基因的表达, 而PIFs家族蛋白主要与
E-box中的G-box (5-CACGTG-3)和PBE-box
(5-CACATG-3)结合(Zhang等2013)。另外, bHLH
功能域中的HLH结构域可以介导PIFs蛋白家族成
员之间的相互作用。研究表明, PIF1、PIF3及PIF4
不仅可以形成同源二聚体行使功能, PIF3还能够与
PIF4或PIF1形成异源二聚体, 共同结合靶基因启动
子的G-box元件来调节下游基因的转录, 而PIF4和
PIF5还能分别与HFR1形成异二聚体调控HFR1在
避荫性反应中的蛋白水平(Bu等2011; Hao等2012;
Hornitschek等2009) (图1-B)。在植物体内, BR途径
中的受体蛋白BZR1 (brassinazole-resistant 1)可以
与PIF4形成异源二聚体共同调控相关基因的表达
促进植物生长; 而GA途径中的负调控因子DELLA
蛋白可以通过与PIF3及PIF4的DNA结合域相互作
用的方式抑制PIF3和PIF4行使转录调控的功能
(Feng等2008)。
综上所述, PIFs既可以通过HLH结构域形成
同源二聚体, 也可以与其他PIFs或含有HLH结构域
的蛋白形成异源二聚体, 从转录水平调控下游基
因表达, 而异源二聚体参与调控的模型或许能够
解释PIFs家族在不同植物生长发育进程中的功能
冗余作用; PIFs蛋白还可以与其他蛋白互作, 从蛋
白水平调控相应的信号转导途径。这种双重调节
决定了PIFs能够整合不同信号通路, 具有调控植物
生长发育进程的核心作用。
2 PIFs参与多种植物体内信号转导途径
2.1 PIFs参与光信号转导途径
植物通过光受体接收光信号, 改变植物内部
应答光反应基因的转录和翻译水平, 最终导致植
物内源代谢变化, 促进光形态建成。而PIFs蛋白作
为光信号转导途径中的负调控因子, 从不同方面
抑制植物早期光形态建成反应, 如促进下胚轴伸
长、抑制叶绿素和花青素的积累、抑制光合作用
基因的活化、促进子叶伸展等(Leivar和Quail
2011)。PIF1、PIF3、PIF4、PIF5、PIF6和PIF7均
能够直接与Pfr形式的光敏色素结合, 并参与介导
光敏色素信号通路中PHYA/B信号下游基因的表
达调控(Castillon等2007)。除了PIF7能够在光下稳
定存在, 其他PIFs受光敏色素激发参与26S蛋白酶
体降解途径, 其中PIF3与光敏色素的互作对光诱导
PIF3的泛素化降解是必不可少的 (Al -Sady等
杨剑飞等: 光敏色素互作因子PIFs是整合多种信号调控植物生长发育的核心元件 1111
2006)。Park等(2012)通过免疫共沉淀(co-immuno-
precipitation, CoIP)和蛋白的Pull-down实验证明不
能诱导PIF3降解的PHYB N-端NGB (NG-GUS-
NLS)区域能够抑制PIFs的DNA结合能力; 研究证
明PHYB至少通过2种途径抑制PIFs的功能, 包括
阻止PIFs与靶基因的结合及降低PIFs的蛋白水
平。Leivar等(2008)对获得的pifq (pif1345)四突变
体进行研究发现, 其表型与cop1突变体一致, 即在
黑暗中也表现出光形态建成的表型, 且cop1突变体
中PIFs水平下降, 证明植物在暗形态建成阶段除了
依靠泛素系统中COP1-SPA复合物对HY5 (long hy-
pocotyl 5)的降解, 还需要PIFs转录因子的调控作
用。非典型的bHLH蛋白HFR1和PAR1/2能与PIFs
形成异二聚体, 抑制PIFs结合DNA, 而COP1-SPA1
可以通过抑制HFR1活性间接增强黑暗中PIFs的稳
定性(Bauer等2004; Duek等2004)。最近研究表明,
光敏色素早期信号传递组分HEMERA (HMR)蛋白
的缺失影响光敏色素与相应转录因子的互作, 其
中, HMR蛋白参与到PIFs的降解过程中, 促进光形
态建成。在红光下, hmr突变体中PHYA和PIFs的
降解均受到抑制, 其幼苗中的PHYA、PIF1和PIF3
的含量均比野生型高, 而PHYA的降解对于PHYA
行使功能非常重要, 所以hmr突变体中PHYA的积
累影响其对PIF1和PIF3的降解, 从而产生伸长的下
胚轴(Chen和Chory 2011; Chen等2010)。PIFs在调
控下胚轴伸长反应中具有双重作用: 一方面可以
通过正常的转录调控调节下胚轴伸长反应, 另一
方面可以反馈调节PHYB丰度, 降低PHYB的抑制
作用, 从而促进下胚轴伸长(Leivar等2012a)。蓝光
下, 光敏色素也能被激发为Pfr形式, 介导PIF1与
PIF3的泛素化降解(Bu等2011)。蓝光能够促进植
物的向光反应, 而PIF4/PIF5在负调控向光反应时
功能冗余。Sun等(2013)最近发现, 蓝光可以促进
PIF4/PIF5的积累, 且PIF4/PIF5的表达位于向光素
(phototropin, PHOT) PHOT1富集的茎端, 故推测这
种现象是植物防止茎弯曲过度而进行的一种反馈
调节机制。基因芯片分析发现部分受PIFs调控的
基因是关键的色素合成因子, 其中叶绿素合成基
因HEMA1、CHLH、GUN4和PORC在pifq突变体
中的表达水平发生变化: 黑暗条件下, PIF1与能够
编码类胡萝卜素生物合成酶基因PSY启动子结合
抑制类胡萝卜素的合成; 而光通过激活光敏色素
途径诱导PIFs的降解, 促进类胡萝卜素的积累、叶
绿素的生物合成及叶绿体的发育。植物的避荫性
反应(shade avoidance syndrome, SAS)是由于在遮
荫条件下, PHYB由具有生理活性的远红光吸收型
图1 PIF3结构模型(A)及PIFs蛋白参与调控基因表达功能的工作模型(B)
Fig.1 PIF3 domain structure (A) and the working model of PIFs for regulating target gene expression (B)
B中斜箭头表示蛋白复合物对靶基因G-box具有识别功能及蛋白之间能够进行相互作用, T型箭头表示蛋白间形成的复合物不能识别
靶基因的G-box元件。
植物生理学报1112
Pfr形式转换为非生理活性的红光吸收型Pr形式,
植物体内Pfr形式的光敏色素水平降低, 影响生长
素合成途径及信号传递途径, 促进胚轴伸长、叶
柄伸展等反应。Lorrain等(2008)研究发现, pif45双
突变体及各自的单突变体的SAS反应明显减弱, 同
时PIF4和PIF5过表达突变体在红光下表现出类似
SAS反应表型, 证明了PIF4和PIF5在绿色植物中能
够协同促进SAS反应。随着蓝光的减弱也能发生
类似SAS的表型, 这种表型产生的机制与红光不
同, 是由蓝光/UV-A受体隐花色素(cryptochrome,
CRY)家族中的CRY1介导, 通过对生长素极性运输
的调控实现, 而PIF4和PIF5在这一过程中也发挥了
关键作用(Keller等2011)。综上所述, 黑暗及遮荫
条件下, PIFs通过与靶基因启动子结合, 调控下游
基因的表达, 促进植物的暗形态建成; 而在光下,
受光激活形成Pfr构象的光敏色素既可以与PIFs直
接互作, 调控PIFs蛋白的磷酸化与降解, 也可以通
过调控COP1-SPA复合体的活性, 间接影响PIFs蛋
白的稳定性, 对PIFs下游的基因进行转录水平的调
控; 同时, PIFs也能负调控PHYB蛋白的稳定性, 防
止过度的光形态建成反应。
2.2 PIFs参与温度信号转导途径
外界温度变化对植物的生长和发育有重大影
响 , 但目前科学家们对其分子调控通路知之甚
少。植物的生长速率和发育速率在12~27 ℃之间
具有显著的动力学变化, 但并没有明显的胁迫反
应。低温条件下, 植物体内的酶活和生化反应受
到抑制, 导致植物生长减缓; 高温条件下, 植物表
现出一系列适应高温的形态学变化, 例如胚轴伸
长和早花反应, 而研究证明这些反应通过共同的
调控因子PIF4完成(Proveniers和van Zanten 2013)。
目前的研究结果表明, 温度至少通过3种不同的机
制调控PIF4因子的活性: 转录调节、翻译后的修
饰与染色质亲和性的改变。Koini等(2009)发现, 随
着温度逐渐升高(22~28 ℃), PIF4的表达量迅速到
达较高水平, PIF4蛋白随PIF4转录水平升高而显著
积累。PIF4蛋白丰度受光调控, 在FR下保持稳定,
但在白光下与PHYB结合后诱发降解效应。白光
下PIF4蛋白的丰度与温度无关, 但在蓝光下随温度
降低其稳定性逐渐下降(Foreman等2011)。
近期研究表明, 高温还能够诱导PIF4直接激
活FLOWERING LOCUS T (FT)基因的表达, 促进植
图2 PIFs参与植物体内多信号通路调控植物的生长发育
Fig.2 PIFs involve multiple signals to control plant growth and development
图中箭头表示正调控作用, T型箭头表示负调控作用; 虚线表示两个因子间尚未证实有直接的调控作用; 虚线方框表示PIFs家族成员
在植物转录调控网络中所处的位置。
杨剑飞等: 光敏色素互作因子PIFs是整合多种信号调控植物生长发育的核心元件 1113
物开花。H2A.Z核小体的构象随温度升高而产生
变化, 植物在高温下释放H2A.Z核小体是温度调控
植物转录组变化的关键步骤 (Kumar和Wigge
2010)。温度可以通过调节H2A.Z核小体在FT基因
启动子上的结合效率, 从而间接地调控转录因子
PIF4与FT基因启动子的结合(Kumar等2012)。在
高温下, H2A.Z核小体与染色质的结合效率下降,
暴露出FT基因启动子上PIF4的结合位点 , 促进
PIF4与FT基因启动子结合。进一步研究发现, 尽
管PIF4表达水平与环境温度(12~27 ℃)成正比, 但
是这种变化不足以使植物在短日下加速开花。然
而, 27 ℃下PIF4与FT基因启动子的结合率是12 ℃
下的5倍左右, 低温下H2A.Z核小体与FT基因启动
子上PIF4的结合位点紧密结合, 随温度升高结合效
率下降, 所以H2A.Z核小体与FT基因启动子结合
率的变化可能是高温下PIF4促进FT基因表达的关
键步骤, 而不是通过其表达水平的变化来实现的
(Kumar等2012)。
2.3 PIFs参与激素信号转导途径
2.3.1 PIFs参与GA途径 GA是一种能够调节植物
生长发育各个环节的植物激素, 它能调节包括种
子萌发、下胚轴和茎的伸长、叶片的扩展、花粉
的形成以及花的发育等诸多生理反应。而PIFs在
光信号和GA信号介导许多相同或部分重合的植物
生长发育过程中扮演了重要角色。将黑暗中生长
的幼苗暴露在光下后, 活化的光敏色素可以快速
触发对GA生物合成基因(如GA3ox1、GA20ox1、
GA20ox2和GA20ox3)的抑制并诱导GA代谢基因表
达(如GA2ox1和GA2ox2), 从而降低植物体内GA的
含量, 促进植物的光形态建成。而这些反应包含
PIF依赖途径(GA3ox1)和非PIF依赖途径(GA20ox
和GA2ox) (Leivar等2009)。这种GA水平的减少导
致被GA受体GID1 (GA insensitive dwarf 1)降解的
DELLA蛋白丰度增高, 而在绿色植物中, DELLA
蛋白作为负调控因子调节PIFs蛋白对下游基因的
转录活动, DELLA蛋白GAI (GA-INSENSITIVE)
和RGA (REPRESSOR OF GAL-3)能够与PIF3及
PIF4互作, 从而抑制它们结合DNA的能力, 间接
增强了光敏色素对PIFs降解产生的光反应活动
(de Lucas等2008; Feng等2008)。GATA型转录因子
GNC (GATA, nitrate-inducible, carbon-metabolism
involved)与GNL (GNC-like/cytokinin-responsive
GATA factor 1)是GA信号途径中位于DELLA蛋白
和PIFs下游重要的负调控因子。最近研究发现,
PIFs能够调控GNC与GNL的转录水平, 抑制其活
性, 从而促进叶片伸展, 调控开花时间(Richter等
2010)。缺失DELLA蛋白的突变体的开花时间早
于野生型, 这种开花时间的变化可能通过两种途
径: 一是突变体中积累的PIFs对下游GATA型转录
因子活性的抑制, 二是突变体中积累的PIF4直接促
进FT基因的表达。
在种子萌发过程中, PIF1既可以直接与GA代
谢基因作用, 降低GA水平, 还能够通过SOMNUS
(SOM)间接调控GA含量, 抑制种子萌发(Lau和
Deng 2010)。而在黑暗中生长的幼苗体内GA含量
的升高导致定位在核内的DELLA蛋白水平下降,
使 PIF3和PIF4能够与其靶基因结合, 促进幼苗的
暗形态建成; 在光下, 幼苗体内的GA含量维持在
较低水平, DELLA蛋白积累并与PIF3和PIF4互相
作用抑制其活性, 同时有活性的光敏色素与PIFs相
互作用诱导其泛素化降解, 促进光形态建成。
2.3.2 PIFs参与生长素途径 生长素能够影响种子
萌发、植物细胞的伸长和分裂、植株向地性和向
光性反应、主侧根和下胚轴的生长、维管组织的
发育及根毛和花器官的形成等, 它在植物的早期
发育和形态建成过程中均具重要作用(王家利等
2012)。Shi等(2013)对PIF1下游基因进行GO (gene
ontology)分析发现, PIF1通过调节细胞壁延伸、细
胞分裂和植物激素途径相关的基因表达, 抑制植
物种子萌发, 而这些基因包括生长素运输载体蛋
白基因PIN1、PIN2、PIN3、PIN7, 生长素转运运
入蛋白基因(AUX1)以及其他生长素响应基因。昼
夜节律中, 包括生物钟和光调控等机制通过控制
PIF4的丰度来调节植物的生长, 在植物中, 生物钟
对生长素转录活性的调控发生在相同时间范围内,
即一天内生长素丰度的内源节律表现出PIF4依赖
的模式(Nozue等2007)。
生长素促进胚轴伸长主要依赖生长素受体
TIR1/AFB家族介导的信号转导和其抑制因子IAA/
AUX家族的降解(Chapman等2012)。研究表明,
PIF5是生长素信号途径的调节器, PIF4和PIF5能够
共同调节植物对生长素的敏感性, 控制胚轴的生
植物生理学报1114
长(Nozue等2011)。PIF4和PIF5调控植物的伸长生
长是通过调控编码生长素生物合成基因和信号途
径基因的表达来实现的。PIF4可以直接调控生长
素合成基因TAA (tryptophan amino transferase of
Arabidopsis)及生长素响应基因IAA29, 协调植物在
高温下的胚轴伸长反应(Franklin等2011; Koini等
2009)。PIF4与PIF5还能直接调节编码生长素生物
合成和信号途径相关限速酶YUCCA (YUC)基因家
族的表达, 影响生长素介导的植物生长(Hornitschek
等2012; Sun等2012) (图2)。
生长素也参与SAS反应, 且受PIFs调节(Leivar
等2012b)。将植物从光下转移到遮荫条件下, 野生
型拟南芥(Arabidopsis thaliana)中PIF4和PIF5蛋白
的丰度迅速升高, 胚轴及叶柄明显伸长; 而pif4、
pif5及双突变体的SAS反应明显减弱。但后续研究
表明, 生长素合成基因TAA1的表达不受SAS诱导,
所以, PIF4与PIF5不是通过调节TAA1基因表达水
平引起植物对SAS的响应; 而Hornitschek等(2012)
发现YUC家族作用在TAA1下游且其启动子上具
有PIF5结合位点, 所以PIF5可能通过与YUC家族
共同作用调控SAS反应中生长素相关基因的表
达。通过对野生型和pifq突变体对SAS反应的转录
组学分析发现, 一些含有G-box的生长素响应基因
(IAA2、IAA4、IAA19、IAA29、YUC8)直接通过
PIF依赖的途径快速响应SAS反应, 是PIF-PHY信
号途径中的靶基因; 而一些不含有G-box的对SAS
反应进行早期应答的基因(SAUR)被证明对生长素
敏感并受PIFs调控, 可能间接参与PIF-PHY信号途
径介导的SAS反应(Leivar等2012b)。
2.3.3 PIFs参与乙烯途径 乙烯能够促进果实成熟
与叶片衰老、诱导不定根的形成, 它还可以抑制
茎的伸长生长, 促进根或茎的增粗和形成顶端弯
钩的三重反应, 是一种重要的植物内源激素。通
过对PIF5过表达株系幼苗表型的观察发现, PIF5
能够促进顶端优势和乙烯升高所表现的三重反应,
进一步分析发现, PIF5ox幼苗中乙烯合成所需的关
键酶ACC合成酶(ACS4/ACS8)的丰度升高, 从而使
体内乙烯含量增高(Khanna等2007)。之前的研究
表明, 乙烯能够在黑暗中抑制胚轴伸长, 在光下促
进胚轴伸长(Jan等1997)。Zhong等(2012)发现PIFs
家族的4个成员(PIF1、PIF3、PIF4、PIF5)中, 只有
pif3突变体在光下对乙烯不敏感, 表型与乙烯信号
转导途径中双基因功能缺失突变体ein3eil1相似。
随后又通过ein3eil1pif3三突变体证明乙烯通过促
进EIN3 (ethylene-insensitive 3)及EIL1 (EIN3-like
1)与PIF3基因启动子上特异基序EBS (5-CTCT-
GC-3)的结合, 激活PIF3基因的表达, 促进光下植
物的胚轴伸长反应。
2.3.4 PIFs参与BR途径 BR是一种能够促进植物
生长的植物内源激素, BR缺失或不敏感的突变体
表现出种子萌发率降低、植株矮小、开花延迟
以及暗环境下表现光形态建成等相关表型, 这与
PIFs功能缺失突变体表型相似(商建秀等2013)。
由此, 人们推测PIFs可能也参与BR信号途径。Oh
等(2012)通过Pull-down实验与烟草中的瞬时双分
子荧光互补(bimolecular fluorescence complementa-
tion, BiFC)实验证明BR激活的转录因子BZR1在体
外或体内均能够与光形态建成负调控因子PIF4特
异互作。在植物体内PIF4和BZR1形成异源二聚体
共同调控多个基因表达, 促进植物生长。基于转
录组学的聚类分析发现, 其中59%受BZR1调控的
基因也受到PIF4的调控, 并且大部分基因表达模式
一致, 其中受BZR1激活的SAUR15、IAA19、PREs
和ACS5及受BZR1抑制的GER1和FAD5基因的表
达水平在pifq背景下引入bzr1-1D突变与野生型背
景相比影响更小, 说明PIFs蛋白参与调控BZR1靶
基因的转录活性, 且与BZR1有相似的功能(Oh等
2012) (图2)。
另外, PIF4还可以与BZR2相互作用, 调节下
游基因如P R E s的表达 , 控制细胞伸长 ( O h等
2012)。有研究表明, 超表达PRE1基因和其玉米中
同源基因ILI1 (increased lamina inclination 1)会增
强拟南芥和玉米中BR诱导的细胞伸长反应(Bai等
2012a)。在PREs家族成员中 , PRE1、PRE5和
PRE6/KIDARI是受BZR1-PIF4直接调控的靶基因,
其表达水平受BR、GA和高温诱导及光的抑制
(Bai等2012b)。最近, Bai等(2012a)报道一种新的
bHLH转录因子HBI1 (homolog of BEE2 interacting
with IBH1), 通过突变体分析发现, HBI1在细胞伸
长反应中起到正调控作用, 其能够与两种细胞壁松
弛蛋白(expansin 8/10)的启动子结合并激活其表
达。而BZR1-PIF4模型通过调节PRE1的蛋白丰度
杨剑飞等: 光敏色素互作因子PIFs是整合多种信号调控植物生长发育的核心元件 1115
间接调控HBI1与下游靶基因的结合, 促进细胞伸
长反应(Bai等2012a)。
3 PIFs在植物生长发育进程中的调控作用
植物生长发育过程受内在遗传信息和外界环
境两者共同精密的调控。PIFs蛋白家族成员作为
不同信号通路之间的整合因子, 从多方面参与调
控植物的生长发育过程, 如种子的萌发、幼苗的
暗形态及光形态建成、绿色植物的节律调节、开
花反应和气孔的发育等。
3.1 PIFs参与调控种子萌发
种子萌发是植物开始新的生命循环的第一步,
其中光、生长素、GA和ABA信号参与调控种子
萌发进程, 而作为信号整合因子的PIFs在此进程中
起到了关键的作用。在种子成熟后, 胚停止生长,
并进入休眠状态 , 直到出现适宜种子萌发的环
境。PIF1因子是基于同源比对获得的PIFs家族成
员, 其突变体的种子萌发受到抑制, 幼苗的下胚轴
负向重力减弱并表现出受光自由基损伤的症状(赵
晓玲2009)。PIF1抑制黑暗中种子的萌发, 一方面
通过抑制GA合成关键基因GA3ox1和GA3ox2的表
达, 诱导GA代谢基因GA2ox的表达以及增强GA途
径中的负调控因子DELLA蛋白的稳定性, 下调种
子内GA信号的水平; 另一方面通过促进ABA合成
基因ABA1、NCED6和NCED9, 并抑制ABA代谢基
因CYP707A2, 上调种子内ABA信号水平(Oh等
2007)。SOM也被证实参与调控植物体内GA和
ABA代谢基因的表达水平而抑制种子的萌发。
Kim等(2008)发现PIF1还能够通过调控SOM基因的
表达水平间接调控GA和ABA的代谢水平(图3)。
最近的研究表明PHYA与PHYB介导的种子萌
发途径不同, 在种子吸胀早期阶段, FR抑制PHYB
的活性, 导致ABA从胚乳中合成并释放到胚中, 阻
止PHYA依赖的种子萌发。胚乳中的ABA通过调
节与PIF1有部分共同靶基因的转录因子ABI5及
ABI3的活性阻止PHYA信号。ABI5能够增强
PIF1、SOM、GAI、RGA基因的表达, ABI3还能与
PIF1相互作用调节SOM基因的表达水平(Lee等
2012)。随着FR脉冲时间延长, ABA对PHYA途径
的抑制作用逐渐减弱, FR诱导的PHYA途径开启,
胚中GA含量升高, 种子萌发。虽然ABA抑制作用
减弱的机制还不清楚, 但这种种子萌发途径不同
于PHYB依赖的萌发反应, 因为它发生在胚乳中
PHYB失活的情况下(Lee等2012)。而在红光下, 胚
乳中的PHYB能够控制胚乳及种皮中ABA的合成
和释放, 促进种皮和胚乳破裂及胚中PHYA介导的
种子萌发。最近的研究发现, HFR1是PHYB介导
种子萌发过程中的正调控因子, 能够与PIF1相互作
用, 参与调控包括细胞壁延伸, 细胞分裂及相关激
素途径的基因, 促进种子萌发(Shi等2013)。
3.2 PIF3、PIF4和PIF5参与调控植物的早期发育
进程
萌发后的幼苗在暗中生长表现出各种黄化特
征, 如茎细而长, 顶端呈钩状弯曲, 子叶小且呈黄
白色, 即暗形态建成阶段。pifq突变体在黑暗中表
现出短的下胚轴及打开的子叶等光形态建成表型,
证明PIFs能够促进幼苗暗形态建成。Willige等
(2012)发现, PIF5能够直接激活位于GA途径下游
的生长素转运蛋白激酶WAG2, 调节生长素的极性
运输, 抑制黑暗中幼苗的顶钩打开。黑暗条件下,
幼苗体内的GA含量升高, 导致核内DELLA蛋白丰
度下降, 解除DELLA蛋白对PIF3/PIF4的抑制作用,
促进幼苗下胚轴的伸长。与此同时, 光敏色素也
处于失活状态, COP1-SPA复合物通过抑制HFR1、
图3 PIF1介导多种信号途径抑制种子萌发
Fig.3 PIF1 integrates multiple internal and external signals to
repress germination
参照Lau和Deng (2010)文献修改。黑暗中, PIF1因子一方面通
过其下游的靶基因SOM因子调节种子中ABA及GA的水平; 另一
方面还能够通过影响生长素信号转导途径, 抑制种子萌发。在光
下, 其活性受光及光形态建成正调控因子HFR1等的抑制。虚线表
示两个组分尚未证明能够发生直接相互作用。
植物生理学报1116
PAR1等能够与PIFs家族互作的因子的活性, 进一
步增强黑暗中PIFs家族的蛋白水平, 促进幼苗的暗
形态建成(图2)。
当幼苗处于光照条件下, 体内的PIFs与Pfr形
式的光敏色素相互作用, 导致PIFs泛素化降解, 促
进植物的光形态建成。pifq突变体的基因组表达
分析结果表明, 其中大部分存在表达差异的基因
与光形态建成中植物形态的变化具有很强的相关
性, 包括光合作用及叶绿体发育的相关基因, 多种
生长素、GA、细胞分裂素和乙烯等促进植物生长
发育的植物激素途径相关基因, 及从异养到自养
转换相关的代谢基因等, 从而进一步证明了PIFs在
植物光形态建成中的关键作用(Leivar和Quail 2011)。
3.3 PIF3、PIF4和PIF5参与调控植物的晚期发育
进程
研究表明, PIFs蛋白并不仅仅参与植物的早期
发育, 在植物晚期发育过程中也同样起到重要作
用, 如调节生物钟、激素反应、高温耐受等(Soy等
2012)。光周期是影响植物营养生长和成花转换的
主要环境决定因素, 植物可以通过内部的调控网
络识别和测量日照长短, 从而对光周期做出反应
以调控植物的开花时间和营养器官的发育。拟南
芥中, 生物钟通过PIF4依赖途径调控植物在昼夜周
期及光周期下的生长, 包括在短日照(short days,
SDs)下的胚轴与叶柄的伸长反应和长日照(long
days, LDs)下的开花反应。其中关键的生物钟基因
TOC1 (timing of cab expression 1)、PRR5和PRR7
被证明能够抑制PIF4/PIF5的转录水平, 节律基因
LUX (luxarrhythmo)可以与PIF4/PIF5基因的启动
子结合并召集ELF3/ELF4 (early flowering 3/4)形成
转录抑制复合物调节PIF4/PIF5的转录水平。另一
种重要的生物钟基因CCA1 (circadian clock associ-
ated 1)也参与PIF4/PIF5在昼夜活动中转录水平的
调控, 有证据表明CCA1可以抑制ELF3的转录水平
影响转录抑制复合物活性。Soy等(2012)发现PIF3
基因的转录水平不受昼夜周期的影响, 与PIF4/
PIF5的表达模式不同。进一步研究证明, PIF3通
过昼夜周期中PHYB依赖的蛋白水平的变化, 调节
植物的生长发育。而最近研究发现, 在LDs下, 高
温也能通过PIF4依赖的途径促进植物茎及叶柄的
伸长。Nomoto等(2012)通过进一步研究发现, phyB
突变体在LDs下仍然对高温敏感, 其PIF4在黎明的
转录水平与野生型变化不大, 而在生物钟相关基
因缺失突变体prr9/7/5及elf3中, PIF4在黎明的转录
水平不受温度影响, 说明高温促进PIF4的表达是受
到生物钟调控而不是PHYB。由此推测, 在植物体
内, PIF4可能通过整合光和温度两种关键的环境信
号转导途径, 参与生物钟对内源激素信号网络的
调控, 使植物能够迅速地适应周围的环境并精确
调控其发育进程(Nomoto等2012)。
在植物生长发育过程中, 植物内源激素的相
互作用有利于植物适应多变的外界环境。植物面
对高温表现出茎的伸长反应是由体内生长素含量
的升高所介导, 由生长素生物合成及其信号转导
途径共同调控。这种高温诱导的生长素积累的机
制还不清楚, 而已知高温诱导下胚轴伸长的反应
需要PIF4参与。将pif4突变体从22 ℃转移到28 ℃
高温条件下不能增加胚轴长度; 而野生型植株却
表现出明显的胚轴伸长。进一步分析发现, 在高
温下PIF4调控生长素合成途径中关键基因的表达,
其中SAUR (small auxin-up RNA)家族通过PIF4依
赖的途径在高温下诱导表达, 从而促进胚轴伸长
(Brock等2010; Franklin等2011)。BR在光和温度调
控植物生长过程中扮演重要的角色, BR突变体
(det2)在黑暗中表现出光形态建成表型并对阴影及
高温环境不敏感。随着BZR1-PIF4相互作用模型
的发现, Oh等(2012)也揭示了BR在高温下促进植
物生长是由于高温诱导PIF4的积累从而促进BR下
游途径中PIF4-BZR1模型靶基因的表达。Bai等
(2012b)分析BZR1、PIF4和GA调控的下游基因发
现, BZR1和PIF4倾向于形成异源二聚体来调控响
应GA的基因; 而DELLA蛋白能够分别与PIF3/4和
BZR1相互作用抑制它们的转录活性。在光照下只
有BZR1与PIF4同时存在的植株才表现出对GA的
敏感性, 说明GA促进细胞伸长需要BZR1和PIF4同
时存在(Bai等2012b)。
4 结语
PIFs作为介导不同信号通路的关键组分, 调
控植物不同阶段的生长发育进程。然而, 不同的
PIFs在不同信号通路中的作用模式还有待进一步
研究。通过对PIFs突变体进行转录组学分析, 可直
观地发现PIFs能影响哪些信号通路及靶基因的表
杨剑飞等: 光敏色素互作因子PIFs是整合多种信号调控植物生长发育的核心元件 1117
达。而PIFs是如何调控启动子区不含其DNA结合
元件的基因, 将成为PIFs在不同信号通路中功能研
究的热点与难点。对PIFs在植物生长发育过程中
作用方式的进一步认识, 有助于完善植物生长发
育过程中的调控网络, 也有助于发掘PIFs家族的新
功能和新调控网络, 并将为指导利用PIFs调节其他
作物(如水稻、小麦、玉米等)的生长发育奠定理
论基础。
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