全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (11): 1621~1629　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0383 1621
收稿 2014-08-25　　修定 2014-10-07
资助 浙江省自然科学基金(LY14C020003)。
* 通讯作者(E-mail: xiaorong@zju.edu.cn; Tel: 0571-88206133)。
植物抗盐分子机制及作物遗传改良耐盐性的研究进展
吴运荣, 林宏伟, 莫肖蓉*
浙江大学生命科学学院, 植物生理学与生物化学国家重点实验室, 杭州310058
摘要: 盐胁迫是全球农业生产上的一个主要逆境因子。解析耐盐分子机制有助于培育耐盐能力提高的作物新品种。我们
综述了植物对盐胁迫的感应及信号传导、主要Na+运输体、盐胁迫下的解毒途径以及耐盐途径中涉及到的表观遗传研
究。此外, 我们还讨论了利用遗传改良手段提高作物耐盐性的研究进展。
关键词: 植物; 盐胁迫; NaCl; 耐盐; 遗传改良
Research Progress in the Mechanism of Plant Salt Tolerance and Genetic Engi-
neering of Salt Resistant Crops
WU Yun-Rong, LIN Hong-Wei, MO Xiao-Rong*
State Key Laboratory of Plant Physiology and Biochemistry, College of Life Sciences, Zhejiang University, Hangzhou 310058, China
Abstract: Soil salinity is a major abiotic stress in plant agriculture worldwide. To engineer salinity-tolerant
plants, it is crucial to elucidate the molecular mechanisms of salt-tolerance. Here we reviewed stress sensing
and signaling components, as well as key Na+ transport and detoxification pathways in the plant salinity stress
response. In addition, we described current knowledge of epigenetic chromatin modifications in salinity toler-
ance response. We also discussed progress in genetic engineering salt tolerance of crops.
Key words: plant; salt stress; NaCl; salinity tolerance; engineering improvement
土壤盐化已经成为全球农业一个持续加剧的
问题。耕地中积累的盐主要来源于海水、盐碱湖
或灌溉水中的NaCl。土壤中盐浓度过高一方面会
降低植物吸收水分的能力造成渗透胁迫; 另一方
面, 根系吸收大量Na+与Cl-后造成的离子毒害, 不
仅抑制光合作用, 而且Na+过高会抑制植物对必需
元素K+的吸收, 造成离子稳态平衡改变以及代谢
失调。盐胁迫还会诱导产生活性氧, 影响细胞膜
的完整性和各种酶的活性等 ( G u p t a和H u a n g
2014)。植物通过加强水分吸收与减少水分蒸腾散
失而减轻渗透胁迫; 通过排出叶内的Na+以及将
Na+分隔到液泡中从而减轻Na+胁迫的有害效应
(Deinlein等2014)。尽管植物拥有一些耐盐的能力,
但盐胁迫仍然造成作物产量显著下降。当今世界
耕地面积的2 0 %均受到不同程度的盐害影响
(Rhoades和Loveday 1990), 通过遗传手段改良作物
的耐盐性可以扩大耕地使用面积, 提高盐碱地作
物的产量, 因此研究植物的耐盐机制、开发利用
耐盐植物资源, 培育耐盐作物、有效利用盐碱地
对于全球农业发展及生态环境改善都具有重要
意义。
1 盐胁迫的信号传导途径
由于植物对NaCl的一些响应与纯粹的渗透胁
迫响应是不同的, 这表明植物具备感应渗透胁迫
与Na+胁迫两套感应系统。到目前为止, 植物的高
渗透感应器与Na+感应器仍不清楚。根据目前的
知识认为拟南芥组氨酸激酶受体蛋白HK1是高渗
透感应器, 因为HK1可以互补酵母渗透感应器突变
体Sln1的表型(Urao等1999), HK1超表达与丧失功
能的突变体表现出干旱及渗透胁迫相关的表型
(Tran等2007; Wohlbach等2008)。植物对渗透胁迫
呈现出许多生理响应, 但在hk1突变体中仅有部分
的渗透响应发生了改变, 而仍有另一些渗透胁迫
响应却并未受到影响, 因此, 在hk1突变体中肯定还
有其他可以感知渗透胁迫的感应器存在(Kumar等
2013)。
Ca2+浓度的迅速上升是渗透胁迫响应的一个
标志特征, 对植物进行NaCl或渗透剂甘露醇处理
植物生理学报1622
后的几秒钟, 细胞内Ca2+浓度就迅速上升, 而且这
一响应发生于多种细胞类型中, 这一现象导致人
们猜测高渗透胁迫可能是通过机械门控的Ca2+通
道来感应的(Kurusu等2013)。其他第二信使如活
性氧ROS (reactive oxygen species)也受到盐胁迫与
高渗透胁迫的诱导, 并且也与Ca2+信号相关(Lao-
havisit等2012, 2013)。在Ca2+的下游一些激酶可能
受到激活, 包括钙依赖的蛋白激酶CDPKs (calci-
um-dependent protein kinases) (Boudsocq和Sheen
2013)、钙依赖的磷酸酶B类蛋白CBLs (calcineurin
B-like proteins)和CBL互作蛋白激酶CIPKs (CBL-
interacting protein kinase) (Weinl和Kudla 2008)。这
些激酶进一步负责将高渗透胁迫信号传导给下游,
从而使下游组份的蛋白活性和基因转录发生相应
的改变。此外, 有些下游转录因子可以被Ca2+/钙
调素所直接激活, 例如, 结合钙调素的转录激活因
子CAMTAs (calmodulin-binding transcription acti-
vators)、结合GT元件的转录因子GTLs (GT ele-
ment-binding-like proteins)以及MYBs转录因子(Pan-
dey等2013; Weng等2012; Yoo等2005)。尽管Ca2+浓
度的迅速上升是渗透胁迫响应的一个标志特征, 植
物体内可能还存在着一个不依赖于Ca2+浓度的渗
透感应机制。对渗透感应器与Na+感应器的遗传学
鉴定将有助于揭示盐胁迫的早期感应机制。
在盐胁迫的早期感应机制下游, 转录因子发
挥着重要作用。有多组核心转录因子的基因表达
呈现出盐胁迫响应 , 包括基本亮氨酸拉链bZIP
(basic leucine zipper)、WRKY、AP2 (Apetala2)、
NAC家族、bHLH (basic helix-loop-lelix)、MYB和
C2H2锌指基因(Deinlein等2014; Gupta和Hunag
2014)。这些转录因子进一步调控下游各种基因的
表达最终影响了植物的耐盐性(图1)。下游受盐胁
迫诱导的基因涉及不同功能, 主要包括与离子运
输与离子稳态平衡有关的基因如SOS基因、NHX1、
图1 植物根细胞中Na+运输与盐胁迫响应信号网络
Fig.1 Overview of Na+ transport system and salt stress response signaling network in plant root cells
根据Deinlein等(2014)文献修改。Na+流入通道包括NSCCs与其他未知的通道, Na+流入分子机制尚不清楚。盐胁迫的感应与信号传递
中, 首先细胞内的Na+被未知感应器所检测到, 下一步Ca2+、ROS和激素信号级联相继被激活。CBLs、CIPKs和CDPKs是Ca2+信号途径的
一部分。这些信号调控着整个转录组的表达, 激活了细胞内解毒有关的各项基因的表达。带灰边框的浅底色图标代表细胞内解除Na+毒
害的机制, 包括NHX、SOS Na+运输机制、渗透保护策略和组织特异性分布的HKT1用于卸载木质部中的Na+。
吴运荣等: 植物抗盐分子机制及作物遗传改良耐盐性的研究进展 1623
H+-ATPase; 与衰老相关的基因如SAG; 分子伴侣如
HSP基因; ROS清除相关基因(Gupta和Huang 2014)。
2 Na+流入的运输路径
Na+通过离子通道与运输载体进入质膜。这
些离子通道与运输载体的突变体根中Na+的流入
直接受到削弱。例如: 可渗透Ca2+的非选择性阳离
子通道NSCCs (calcium-permeable nonselective
cation channels), 包括环式核苷酸门控通道CNGC
(cyclic nucleotide-gated channel) (Gobert等2006;
Guo等2001)和谷氨酸类受体GLR (glutamate-like
receptor) (Tapken和Hollmann 2008), 均可同时渗透
Na+进入细胞, 因此NSCCs成为Na+进入细胞的入
口(图1)。此外, 还有一类蛋白, 虽然并不是直接的
Na+运输通道, 但却在质膜电势维持上起着作用,
从而对Na+在体内的积累也有很大的影响。例如
植物RCI2 (rare cold inducible 2)家族蛋白与酵母
PMP3高度同源, 是一类小分子量疏水蛋白(Medina
等2007)。拟南芥RCI2A缺陷突变体的细胞内会累
积更多的Na+、K+, 而超表达植株内则Na+、K+含
量降低, 植株表现出更耐盐害(Mitsuya等2005,
2006)。
在根中不同组织之间的传导运输方面, 内皮
层表达的一个阳离子/H+反向运输体AtCHX21参与
从内皮层细胞到中柱的Na+运输(Hall等2006)。根
部中柱细胞输出Na+后, 被进一步装载入木质部,
然后随木质部蒸腾流传导到植物地上部分。目前
认为负责木质部Na+装载的运输体可能是外向整
流的K+通道KORC和NORC (de Boer和Wegner 1997;
Wegner和de Boer 1997) (图1)。植物细胞中K+的积
累可以平衡Na+积累的毒害效应, 这说明盐胁迫
下的离子稳态平衡需要能够稳定地维持K+的获得
与分布(Schroeder等1994)。这可以用于解释为何
对一个来源于水稻的可渗透Na+的K+运输载体
OsHAK5进行基因超表达后, 可以使烟草悬浮细胞
增加耐盐性(Horie等2011)。
3 SOS和NHX在维持细胞质低Na+浓度中的作用
在控制细胞质Na+维持低浓度中起主要作用
的两个因子是质膜定位的Na+/H+反向运输体SOS1
(salt overly sensitive 1) (Qiu等2002; Yamaguchi等
2013)和液泡膜定位的Na+/H+交换器NHX1 (Na+/H+
exchange 1) (Blumwald和Poole 1985) (图1)。
质膜SOS途径负责将Na+输出到细胞外。除
了SOS1作为Na+/H+反向运输体直接负责Na+输出
外, SOS2与SOS3也是这一途径的主要成员, 担负
着对SOS1活性的调节作用。其中SOS2是蛋白激
酶(Liu等2000), SOS3是带有4个EF臂的钙结合蛋
白(Liu和Zhu 1998)。SOS3钙结合蛋白上的FISL/
NAF结构域与SOS2激酶C末端调控结构域发生互
作并将SOS2招募到质膜上, 通过依赖于Ca2+的方
式激活SOS2的激酶活性(Halfter等2000; Albrecht等
2001; Guo等2001; Quintero等2002), 接着SOS2-
SOS3复合体通过将SOS1 C末端自我抑制结构域
处直接磷酸化而激活SOS1的活性(Qiu等2002;
Quintero等2002, 2011) (图1)。
与SOS3功能类似的钙结合蛋白SCaBP8 (SOS3-
like calcium binding protein 8), 也被称为CBL10
(calcineurin B-like 10), 也负责激活SOS2。SOS3在
根中发挥功能, 而SCaBP8则在叶中表达与发挥功
能(Kim等2007; Quan等2007)。
SOS2激酶除了可以调控其底物SOS1的活性
外, 还可以调控其他运输体的活性, 如调控H+/Ca2+
反向运输体、液泡膜H+-ATPase和液泡膜Na+/H+反
向运输体(Cheng等2004; Qiu等2004; Batelli等
2007)。
近年来, 又有调控SOS1的新因子被发现, 比
如NaCl可诱导磷脂酸与MAPK6 (mitogen-activated
protein kinase 6)结合并激活MAPK6的激酶活性,
然后MAPK6进一步将SOS1 C末端自我抑制结构
域直接磷酸化而激活SOS1的活性(Yu等2010)。此
外, 2个14-3-3蛋白在非盐胁迫下可以与SOS2结合,
抑制SOS2的激酶活性, 从而抑制SOS1的活性; 在
盐胁迫下14-3-3蛋白与SOS2之间的结合能力下降,
SOS1的功能得到增强(Zhou等2014)。
与SOS途径负责将Na+输出到细胞外不同, 大
部分NHXs通过将Na+运入液泡, 形成区室化分隔,
以降低细胞质中Na+的浓度, 从而起到解毒作用。
在拟南芥、番茄、水稻中超表达NHX1基因均可
提高植物的耐盐性(Apse等1999; Zhang和Blum-
wald 2001)。最近的研究表明, NHX类蛋白对K+进
入液泡形成区室化分隔中也起着重要作用(Barra-
gan等2012)。番茄中超表达AtNHX1后可以增加液
泡中的K+浓度以及提高根部到叶的K+运输(Leidi
植物生理学报1624
等2010), 这有利于提高细胞内K+/Na+比例, 从而减
轻盐害。另外, 在番茄中LeNHX3基因被鉴定为是
控制叶中Na +积累的一个QTL位点 (Vi l la l ta等
2008)。液泡上的NHX反向运输体在渗透调节中
发挥重要作用 , 而内吞体、高尔基体上存在的
NHX反向运输体, 则通过调控细胞器的pH及离子
平衡, 以影响内吞体和高尔基体所发挥的一些功
能如膜泡运输、蛋白质加工及货物运输, 从而参
与抗盐(Yamaguchi等2013; Bassil等2011)。例如,
NHX5和NHX6均定位于高尔基体, nhx5nhx6双突
变体对盐害更敏感(Bassil等2011)。
另外, NHX作为Na+/H+反向运输体, 液泡中的
质子浓度肯定会影响液泡对Na+的滞留能力, 而维
持液泡质子动力势的质子泵有两类, 分别是液泡
膜H+-ATPase (V-ATPase)与液泡膜质子-焦磷酸酶
H+-PPase AVP1。有趣的是液泡膜H+-ATPase功能
缺失并不改变拟南芥的耐盐性(Krebs等2010), 而
超表达液泡膜质子-焦磷酸酶H+-PPase AVP1却可
以提高液泡内Na +的滞留而提高植物的耐盐性
(Gaxiola等2001; Undurraga等2012)。而反式高尔
基体/早期内吞体中H+-ATPase活性下降则可造成
盐敏感(Brüx等2008)。在大麦中超表达液泡膜质
子-焦磷酸酶AtAVP1后, 无论是温室还是田间条件
下测试, 均可以提高植株的耐盐性(Schilling等
2014), 表明在作物中通过增强H+-PPase表达而提
高耐盐的潜力已经显现。
4 HKT在根-冠Na+分配上起着重要作用
植物中介导Na+/K+阳离子运输的HKT (histi-
dine kinase transporter)基因存在两个亚型: I型与II
型, I型更多地介导Na+选择性运输, II型则介导Na+/
K+共运输(Rubio等1995)。拟南芥中唯一的一个
HKT基因: AtHKT1;1, 编码I型HKT运输体。该基
因突变后, 植株在盐害条件下叶中Na+积累而根中
Na+相应减少, 从而表现出对盐超敏感(Berthomieu
等2003; Horie等2006)。拟南芥AtHKT1;1及水稻中
的同类蛋白OsHKT1;5能够通过介导Na+进入到木
质部周围的薄壁细胞从而将木质部汁液中过多的
Na+除去, 以保护叶片免受Na+毒害(Ren等2005;
Horie等2006; Davenport等2007) (图1)。组织特异
性地在中柱中提高AtHKT1;1的表达, 能够增强植
株的耐盐性(Møller等2009)。对野生型与Athkt1;1
突变体的根中柱细胞用膜片钳进行电生理分析证
实了AtHKT1;1属于被动的Na+通道(Xue等2011)。
此外, AtHKT1;1介导的木质部中Na+的去除还能间
接地促进K+装载入木质部维管系统, 从而导致叶
中K+/Na+比例上升, 这也可以进一步加强对抗Na+
的胁迫(Ren等2005)。对水稻、小麦抗盐的QTL分
析得到的主效位点均含有HKT1;5类基因, 该基因
编码Na+选择性的I型HKT运输体, 表明在水稻与小
麦中也存在着类似的木质部Na+卸载机制(Ren等
2005; James等2006)。上述结果表明, 木质部薄壁
细胞定位的I型HKT运输体对保护光合器官免受盐
害非常重要。
AtHKT1;1的表达调控机制近年来也得到了研
究。虽然, 直接激活AtHKT1;1基因表达的转录因
子尚未得到鉴定。但发现细胞分裂素通过B型响
应调节蛋白ARR1和ARR12负向调控着拟南芥根
中AtHKT1;1的表达。在盐胁迫响应下, 细胞分裂
素含量下降, AtHKT1;1表达则上升(Mason等2010)。
最近有报道表明, 根中AtHKT1;1的表达还受到转
录因子ABI4 (ABA insensitive 4)的负调控(Shkol-
nik-Inbar等2013)。ABI4功能缺失突变体内, AtH-
KT1;1基因表达提高了, 同时冠部Na+含量下降了,
突变体表现出耐盐性提高, 相反ABI4超表达植株
则对盐超敏感(Shkolnik-Inbar等2013)。目前, AtH-
KT1;1基因启动子上的一个顺式元件得到了鉴定,
该顺式元件是位于起始密码子上游3.9 kb处的一个
重复序列, 当T-DNA插入此处会造成AtHKT1;1基
因表达的大幅下降, 该顺式元件被认为是调控AtH-
KT1;1基因表达的一个增强子元件(Baek等2011)。
此外, AtrbohF基因编码NADPH氧化酶, 催化ROS
的形成。该基因在根的中柱鞘与维管薄壁细胞中
表达, 在突变体的维管组织中受盐诱导的ROS积累
现象会消失, 造成木质部汁液中Na+浓度上升, 冠
部Na+超积累(Jiang等2012), 因此ROS信号可能可
以增强AtHKT1;1介导的木质部汁液中Na+的卸载,
从而保护叶子免受盐害, 不过这一模型仍需更多
证据。以上结果表明在盐胁迫下AtHKT1;1的表达
通过各种顺式、反式元件介导而受到复杂的信号
网络所调控。
5 耐盐相关的表观遗传研究
DNA序列未发生改变, 但DNA上的甲基化或
吴运荣等: 植物抗盐分子机制及作物遗传改良耐盐性的研究进展 1625
染色体组蛋白修饰发生改变的表观遗传, 在植物
对各种逆境胁迫的适应性上发挥着作用(Baek等
2011; Zhu 2008)。实际上人们早就已经认识到植
物对环境的响应可以在有丝分裂中被稳定地保持
下来, 最著名的例子是春化作用诱导的表观遗传
修饰可以在有丝分裂中被保持下来。对逆境的适
应也可以在体细胞传代中被保持下来(Binzel等
1985)。一些研究表明, 盐胁迫发生时, 当代植株中
有染色体修饰在参与抗盐响应。在苗期阶段用轻
微盐胁迫锻炼处理后培养于正常条件下的拟南芥
表现出高渗引发(priming), 在后期不存在盐胁迫的
生长阶段, 锻炼后植株与对照之间没有可见的表
型差异, 再用盐胁迫处理后, 发现锻炼过的植株体
内HKT1的诱导表达要高于对照组, Na+积累较低,
表现出更抗盐。用ChIP-seq对全基因组4种染色体
修饰进行分析表明, 在盐胁迫锻炼后H3K27me3的
修饰分布有了改变(Sani等2013)。另一研究报道,
AtHKT1;1基因启动子上位于起始密码子上游2.6
kb, 正好是一个推测的小RNA结合位点处, 存在着
DNA的高度甲基化修饰, 在甲基化修饰突变体中,
该处的甲基化修饰丧失后, AtHKT1;1基因表达下
降, 植株表现出对盐害超敏感(Baek等2011)。Song
等(2012)报道, 盐胁迫处理可以影响大豆4个转录
因子的启动子以及编码区域的DNA甲基化状态,
表明这些基因的表观遗传修饰可以增强植物的耐
盐性。此外, 水稻中也报道过盐胁迫下表观遗传
修饰的响应(Karan等2012; Wang等2011)。值得注
意的是, 迄今的抗盐胁迫研究尚未明确显示出耐
盐相关的染色体修饰能从上一代遗传给下一代。
6 渗透剂的重要性
有机渗透剂例如脯氨酸、甘氨酸甜菜碱、糖
醇、多胺和LEA (late embryogenesis abundant, 晚
期胚胎发生富集蛋白)家族成员蛋白, 在维持植物
细胞渗透势, 防止盐害效应上起着重要作用(Dein-
lein等2014) (图1)。高盐条件下的代谢重新安排以
及渗透剂水平的调控网络对于植物耐盐性是很重
要的。盐胁迫可以促进脯氨酸的合成, 拟南芥编
码脯氨酸合成的一个关键基因敲除后会造成突变
体内脯氨酸含量的下降 , 并表现对盐害超敏感
(Székely等2008)。很多年来, 脯氨酸的作用一直被
认为是在渗透调节中起着重要作用, 不过也有另
外一些功能被陆续提出, 比如作为活性氧清除剂、
氧化还原反应的缓冲剂、分子伴侣和维持盐胁迫
下蛋白及膜结构的稳定性(Verbruggen和Hermans
2008)。许多植物能够合成甘氨酸甜菜碱以平衡盐
害下细胞内的渗透势。有证据表明甘氨酸甜菜碱
可以参与盐胁迫下对主要酶类以及细胞膜结构进
行保护(Guinn等2011)。尽管甘氨酸甜菜碱被报道
在维持ROS清除的酶活性的保持上起着重要作用
(Chen和Murata 2011), 但并未有证据表明它能直接
作为ROS清除剂。LEA蛋白主要由亲水性氨基酸
组成, 因此具有较高水合能力, 可能通过结合水分
或替代水分子保护细胞免受胁迫的伤害。盐胁迫
下, LEA蛋白大量积累, 在拟南芥中超表达LEA基
因后, 植株抗盐性增强(Dalal等2009)。
7 其他耐盐相关的调节因子
了解更多其他盐胁迫响应途径的关键成员,
通过对这些成员的基因操控, 可以获得耐盐增强
的转基因植株。最近报道R2R3-MYB类转录因子
AtMYB20负调控磷酸酶PP2Cs, 由于PP2Cs是ABA
信号途径的负调控因子(Merlot等2001), 作者预测
AtMYB20超表达植株可以通过降低PP2Cs的表达
从而增强植物耐盐性。实验结果最终表明At-
MYB20超表达植株的确显示出更强的耐盐性, At-
MYB20表达下降的植株则对盐害超敏感(Cui等
2013)。另外, Novillo等(2004)报道, 转录因子
CBF2/DREB1C负调控一些逆境响应基因的表达,
CBF2/DREB1C缺陷的cbf2突变体表现出对盐、
冷、干旱等胁迫的抗逆增强。最近鉴定的另一个
参与盐胁迫响应的基因是泛素特异性蛋白酶UBP16
(ubiquitin-specific protease 16)。UBP16缺陷的突变
体植株叶中积累更高的Na+, 表现出盐害超敏感
(Zhou等2012)。这表明UBP16可能是Na+运输过程
的一个重要调控因子。此外, 植物可以通过调节
水通道蛋白的活性, 协同微调水分的跨膜运输, 进
而维持高渗条件下的水分平衡以抵御盐胁迫。大
豆质膜水通道蛋白基因GmPIP1;6超表达后植株耐
盐性增强(Zhou等2014)。
8 植物耐盐改良的转基因工程
由于AtHKT1;1的表达量是叶中Na+含量的一
个重要决定因子, 因此对AtHKT1;1的表达与活性
的调控可以作为耐盐改良基因工程的一个重要调
植物生理学报1626
控结点。例如已知拟南芥中AtHKT1;1的表达受到
基本亮氨酸拉链转录因子bZIP24的负调控(Yang等
2009), 对bZIP24的RNA干涉植株则耐盐性提高。
除了AtHKT1;1可以作为耐盐基因工程的一个重要
调控结点外, 通过对盐胁迫响应途径中其他关键
成员基因的操控, 也可以获得耐盐增强的转基因
植株, 比如本文前面已提到的NHX1超表达、SOS1
超表达、AtMYB20超表达、液泡膜质子-焦磷酸酶
H+-PPase超表达、LEA基因超表达等。
盐胁迫诱导产生的活性氧也是高盐造成细胞
伤害的一个重要原因。因此很多转基因提高植物
耐盐性所采用的策略就是加强ROS清除能力而使
植物解毒。例如对谷胱甘肽过氧化物酶、超氧歧
化酶、抗坏血酸过氧化物酶和谷胱甘肽还原酶的
超表达均有助于抗盐(Zhu 2001)。另外水稻转录
因子SERF (salt-responsive ERF1)被鉴定为可以增
强盐胁迫下ROS激活的MAP激酶级联反应(Schmidt
等2013)。高盐胁迫可以诱导根中SERF1的表达,
而SERF1缺陷的水稻突变体缺乏盐诱导响应。
serf1突变体叶盐超敏感, 而SERF1超表达植株则表
现抗性增强(Schmidt等2013)。
9 作物非转基因遗传改良育种
转基因作物增强耐盐性是可以预期的, 但是
以食用为目的的转基因作物的安全性有待长期评
估, 每一种转基因产品都需要分别鉴定。就目前
的实际情况来说, 大众心理上还未能接受食用转
基因农产品, 因此利用非转基因的遗传改良育种
来加强作物的耐盐性是非常实用有效的手段。
目前主要作物的多数栽培品种对盐胁迫是高
度或中度敏感的, 在盐碱大田中表现较差。幸运
的是在大部分作物中, 耐盐遗传资源已经得到鉴
定, 其中大部分抗盐性状种质来自野生种或近野
生种。利用QTL分析技术鉴定出这些抗盐性状相
关的位点, 再结合分子标记辅助选择将之导入栽
培品种, 是非常有前景的育种手段。目前不同作
物中大量的耐盐性状有关的QTL位点已经被报道,
但通过分子标记辅助选择将这些基因或QTL信息
真正导入栽培品种以提高耐盐性并进行了田间评
估的实例则并不多(Ashraf和Foolad 2013)。其中一
个例子是澳大利亚CSIRO的Muuns (2012)研究小
组最近培育出了高耐盐硬质小麦栽培品种。他们
利用分子标记辅助将来源于小麦祖先近缘种Triti-
cum monococcum中的HKT1;5基因导入了商品化硬
质小麦栽培种Triticum turgidum ssp. durum var. Ta-
maroi后, 该新品种在澳大利亚天然盐碱土壤的大
田试验中籽粒产量比对照提高了25%。另一个例
子是孟加拉国水稻研究所将之前国际水稻研究所
已经鉴定的一个位于水稻第一号染色体上控制离
子吸收有关的一个QTL位点Saltol导入到了2个高
产的商品化水稻栽培品种‘BR11’和‘BR28’中, 在盐
碱土上也表现出比对照增产 (Ashraf和Foolad
2013)。
近年CRISPR/Cas (clustered regulatory inter-
spaced short palindromic repeats/CRISPR associated
proteins)技术得以迅速发展(Belhaj等2013), 在对基
因特定区域进行突变修饰后, 在转基因后代中可
以将引发此次DNA编辑的载体序列完全分离掉,
而基因组上已经产生的目的基因的突变则得以维
持, 以此创建出的遗传改良作物无需担忧转基因
序列存在所带来的风险, 这一技术必将在作物遗
传改良育种中发挥重要作用。
CRISPR/Cas技术加强耐盐需要针对的靶点是
已知的耐盐途径负向调控因子。耐盐途径正向调
控因子基因超表达造成耐盐性增强的例子很多,
但突变或干涉造成耐盐增强的负向调控因子的例
子不多。已知的是转录因子CBF2/DREB1C与
bZIP24。另外, 最近Kazama等(2013)利用将大量转
录因子融合一个很强的转录抑制子EAR基序后创
建的CRES-T (chimeric repressor gene-silencing
technology)转基因库, 筛选到6个转录因子在融合
了转录抑制结构域后表现出耐盐增强, 意味着这
类耐盐途径负向调控基因可以作为今后CRISPR/
Cas的突变靶点, 以获得不含转基因序列的遗传改
良新品种。
10 总结与展望
在过去十多年中, 人们对植物盐胁迫响应和
耐盐机制的了解有了迅速的飞跃。能够提高植物
耐盐性的相关基因主要涉及N a +运输体 (如 :
HKTs、NHXs和SOS1)、活性氧清除剂以及其他
调节离子稳态平衡的基因。但是还有许多未知领
域有待进一步揭示。例如, 盐害的受体与感应机
制仍有待阐明。此外, 针对前面所述的各种Na+相
吴运荣等: 植物抗盐分子机制及作物遗传改良耐盐性的研究进展 1627
关运输过程, 有哪些是可以综合到一起来提高植
物的抗盐能力也仍有待明确。令人振奋的是, 分
子标记辅助育种和先进生物技术手段已经显示出
可以培育出耐盐能力增强的作物。随着耐盐机制
的进一步深入阐明, 抗盐遗传育种必将显示出其
更大的贡献。
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