全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (5): 586~592　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0127586
收稿 2015-03-11　　修定 2015-03-31
资助 国家重点基础研究发展计划(2013CB127004)。
* 通讯作者(E-mail: shanlu@nju.edu.cn; Tel: 025-89686217)。
植物DnaJ-Like锌指蛋白的功能研究
陈斯茗, 卢山*
南京大学生命科学学院, 南京210093
摘要: CxxCxGxG锌指结构域常见于细菌的J蛋白, 参与J蛋白与目的多肽之间的相互作用, 帮助新生多肽正确折叠使其形成
有活性的蛋白质大分子。近来发现, 在玉米、花椰菜、烟草及拟南芥等植物中也有基因编码富含CxxCxGxG锌指结构域的
蛋白。但是这些植物蛋白与典型的J蛋白不同, 缺少其特征性的J结构域和G/F结构域, 且其锌指结构域位于羧基端, 形成一
类特殊的DnaJ-Like锌指蛋白, 在植物的光合作用、质体发育与运动、以及抗逆反应中发挥重要作用。本文主要讨论植物
DnaJ-Like锌指蛋白家族成员在植物生长发育和抗逆等生理过程中的作用。
关键词: J蛋白; DnaJ-Like锌指蛋白; CxxCxGxG结构域; 质体
Recent Studies on the DnaJ-Like Zinc Finger Proteins
CHEN Si-Ming, LU Shan*
School of Life Sciences, Nanjing University, Nanjing 210093, China
Abstract: CxxCxGxG zinc finger domain extensively exists in J-domain proteins, participating in their pro-
tein-protein interactions, especially for helping the folding of nascent polypeptides. A novel group of proteins
sharing this zinc finger domain is discovered in recent years from higher plants such as maize, cauliflower, to-
bacco and Arabidopsis. Members of this family of proteins do not possess the characteristic J-domain and G/F
motif of J-domain proteins, and have their CxxCxGxG zinc finger domains in the C-terminal of corresponding
protein sequences. This group of proteins are usually named as DnaJ-like zinc finger proteins, and are found to
be involved in photosynthesis, development and motility of plastids, and also the responses of plants to stresses.
Here, we analyzed the Arabidopsis DnaJ-Like zinc finger protein family and summarized recent progresses in
the characterization of members in this protein family.
Key words: J-domain protein; DnaJ-Like zinc finger protein; CxxCxGxG motif; plastid
J蛋白是一类重要的分子伴侣(chaperone), 参
与蛋白质的折叠、组装和转运等多种重要的生命
活动。最早发现的J蛋白是来自大肠杆菌(Esche-
richia coli)的一个41 kDa热激蛋白(heat shock pro-
tein) DnaJ (Georgopoulos等1980), 以后在真核生物
中也发现了它的同源物, 它们都包含一个保守的J
结构域(J-domain, 含有保守的HPD三肽)。J结构域
是J蛋白最主要的结构域(Caplan等1993; Silver和
Way 1993)。J蛋白由J结构域和G/F结构域(富含甘
氨酸和苯丙氨酸)以及位于二者之间的锌指(zinc
finger)结构域组成。该锌指结构域具有特征性的
四次重复的CxxCxGxG序列。一些J蛋白还有细胞
器定位序列、内质网滞留序列(Kelley 1998)、以
及羧基端的法尼基化信号等。J蛋白家族成员遍布
于细胞的各个组分 , 如细胞质、内质网、线粒
体、叶绿体、乙醛酸循环体等。
CxxCxGxG锌指结构域是J蛋白结构的重要组
成。它参与J蛋白与目的多肽之间的相互作用, 帮
助蛋白折叠、解折叠、组装和转运, 但并不是J蛋
白所特有。近年来我们通过对花椰菜(Brassica ol-
eracea var. botrytis)的ORANGE蛋白(OR)研究发现
(Lu等2006), 植物中还有另一类富含CxxCxGxG结
构域的DnaJ-Like锌指蛋白。它们缺少J蛋白的特
征性J结构域和G/F结构域, 而且其CxxCxGxG锌指
结构域位于羧基端。虽然近年来对于DnaJ-Like锌
指蛋白的功能有越来越多的研究, 但对于其锌指
结构域在其中的功能并不明确。
1 拟南芥DnaJ-Like锌指蛋白的结构特征
我们从拟南芥资源库(The Arabidopsis Infor-
mation Resource)根据序列匹配(http://www.arabi-
dopsis.org/cgi-bin/patmatch/nph-patmatch.pl)搜索带
陈斯茗等: 植物DnaJ-Like锌指蛋白的功能研究 587
有2个以上CxxCxGxG片段(其中G不完全保守)的
蛋白序列，一共找到27个相关蛋白, 并根据已发
表文献或TargetP软件(Emanuelsson等2000)分析了
它们的亚细胞定位(表1)。
表1 拟南芥DnaJ-Like蛋白
Table 1 DnaJ-Like proteins of Arabidopsis thaliana
位点 长度 片段数 定位(预测) 功能
J蛋白(Rajan和DSilva 2009)
At3g44110 420 4 细胞质
At5g22060 419 4 细胞质
At5g48030 456 4 线粒体
At1g28210 408 4 线粒体
At3g17830 517 4 叶绿体
At4g39960 447 4 叶绿体
At2g22360 442 4 叶绿体
At1g80030 500 4 叶绿体
DnaJ-Like锌指蛋白
At5g61670 307 4 叶绿体 OR同源蛋白(Lu等2006)
At5g06130 315 4 线粒体 功能未知
At2g34860 188 4 叶绿体 光系统I组装(Fristedt等2014)
At1g75690 154 4 叶绿体 光系统II修复(Lu等2011)
At3g17668 135 4 叶绿体 功能未知
At1g22630 110 4 叶绿体 功能未知
At3g47650 136 3 叶绿体 功能未知
At2g24860 144 4 叶绿体 Tsip1同源蛋白(Ham等2006)
At5g17840 154 4 叶绿体 BSD2同源蛋白(Brutnell等1999)
At5g15802 99 4 分泌型 功能未知
At3g44020 109 3 分泌型 功能未知
At5g43260 97 3 叶绿体 功能未知
At3g45050 158 3 叶绿体 功能未知
At3g19220 187 2 叶绿体 参与叶绿体形成(Shimada等2007; Albrecht等2008)
At2g38000 191 3 细胞质 功能未知
At5g53860 422 3 叶绿体 胚发育(Tzafrir等2004)
At4g13670 387 3 叶绿体 质体基因转录后调控(Pfalz等2006)
At5g20220 393 2 线粒体 C2H2型转录因子(Schwacke等2007)
At1g64500 368 4 微丝 叶绿体运动(Whippo等2011)

我们利用MEGA软件对表1中各蛋白序列进
行比对, 并构建了系统进化树(图1)。
根据系统进化树分析结果, 拟南芥含有2个以
上CxxCxGxG片段的蛋白可以分为两大类: 第一类
由8个蛋白组成, 它们具有4个CxxCxGxG片段构成
的锌指结构域, 同时具有J蛋白的特征性J结构域和
G/F结构域, 是典型的J蛋白。另一类虽然具有类似
J蛋白的CxxCxGxG结构域, 却缺少J结构域和G/F
结构域, 为DnaJ-Like蛋白。DnaJ-Like蛋白分子量
普遍小于J蛋白, 其CxxCxGxG片段重复数在2~4不
等, 且都位于羧基端结构域(图2)。根据已有的研
究报道以及序列预测, 大部分DnaJ-Like蛋白定位
在叶绿体中, 它们在拟南芥中的具体功能尚不完全
清楚。此外, At2g24860、At5g61670及其同源蛋白
有研究表明在细胞核内也有分布, 可能具有更为广
泛的作用(Ham等2006; Zhou等2011)。At5g53860是
WRKY53转录因子作用的靶基因之一(Miao等2004),
可能参与拟南芥胚发育过程(Tzafrir等2004)。
At4g13670 (pTAC5)是一种类囊体膜蛋白(Peltier等
2004), 除了具有CxxCxGxG构域还含有肽聚糖结
合结构域(peptidoglycan binding domain), 可能参与
质体基因转录后调控过程 ( P f a l z等 2 0 0 6 )。
At5g20220是定位在线粒体的C2H2型转录因子
(Schwacke等2007), 还含有CCHC型锌指结构域。
植物生理学报588
图1 拟南芥DnaJ-Like蛋白的系统进化树
Fig.1 Phylogenetic tree of the DnaJ-like proteins of
Arabidopsis thaliana
系统进化树的构建采用邻接法(neighbor-joining), 自举值
(bootstrap)取1 000次重复。序列分析中加入了花椰菜的OR蛋白
(BoOR)、玉米的BSD2蛋白(ZmBSD2)和烟草的Tsip1蛋白(Nt-
Tsip1)。
图2 拟南芥和其他植物部分DnaJ-Like蛋白CxxCxGxG结构域序列比对
Fig.2 Sequence comparison of the CxxCxGxG zinc finger domains in some DnaJ-Like proteins of Arabidopsis thaliana and other plants
GxG]4结构域约由76个氨基酸组成, 位于J结构域和
G/F结构域之间, 其结构与C-x2-C-(x)12-14-H-x2-H型
的锌指结构域非常相似(Banecki等1996)。X射线
晶体衍射结果可见, J蛋白的[CxxCxGxG]4结构域
空间构象呈延伸的v型, 包含3对反平行的β折叠
(Martinez-Yamout等2000) (图3)。在v型的两侧, 各
含有一个锌离子结合位点。该结构域中第一个
CxxCxGxG和第四个CxxCxGxG形成一个锌离子
结合位点, 中间两个CxxCxGxG形成另外一个锌离
子结合位点。研究结果表明锌离子对于锌指蛋白
功能的正常发挥是必需的。Phillips等(2000)采用
芳香族的二硫化物将锌指蛋白中的锌离子除去,
造成蛋白三级结构发生变化, 最终导致锌指蛋白
失去其原有的调控机能, 说明锌指蛋白对于二价
锌离子具有选择专一性。
2 植物DnaJ-Like蛋白的功能
近几年来关于植物中DnaJ-Like蛋白的生理功
能研究逐渐丰富。一系列工作表明DnaJ-Like蛋白
在植物细胞生命活动及对环境胁迫的响应中具有
重要功能。
2.1 调控质体发育
OR蛋白最早鉴定自花椰菜的一个橙色突变
体(orange) (Li等2001)。研究表明是一个转座子的
插入导致差异剪切, 从而使花椰菜菜头细胞中的
白色体发育为有色体, 从而大量积累类胡萝卜素
(Lu等2006)。花椰菜的OR蛋白也能够促进拟南
芥、土豆等不同物种的有色体发育, 而水稻等其
他植物的OR同源蛋白也都具有促进有色体发育的
功能(Kim等2013; Bai等2014)。虽然OR并不提高
参与类胡萝卜素代谢的酶基因的表达, 但最近的
研究工作证明, OR在质体中能够与类胡萝卜素合
成途径中的关键酶八氢番茄红素合酶(phytoene
目前对CxxCxGxG锌指结构域研究得比较清
楚的依然是细菌等的J蛋白。J蛋白中[CxxCx-
陈斯茗等: 植物DnaJ-Like锌指蛋白的功能研究 589
synthase, PSY)相结合, 提高其酶促活性(Zhou等
2015)。此外, 在对花椰菜和拟南芥中OR蛋白的亚
细胞定位研究显示 , 该蛋白在细胞核中也有分
布。对于其在细胞核中的功能, 以及在细胞核与
质体之间的定位调控, 目前尚不了解。
除有色体外, DnaJ-Like蛋白也参与对叶绿体
发育的调控。双子叶植物中, 由于发育起源的不
同 , 子叶和真叶存在两种不同的质体发育机制
(Mansfield和Briarty 1996)。拟南芥cyo1突变体子
叶缺乏叶绿素呈白色, 而真叶中叶绿体发育正常
(Shimada等2007)。黑暗下cyo1突变体中白色体的
结构及形状正常; 光照下cyo1突变体与野生型拟南
芥相比质体形状异常, 没有形成类囊体膜, 表明
cyo1突变影响了光照下白色体分化成叶绿体的过
程。CYO1由At3g19220基因编码, 在羧基端有两次
重复的CxxCxGxG结构。考虑到CxxCxGxG重复
结构中富含半胱氨酸, 利用胰岛素二硫键还原实
验以及RNase A复性实验的研究显示, CYO1具有
二硫键异构酶的活性, 可能参与了类囊体膜蛋白
二硫键的形成, 通过促进类囊体膜系统蛋白的合
成促进类囊体膜的形成, 影响了光照下子叶中白
色体分化成叶绿体(Shimada等2007)。
除正常条件下的质体发育外, DnaJ-Like锌指
蛋白也参与维持逆境下的质体发育调控。热激蛋
白HSP21在热胁迫下具有保护植物光系统II (PSII)
的功能(Wang和Luthe 2003)。对HSP21的研究表
明, HSP21通过与一个DnaJ-Like锌指蛋白pTAC5相
互作用来行使功能。HSP21和pTCA5同时定位在
叶绿体内且有特异性的相互作用。HSP21蛋白的3
个保守结构域都能与pTAC5中包含CxxCxGxG锌
指结构域及相邻部分的区段形成相互作用。hsp21
突变体和pTAC5的RNA干扰突变体在30 ℃处理5 d
后都表现出相对于野生型子叶变黄的表型, 而双
突变体则表现出更严重的黄化表型。研究发现
pTAC5参与依赖质体编码的RNA聚合酶(plas-
tid-encoded RNA polymerase, PEP)的基因转录;
HSP21和pTAC5结合于依赖PEP的基因的启动子
和转录延长区 , 而高温诱导加强了这种联系结
合。HSP21、pTAC5和依赖PEP的基因之间可能
通过形成一个复合体来发挥各自功能(Pfalz等
2006; Pfalz和Pfannschmidt 2013)。
2.2 光合复合体的组装
高等植物中DnaJ-Like锌指蛋白的研究始于玉
米的BSD2 (BUNDLE SHEATH DEFECTIVE2)蛋
白。该蛋白参与1,5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶
(Rubisco)的组装(Brutnell等1999)。玉米bsd2突变
体中Rubisco大亚基基因(rbcL)在转录水平异常表
达, 虽然小亚基基因(RbcS)在转录水平正常表达,
Rubisco全酶无法正常组装。BSD2定位在叶绿体
基质。研究表明Rubisco大亚基(LSU)前体多肽从
核糖体释放之后, 首先与BSD2和DnaJ蛋白结合形
成DnaJ-BSD2-LSU复合体。蛋白复合体的形成阻
止LSU在叶绿体内大量聚集。接着DnaJ-BSD2-
LSU蛋白复合体通过DnaJ蛋白的J结构域, 与DnaK
蛋白相互作用, 形成DnaK-DnaJ-BSD2-LSU蛋白复
合体, 然后在核苷酸交换因子GrpE作用下, DnaK-
DnaJ-BSD2-PLSU蛋白复合体将LSU转移到Cpn60/
Cpn21复合体。最后在BSD2蛋白参与下, LSU与
图3 J蛋白锌指结构示意图
Fig.3 Structure of the zinc finger domain of J protein
参考Martinez-Yamout等(2000)文献。
植物生理学报590
SSU由Cpn60/Cpn21组装成Rubisco全酶(Gutteridge
和Gatenby 1995; Hartl 1996)。在bsd2突变体中, 叶
绿体内大量LSU聚集并被蛋白酶降解, 使Rubisco
全酶无法正常组装, 植物无法进行光合作用; 最终
维管束鞘中的叶绿体膨大, 类囊体膜降解。
除了光合作用植物, DnaJ-Like锌指蛋白还参
与了光系统I和II (PSI、PSII)的组装。在高光下,
光系统II反应中心受损后能快速修复并装配来维
持光合电子传递链的正常工作(Yokthongwattana等
2001; Baena-Gonzalez和Aro 2002)。Lu等(2011)的
研究发现了一个DnaJ-Like蛋白编码基因的突变体
lqy1在高光下不能维持光系统II的正常活力。高光
处理后lqy1突变体光量子产量降低, PSII与捕光复
合物II (LHCII)组成的超复合体数量也有所减少。
LQY1是由基因At1g75690编码, 具有1个叶绿体导
肽、1个跨膜结构域以及CxxCxGxG锌指结构域。
LQY1蛋白同样具有二硫键异构酶活性, 可能它是
通过锌指结构的功能打断并且重建蛋白之间的二
硫键来修复损伤的PSII, 从而形成PSII-LHCII超复
合体。
与LQY1类似 , 另一个DnaJ-Like锌指蛋白
PSA2参与了对PSI结构的调控。在玉米和拟南芥
的psa2突变体中, 都发现有浅绿斑叶状的叶片。
PSA2羧基端具有一个包含4次重复的CxxCxGxG
片段的锌指结构域, 其在体外也具有二硫键异构
酶的酶活。研究表明PSA2可能与PSI上的PsaG蛋
白首先形成复合体PSA2-PsaG, 然后通过调节与
Lhca1的半胱氨酸残基形成二硫键来调控PSI的装
配(Fristedt等2014)。
2.3 参与叶绿体运动过程
植物可以通过调整叶绿体的位置来响应外界
的光照条件。thrumin1突变体在用蓝光处理时, 表
现出一定的叶绿体运动缺陷。THRUMIN1蛋白是
由At1g64500基因编码的一个DnaJ-Like锌指蛋白,
依赖肌动蛋白(F-actin)定位在微丝中(Saedler等
2004)。在利用质谱分析高纯度的细胞膜组分时也
检测到THRUMIN1, 推测其可能锚定在质膜的内
侧(Alexandersson等2004)。thrumin1-1突变体中该
蛋白不能被酰基化, 不能定位到质膜上而弥散地
定位在叶绿体周围胞质中(Boisson等2003)。使用
蓝光诱导检测THRUMIN1蛋白对蓝光照射的反应,
叶绿体出现避让; 与此同时, 在蓝光照射区域中央
微丝聚集且THRUMIN1蛋白荧光变强 , 证明
THRUMIN1是一个蓝光诱导表达的蛋白。而在
phot1phot2双突变体中未能观察到此表型, 说明
THRUMIN1蛋白对于蓝光的反应是由蓝光受体来
介导的(Mockler等2004)。
2.4 参与植物抗逆和防御反应
植物的DnaJ-Like蛋白除与质体发育与功能相
关的调控作用外 , 还参与植物的抗逆及防御反
应。烟草Tsi1 (tobacco stress-induced1)是一种
EREBP/AP2型转录因子, 参与植物对多种生物和
非生物胁迫的响应(Park等2001; Shin等2002)。研
究证明, Tsi1与一个DnaJ-Like锌指蛋白Tsip1相互
作用(Ham等2006)。Tsip1基因在高盐、乙烯、水
杨酸等非生物因素和病毒等生物因素刺激时表达
量升高, 其编码蛋白含有154个氨基酸, N端含有叶
绿体导肽, 而羧基端含有4次CxxCxGxG片段重复
排列的锌指结构域。酵母双杂交实验和免疫共沉
淀实验证明这一锌指结构域足以和Tsi1蛋白相互
作用, 促进Tsi1的转录激活作用(Ham等2006)。
与OR一样, Tsip1也具有叶绿体与细胞核的双
定位。用水杨酸处理时, Tsip1从叶绿体转移到细
胞核, 参与Tsi1对下游水杨酸反应基因的转录激活
作用。Tsip1蛋白在水杨酸诱导的Tsi1抗逆反应中
是不可缺少的(Ham等2006)。
3 展望
DnaJ-Like锌指蛋白是近年来在植物中发现的
一类具有重要功能的蛋白, 它们不仅参与质体的
发育与功能, 而且涉及植物对胁迫的应答。虽然
其新的调控功能不断得到报道, 但目前有关这一
类蛋白的研究还有许多问题需要回答: (1) DnaJ-
Like蛋白与J蛋白之间是否有进化上的直接关系？
(2) DnaJ-Like蛋白锌指结构域中CxxCxGxG的重复
片段与其功能之间的关系如何, 如何证实其体外
二硫键异构酶功能在体内的活性和作用？(3)这一
类的锌指蛋白为什么有的成员具有质体与细胞核
的双定位, 其调控机理何在？鉴于目前已知该蛋
白家族各成员的重要功能, 可以预测, 对DnaJ-Like
蛋白的深入研究将会不断产生新的发现, 而这些
新的发现将有助于从新的视角来对作物的生理性
状加以改良。
陈斯茗等: 植物DnaJ-Like锌指蛋白的功能研究 591
参考文献
Albrecht V, Ingenfeld A, Apel K (2008). Snowy cotyledon 2: the iden-
tification of a zinc finger domain protein essential for chloroplast
development in cotyledons but not in true leaves. Plant Mol Biol,
66: 599~608
Alexandersson E, Saalbach G, Larsson C, Kjellbom P (2004). Arabi-
dopsis plasma membrane proteomics identifies components of
transport, signal transduction and membrane trafficking. Plant
Cell Physiol, 45: 1543~1556
Baena-Gonzalez E, Aro EM (2002). Biogenesis, assembly and turn-
over of photosystem II units. Philos Trans R Soc Lond B Biol
Sci, 357: 1451~1459
Bai C, Rivera SM, Medina V, Alves R, Vilaprinyo E, Sorribas A,
Canela R, Capell T, Sandmann G, Christou P et al (2014). An in
vitro system for the rapid functional characterization of genes in-
volved in carotenoid biosynthesis and accumulation. Plant J, 77:
464~475
Banecki B, Liberek K, Wall D, Wawrzynow A, Georgopoulos C, Ber-
toli E, Tanfani F, Zylicz M (1996). Structure-function analysis
of the zinc finger region of the DnaJ molecular chaperone. J Biol
Chem, 271: 14840~14848
Boisson B, Giglione C, Meinnel T (2003). Unexpected protein fam-
ilies including cell defense components feature in the N-myris-
toylome of a higher eukaryote. J Biol Chem, 278: 43418~43429
Brutnell TP, Sawers RJ, Mant A, Langdale JA (1999). BUNDLE
SHEATH DEFECTIVE2, a novel protein required for post-trans-
lational regulation of the rbcL gene of maize. Plant Cell, 11:
849~864
Caplan AJ, Cyr DM, Douglas MG (1993). Eukaryotic homologues of
Escherichia coli DnaJ: a diverse protein family that functions
with hsp70 stress proteins. Mol Biol Cell, 4: 555~563
Emanuelsson O, Nielsen H, Brunak S, von Heijne G (2000). Predict-
ing subcellular localization of proteins based on their N-terminal
amino acid sequence. J Mol Biol, 300: 1005~1016
Fristedt R, Williams-Carrier R, Merchant SS, Barkan A (2014). A
thylakoid membrane protein harboring a DnaJ-type zinc finger
domain is required for photosystem I accumulation in plants. J
Biol Chem, 289: 30657~30667
Georgopoulos CP, Lundquist-Heil A, Yochem J, Feiss M (1980). Iden-
tification of the E. coli DnaJ gene product. Mol Gen Genet, 178:
583~588
Gutteridge S, Gatenby AA (1995). Rubisco synthesis, assembly,
mechanism, and regulation. Plant Cell, 7: 809~819
Ham BK, Park JM, Lee SB, Kim MJ, Lee IJ, Kim KJ, Kwon CS, Paek
KH (2006). Tobacco Tsip1, a DnaJ-type Zn finger protein, is
recruited to and potentiates Tsi1-mediated transcriptional activa-
tion. Plant Cell, 18: 2005~2020
Hartl FU (1996). Molecular chaperones in cellular protein folding.
Nature, 381: 571~579
Kelley WL (1998). The J-domain family and the recruitment of chap-
erone power. Trends Biochem Sci, 23: 222~227
Kim SH, Ahn YO, Ahn M-J, Jeong JC, Lee H-S, Kwak S-S (2013).
Cloning and characterization of an Orange gene that increases
carotenoid accumulation and salt stress tolerance in transgenic
sweetpotato cultures. Plant Physiol Biochem, 70: 445~454
Li L, Paolillo DJ, Parthasarathy MV, Dimuzio EM, Garvin DF (2001).
A novel gene mutation that confers abnormal patterns of be-
ta-carotene accumulation in cauliflower (Brassica oleracea var.
botrytis). Plant J, 26: 59~67
Lu S, Van Eck J, Zhou X, Lopez AB, OHalloran DM, Cosman KM,
Conlin BJ, Paolillo DJ, Garvin DF, Vrebalov J et al (2006). The
cauliflower Or gene encodes a DnaJ cysteine-rich domain-con-
taining protein that mediates high levels of beta-carotene accu-
mulation. Plant Cell, 18: 3594~3605
Lu Y, Hall DA, Last RL (2011). A small zinc finger thylakoid protein
plays a role in maintenance of photosystem II in Arabidopsis
thaliana. Plant Cell, 23: 1861~1875
Mansfield SG, Briarty LG (1996). The dynamics of seedling and cot-
yledon cell development in Arabidopsis thaliana during reserve
mobilization. Int J Plant Sci, 157: 280~295
Martinez-Yamout M, Legge GB, Zhang O, Wright PE, Dyson HJ
(2000). Solution structure of the cysteine-rich domain of the
Escherichia coli chaperone protein DnaJ. J Mol Biol, 300:
805~818
Miao Y, Laun T, Zimmermann P, Zentgraf U (2004). Targets of the
WRKY53 transcription factor and its role during leaf senescence
in Arabidopsis. Plant Mol Biol, 55: 853~867
Mockler TC, Yu XH, Shalitin D, Parikh D, Michael TP, Liou J, Huang
J, Smith Z, Alonso JM, Ecker JR et al (2004). Regulation of
flowering time in Arabidopsis by K homology domain proteins.
Proc Natl Acad Sci USA, 101: 12759~12764
Park JM, Park CJ, Lee SB, Ham BK, Shin R, Paek KH (2001). Over-
expression of the tobacco Tsi1 gene encoding an EREBP/AP2-
type transcription factor enhances resistance against pathogen
attack and osmotic stress in tobacco. Plant Cell, 13: 1035~1046
Peltier JB, Ytterberg AJ, Sun Q, van Wijk KJ (2004). New functions
of the thylakoid membrane proteome of Arabidopsis thaliana
revealed by a simple, fast, and versatile fractionation strategy. J
Biol Chem, 279: 49367~49383
Pfalz J, Liere K, Kandlbinder A, Dietz KJ, Oelmuller R (2006).
pTAC2, -6, and -12 are components of the transcriptionally
active plastid chromosome that are required for plastid gene ex-
pression. Plant Cell, 18: 176~197
Pfalz J, Pfannschmidt T (2013). Essential nucleoid proteins in early
chloroplast development. Trends Plant Sci, 18: 186~194
Phillips LR, Malspeis L, Tubbs EK, Supko JG (2000). Characteriza-
tion of a novel degradation product of 2,2-dithiobis[N-isoleu-
cylbenzamide], an inhibitor of HIV nucleocapsid protein zinc
fingers. J Pharm Biomed Anal, 23: 395~402
Rajan VBV, DSilva P (2009). Arabidopsis thaliana J-class heat
shock proteins: cellular stress sensors. Funct Integr Genomic, 9:
433~446
Saedler R, Mathur N, Srinivas BP, Kernebeck B, Hulskamp M,
Mathur J (2004). Actin control over microtubules suggested by
DISTORTED2 encoding the Arabidopsis ARPC2 subunit homo-
log. Plant Cell Physiol, 45: 813~822
Schwacke R, Fischer K, Ketelsen B, Krupinska K, Krause K (2007).
Comparative survey of plastid and mitochondrial targeting prop-
erties of transcription factors in Arabidopsis and rice. Mol Genet
植物生理学报592
Genomics, 277: 631~646
Shimada H, Mochizuki M, Ogura K, Froehlich JE, Osteryoung
KW, Shirano Y, Shibata D, Masuda S, Mori K, Takamiya K
(2007). Arabidopsis cotyledon-specific chloroplast biogenesis
factor CYO1 is a protein disulfide isomerase. Plant Cell, 19:
3157~3169
Shin R, Park JM, An JM, Paek KH (2002). Ectopic expression of Tsi1
in transgenic hot pepper plants enhances host resistance to viral,
bacterial, and oomycete pathogens. Mol Plant Microbe Interact,
15: 983~989
Silver PA, Way JC (1993). Eukaryotic DnaJ homologs and the speci-
ficity of Hsp70 activity. Cell, 74: 5~6
Tzafrir I, Pena-Muralla R, Dickerman A, Berg M, Rogers R, Hutchens
S, Sweeney TC, McElver J, Aux G, Patton D et al (2004). Identi-
fication of genes required for embryo development in Arabidop-
sis. Plant Physiol, 135: 1206~1220
Wang D, Luthe DS (2003). Heat sensitivity in a bentgrass variant.
Failure to accumulate a chloroplast heat shock protein isoform
implicated in heat tolerance. Plant Physiol, 133: 319~327
Whippo CW, Khurana P, Davis PA, DeBlasio SL, DeSloover D,
Staiger CJ, Hangarter RP (2011). THRUMIN1 is a light-regulat-
ed actin-bundling protein involved in chloroplast motility. Curr
Biol, 21: 59~64
Yokthongwattana K, Chrost B, Behrman S, Casper-Lindley C, Melis
A (2001). Photosystem II damage and repair cycle in the green
alga Dunaliella salina: involvement of a chloroplast-localized
HSP70. Plant Cell Physiol, 42: 1389~1397
Zhou X, Sun TH, Wang N, Ling HQ, Lu S, Li L (2011). The cauli-
flower Orange gene enhances petiole elongation by suppressing
expression of eukaryotic release factor 1. New Phytol, 190:
89~100
Zhou X, Welsch R, Yang Y, Álvarez D, Riediger M, Yuan H, Fish T,
Liu J, Thannhauser TW, Li L (2015). Arabidopsis OR proteins
are the major posttranscriptional regulators of phytoene synthase
in controlling carotenoid biosynthesis. Proc Natl Acad Sci USA,
doi: 10.1073/pnas.1420831112