全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (7): 885~890　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0154 885
收稿 2014-04-10　　修定 2014-06-11
资助 国家林业公益性行业科研专项(201204610)和中南林业科
技大学人才引进项目(104-0257)。
* 通讯作者(E-mail: zhangdangquan@163.com; Tel: 0731-
85623479)。
植物RLCK的生物学功能与信号途径研究进展
何含杰1,2,3, 张党权1,2,3,*, 唐丽4, 杨丹2,3
中南林业科技大学1经济林培育与保护省部共建教育部重点实验室, 2林业生物技术湖南省重点实验室, 3湖南省生物发育工
程及新产品研发协同创新中心, 长沙410004; 4湖南杂交水稻研究中心, 杂交水稻国家重点实验室, 长沙410125
摘要: 类受体胞质激酶(receptor-like cytoplasmic kinase, RLCK)是一类无胞外信号肽结构域和跨膜结构域的激酶家族。在
植物中, RLCK通过磷酸化下游靶蛋白而发挥功能, 主要参与了植物的生长、信号转导、非生物胁迫和生物胁迫应答等生
理过程。本文着重介绍拟南芥和水稻中RLCK的分类、生物学功能及其参与的信号途径。
关键词: 类受体胞质激酶; 生理过程; 信号途径; 拟南芥; 水稻
Recent Advance on Biological Function and Signal Pathway of Receptor-Like
Cytoplasmic Kinase in Plants
HE Han-Jie1,2,3, ZHANG Dang-Quan1,2,3,*, TANG Li4, YANG Dan2,3
1Key Laboratory of Cultivation and Protection for Non-Wood Forest Trees, Ministry of Education, 2Hunan Provincial Key Labo-
ratory of Forestry Biotechnology, 3Cooperative Innovation Center of Engineering and New Products for Developmental Biology
of Hunan Province, Central South University of Forestry and Technology, Changsha 410004, China; 4State Key Laboratory of
Hybrid Rice, Hunan Hybrid Rice Research Center, Changsha 410125, China
Abstract: Receptor-like cytoplasmic kinase (RLCK) is a specific kinase family that it has no extracellular sig-
nal peptide domain and transmembrane domain. In plants, the RLCK play key roles in many physiological pro-
cesses through phosphorylation down-stream targeted proteins, such as growth, signaling transduction, abiotic
and biotic stress responses. This review focused on the classification, biological function and signal pathway of
RLCK in Arabidopsis and rice.
Key words: receptor-like cytoplasmic kinases; physiological process; signal pathway; Arabidopsis thaliana;
Oryza sativa
综　述 Review
植物在生长过程中受到许多因素的影响, 如
旱、盐、病原菌等, 植物自身演变成几种防御机
制来应对(Fisher等2012; Liu等2012b; Osakabe等
2013)。在防御应答过程中, 有可逆磷酸化作用的
参与(Hunter 1995)。可逆磷酸化作用由蛋白激酶
和蛋白磷酸酶共同控制, 而蛋白激酶则可以通过
磷酸化作用而激活靶蛋白, 在植物的生长、激素
应答、信号传递、非生物胁迫及生物胁迫应答等
生理过程中发挥着重要的生理功能(Lumbreras等
2010; Grutter等2013)。迄今为止, 已经在植物、真
菌和动物中鉴定并验证了多种蛋白激酶的功能,
而类受体胞质激酶 (receptor-like cytoplasmic kinases,
RLCKs)是一类无胞外信号肽结构域和跨膜结构域
的特殊蛋白激酶家族, 在植物的生长和病原菌防
御中发挥着重要的生物学功能(Dardick等2007; Vij
等2008)。本文对RLCK的分类、生理功能及参与
的信号途径进行归纳与总结。
1 RLCK的分类
在植物中, 根据蛋白质结构的异同, 可以将蛋
白激酶分为类受体激酶(receptor-like kinase, RLK)、
促分裂原活化蛋白激蛋(mitogen-activated protein
kinases, MAPKs)等五种类型(Stone和Walker 1995;
Shiu等2004; Vij等2008)。RLK在拟南芥(Arabidopsis
thaliana)和水稻(Oryza sativa)中大约有600个成员
和1 429个成员。根据胞外信号肽结构域和胞内激
植物生理学报886
酶结构域的不同, 可以将RLK分类为I、II和VI等
亚家族, 且参与植物的生长、发育及胁迫应答等
过程(Shiu等2004; Dardick等2007; Gou等2010; Shi-
mizu等2010; Wang等2012; Zhang等2012; Osakabe
等2013)。
而RLCK是RLK蛋白激酶超家族中一个特殊
的家族, 是一类无胞外信号肽结构域和跨膜结构
域的蛋白激酶, 在拟南芥和水稻中约有147个成员
和379个成员(Vij等2008)。拟南芥和水稻中RLCK
激酶蛋白序列分析结果显示, RLCK含有11个保守
结构域, 其中主要的区别在于结构域IV、VI和VIII
的序列。生物信息学方法分析得知, 约60%的水稻
RLCK基因序列中含有至少5个内含子序列 , 约
70%的RLCK蛋白序列中只含有1个蛋白激酶结构
域。根据蛋白序列的异同, 水稻中的RLCK可以划
分为58个亚家族, 包括6个较大的亚家族(成员≥
10), 其中第34个亚家族的成员最多, 且参与许多重
要的生理过程(Vij等2008; Zhou等1995; Shen等
2001; Herrmann等2006; Molendijk等2008)。
2 RLCK的生物学功能
2.1 调控植物的生长与发育
已有的实验结果表明, 拟南芥基因持续分化
生长基因1-D (constitutive differential growth 1-D,
CDG1-D)属于拟南芥RLCK-VII亚家族, 其编码的
蛋白质序列无胞外信号肽和跨膜结构域, 但具有
Ser/Thr激酶活性; 基因激活标签突变体atcdg1-D植
株则表现出矮化、胚轴增长、子叶卷曲和下胚轴
弯曲等现象, 这与高剂量油菜素内酯(brassinolide,
BR)处理Col-0的表型、过表达AtCDG1-D植株的
表型相似, 表明蛋白激酶AtCDG1-D通过BR信号
途径调控拟南芥的发育(Muto等2004)。水稻基因
OsRLCK1属于RLCK-VIII亚家族, 其编码的蛋白具
有激酶活性; 实时定量PCR检测和RNA原位杂交实
验结果显示, OsRLCK1主要在花粉组织中表达, 推
测其可能与水稻花粉的发育相关(Kong等2007)。
M位点蛋白激酶基因(M-locus protein kinase,
MLPK)属于RLCK-VII亚家族, BrMLPK蛋白可以
与配体BrSRK蛋白(属于RLK家族)形成二聚体, 将自
交不亲和信号向下游传递, 避免芜菁(Brassica rapa)
的自花授粉(Murase等2004; Kakita等2007)。基因
AtCST (cast away, CST)也属于RLCK-VII亚家族, 其
编码的蛋白AtCST具有激酶活性; 蛋白AtCST与
AtHAE、AtEVR蛋白相互作用, 抑制拟南芥细胞
的分离和器官的脱落, 在拟南芥细胞的发育过程
中发挥负调控作用(Burr等2011)。
基因AtSTU (STUNTED, STU)属于RLCK-VI
亚家族, 其缺失突变体atstu植株表现出叶小、根
短、花期推迟和结实率低等现象, 推测其可能是
通过细胞周期依赖的蛋白激酶AtSIM、AtSMR1参
与GA信号的传递, 直接或间接调控拟南芥细胞的
增殖(Lee等2012)。
油菜素内酯信号激酶(BR-signaling kinase, BSK)
属于RLCK-XII亚家族, 共12个成员, 是BR信号通
路的下游信号分子。BR抑制拟南芥Col-0胚轴和
根的延长与生长, 而突变体atbsk3-1对BR不敏感,
表型与阴性对照无明显差异, 推测可能存在功能
冗余现象, 同时表明AtBSK3通过BR信号途径参与
拟南芥胚轴和根的发育(Tang等2008)。但是, 至今
还没有证据表明AtBSK3与生长素或脱落酸之间存
在某些联系。以上实验结果说明, RLCK在植物的生
长、发育以及信号传递过程中发挥着重要作用。
2.2 参与非生物胁迫应答
RLCK不仅调控植物的生长, 而且参与非生物
胁迫应答反应。已有的报道证实, 拟南芥钙结合
受体样胞质激酶CRCK1 (calcium/calmodulin-bind-
ing receptor-like cytoplasmic kinase 1, CRCK1)无胞
外序列和跨膜结构域, 具有钙离子结合位点和Ser/
Thr激酶活性, 且在Mg2+存在时能发生自磷酸化作
用 , 是一个特殊的RLCK激酶 ; ABA、NaCl、
CaCl2、H2O2和低温(4 ℃)处理可以不同程度地上
调AtCRCK1的表达量, 推测AtCRCK1在拟南芥非
生物胁迫应答中发挥着重要功能, 但其具体作用
机制还不清楚(Yang等2004)。
在拟南芥中发现, 脱落酸和渗透胁迫诱导的
类受体胞质激酶ARCK1 (ABA and osmotic stress
inducible receptor-like cytosolic kinase 1, ARCK1)
属于半胱氨酸富集重复的RLCK亚家族, 具有典型
的激酶结构域, 而其缺失突变体atarck1则对脱落
酸 (abscisic acid, ABA)和渗透胁迫较Col-0更敏感;
同时发现, AtCRK36RNAi植株对ABA和渗透胁迫
较突变体atarck1更加敏感, 同时抑制ABA应答基
因LEA、ABI4和ABI5的表达 , 说明AtARCK1
在ABA和渗透胁迫应答过程中发挥负调控作用
(Tanaka等2012)。
何含杰等: 植物RLCK的生物学功能与信号途径研究进展 887
2.3 参与生物胁迫应答
病原菌入侵植物后, 其自身携带的无毒(aviru-
lence, avr)蛋白可以被植物自身的免疫系统所识别,
从而触发植物的免疫应答, 通过超敏反应或提高
抗性基因的表达水平 , 抵抗外源病原菌的伤害
(Block等2008; Ribot等2008; Wilson和Talbot
2009)。实验结果显示, 拟南芥AvrPphB易感蛋白
(AvrPphB-susceptible 1, PBS1)具有G-T/S-XX-Y/
F-X-APE (VIII)结构域和Ser/Thr激酶活性, 可以发
生自磷酸化作用, 是一个新的RLCK蛋白(Swider-
ski和Innes 2001; Shao等2003)。突变体atpbs1对丁
香假单胞菌番茄致病变种菌株(Pseudomonas syrin-
gae pv. tomato DC3000, Pst DC3000)具有抗性, 且
可以完全阻断疾病抗性蛋白(resistance to Pseudo-
monas syringase5, RPS5)介导的病原菌应答反应,
而突变体atpbs2则可以阻断AtRPS5和AtRPM1 (re-
sistance to Pseudomonas maculicola1, RPM1)介导
的免疫应答反应, 因此推测, 蛋白激酶AtPBS1和
AtPBS2在病原菌应答反应中发挥着枢纽作用
(Warren等1999; Ade等2007; Zhang等2010)。
灰霉菌诱导激酶(botrytis-induced kinase1,
BIK1)是一个全新的RLCK蛋白, 具有激酶活性, 可
以被flg22直接诱导并发生磷酸化作用, 在flg22诱
导的免疫应答过程中发挥正调控作用(Chinchilla
等2007; Lu等2010)。与野生型拟南芥Col-0相比较,
培养皿中培养的突变体atbik1对病原菌Pst DC3000
敏感, 降低植株内水杨酸(salicylic acid, SA)的含量,
推测其可能是培养皿中湿度较大而导致 (Lu等
2010)。
在胡椒(Capsicum annuum)中分离到一个RLCK
基因, 命名为病原菌诱导蛋白激酶基因(pathogen-in-
duced protein kinase1, PIK1), 其编码的蛋白具有激
酶活性, 其沉默表达后的植株易感染野油菜黄单
胞菌辣椒斑点病致病变种(Xanthomonas campestris
pv. vesicatoria, Xcv)病原菌, 外施SA则可以提高植
株的抗性。基因CaPIK1在胡椒中瞬时过表达和在
拟南芥中稳定表达, 则可以提高转基因植株对病
原菌的抗性、促进活性氧(reactive oxygen species,
ROS)的产生和积累、促进PCD的发生以及SA的
生物合成与积累, 推测CaPIK1可能通过SA介导的
信号途径参与病原菌的应答和调控(Kim和Hwang
2011)。
受体结合蛋白激酶RIPK (receptor-interacting
protein kinase, RIPK)是RLCK家族中的一个蛋白激
酶 , 其可以与AvrB蛋白结合并被磷酸化 , 活性
A t R I P K蛋白进而磷酸化A t R I N 4蛋白和激活
AtRPM1受体蛋白, 从而提高对病原菌Pst DC3000
的抗性(Chung等2011; Liu等2011)。上述研究结果
证明, RLCK在植物生物胁迫应答过程中发挥着重
要的功能。
3 RLCK参与的信号途径
拟南芥受到渗透胁迫时, 细胞外信号分子通
过细胞膜传递到细胞内, 同时激活蛋白激酶At-
CRK36, 而活化的AtCRK36磷酸化蛋白激酶At-
ARCK1并与之结合形成活性二聚体, 直接或间接
抑制ABA信号途径中LEA、ABI4和ABI5基因的表
达, 作为负调控因子参与拟南芥渗透胁迫应答反应
(Tanaka等2012) (图1)。在此应答过程中, 胞外信号
分子如何传递至AtCRK36/AtARCK1二聚体以及At-
ARCK1应答的下游信号分子(生理底物)还不清楚。
在受到病原菌微生物侵害时, 拟南芥通过2条
不同的信号通路开启自身的免疫机制进行防御(图
1)。第一类防御机制是BR介导的信号通路。拟南
芥受到病原菌侵染时, 细胞内会迅速合成和积累
大量的BR, 一方面, BR可以促使AtBAK1 (BRI-as-
sociated kinase1, BAK1)·AtFLS2 (flagellin sensi-
tive2, FLS2)或AtBAK1·AtEFR (EF-Tu receptor,
EFR)或AtBAK1·AtCERK (Chitin elicitor receptor
kinase, CERK)二聚体形成, 进而将信号传递至类
受体胞质蛋白激酶AtBIK1, 然后通过调节靶基因
和转录因子的表达来开启植物的免疫应答(Chin-
chilla等2007; Lu等2010)。在此应答途径中, At-
BRI1可以与AtFLS2等效应因子竞争性结合At-
BAK1, 通过转移活性蛋白AtBAK1的磷酸基团进
而抑制AtBAK1的活性, 阻止信号向下游传递; 而
病原菌自身分泌的蛋白HopF2则可以抑制AtBIK1
的活性, 从而阻断信号的传递, 降低拟南芥对Pst
DC3000等病原菌的抗性(Lu等2010; Wu等2011; He
等2013)。最新的研究结果表明, 在拟南芥中, At-
BIK1可以与AtPEPR (Pep1 receptor, PEPR)蛋白直
接互作, 参与和调控乙烯介导的免疫应答反应(Liu
等2013b)。另一方面, BR将信号传递至蛋白At-
B R I 1 , 然后通过磷酸化作用活化其生理底物
AtBSK1蛋白的激酶活性, 而AtBSK1与AtFLS2蛋
植物生理学报888
白形成活性二聚体, 通过调控ROS的合成与积累参
与拟南芥的生物胁迫应答(Shi等2013)。因此, 在
第一类防御机制中, 蛋白激酶BAK1和类受体胞质
激酶BIK1发挥着重要的枢纽作用。第二类防御机
制是无毒蛋白avrPphB介导的信号通路。病原菌
侵染拟南芥后, 在细胞内会分泌出无毒蛋白avrP-
phB, 然后被AtPBS1/AtRPS5二聚体识别并引起At-
PBS1的裂解, 同时释放出具有活性的AtRPS5激酶,
进而将信号传递至蛋白AtNDR1, 最终通过超敏反
应调控拟南芥的免疫应答(Zhang等2010)。
当病原菌与水稻叶片接触后, 病原菌分泌与
释放的肽聚糖(peptidoglycan, PGN)和几丁质(Chi-
tin)可以被其受体蛋白OsLYP4/6 (lysine motif-con-
taining protein, LYP)和OsCERK1直接识别, Os-
CERK1通过磷酸化作用激活类受体胞质激酶
OsRLCK185, 而OsRLCK185则将信号传递至下游
的MAPK分子, 通过调控MAPK信号途径发挥功能
(Liu等2012a, b, 2013a; Yamaguchi等2013)。在水稻
应答病原菌过程中 , 病原菌体内分泌的蛋白
Xoo1488则可以抑制OsCERK1对RLCK185的磷酸
化作用, 进而阻断水稻中MAPK信号通路, 降低水
稻对病原菌的抗性(Yamaguchi等2013) (图1)。
4 展望
综上所述, RLCK在植物的生长、环境胁迫和
病原菌应答等生理过程中发挥着重要的功能。但
是, 已有的研究主要集中在拟南芥中, 而针对水稻
中RLCK的研究与报道则较少。本项目组从水稻
中筛选并克隆到了一个新的RLCK基因, 命名为Os-
RLCK2, 已经构建完成了其原核表达载体和过表
达载体(未发表), 以期获得融合蛋白GST-OsRL-
CK2和稳定转化的过表达水稻植株, 对其蛋白激酶
活性和生理功能进行初步的测定和鉴定, 丰富植
物中RLCK的研究成果。对RLCK的研究取得了可
喜的成果, 但植物中大部分RLCK的生理功能、作
用机制及其参与的信号途径尚不清楚, 这将是我
们以后研究的方向及重点内容。
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图1 RLCK在拟南芥和水稻中应答非生物胁迫和生物胁迫的信号途径
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