全 文 ：转录调控因子WRKY超级家族: 起源、结构和功能*
余迪求1 , 陈利钢1, 2 , 张利平1, 2
( 1 中国科学院西双版纳热带植物园昆明分部生物技术实验室, 云南 昆明 650223; 2 中国科学院研究生院, 北京 100039)
摘要: WRKY蛋白质是一个植物特有的超级转录调控因子家族, 在拟南芥和水稻基因组中分别拥有至少 74 个
和 97 个成员。最古老的WRKY转录调控因子拥有 2 个高度保守的WRKY结构域, 可能起源于 15~ 20 亿年前的
真核生物。虽然所有WRKY蛋白质主要通过特异地结合靶基因启动子区域的W盒序列而调控其表达, 但各家
族成员基因的生物学功能存在着各自的特异性。本文详细总结了 WRKY蛋白质在调控植物发育和逆境诱导反
应的信号转导途径建立等方面的分子生物学功能。
关键词: 转录调控因子; WRK Y基因的起源; 信号转导; 分子生物学功能
中图分类号: Q 75 文献标识码: A 文章编号: 0253- 2700( 2006) 01- 069- 09
Transcription Factor WRKY Superfamily: Origin,
Structure and Function
YU D-i Qiu
1
, CHEN L-i Gang
1,2
, ZHANG L-i Ping
1, 2
( 1 Laboratory of Biotechnology , Kunming Section, XishuangbannaTropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sci ences ,
Kunming 650223, China; 2 Graduate School of the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100039, China)
Abstract: The transcription factor WRKY protein superfamily so far is found exclusively in plants. There exist at least 74 and
97 members in Arabidopsis and rice, respectively. The most archaic WRKY transcription factors, which may originate some
115- 2 billion years ago in eukaryotes, contain two highly conserved WRKY domains. Although all WRKY proteins regulate
mainly the expression of target genes by specifically binding to the ( T) TGACC ( APT) (W box) sequences of their promoter,
the biological function of each member is specific. In this review, we summarize in detail the molecular biological function of
WRKY proteins in regulating specific signaling pathways during development or in response to stress factors.
Key words: Transcription factor; Orig in of the WRK Y genes; Signal transduction; Molecular biological function
与其他生物体一样, 植物的生长发育和对逆境
的诱导反应涉及到复杂的基因表达调控网络。而这
种调控网络及其信号传导的建立最初依赖于众多转
录调控基因表达的激活及其对下游靶基因表达水平
的调控。转录调控因子 WRKY 基因家族是植物特
有的超级基因家族, 在其蛋白质N- 端含有高度保
守的氨基酸序列WRKYGQK和 CX4- 5 CXnHXHPC ( X
为任一氨基酸) , 属于锌指型 ( Zinc-f inger type) 转
录调控因子 ( Eulgem等, 2000; Yu等, 2001; Dong
等, 2002) , 并通过结合靶基因启动子区域 W 盒
(T ) TGACC ( APT) 核苷酸序列而调控相应基因的
表达, 发挥其分子生物学功能 ( Yang 等, 1999;
Eulgem等, 1999; Yu 等, 2001)。最早被鉴定的植
物 WRKY 基 因是 甘薯 ( Impoea batatas ) SPF1
( SPF1 : SWEET POTATO FACTOR 1 ) 基因, 其基因
产物特异地与甘薯 Sporamin 基因和 B-淀粉酶 ( B-
amylase ) 基因启动子区域的SP8序列识别, 从而参
与并调控植物糖信号途径的建立 ( Ishiguro and Na-
云 南 植 物 研 究 2006, 28 ( 1) : 69~ 77
Acta Botanica Yunnanica

* 基金项目: 云南省自然科学基金 ( 2003C0342M) 和国家自然科学基金 ( 30373803) ; 中国科学院 / 西部之光0 计划; 科技部国家自然
科技基础条件平台项目 ( 2004DKA30430) 和中国科学院 / 百人计划0 资助项目
收稿日期: 2005- 04- 15, 2005- 06- 17接受发表
作者简介: 余迪求 ( 1964- ) 男, 理学博士, 研究员, 博士生导师, 主要研究方向: 植物功能基因分析、植物抗逆信号传导及分子生
物学、植物基因资源发掘和利用。
kamura, 1994)。随后, 相继在野燕麦 ( Avena fat-
ua; SPF2 ) ( Rushton 等, 1995)、欧芹 ( Petroseli-
num crispum; PcWRKY1 , 2 , 3 ) ( Rushton等, 1996)
和拟南芥 ( Arabidopsis ; ZAP1 ) ( de Pater等, 1996)
等植物中克隆到相应的 WRKY 基因, 并开展了较
详细的分子生物学功能分析( Eulgem等, 2000; U-l
ker and Somssich, 2004)。最近几年, 植物分子生物
学家又陆续在烟草 ( Wang 等, 1998)、水稻 ( Kim
等, 2000)、茄属植物 Solanum dulcamara ( Huang and
Duman, 2002 )、鸭 茅草 ( Dactylis glomerata L. )
(Alexandrova and Conger, 2002) 以及沙漠豆科植物
Retama raetam ( Pnueli等, 2002) 等植物基因组之
中鉴定了 WRKY 基因的存在, 并阐明了相应的分
子生物学功能。
1 拟南芥和水稻 WRKY超级基因家族成员
组成及结构特点
随着模式植物拟南芥和重要粮食作物水稻全基
因组序列测定完成, 利用WRKY 蛋白质高度保守
的氨基酸序列WRKYGQK, 搜索拟南芥和水稻基因
组编码序列, 现已发现拟南芥和水稻基因组分别拥
有 74 个和 97 个 WRKY 基因 ( Eulgem 等, 2000;
Dong等, 2002; Qiu等, 2004)。根据氨基酸序列比
较分析, 可以将拟南芥和水稻WRKY 蛋白质家族
划分为三大类型 ( Eulgem 等, 2000; Dong 等,
2002; Qiu等, 2004)。第一大类型: 拥有 2个典型
的WRKY 结构域 ( 即 WRKYGQK 保守序列) 和
Cys2-His2 锌指型结构。第二大类型: 拥有 1个典型
的WRKY结构域和 Cys2-His2 锌指型结构。第三大
类型: 拥有 1 个典型的 WRKY 结构域和 Cys2-HisP
Cys锌指型结构。通过矩阵分析方法所构建的拟南
芥和水稻WRKY蛋白质家族系统发生树表明, 拟南
芥第一大类型和第三大类型的WRKY蛋白质分别独
立聚集成一族, 即Ñ族和Ó族, 第二大类型的WRKY
蛋白质被划分为 2a~ 2e等 5族 ( Eulgem 等, 2000)
或 Ò a~ Ò g等 7族 ( Dong等, 2002) 或 2 ) a+ 2 ) b,
2 ) c和 2 ) d+ 2 ) e 等 3 族 ( Zhang and Wang, 2005) ;
而水稻第一大类型的WRKY 蛋白质独立聚集成 Ñ
族, 第三大类型的WRKY蛋白质分别聚集成Ó a 和
Ó b等 2族, 而第二大类型的WRKY蛋白质被划分
为 Ò a~ Ò j等 10族 ( Qiu 等, 2004)。从基因表达
谱分析结果来看, 聚集成一族或一亚族的 WRKY
基因成员之间具有相似的逆境诱导表达模式 ( Dong
等, 2002; Qiu等, 2004) , 预示着它们可能具有相
似的分子生物学功能。特别是经靴带 ( Bootstrap)
分析表明, 拟南芥和水稻WRKY蛋白质家族分别
有 8组和 20组WRKY成员的亲源关系得到 95%以
上的强烈支持 ( Dong等, 2002; Qiu等, 2004) , 更
加预示着这些 WRKY 基因可能起源于相同的祖先,
并可能具有相似的分子生物学功能。
在拟南芥 WRKY 基因家族之中, 除了大部分
WRKY蛋白质具有典型的WRKYGQK结构域外, 尚
有 3个蛋白质的WRKY结构域的氨基酸序列有别
于其典型的结构域序列, 即为 WRKYGKK ( Dong
等, 2002) ; 而在水稻 WRKY 基因家族之中, 除了
WRKYGQK和WRKYGKK 二种结构域序列外, 还拥
有一种全新的、尚未在其他植物基因组之中被鉴定
的WRKY 结构域 WRKYGEK ( Qiu 等, 2004)。因
此, 此类拥有WRKYGEK结构域的水稻 WRKY 基因
可能从其他类 WRKY 基因进化而来, 并可能具有
新的生物学功能 (Qiu等, 2004)。
除了具备高度保守的WRKY 结构域和 Cys2-
His2 (或 HisPCys) 锌指型结构域外, 植物 WRKY
蛋白质还拥有核定位序列 NLS ( nuclear localization
signals)、亮氨酸拉链 LZs ( leucine zippers) 以及富
含丝氨酸- 苏氨酸域 ( Serine-threonine-rich region)、
富含谷氨酰胺域 ( glutamine-rich region) 和富含脯氨
酸域 ( proline-rich region ) 等结 构 ( Eulgem 等,
2000; Ulker and Somssich, 2004)。由于上述结构特
点, WRKY蛋白质将定位于细胞核, 并可能通过蛋
白质之间的相互作用形成同源二聚体或异源二聚体
而调控靶基因的表达。
2 WRKY基因的起源与分子进化
如前所述, 植物转录调控因子 WRKY 基因家
族成员基因的数量存在着很大的差异。比如, 拟南
芥基因组拥有 74个 WRKY 基因成员, 而水稻基因
组拥有 97 个 WRKY 基因 ( Eulgem 等, 2000; Qiu
等, 2004)。通过搜索 GenBank 和其他相关数据库,
真核单细胞藻类衣藻基因组仅拥有一个可表达的
WRKY基因 (根据其 EST 片段的存在) , 而低等植
物苔藓植物 Physcomitrella patens 和蕨类植物Ceratop-
teris richardii 基因组也拥有多个可表达的 WRKY 基
因。最近的研究发现, 苔藓植物 Physcomitrella pat-
ens基因组至少拥有 12 个 WRKY 基因 ( Ulker and
70 云 南 植 物 研 究 28卷
Somssich, 2004)。另外, 我们的研究工作还发现,
裸子植物苏铁基因组至少拥有 21 个 WRKY 基因。
除上所述之外, 非光合真核生物黏霉菌 Dictyosteli-
um discoideum 和单细胞原生生物 Giardia lambliad 的
基因组也拥有 1个可表达的 WRKY 基因。
如前所述, 根据 WRKY 基因家族各成员蛋白
质的结构域特点, 将 WRKY 基因家族划分为三大
类型 ( Eulgem 等, 2000; Qiu 等, 2004)。有趣的
是, 目前在真核单细胞衣藻、非光合真核生物黏霉
菌 Dictyostelium discoideum、单细胞原生生物 Giardia
lambliad、低等植物苔藓植物 Physcomitrella patens 和
蕨类植物 Ceratopteris richardii 等基因组之中所发现
的WRKY基因均属于第一大类型。而我们从裸子植
物苏铁 ( Cycas revoluta) 基因组中所克隆的 21 个
WRKY 基因之中, 15个苏铁 WRKY 基因属于第一大
类型, 而另外 6个 WRKY 基因属于第二大类型。最
近, Zhang和 Wang ( 2005) 通过邻接法 ( neighbor-
joining program) 分析表明, 第二大类型 2 ) a+ 2 ) b
和2 ) c等 2族的WRKY蛋白质与第一大类型WRKY
蛋白质 C- 末端区域具有较近亲源性, 而第二大类
型2 ) d+ 2 ) e 族WRKY蛋白质与第三大类型WRKY
蛋白质聚集一起。上述发现和研究证据预示着: 第
一大类型 WRKY 基因成员可能是植物WRKY 基因家
族最古老的类型, 并且可能起源于 15~ 20 亿年前
的真核生物起源之时 ( Ulker and Somssich, 2004) ;
而第二大类型和第三大类型的 WRKY 基因成员可
能在苔藓植物起源之后才在裸子植物或蕨类植物
(目前尚无研究证据) 基因组之中出现。同时, 上
述发现和研究证据还说明, 可能第一大类型WRKY
蛋白质经断裂, 并由 C-末端区域演化成第二大类
型; 而第三大类型WRKY 蛋白质可能是由第二大
类型 2 ) d+ 2 ) e族WRKY 蛋白质演化而来 ( Xie等,
2005; Zhang and Wang, 2005)。
值得注意的是, 目前在原核生物细菌和原核生
物光合蓝细菌 (蓝藻)、以及真核单细胞生物酵母、
低等动物线虫、果蝇、家蚕、高等生物原鸡、家猪
和人类基因组之中尚未发现 WRKY 基因的存在。
而在植物界基因组之中, WRKY 基因家族成员随着
植物从低等单细胞真核藻类到高等多细胞被子植物
的系统演化而迅速扩增。比如, 由衣藻基因组拥有
1个 WRKY 基因、苔藓植物 Physcomitrella patens 基
因组至少拥有 12个 WRKY 基因、到裸子植物苏铁
( Cycas revoluta) 基因组至少拥有 21个 WRKY 基因、
高等被子植物拟南芥基因组拥有 74个 WRKY 基因
和水稻基因组至少拥有 97 个 WRKY 基因等, 其
WRKY 基因成员数量从 1个迅速扩增到至少 97个。
另一方面, WRKY 基因家族各成员基因的分子生物
学功能主要参与并调控植物生长发育、形态建成、
代谢调控和抗逆境信号转导途径建立。由此推测,
随着植物从低等到高等和从水生环境向陆生环境的
演化, 植物面临着一系列与其生长发育、形态建
成、代谢调控和抵抗逆境因子胁迫相关的信号转导
途径的建立, WRKY基因家族可能是为了满足植物
上述信号转导途径建立所需而迅速扩增。
3 WRKY基因调控植物生物逆境反应及其
信号传导
虽然最早被鉴定的植物 WRKY 基因 SPF1的生
物学功能是调控甜马铃薯 ( Impoea batatas ) 糖信号
途径的建立 ( Ishiguro and Nakamura, 1994) , 但随
后的大量研究工作证实植物 WRKY 基因的主要生
物学功能是调控植物抗病反应及其信号转导途径的
建立 ( Rushton 等, 1996; Yu 等, 2001; Deslandes
等, 2002; Asai 等, 2002)。当病原微生物侵染植
物细胞时, 将诱导宿主细胞产生一系列抗病反应,
比如宿主组织的区域性细胞坏死、活性氧增加、细
胞壁增厚、信号分子水杨酸 ( Salicylic acid: SA)
生物合成被激活, 其含量显著增加; 同时伴随着一
系列基因表达的激活或抑制, 比如病害发生相关
( pathogenesis-related : PR) 基因家族成员基因的表
达被激活、WRKY 基因家族成员基因的表达被激
活、抗病信号转导途径 (包括水杨酸、乙烯和茉莉
酸脂等信号转导途径) 被激活或抑制等 ( Dong,
1998; Yu 等, 1999; Campbell等, 2002; Singh 等,
2002; Shah, 2003; Nimchuk 等, 2003)。病原菌诱
导的植物抗病性及其抗病反应的信号转导途径建立
必须依赖定位于细胞核内的十分重要且非常关键的
抗病调控基因 NPR1 的存在 ( Cao 等, 1997; Ryals
等, 1997)。不管抗病信号分子 SA 或 INA 处理与
否, 拟南芥 NPR1基因突变体植株均表现对病原菌
侵染的敏感 ( Cao 等, 1997; Ryals 等, 1997; Yu
等, 2001)。在 NPR1 基因的启动子区域, 拥有大
量的、能被 WRKY 蛋白质识别的 W 盒序列,
WRKY蛋白质通过结合 NPR1 基因启动子区域W
盒核苷酸序列而调控 NPR1 基因的表达, 从而激活
植物抗病性及其信号转导途径的建立, 在依赖于
711 期 余迪求等: 转录调控因子WRKY超级家族 : 起源、结构和功能
NPR1 基因的抗病信号转导途径之中发挥十分重要
的生物学功能 ( Yu 等, 2001)。进一步的研究揭
示, 拟南芥抗病调控基因 NPR1 的表达调控和转录
调控因子WRKY 基因家族的基因表达调控之间存在
着相互影响和相互调控的关系。NPR1 基因的表达
受WRKY蛋白质的调控, 反之 WRKY 基因家族的
某些成员基因的表达调控也受 NPR1蛋白质影响
(Yu 等, 2001; Dong 等, 2002)。许多研究工作证
实, 病原菌侵染或抗病信号分子 SA处理能显著地
提高植物原位抗病性和系统获得抗病性 ( SAR:
Systemic acquired resistance ) 的 建 立 ( Chen 等,
1993; Yu 等, 1999; Cao 等, 1997) , 同时, 能显
著地诱导拟南芥 WRKY 基因家族 49 个 WRKY 基因
成员表达水平的改变 ( Dong 等, 2002) , 但对拟南
芥抗病调控基因 NPR1 表达水平的影响有限, 而能
有效地诱导细胞内NPR1蛋白质氧化态和还原态的
改变 (Mou等, 2003)。因此, 病原菌侵染或抗病
信号分子 SA处理所诱导的植物抗病性提高可能是
通过诱导 WRKY 基因家族大部分成员基因表达水
平和NPR1蛋白质氧化- 还原状态的改变而实现。
另一类参与植物抗病反应及其信号转导途径建
立的重要基因家族是受体样蛋白激酶 ( RLKs : re-
ceptor-like protein kinases ) 基因家族 ( Du and Chen,
2000; Chen, 2001)。比如, 拟南芥 CRK5 ( RLK )
基因的高表达可激活植株抗病保护反应和程序性细
胞死亡 ( Chen等, 2003)。有趣的是, 在许多受病
原菌侵染或抗病信号分子 SA处理而诱导表达的受
体样蛋白激酶 ( RLKs ) 基因的启动子区域存在着
许多能被WRKY蛋白质识别的W盒序列, 其表达
水平均与W 盒的核心序列单个核苷酸突变有关,
即如果将W 盒的核心序列TGAC突变为 TGAA后,
其表达水平下降约 10倍 ( Du and Chen, 2000)。最
近报道也证实, 受体激酶基因 SFR2 启动子区域的
W盒序列的存在是病原菌侵染、SA处理和伤害等
逆境因子诱导其表达必要条件 ( Rocher 等, 2005)。
因此, WRKY 基因可能处于 RLKs 和受体激酶基因
的上游, 其蛋白质通过与W 盒序列的相互作用而
调控 RLKs 基因的表达, 从而调控植株抗病保护反
应和程序性细胞死亡。另一方面, WRKY转录调控
因子的分子生物学功能也与受保护反应诱导的促细
胞分裂素激活蛋白激酶 ( MAPK: mitogen-activated
protein kinase) 信号转导途径相关联。比如, 拟南
芥WRKY22 蛋白质和 WRKY29蛋白质是 MAPK 介
导植物抵抗细菌和真菌病原菌侵染的信号转导途径
的重要下游组分 ( Asai等, 2002; Wan等, 2004)。
瞬间表达 AtWRKY29 基因的转基因拟南芥叶片对病
原菌侵染具有很强的抗性 ( Asai等, 2002)。在几
丁质 ( chitin) 介导植物抗病信号转导途径之中,
拟南芥 2个 MAPK ( AtMPK 3和 AtMPK 6基因) 和相
应的酶活性均受几丁质正调节; 另有 4个 WRKY 基
因 ( AtWRKY22、AtWRKY29、AtWRKY33 和 AtWRKY53 )
的表达水平也受几丁质正调节 (Wan等, 2004)。烟草
MAPKK NtMEK2 基因的高表达能有效地激活其下游
基因MAPKs SIPK 和WIPK 基因 (相应的拟南芥同源
基因为 AtMPK6 和 AtMPK3 基因) 的表达 ( Jin 等,
2003; Kim 等, 2003; Liu 等, 2003)。进一步分析
表明, 在转基因烟草和拟南芥植株内, 高表达烟草
SIPK 和 WIPK ( AtMPK3 和 AtMPK6 ) 上游基因
MAPKK NtMEK2 能分别有效地激活烟草 NtWIZZ
( WRKY) 和NtWRKY3 基因以及拟南芥AtWRKY33 和
AtWRKY53 基因的表达 ( Kim and Zhang, 2004; Wan
等, 2004) , 并能有效地提高W 盒的结合活性和植
物的抗病性 ( Kim and Zhang, 2004)。支持 WRKY
转录调控因子参与病原菌激活的 MAPK信号转导途
径的研究证据也在欧芹中获得 ( Kroj等, 2003)。
综上所述, WRKY转录调控因子的表达调控和病原
菌激活的蛋白激酶 (包括 RLKs、MAPK 和MAPKK
等) 基因的表达调控之间存在着相互影响和相互调
控的关系。WRKY转录调控因子作为上游基因调控
受体样蛋白激酶 ( RLKs) 基因的表达, 同时WRKY
转录调控因子作为下游基因也参与病原菌激活的
MAPK信号转导途径。
虽然已有许多研究证实 WRKY 基因家族主要
涉及植物抗病信号转导途径的建立, 但各WRKY
转录调控因子参与抗病信号转导途径的建立存在着
其特异性。比如, 拟南芥 RRS1-R ( WRKY52 ) 蛋白
质拥有抗病基因产物典型的核苷结合位点 ( NBS)
及富含亮氨酸重复序列 ( LRR) 结构域 ( NBS-LRR)
特征和 WRKY 基因产物典型的入细胞核信号及
DNA-结合结构域 ( WRKY) 特征, 因此 WRKY52 基
因既作为典型的抗病基因参与拟南芥植株抵抗病原
菌 Ralstonia solanacearum 的侵入, 又作为典型的
WRKY 基因参与拟南芥植株的抗病信号传导 ( Des-
landes等, 2002) , 并将植物保护反应的战场扩展至
细胞核 ( Lahaye, 2002)。拟南芥 WRKY6 基因正调
控衰老和病原菌诱导的病原相关基因 PR1 及抗病
72 云 南 植 物 研 究 28卷
调控 基因 NPR1 表 达 ( Robatzek and Somssich,
2002)。拟南芥 WRKY 基因家族第三组WRKY 基因
成员 ( WRKY30, 38 , 41 , 46, 52 , 53 , 54, 55 ,
62 , 63 , 64 , 66 , 67 和70 ) 受不同病原菌的侵
染, 各成员基因的表达水平和表达时空呈现特异
性, 可能分别参与植物不同保护信号转导途径的建
立 ( Kalde等, 2003)。拟南芥 WRKY18 基因的高表
达激活转基因植株病原相关基因PR1、PR2 和PR5
随着发育进展而不断增强, 进而激活转基因植株抗
病性建立 ( Chen and Chen, 2002)。因此, 拟南芥
WRKY18 基因可能涉及植物不同时空保护信号转导
途径的建立。拟南芥WRKY70蛋白质激活水杨酸
介导的植株抗病信号转导途径而抑制茉莉酸介导的
植株抗病信号转导途径, 是此二条抗病信号转导途
径的调控交叉点 ( Li 等, 2004)。拟南芥 WRKY22
蛋白质和WRKY29蛋白质是MAPK介导植物抵抗细
菌和真菌病原菌侵染的信号转导途径的重要下游组
分, 并与拟南芥 WRKY33 和WRKY53 基因协同调控
flagellin和几丁质 ( chitin) 介导植物抗病信号转导
途径的建立 ( Asai等, 2002; Wan 等, 2004)。烟
草TIZZ ( WRKY ) 基因在烟草遭受烟草花叶病毒
TMV的侵染所诱发的过敏性反应启动时即刻诱导
表达, 但信号分子水杨酸处理或机械致伤都不能诱
导表达, 由此证实烟草 TIZZ ( WRKY) 基因可能参
与植物保护反应启动早期的信号转导途径的建立
(Yoda等, 2002)。烟草 WIZ ( WRKY) 基因则参与
虫害侵袭的早期抗性反应和系统性抗虫反应的信号
转导途径建立 ( Hara 等, 2000)。另外, 马铃薯
WRKY 基因受晚疫病病原菌诱导表达, 并参与马铃
薯抗病数量性状形成的信号转导途径建立 ( Trognitz
等, 2002; Dellagi等, 2000)。
4 WRKY基因调控植物非生物逆境反应及
其信号传导
在植物的整个生命活动周期之中, 植物不仅面
临着病害和虫害等生物逆境的胁迫, 而且也面临着
诸如伤害、干旱、冷害及高温等非生物逆境的胁
迫。针对非生物逆境的胁迫, 植物发展了一套非常
复杂而完善的调控网络。已有文献报道认为,
WRKY 基因家族在此调控网络之中起着十分重要的
调节作用, 因为 WRKY 基因的表达受伤害、干旱、
冷害及高温等逆境因子诱导表达。比如, 拟南芥 7
个 WRKY 基因 ( AtWRKY40、AtWRKK33、AtWRKY53、
AtWRKY22、AtWRKY11、AtWRKY15 和 AtWRKY60 ) 受
伤害诱导表达 ( Cheong 等, 2002)。沙漠豆科植物
Retama raetam 的WRKY 基因参与植物抗旱性建立和
种子休眠的形成 ( Pnueli等, 2002) , 而来源于灌丛
( Larrea tridentata) 的 LtWRKY21蛋白质作为植物激
素 ABA信号转导途径的激活因子参与 ABA介导的
灌丛抗旱性建立 ( Zou 等, 2004)。烟草 WIZZ
( WRKY) 基因在植株受到伤害 10 min 后即刻在局
部及全身开始积累, 30min后达到高峰, 随后其表
达水平逐渐降至正常水平 ( Hara 等, 2000) , 说明
WIZZ ( WRKY) 基因参与烟草早期阶段的伤害响
应; 而另一个烟草WRKY转录调控因子在干旱和
热激协同作用下被特异激活, 但不被单一逆境因子
(干旱或热激) 所诱导表达 ( Rizhsky 等, 2002) ,
这预示着该烟草 WRKY 基因在建立干旱和热激协
同诱导 (而不是单一逆境因子诱导) 的信号转导之
中发挥重要作用; 但与烟草 WIZZ 基因具有同源性
的柑橘类水果两个WRKY 基因只在预先热处理的胁
迫下被诱导表达, 可能参与高温胁迫的信号转导途
径的 建 立 ( Sanchez-Ballesta 等, 2003 )。大 麦
WRKY38 基因在冷害和干旱胁迫中表达, 表明其在
冷害和干旱胁迫的信号转导之中起调控功能 (Mare
等, 2004) ; 而从茄属植物 ( bittersweet nightshade)
基因组之中克隆获得的一个 67 kDa 抗冻蛋白
( WRKY) 基因在11和 12月植物叶中表达, 表明寒
冷环境能诱导其表达并可能在植物适应寒冷环境中
起作用 (Huang and Duman, 2002)。最近, 我们从
水稻基因组之中克隆获得 13个 WRKY 基因, 其中
至少 10个 WRKY 基因受盐害、PEG、冷害及高温
等 4种逆境因子诱导表达 ( Qiu等, 2004)。
5 WRKY基因调控植物生长发育、形态建
成和代谢调控及其信号传导
除了在植物抗逆性的信号转导方面起着十分重
要作用外, WRKY 基因家族在调控植物生长发育、
形态建成和代谢等也具有非常重要作用。植物毛状
体 (Trichome) 为植物提供一种防御捕食者 ( preda-
tor) 攻击和紫外线辐射损伤的物理保护屏障, 一般
分布于植物叶片、叶缘、茎和花萼的上表皮, 是由
单表皮细胞经膨大发育而成。通过分子遗传学研
究, 目前已揭示了许多基因参与植物毛状体的发生
和形态建成。如, 拟南芥 GLABROUS ( GL1 ) 基因
和 TRANSPARENT TESTA GLABRA1 (TTG1 ) 基因控
731 期 余迪求等: 转录调控因子WRKY超级家族 : 起源、结构和功能
制叶片上表皮毛状体的发生, 其相应的突变体植株
叶表面缺乏毛状体 ( Hulskamp 等, 1994) 或导致叶
表面毛状体的数量减少 ( Walker 等, 1999)。而
GL2 基因和GL3 基因则控制叶片上表皮毛状体的形
态建成, 其相应的突变体植株叶表面毛状体无分枝
建成 (Hulskamp等, 1994) 或分枝由 3枝转变成 2
枝 ( Hulskamp等, 1994; Payne等, 2000)。第 5 个
调控拟南芥叶表面毛状体形态建成的基因是转录调
控因子 TRANSPARENT TESTA GLABRA2 ( TTG2 )
( WRKY44 ) 基因, 其基因突变体植株叶表面毛状体
的数量减少并没有分支, 同时其种皮中黏液的产生
和单宁酸的合成均减少 ( Johnson 等, 2002)。因
此, TTG2 ( WRKY44) 基因至少调控拟南芥 3 条独
立的形态建成途径: 毛状体的发育、种皮黏液的产
生和种皮单宁酸的合成。进一步的研究证实, 在毛
状体的发生和形态建成途径之中, WRKY44 基因处
于TTG1 基因的下游, 并与 GL2 基因的功能重叠;
在种皮黏液产生的途径之中, WRKY44 基因的功能
是独立于TTG1 和GL2 基因功能之外; 而在种皮单
宁酸合成的途径之中, WRKY44 基因的功能需依赖
于TTG1 基因的功能, 处于 TTG1 基因的下游
( Johnson等, 2002)。如前所述, WRKY蛋白质通过
特异地与靶基因启动子区域的W 盒结合而实现其
分子生物学功能 ( Yu等, 2001)。虽然涉及植物叶
片表面毛状体的发生和形态建成有关基因 (如上述
的 GL1、TTG1、GL2 和GL3 等 4个基因) 启动子区
域存在许多能被WRKY 蛋白质识别的 W 盒, 但
WRKY44 基因在控制植物叶片表面毛状体的形态建
成、种皮黏液的产生和种皮单宁酸的合成等途径是
否通过特异地与靶基因启动子区域的W 盒结合而
实现, 目前尚无实验证据。
在拟南芥根的发生与形态建成方面, 有超过
22 000个基因 (约占拟南芥基因组90% ) 在根的不
同发育阶段表达 ( Birnbaum 等, 2003)。在根组织
中表达的 577个转录调控因子之中, 有 331个基因
存在差异表达。特别是在根组织表达的 37 个
WRKY 基因之中, 有 12个基因在根成熟区组织细
胞内特异表达, 这预示着 WRKY 基因调控根细胞
的成熟 ( Birnbaum 等, 2003)。在植物胚胎发育方
面, 茄属植物 Solanum chacoense 的ScWRKY1 基因在
鱼雷胚后期特异地瞬间高表达, 这似乎表明 WRKY
基因在胚胎发育中起到某种特殊调控作用 ( Lagac†
and Matton, 2004) ; 而 DGE1 ( DgWRKY1 ) 基因在
体外诱导鸭茅草 ( Dactylis glomerata L. ) 的叶肉细
胞的体细胞胚胎之中特异表达, 这预示着 DGE1
( DgWRKY1 ) 基因参与体细胞胚胎发生及其形态建
成等途径的基因表达调控 ( Alexandrova and Conger,
2002)。来源拟南芥花序 (包括胚胎组织) 组织
mRNA所构建的 cDNA 文库中, 许多 WRKY 基因家
族的成员基因 cDNA 被克隆, 更进一步预示 WRKY
基因家族将调控植物的花或花序发育、胚胎发生及
其形态建成。同样地, 拟南芥 ZAP1 ( AtWRKY1 )
基因的分子生物学功能可能主要调控植株根和花的
发生及形态建成, 因为 ZAP1 基因仅在根和花组织
细胞中表达, 而在茎、叶和长角果组织中未见表达
( de Pater 等, 1996)。有趣的是, 分别调控拟南芥
上表皮毛状体形态建成的 AtWRKY44 基因以及根和
花形态建成的 ZAP1 (AtWRKY1 ) 基因均不受病原
微生物侵染和抗病信号分子 SA 处理而诱导表达
(Dong 等, 2002) , 这预示着 WRKY 基因家族各成
员基因的分子生物学功能具有各自的特异性。
植物激素赤霉素在调控植物种子萌发、植株生
长和花发育的信号转导途径建立具有十分重要的生
理功能。比如赤霉素通过调控种子糊粉层细胞的A-
淀粉酶 ( A-amylase ) 和蛋白水解酶 ( Protease ) 基
因的诱导表达而影响种子萌发。作为赤霉素信号转
导途径的转录调控抑制因子, WRKY蛋白质特异地
与A-淀粉酶启动子区域的W盒序列结合而控制种
子糊粉层细胞糖代谢途径的建立 ( Rushton 等,
1995; Zhang等, 2004)。赤霉素调节野燕麦 A-淀粉
酶 (A-Amy2P54) 基因的诱导表达涉及到WRKY与
W 盒 的相 互作 用 ( Rushton 等, 1995 ) ; 水稻
WRKY71 蛋白质通过与启动子区域的W 盒序列特
异地结合而抑制赤霉素诱导的糊粉层 A-淀粉酶
( Amy32b) 基因表达 ( Zhang 等, 2004)。另外, 大
麦 SUSIBA2 ( WRKY ) 基因产物通过特异地结合到
异构淀粉酶 1 ( iso1 : isoamylase1 ) 基因启动子区域
的 SURE ( Sugar responsive) 和W盒序列而调控糖代
谢信号转导 ( Sun 等, 2003)。在其他代谢调控方
面, WRKY 基因也发挥重要的调控作用, 比如
GaWRKY1 基因参与调节棉花倍半萜烯的生物合成
( Xu等, 2004)。
在植物叶片衰老的信号转导途径建立方面,
WRKY 基因也具有重要的调控作用。比如, 随着拟
南芥叶片衰老的发生, 一组 WRKY 基因 (包括 At-
WRKY4、6、7、11 和53 等基因) 的表达不断增强
74 云 南 植 物 研 究 28卷
(Hinderhofer and Zentgraf, 2001; Robatzek and Soms-
sich, 2001; Miao等, 2004)。同时, 在衰老叶片转
录体中, 就转录调控因子而言, WRKY 转录调控因
子的表达数量位居第二 ( Guo 等, 2004)。采用免
疫沉淀分析表明, AtWRKY53 蛋白质可以和衰老相
关基因家族 ( SAGs : senescence-associated genes ) 特
异结合 (如 SAG12 基因)。进一步分析显示, 在高
表达 AtWRKY53 基因的转基因植株叶片内, SAG12
基因的表达水平显著提高 ( Miao 等, 2004)。上述
现象可能预示着 WRKY 基因在植物叶片衰老的信
号转导途径之中起着关键的调控作用。
6 WRKY基因功能研究的展望
鉴定WRKY 转录调控因子的下游靶基因对于
理解它们的分子生物学功能最为关键。目前, 广泛
地采用在转基因植株、原生质体和叶片等组织之中
高表达外源特定 WRKY 基因, 结合基因芯片技术,
寻找下游靶基因。如与对照植株比较, 高表达或高
抑制拟南芥 WRKY70 基因诱导 42个基因的表达水
平发生显著的差异 ( Li 等, 2004)。AtWRKY29 和
AtWRKY22 基因在拟南芥叶肉细胞原生质体中瞬间
高表达导致本身启动子和受体样蛋白激酶FRK1P
SIRK 基因的激活, 并下调 GLUTATHIONE S-TRANS-
FERASE6 ( GST6 ) 和 RD29A 基因的表达 ( Asai等,
2002)。PcWRKY1 基因在欧芹叶肉细胞原生质体中
瞬间高表达激活 3个潜在的靶基因 PcPR1-1、Pc-
WRKY1 和PcWRKY3 的表达 ( Eulgem 等, 1999)。另
外, 利用 cDNA-AFLP 分析技术揭示, 受 AtWRKY6
基因调控的潜在靶基因涉及拟南芥叶片衰老相关基
因, 包括 FRK1PSIRK 基因 ( Robatzek 等, 2002)。
因此, 通过分析高表达或高抑制相应 WRKY 基因
的转基因植株的表达谱差异, 鉴定各WRKY 转录
调控因子的下游靶基因, 是今后 WRKY 基因功能
研究领域最为重要的研究思路。
通过生物信息学分析, 寻找在启动子区域拥有
可被WRKY 蛋白质识别的W 盒序列的靶基因, 理
解 WRKY 基因在植物特定的生命活动之中的生物
学功能和相应的调控机制, 也是今后 WRKY 基因
功能研究领域最为重要的研究思路。比如, 现已发
现, 转录调控因子 WRKY 基因家族许多成员基因
的启动子区域拥有大量的、可被WRKY蛋白质识
别的W盒序列 ( Dong 等, 2002) , 这预示着 WRKY
基因之间可能存在一条相互调控或自反馈调控途
径。另外, 我们最近的研究也发现, 在一些重要的
抗逆境和发育调节基因的启动子区域均拥有许多能
被WRKY蛋白质识别的W盒序列, 推测WRKY蛋
白质可能调控这些基因的表达。
采用酵母双元杂交系统及染色质免疫亲和沉淀
分析方法, 分析特定WRKY蛋白质之间或与其他
蛋白质之间的相互作用以及WRKY 蛋白质特异调
控相应靶基因表达, 可以有效地理解 WRKY 基因
参与调控靶基因表达的分子机制。比如, 采用酵母
双元杂交系统, 我们发现, 基因表达模式相同和氨
基酸同源性较高 (处于同一组) 的 WRKY 基因产
物 (蛋白质) 可能通过相互作用的方式共同调控靶
基因的表达, 参与植物抗逆性建立和植物生长发育
及其代谢的调控网络的形成。采用染色质免疫亲和
沉淀分析方法, Turck 等 ( 2004) 进一步证实, 欧
芹 PcWRKY1蛋白特异调控 PcPR1-1 和PcWRKY1 的
表达。
1参 考 文 献2
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