全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (11): 1096~11021096
收稿 2011-08-04　　修定 2011-09-28
资助 江苏省博士后科研计划(0701039B)和中国博士后科学基
金(20070411057)。
* 通讯作者(E-mail: xucx2006@yahoo.com.cn; Tel: 0758-2716738)。
硅对盐胁迫下枣树组织培养苗细胞壁形成和相关酶活性的影响
徐呈祥1,2,*, 徐锡增2, 马艳萍1, 尚旭岚2
1肇庆学院生命科学学院, 广东肇庆526061; 2南京林业大学森林资源与环境学院, 南京210037
摘要: 盐胁迫(75 mmol·L-1 NaCl)下, 枣树微茎段外植体成活率、生根率及枣苗的侧根条数和长度、苗高、单株重量均较对
照显著减小; 盐胁迫下加硅(Si) (0.75 mmol·L-1 KSiO3), 枣苗的前述指标与对照无显著性差异。盐胁迫下, 枣组织培养生根
苗细胞壁提取率显著下降, 细胞壁中蛋白和低分子量果胶含量显著降低, EDTA可溶性果胶和碱溶性果胶含量显著提高, 半
纤维素和纤维素含量降低; 盐胁迫下加Si, 枣苗细胞壁提取率显著提高, 细胞壁主要成分的含量水平与对照相近。与盐胁
迫下相比, 盐胁迫下加Si, 虽然枣苗果胶甲酯酶(PME)和多聚半乳糖醛酸酶(PG)活性升高未达显著性差异水平, 但纤维素酶
(Cx)活性显著降低, 3种水解酶活性的比值均显著增大, 细胞壁共价结合态H+-ATP酶活性显著升高。结果说明, 提高培养基
可溶性Si水平, 可显著改善受盐胁迫枣苗细胞壁水解酶的活性平衡、组分含量的均衡及细胞壁内外溶质的适应性分配, 从
而为枣苗较好生长奠定了基础。
关键词: 枣; 生根培养; 盐胁迫; 硅; 细胞壁形成
Effects of Silicon on Cell Wall Formation and Related Enzyme Activity of Tissue-
Cultured Plantlets of Chinese Jujube (Ziziphus jujuba Mill.) under Salt Stress
XU Cheng-Xiang1,2,*, XU Xi-Zeng2, MA Yan-Ping1, SHANG Xu-Lan2
1College of Life Sciences, Zhaoqing University, Zhaoqing, Guangdong 526061, China; 2College of Forest Resources and Environ-
ment, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China
Abstract: Substem explant survival rate and rooting rate and lateral root number, length of each lateral root,
height and fresh weight of single rooting plantlet of Chinese jujube (Ziziphus jujuba) significantly decreased
under salt stress (75 mmol·L-1NaCl), but all of these indexes antecedent were of no significance under salt stress
with added Si (0.75 mmol·L-1 KSiO3) compared with control. Under salt stress, cell wall extraction rate of the
rooted plantlets significantly decreased, protein and low-molecular pectin contents in cell wall significantly de-
creased, hemicellulose and cellulose contents decreased, both content of pectin separated with chelating agent
(EDTA) and content of alkali-soluble pectin significantly increased, but cell wall extraction rate of the plantlets
significantly increased and main components in cell wall of the plantlets under salt stress with added Si were
similar to control. Under salt stress with added Si, though pectin methylesterase (PME) and polygalacturonase
(PG) activities of the rooted plantlets did not significantly increase, cellulase (Cx) activity decreased signifi-
cantly, in particular activity ratios of the three enzymes increased significantly, and covalently cell wall-bound
H+-ATPase activity significantly increased compared with those of under salt stress. The experimental results
strongly indicates that increasing soluble Si content in medium significantly improves activity balance of cell
wall hydrolases, relative proportionality of cell wall constitutions and adaptive distribution to soluble substrates
in/out cell wall of rooted plantlets of Chinese jujube under salt stress, which provide efficient help for better
growth of the plantlets under salt stress.
Key words: Ziziphus jujuba; rooting culture; salt stress; silicon (Si); cell wall formation
细胞器与逆境响应是植物学的重要研究领域
之一, 但在亚细胞组分中, 细胞壁由于其特殊性而
长期被误认为是刚性、静态的结构, 因而在这方
面的研究起步较晚。在最近的20年间, 对细胞壁
的认识大为深化, 发现植物细胞壁所构建成的强
大纤维网络除了人们通常认为的机械支持和水分
与物质运输功能外, 还是一个动态的组织, 其结
构、成分和状态不仅对细胞生长、分裂和分化至
徐呈祥等: 硅对盐胁迫下枣树组织培养苗细胞壁形成和相关酶活性的影响 1097
关重要, 还对植物在各种胁迫下的生长响应和生
态适应性起重要作用(Palma等2006; Lin和Kao
2003; 孙大业2000)。而且, 不断有证据表明, 细胞
壁与质膜协同参与细胞对外界信号的感知、通讯
与响应(Hoson 1998)。现已知细胞壁的多种成分
(包括多糖、蛋白质、酶类和其他氧化还原物质)
均参与了植物在逆境下的响应机制, 表现在相关
酶有序调节下的诸多方面(Coleman等2009; Moore
等2008; Battaglia等2007), 如细胞壁结构、多糖组
分和含量的变化, 对结构多糖的修饰变化, 对细胞
壁蛋白和酶的影响以及质外体小分子物质的动态
变化等。目前, 以拟南芥、水稻、苜蓿等模式植
物及其相关突变体探索细胞壁基因功能的研究日
益增多, 将进一步深化对逆境下植物细胞和细胞
壁变化的认识(Jamet等2008, 2006)。
硅(Si)是地壳中仅次于O的第二大元素。生物
成因二氧化硅(无定形水合SiO2)是第二大类生物
成因矿物, 在丰度和分布上仅次于生物成因碳酸
盐矿物(史家远等2011; Kröger 2000)。然而, 由于
Si无处不在, 即使是纯度极高的水中也含有一定量
Si, 使得在实验技术上很难证明Si是否是植物必需
的营养元素, 但大量研究表明吸收Si对植物生长发
育和环境适应有益(Guntzer等2011; Epstein 2009;
Currie和Perry 2007)。对烟草、马铃薯等少数几种
植物的研究表明, 外源可溶性Si提高它们细胞和组
织培养繁殖效果(房江育等2003; 房江育和马雪泷
2006)。Si在其他植物组织或细胞培养中的效果未
见有报道。盐胁迫是地球上主要的非生物胁迫,
是限制植物生存和作物产量的重要逆境(Zhu 2002;
刘友良和汪良驹1998)。增施可溶性Si, 可提高盐
胁迫下苜蓿(Wang等2011)、玉米(Parveen和Ashraf
2010)、四季豆(Zuccarini 2008)、番茄(Romero-
Aranda等2006; Zhu等2004)、牧豆树(Bradbury和
Ahmad 1990)等植物的耐盐性。对Si缓解枣树盐害
的生物学基础, 我们从不同方面进行了研究(徐呈
祥和徐锡增2010; 刘永霞和徐锡增2007; Xu等
2006)。Si在植物细胞中呈现区隔化分配, 细胞壁
是其主要分布场所(Ma等2003; Iwasaki等2002), 但
Si与盐胁迫下植物细胞壁状态、组分及壁上相关
蛋白和酶活性的关系鲜有研究报道, 其他胁迫下Si
对植物细胞壁影响的研究大致与之相似。为进一
步认识盐胁迫下枣树细胞生长的内在机制与Si的
调节作用, 本文研究了Si对NaCl胁迫下生根培养
60 d的组织培养枣苗细胞壁形成和相关酶活性的
影响。
材料与方法
1 材料培养
以江苏省代表性的弱耐盐性枣品种‘泗洪大
枣’ (Ziziphus jujuba Mill. cv. ‘Sihongdazao’)组织培
养丛生苗为材料, 切割成带一个腋芽的茎段, 转接
至生根培养基进行生根培养试验与生长情况、细
胞壁形成的测试分析。优化后使用的增殖培养基
为: MS (琼脂含量为6.5 g·L-1, 蔗糖含量为25.0 g·L-1)+
2.0 mg·L-1 6-BA+0.5 mg·L-1 NAA; 生根培养基为:
1/2MS (内含100 mg·L-1 KH2PO4)+0.01 mg·L
-1
6-BA+2.0 mg·L-1 IBA+0.5 mg·L-1 IAA。
实验共设3种处理: (1)对照, 在生根培养基中
不加NaCl和Si; (2)盐胁迫, 基于我们以前的试验结
果, 在生根培养基中加入75 mmol·L-1 NaCl; (3)盐胁
迫+Si, 在生根培养基中加75 mmol·L-1 NaCl和0.75
mmol·L-1 硅酸钾(K2SiO3·nH2O, 化学纯, 使用前于
75 ℃下烘至恒干重, 分子量计算时不包括H2O)。
因加Si而增加的K+量从KH2PO4中扣除, 减少的
PO4
3-量用稀H3PO4补充。NaCl和Si在制备基本培
养基(MS)时分别加入。除琼脂为化学纯外, 其他
所用化学试剂均为分析纯。
各处理(包括对照)分别接种30个外植体(10
瓶), 3次重复。组织培养室的培养条件为: 昼温
(25±2) ℃, 夜温(22±2) ℃; 光周期为14 h·d-1; 相对湿
度为(80±2)%。于接种后培养60 d时, 统计成活
率、生根率, 测量株高、根系状况、单株重量等
生长量指标。用于分析细胞壁形成相关酶活性的
材料均为全株, 取新鲜样品, 立即放入液氮中冷冻,
贮于-20 ℃冰柜中待用。
2 测试方法
成活率以成活外植体个数占接种外植体个数
的百分数表示; 生根率以生根外植体个数占接种
外植体个数的百分数表示; 增殖系数以新增芽苗
(高度>0.5 cm)数占所接种外植体个数的比值表
示。鲜样品(全株)在通风恒温干燥箱中于105 ℃下
杀青15 min, 然后在75 ℃下烘至恒重得干样。
植物生理学报1098
参照Huber和Nevins (1980)、杨玉华等(2002)
的方法提取用于分析组成成分的细胞壁。参照
Huber和Nevins (1980)、房江育和马雪泷(2006)的
方法测定细胞壁中蛋白质和多糖类物质 (包括
EDTA可溶性果胶、碱溶性果胶、蛋白和低分子
果胶的SDS提取物、半纤维素和纤维素)的含量,
以重量百分数表示。
测定与细胞壁降解有关的3种酶——果胶甲酯
酶(pectin methylesterase, PME; EC3.11.11)、多聚
半乳糖醛酸酶(polygalacturonase, PG; EC3.2.1.67,
EC3.2.1.15)、纤维素酶(cellulase, Cx; EC3.2.1.4)活
性及蛋白质含量时, 前处理参考李春燕等(2006)的
方法。酶活性参照徐昌杰等(1997)的方法: PME活
性测定用NaOH滴定法, 1个酶活性单位为1 µmol
(NaOH)·mg-1(蛋白质)·min-1; PG活性测定用二磺酸
(DNS)比色法(λ=540 nm), 反应温度为37 ℃, 1个酶
活性单位为1 μmol [游离态D-(+)半乳糖醛酸]·mg-1
(蛋白质)·min-1; Cx活性测定步骤同PG, 但反应温度
为40 ℃, 底物为1%羧甲基纤维素钠(CMC; 于pH
5.0的柠檬酸-磷酸缓冲液中), 1个酶活性单位为1
μmol (葡萄糖)·mg-1 (蛋白质)·min-1。3种水解酶的
活性平衡关系以它们活性的比值表示, 取PME/PG、
PME/Cx和PG/Cx。
细胞壁结合态H+-ATP酶制剂的制备及活性
[nmol (Pi)·mg-1 (蛋白质)·min-1]测定参照刘祖棋和
张石城(1994)的方法。参照Bradford (1976)的方法
测定制剂中的蛋白质含量, 以牛血清白蛋白(BSA)
为标准蛋白。
实验结果
1 Si对盐胁迫下枣树微茎段组织培养苗生根培养
效果的影响
由图1可见, 与对照相比, 在含75 mmol·L-1
NaCl的生根培养基上培养60 d, 枣树外植体的成活
率、生根率以及组织培养苗的侧根条数和长度、
苗高、单株重量6项指标均显著减小, 减幅分别达
图1 Si对盐胁迫下枣树微茎段组织培养繁殖中生根培养效果的影响
Fig.1 Effect of Si on rooting culture efficiency in substem propagation of Chinese jujube under salt stress
图中数据为平均值±标准误差; 同一组数据后小写字母不同者, 表示差异达显著水平。图2~4同此。
徐呈祥等: 硅对盐胁迫下枣树组织培养苗细胞壁形成和相关酶活性的影响 1099
20.0%、25.3%、34.1%、37.0%、25.0%和22.0%,
以对根系形成和生长的抑制作用相对最大; 盐胁
迫下加Si处理, 前述6项指标的值均显著增大, 增幅
分别为18.3%、29.4%、55.6%、37.9%、28.2%和
30.8%, 与对照的值均无显著性差异。说明外源Si
显著促进了盐胁迫下枣树微茎段组织培养苗生根
培养的效果。
2 Si对盐胁迫下枣树微茎段组织培养苗细胞壁提
取率及组成的影响
与对照相比, 在含75 mmol·L-1 NaCl的生根培
养基上培养60 d的枣树组织培养苗, 全株细胞壁提
取率显著下降, 而盐胁迫下加Si的细胞壁提取率显
著升高, 甚至显著高于对照(图2-A)。盐胁迫下枣
树组织培养生根苗的细胞壁组成也发生显著改变,
蛋白和低分子果胶含量显著降低, 降幅达25.5%;
纤维素、半纤维素含量虽与对照无显著性差异,
但降幅分别达14.9%、18.2%, 而其螯合态果胶和
碱溶性果胶的含量则显著高于对照, 两项合计达
39.4%, 高于对照56.5%。盐胁迫下加Si处理的枣
苗蛋白和低分子果胶含量、纤维素含量显著增大,
增幅分别达26.9%、37.1%, 半纤维素含量增幅虽
不显著, 但也达到6.7%, 螯合态果胶、碱溶性果胶
的含量则显著降低, 降幅分别达64.4%、31.0%, 两
项合计减小幅度达44.6%, 整体上其细胞壁的组成
更接近于对照(图2-B)。
3 Si对盐胁迫下枣树组织培养生根苗细胞壁PME、
PG和Cx活性及其平衡的影响
盐胁迫下, 枣树组织培养苗细胞壁PME和PG
活性下降, 与对照相比虽未达显著性差异水平, 但
下降幅度分别达27.0%和19.5%, 而Cx活性则显著
升高, 比对照高57.4%。与盐胁迫下相比, 盐胁迫+Si
处理的枣苗细胞壁PME和PG活性表现为一定幅度
的升高, 但仍低于对照, 而Cx活性则显著降低, 降
幅达23.7%, 但仍高于对照达20.1% (图3-A~C)。显
然, 盐胁迫及加Si对枣苗细胞壁的这3种水解酶活
性及其相互间的平衡关系有重要影响。
由图3-D~F进一步可见, 盐胁迫下, 枣组织培
养苗中PME/PG、PME/Cx、PG/Cx的值均较对照
减小, 其中PME/Cx、PG/Cx的值显著减小, 仅分别
相当于对照的37.7%、41.6%; 盐胁迫下加Si处理
的枣组织培养苗中这3种细胞壁水解酶活性平衡
大为改善, PME/PG、PME/Cx、PG/Cx的比值均较
盐胁迫下显著增大, 只有PME/PG的值大于对照但
无显著性差异, PME/Cx、PG/Cx的值仍显著小于
对照。
4 Si对盐胁迫下枣树组织培养生根苗细胞壁结合
态H+-ATP酶活性的影响
枣组织培养苗细胞壁H+-ATP酶活性共价键结
合态明显高于离子键结合态, 共价键结合态居支
配地位, 但盐胁迫下它们活性的响应差异较大: 共
图2 Si对盐胁迫下枣树组织培养生根苗细胞壁提取率和组成的影响
Fig.2 Effects of Si on cell wall extraction rate and constitution of rooted plantlets
by substem propagation of Chinese jujube under salt stress
植物生理学报1100
价键结合态显著下降, 降幅达22.4%, 而离子键结
合态则是略有升高, 升幅为6.9%; 盐胁迫下加Si处
理的枣苗细胞壁上两种结合态H+-ATP酶活性的响
应差异更大: 共价键结合态显著升高, 升幅高达
48.3%, 因此也显著高于对照, 而离子键结合态仍
是略有升高, 升幅为4.6%, 与相应对照差异不显著
(图4)。结果暗示, 盐胁迫下, 在生根培养基上培养
60 d的枣苗, 其细胞壁内外与溶质运输有关的酶系
发生了较大改变。
讨　　论
如果果胶物质过多或大量降解, 会增大细胞
壁交联网络的孔径, 导致细胞壁膨胀, 使底物更易
受到酶的作用, 而纤维素是新细胞壁合成的基础,
且其含量增加能减小细胞壁孔隙度, 加强细胞壁
对物质的“过滤”作用(Hoson 1998)。盐胁迫下加Si
处理, 显著提高枣苗细胞壁中蛋白和低分子量果
胶及纤维素含量, 显著减少碱溶性和螯合态果胶
的含量, 强烈暗示Si的作用和影响并不局限于通常
的物理作用。螯合剂提取的果胶是与细胞壁结合
较松散的一类成熟度较低的果胶(杨玉华等2002),
这一组分的降低意味Si可促进细胞发育进程和成
熟度。
普遍认为, PME的活动是PG活动的必要前提,
图4 Si对盐胁迫下枣树组织培养生根苗细胞壁
结合态H+-ATP酶活性的影响
Fig.4 Effect of Si on cell wall-bound H+-ATPase activity of
rooted plantlets by substem propagation of
Chinese jujube under salt stress
图3 Si对盐胁迫下枣树组织培养生根苗细胞壁PME、PG、Cx活性及活性平衡的影响
Fig.3 Effects of Si on activities and activity balances of cell wall-conjugated PME, PG and Cx of
rooted plantlets by substem propagation of Chinese jujube under salt stress
徐呈祥等: 硅对盐胁迫下枣树组织培养苗细胞壁形成和相关酶活性的影响 1101
PG对植物器官特别是果实后期的快速软化有较大
影响, 而Cx则直接导致细胞壁中纤维素微纤丝-半
纤维素-果胶“经纬结构”的松散。同时, 愈来愈多
的证据表明, Cx与植物细胞壁降解和质地软化启
动的关系更为密切。因此, 这3种水解酶活性的相
对平衡在逆境适应中很重要(裴惠娟等2011)。本
文的结果表明, 盐胁迫下组织培养枣苗细胞壁降
解的关键酶应是Cx, Si对枣苗体内3种细胞壁水解
酶活性影响最大的也是Cx, 但Si对这3种水解酶活
性平衡的影响可能更重要。出现这样一些变化,
与细胞壁共价结合态H+-ATP酶活性的响应有密切
关系。
植物细胞壁蛋白虽然只占细胞中蛋白总量的
5%或更少, 但种类很丰富(Showalter 2001)。H+-ATP
酶是膜整合运输蛋白, 但也存在于细胞壁中。从
大豆下胚轴细胞壁中提取的ATP酶, 生化特性与质
膜H+-ATP酶一致(陈秉初等1998)。本文的结果表
明, 组织培养枣苗细胞壁H+-ATP酶活性以共价结
合态为主, 活性与类囊体膜H+-ATP酶相当, 远低于
质膜和液泡膜H+-ATP酶(徐呈祥等2011), 但盐胁迫
下加Si处理时其活性显著高于盐胁迫下甚至是对
照, 可见其生理功能以及与Si元素和盐分离子间的
关系有必要关注。通常, 植物吸收的盐分离子被
“固定”在液泡中或被“排出”到质膜外, 但迄今对
“排出”到质外体空间的盐分离子鲜见有关注。盐
胁迫下加Si使组织培养枣苗中细胞壁共价结合态
H+-ATP酶活性显著升高, 有利于驱动细胞间隙等
质外体空间中糖分和其他溶质的运输和积累, 并
可能驱动K+、Na+等盐分离子的进一步区隔化, 从
而间接影响到前述细胞壁水解酶类的活性表达。
Si的作用机制应主要是通过水合SiO2 (植硅石)中
的多胺、多糖、氨基酸残基而对相关酶类起修饰
和调节作用。对硅藻等植物的大量研究表明, 硅
体积累中多胺、多糖、氨基酸是重要物质(Brun-
ner等2009; Sumper和Kröger 2004; Kröger等
2000)。
综上所述, 本文以木本植物枣树为试材就Si
对盐胁迫下其微茎段组织培养效果的影响的试验
再次证实Si在枣树盐渍逆境适应中的有益作用, 清
楚表明外源可溶性Si可显著调节盐胁迫下组织培
养枣苗细胞壁水解酶活性的平衡, 改善盐胁迫下
细胞壁组分含量的均衡, 促进盐胁迫下细胞壁内
外溶质的适应性分配, 这些为枣苗在盐胁迫下的
较好生长奠定了基础。
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